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UFRRJ
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
DISSERTAÇÃO
Comunidades insulares de serpentes da baía de Sepetiba,
Rio de Janeiro.
Rita de Cássia Lamonica
2007
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i
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
COMUNIDADES INSULARES DE SERPENTES DA BAÍA DE
SEPETIBA, RIO DE JANEIRO.
RITA DE CÁSSIA LAMONICA
Sob a Orientação do Professor
Helio Ricardo da Silva
Dissertação submetida como
requisito parcial para obtenção do
grau de Mestre em Ciências, no
Curso de Pós-Graduação em
Biologia Animal, Área de
Concentração em Conservação de
Grupos Silvestres.
Seropédica, RJ
Março de 2007
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ii
UFRRJ / Biblioteca Central / Divisão de Processamentos Técnicos
597.96
L234c
T
Lamonica, Rita de Cássia, 1979-
Comunidades insulares de
serpentes da Baía de Sepetiba, Rio
de Janeiro / Rita de Cássia
Lamonica. – 2007.
64f. : il.
Orientador: Helio Ricardo da
Silva.
Dissertação (mestrado) –
Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro, Instituto de Biologia.
Bibliografia: f. 56-64.
1. Cobra – Sepetiba, Baía de
(RJ) – Teses. 2. Cobra - Sepetiba,
Baía de (RJ) – Levantamentos –
Teses. I. Silva, Helio Ricardo da,
1961-. II. Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro. Instituto
de Biologia. III. Título.
Bibliotecário: _______________________________ Data: ___/___/___
iii
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
RITA DE CÁSSIA LAMONICA
Dissertação submetida como requesito parcial para a obtenção do grau de Mestre em
Ciências, no curso de Pós-Graduação em Biologia Animal, área de Concentração em
Conservação de Grupos Silvestres.
DISSERTAÇÃO APROVADA EM 08/03/07.
______________________________________________
Hélio Ricardo da Silva, Dr., UFRRJ
(Orientador)
_______________________________________________
Alexandre Fernandes Bamberg de Araújo, Dr., UFRRJ
_______________________________________________
Ronaldo Fernandes, Dr., UFRJ
iv
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Henrique Abrahão Charles, pelo amor correspondido,
pelos melhores momentos já vividos, pelo calor e carinhos necessários, pelas dificuldades que
me ajudou superar, por compreender meus defeitos e, principalmente, por estar presente em
minha vida e fazer dela melhor.
Aos meus pais João Cássio Lamonica e Maria Luiza da Conceição Lamonica, que
apesar de todas as dificuldades, conseguiram me educar e ensinar valores que me tornaram o
que sou, acreditando em mim quando nem mesmo eu acreditava.
Aos meus irmãos Cássio Alessandro Lamonica e Nádia Cristina Lamonica, que
comigo cresceram e compartilharam momentos tão especiais de nossas vidas, dos quais
jamais esqueceremos.
A presença de meu avô Amaro Lamonica em minha casa, que apesar de já terem
passado muitos anos, me permitiu agora conhecê-lo ainda mais.
A minha querida sogra Nágila Abrahão Charles que me aceitou e me abrigou,
concedendo-me a honra de ser tratada como membro da família e que sem seu apoio seria
mais difícil chegar até aqui.
A todos da família Abrahão Charles, que eu passei a amar como se fosse minha!
Zairah, Yasmin, Laurah, Virgínea, Danielle, Deborah e Sr. Manoel, cada um a sua
maneira contribuiu com essa conquista.
Especialmente ao meu mais que Orientador Hélio Ricardo da Silva, que sem me
conhecer, permitiu que eu fizesse parte de seu Laboratório, abrindo para mim uma porta que
eu pensava não mais existir... Aquele que entre o Professor, o qual tenho enorme admiração, e
o Orientador, que me leva ao temor, existe um grande Amigo, no qual passei a confiar e cada
dia, a cada problema, a cada solução me fazem ver em você um excelente Profissional e um
Amigo incondicional. É minha a honra de tê-lo como Orientador.
À banca examinadora composta pelo Professor Alexandre Fernandes Bamberg de
Araújo, Professor Ronaldo Fernandes, Professor Carlos Eduardo Lustosa Esbérard e
pelo professor Oscar Rocha-Barbosa, por terem aceitado meu convite.
Professor Alexandre Fernandes Bamberg de Araújo que ao longo deste curso
levantou as mais variadas indagações que contribuíram com a minha formação e com a
construção deste estudo.
Professor Ronaldo Fernandes pela presteza e colaboração com este estudo, ao
permitir o acesso ao acervo herpetológico do Museu Nacional/UFRJ, disponibilizar
referências e identificar espécimes de serpentes oriundas das ilhas.
Ao corpo docente do PPGBA, especialmente aos professores Francisco Gerson de
Araújo e Antônio José Mayhé Nunes, que tanto se empenham em fornecer o melhor ao
curso de biologia animal e em especial à secretária Agra Mendonça pela paciência e
dedicação com todos os alunos.
v
Ao meu amigo Eduardo Gomes de Moraes Bastos por me fazer conhecer esta
Instituição e por ter me apresentado ao Laboratório de Herpetologia desta Universidade.
A minha grande amiga, Roberta Rocha da Silva Leite, por ter sido tão especial.
Alguém que com palavras não pode ser descrita, tamanha a boa vontade, atenção, amizade e
carinho dedicados. Uma pessoa maravilhosa a quem devo muitos momentos felizes em
Seropédica e na Marambaia.
Ao Ricardo Alves da Silva pela amizade e companheirismo durante as disciplinas
cursadas, as nossas atividades no campo e no laboratório e, principalmente, no dia-a-dia,
intercalando horas de esgotamento e descontração que me fazem agora afetuosamente
agradecê-lo por ser meu amigo.
Ao André Luiz Gomes de Carvalho, cuja ajuda foi indispensável, tanto no campo
quanto no laboratório, principalmente para as análises estatísticas deste estudo, cuja
competência é motivo de admiração, as conquistas por você realizadas, motivos de orgulho, e
a dedicação e carinhos dispensados, o meu cordial agradecimento.
A todos os integrantes, freqüentadores e amigos do Laboratório de Herpetologia da
UFRuralRJ, especialmente Piktor Benmaman, João Manoel, Gabriela Bitencourt, Karina
Marques, Ana HeragrangiaBellot
vi
Aos amigos do curso de Pós-graduação, especialmente Isaac Passos de Lima,
Guilherme Orsolon de Souza, Rafaela Antonini, Renata Mello, Danielle dos Anjos e
Patrícia Pollo que direta ou indiretamente participaram da minha formação.
Aos meus amigos por compreender que a distância não corresponde ao limite da
verdadeira amizade; em especial, Tatiana Braga Pires Filgueira, Danielle Macedo da
Fonseca, Silvana de Jesus Marins, Carlos Corrêa Netto, Hanriet Alves da Cruz Taveira,
Michelle Borba de Senna, Juliana Alvim, Gorete Carvalho, Renata Tatissuia e Rosineide
Jocas Dantas.
vii
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO 01
2. MATERIAL E MÉTODOS 03
2.1 Trabalho de Campo 03
2.1.1 Área de estudo 03
2.1.2 Coleta de serpentes 03
2.2 Tratamento das Amostras 06
2.3 Serpentes de Áreas Costeiras e de Ilha Próximas às Ilhas Amostradas 06
2.4 Serpentes de Áreas de Mata Atlântica Adjacentes às Baías de Sepetiba e da Iha
Grande 06
2.5 Dados Sobre a Biologia das Serpentes 07
2.6 Biometria de Micrurus corallinus 07
2.7 Análises Estatísticas 07
3. RESULTADOS 09
3.1 Composição Faunística 09
3.1.1 Comunidade de serpentes da ilha da Marambaia 09
3.1.2 Comunidade de serpentes da ilha de Itacuruçá 15
3.1.3 Comunidade de serpentes da ilha Grande 18
3.1.4 Comunidades de serpentes do continente às margens das baías de Sepetiba e
ilha Grande 24
3.1.5 Comunidades de serpentes de áreas de Mata Atlântica do Estado do Rio de
Janeiro 34
3.2 Diversidade das Áreas Estudadas 34
3.3 Similaridade entre as Ofidiofaunas das Diferentes Áreas na Mata Atlântica 35
3.4 Comparações entre as Populações Insulares e Continentais de Micrurus corallinus 40
4. DISCUSSÃO 46
5. CONCLUSÕES 55
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 56
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Localização da Marambaia e da ilha de Itacuruçá na baía de Sepetiba (1) e das áreas
a estas comparadas: ilha Grande na baía da ilha Grande (2) e os municípios costeiros do
Estado do Rio de Janeiro.............................................................................................................3
Figura 2. Localização das trilas de coleta (em vermelho) na ilha da Marambaia. T1, trilha 1 –
trilha da Senzala; T2, trilha 2 – trilha do Sino; T3, trilha 3 – trilha da Armação; T4, trilha 4 –
trilha do Areal.............................................................................................................................4
Figura 3. Localização das trilas de coleta (em vermelho) na ilha de Itacuruçá. T1, trilha 1 –
trilha da praia da Gamboa; T2, trilha 2 – trilha da praia Grande; T3, trilha 3 – Trilha da praia
de Águas Lindas..........................................................................................................................5
Figura 4. Curva de rarefação da Marambaia..............................................................................9
Figura 5. Percentual da riqueza de espécies de serpentes por trilhas na Marambaia...............11
Figura 6. Percentual da riqueza de espécies de serpentes por habitat na Marambaia
...................................................................................................................................................11
Figura 7. Percentual de espécies de serpentes por área de acordo com atividade...................12
Figura 8. Percentual de espécies de serpentes da Marambaia de acordo com o hábito
...................................................................................................................................................13
Figura 9. Número de espécies de serpentes por área de acordo com as respectivas presas
consumidas................................................................................................................................14
Figura 10. Curva de rarefação da ilha de Itacuruçá.................................................................15
Figura 11. Percentual da riqueza de espécies de serpentes por trilhas na ilha de Itacuruçá
...................................................................................................................................................16
Figura 12. Percentual da riqueza de espécies de serpentes por habitat na ilha de Itacuruçá...16
Figura 13. Percentual de espécies de serpentes da ilha de Itacuruçá de acordo com o hábito
...................................................................................................................................................18
Figura 14. Percentual de espécies de serpentes da ilha Grande de acordo com o hábito........19
Figura 15. Curva de rarefação para a amostra da ilha Grande.................................................19
Figura 16. Curva de rarefação para a amostra do município de Paraty...................................24
Figura 17. Percentual de espécies de serpentes de Paraty de acordo com o hábito.................25
Figura 18. Curva de rarefação para a amostra do município de Angra dos Reis.....................25
ix
Figura 19. Percentual de espécies de serpentes de Angra dos Reis de acordo com o hábito...26
Figura 20. Curva de rarefação para a amostra do município de Mangaratiba.........................26
Figura 21. Percentual de espécies de serpentes de Mangaratiba de acordo com o hábito.......27
Figura 22. Curva de rarefação para a amostra da barra da Tijuca no município do Rio de
Janeiro.......................................................................................................................................27
Figura 23. Percentual de espécies de serpentes da barra da Tijuca no município do Rio de
Janeiro de acordo com o hábito.................................................................................................28
Figura 24. Curva de rarefação para a amostra da floresta da Tijuca no município do Rio de
Janeiro.......................................................................................................................................28
Figura 25. Percentual de espécies de serpentes da floresta da Tijuca no município do Rio de
Janeiro de acordo com o hábito.................................................................................................29
Figura 26. Dendograma de similaridade faunística entre as áreas de Mata Atlântica estudadas
gerado a partir do Coeficiente de Semelhança Biogeográfica pela análise de cluster segundo o
método de agrupamento de UPGMA (SNEATH & SOKAL, 1973), apresentando 0,85 de
coeficiente de correlação cofenética.........................................................................................40
Figura 27. Dimorfismo sexual expresso no comprimento da cauda e número de seus anéis
pretos em Micrurus corallinus. A, macho (com seis anéis pretos na cauda); B, fêmea (com
quatro anéis pretos na cauda)....................................................................................................41
Figura 28. Número de anéis pretos no corpo (azul) e na cauda (vermelho) em fêmeas de
Micrurus corallinus em áreas insulares (Ita – Itacuruçá e Mar – Marambaia) e continentais
(Rio – Estado do Rio de Janeiro)..............................................................................................44
Figura 29. Número de anéis pretos no corpo (azul) e na cauda (vermelho) em machos de
Micrurus corallinus em áreas insulares (Ita – Itacuruçá e Mar – Marambaia) e continentais
(Rio – Estado do Rio de Janeiro)..............................................................................................44
Figura 30. Perfil morfométrico em Micrurus corallinus gerado pela PCA. Ilha de Itacuruçá:
™ - fêmea, * - macho; Ilha da Marambaia: r - fêmea, v - macho; Rio de Janeiro: w -
fêmea, ¯ - macho.....................................................................................................................45
x
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Lista de espécies de Serpentes da ilha da Marambaia, Mangaratiba, RJ. Espécies: *
Registro inédito da espécie para a área. Trilhas: T1 – trilha 1; T2 – trilha 2; T3 – trilha 3; T4 –
trilha 4. Fonte: a – Coletada pela equipe deste estudo; b – Coletada por colaboradores; c –
Citada por GONÇALVES et al. (2003); d – Presente na Coleção da Enfermaria da Marambaia; e
– Coletada por outras equipes da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro; f – Coleção
do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro; g – Coleção do IBSP-
Herpeto; h – Coleção do IVB; i – Registro através de fotos ou filmagens feitas pela equipe
deste estudo...............................................................................................................................10
Tabela 2. Lista contendo o conteúdo estomacal das espécies de serpentes coletadas na ilha da
Marambaia analisado em laboratório........................................................................................13
Tabela 3. Lista de espécies de Serpentes da ilha de Itacuruçá, Mangaratiba, RJ. Espécies: *
Registro inédito da espécie para a área. Trilhas: T1 – trilha 1; T2 – trilha 2; T3 – trilha 3; T4 –
trilha 4; Fonte: a – Coletada pela equipe deste estudo; b – Coletada por colaboradores; c –
Doada pelo Colégio de Gamboa; d – Coletada por outras equipes da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro; e – Coleção do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de
Janeiro.......................................................................................................................................17
Tabela 4. Lista contendo o conteúdo estomacal das espécies de serpentes coletadas na ilha de
Itacuruçá analisados em laboratório..........................................................................................18
Tabela 5. Lista de espécie de Serpentes da ilha Grande, Angra dos Reis, RJ, contendo
informações sobre a biologia das espéices obtidas de MARQUES et al. (2001) e ARGÔLO
(2004). Espécies: * Registro inédito da espécie para a área. Fonte: a - Coleção do MNRJ; b -
Coleção do IBSP-Herpeto; c - Coleção do MHN-répteis; d - ROCHA & VAN SLUYS (2006).
Dieta: An – anuros; Ar – artrópodos; Av – aves; Gi – gimnofionos; La – lagartos; Ma –
mamíferos; Mo – moluscos; Pe – peixes; Se – serpentes.........................................................20
Tabela 6. Lista de espécies de Serpentes de áreas continentais dos municípios que compõem
as baías de Sepetiba e da ilha Grande. Hábito: A, arborícola; Aq, aqüícola; Fo, fossório; S,
semi-aqüícola; Sa, subarborícola; Sf, semi-fossório; T, terrícola. Atividade: D, diurna; N,
norturna. Encontro: F, freqüente; PF, pouco freqüente; R, raro. Dieta: An – anuros; Ar –
artrópodos; Av – aves; Gi – gimnofionos; La – lagartos; Ma – mamíferos; Mo – moluscos; Pe
– peixes; Se – serpentes. Áreas: PAR, Paraty; ANG, Angra dos Reis; MAN, Mangaratiba;
BAR, Barra da Tijuca, Rio de Janeiro; FLO, Floresta da Tijuca, Rio de Janeiro. X
1
, espécie
depositada na coleção do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro -
MNRJ; X
2
, coleção no Instituto Vital Brazil - IVB; X
3
, coleção no Instituto Butantan – IBSP-
Herpeto; X
4
, coleção na Universidade Federal de Campinas – ZUEC; X
5
, na coleção do
Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – CHUFRRJ
...................................................................................................................................................21
Tabela 7. Listas de espécies de serpentes em áreas costeiras de Mata Atlântica do sudeste e
parte do nordeste do Brasil. Legenda: H – hábito: A, arborícola; Aq, aqüícola; Fo, fossório; S,
semi-aqüícola; Sa, subarborícola; Sf, semi-fossório; T, terrícola. A – atividade: D, diurna; N,
norturna. E – encontro: F, freqüente; PF, pouco freqüente; R, raro. Áreas: CAS – Casimiro de
Abreu/RJ; SME – Serra do Mendanha/RJ; SJA – Serra do Japi/SP; EJU – Estação da Juréia-
xi
Itatins/SP; SGE – Santa Genebra/SP; LIN - Linhares/ES; CEP – CEPLAC/BA; SMA –
Fazenda Santa Maria/BA; FOR – Formosa/BA. Registros em negrito correspondem às
espécies que não constam nas respectivas literaturas. X
1
, espécie depositada no MNRJ; X
2
, no
IVB; X
3
, no IBSP-Herpeto; X
4
, no MHN-répteis.....................................................................30
Tabela 8. Índices de Diversidade de Shannon-Wiener (H), Dominância (l), Equitabilidade
(E
J
) das áreas estudadas............................................................................................................34
Tabela 9. Dados comparativos entre áreas de Mata Atlântica referentes à diversidade de
serpentes. SGE – Santa Genebra/SP, FOR – Formosa/BA, CAS – Casimiro de Abreu/RJ, CEP
– CEPLAC/BA, SMA – Fazenda Santa Maria/BA, ITA – Ilha de Itacuruçá/RJ, SME – Serra
do Mendanha/RJ, SJA – Serra do Japi/SP, FLO – Floreta da Tijuca/RJ, BAR – Barra da
Tijuca/RJ, MAR – Marambaia/RJ, IGR – Ilha Grande/RJ, LIN – Linhares/ES, MAN –
Mangaratiba/RJ, ANG – Angra dos Reis/RJ, EJU – Estação da Juréia-Itatins/SP, PAR –
Paraty/RJ...................................................................................................................................36
Tabela 10. Lista das espécies de serpentes presentes em áreas do Estado do Rio de Janeiro.
ANG – Angra dos Reis; BAR – Barra da Tijuca; CAS – Casimiro de Abreu; ITA – Ilha de
Itacuruçá; IGR – Ilha Grande; FLO – Floresta da Tijuca; MAN – Mangaratiba; MAR –
Marambaia; PAR – Paraty; SME – Serra do Mendanha...........................................................37
Tabela 11. Comparação da riqueza de espécie de serpentes em 16 áreas de Mata Atlântica.
Áreas: MAR – Marambaia/RJ, ITA – Ilha de Itacuruçá/RJ, IGR – Ilha Grande/RJ, PAR –
Paraty/RJ, ANG – Angra dos Reis/RJ, MAN – Mangaratiba/RJ, BAR – Barra da Tijuca/RJ,
FLO –Floreta da Tijuca/RJ CAS – Casimiro de Abreu/RJ, SME – Serra do Mendanha/RJ,
SJA – Serra do Japi/SP, EJU – Estação da Juréia-Itatins/SP, SGE – Santa Genebra/SP, LIN –
Linhares/ES, CEP – CEPLAC/BA, SMA – Fazenda Santa Maria/BA, FOR – Formosa/BA.
Valores: Em negrito (diagonal) - Número total de espécies em cada área; em itálico - Número
de espécies em comum entre pares de áreas; em escrita comum - Coeficiente de Semelhança
Biogeográfico (CSB).................................................................................................................39
Tabela 12. Dados descritivos de caracteres morfométricos e merísticos de Micrurus
corallinus de áreas insulares e do continente próximo. MAR – Ilha da Marambaia; ITA – Ilha
de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção continental............................................................42
Tabela 13. Resultados do Teste Mann-Whitney para diferenças entre sexos quanto aos
caracteres merísticos de Micrurus corallinus realizado separadamente por área. MAR – Ilha
da Marambaia; ITA – Ilha de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção
continental.................................................................................................................................43
Tabela 14 – Resultados do Teste Kruskal-Wallis para diferenças nos caracteres merísticos de
Micrurus corallinus das diferentes áreas realizado separadamente por sexo. MAR – Ilha da
Marambaia; ITA – Ilha de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção
continental.................................................................................................................................43
Tabela 15. Resultados do post hoc de Dunn entre áreas para os caracteres merísticos de
Micrurus corallinus que apresentaram diferença significativa no Teste Kruskal-Wallis. ITA –
Ilha de Itacuruçá; MAR – Ilha da Marambaia; ns – diferença não significativa; p –
probabilidade; RIO – Rio de Janeiro porção continental; z
cal
– z calculado............................43
xii
Tabela 16. Componentes gerados pela PCA e a variância explicada pelos componentes.
Variáveis: CT, comprimento total; CD, comprimento da cauda; CB, comprimento da cabeça;
CRC, comprimento rostro-cloacal............................................................................................45
xiii
RESUMO
LAMONICA, Rita de Cássia. Comunidades insulares de serpentes da baía de Sepetiba,
Rio de Janeiro. 2007. 64p. Dissertação (Mestrado em Biologia Animal, Conservação de
Grupos Silvestres). Instituto de Biologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, 2007.
Este trabalho apresenta uma síntese do conhecimento atual sobre a diversidade de
serpentes de algumas ilhas da baía de Sepetiba, no Rio de Janeiro. A ilha da Marambaia e a
ilha de Itacuruçá foram inventariadas com auxílio de diferentes métodos durante dois anos e
nove meses e um ano e nove meses, respectivamente; já as informações sobre as serpentes da
ilha Grande e de áreas continentais foram obtidas em coleções zoológicas e da literatura.
Conceitos relacionados ao modelo de fragmentação de habitat são discutidos com base nos
inventários. Para a Marambaia, foram registradas 20 espécies de serpentes, distribuídas em
cinco famílias: Colubridae (15 spp.), Viperidae (2), Anomalepididae (1), Boidae (1), Elapidae
(1). Para a ilha de Itacuruçá foram registradas 11 espécies, distribuídas em quatro famílias:
Colubridae (8 spp.), Boidae (1), Elapidae (1) e Viperidae (1). A fauna insular de serpentes é
uma subamostra daquela com ocorrência no continente. Entretanto, devido à possibilidade dos
inventários estarem incompletos, não é possível ainda afirmar se a ausência de espécies em
localidades insulares resulta de eventos locais de extinção relacionados a processo de
insularização, ou à falta de coletas. Diferente de nossas expectativas, os dados apresentados
para as comunidades insulares de serpentes são mais completos que os disponíveis para as
áreas continentais, evidenciando a necessidade de esforço amostral adicional nessas regiões.
A partir dos dados levantados, avaliamos ainda possíveis efeitos do isolamento geográfico
sobre as populações insulares de Micrurus corallinus, a espécie mais abundante nos
levantamentos. Foram observadas alterações no número de anéis pretos desta serpente na
amostra da ilha da Marambaia, indicando que esta população, isolada geograficamente das
populações continentais há alguns milhares de anos, já apresenta algum nível de variação
decorrente deste isolamento.
Palavras-chave: Biogeografia, riqueza de espécies, insularização, Floresta Atlântica,
Micrurus corallinus, dimorfismo sexual.
xiv
ABSTRACT
LAMONICA, Rita de Cássia. Insular serpent community from the Sepetiba bay, Rio de
Janeiro. 2007. 64p. Dissertation (Master Science in Animal Biology, Conservation of Wild
Groups). Instituto de Biologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro, Seropédica, RJ, 2007.
This work presents a synthesis of the current knowledge on the diversity of snakes of islands
in the Sepetiba Bay, Rio de Janeiro. Marambaia and
- 1 -
1 INTRODUÇÃO
Entre as conseqüências mais marcantes atribuídas às flutuações climáticas que
ocorreram durante o Holoceno estão às variações do nível médio marinho, que resultaram em
regressões (durante as máximas glaciais) e transgressões (durante os períodos interglaciais).
Estas oscilações modelaram e remodelaram a margem continental e são, em última análise,
responsáveis por algumas feições atuais da costa. Na Região Sudeste do Brasil, entre as
evidências mais marcantes destes fenômenos estão as restingas (SUGUIO & TESSLER.
1984) e as ilhas costeiras (ANGULO et al., 1999; CLARK et al.,1978; ISLA, 1989; ZAZO,
1999), além de vestígios de organismos marinhos centenas de metros acima do nível marinho
atual (SUGUIO & MARTIN, 1982). As restingas se formaram após recuos marinhos há
aproximadamente três e cinco mil anos (TURCQ et al., 1999) e foram estabelecidas por
processos relativos à dinâmica costeira de sedimentos (SUGUIO & TESSLER, 1984). As
ilhas evidenciam fenômenos de transgressão marinha um pouco mais antigos, que inundaram
áreas costeiras antes cobertas por Mata Atlântica contínua àquela que hoje recobre áreas
continentais. Segundo este modelo, as ilhas representam os picos mais elevados de cadeias de
montanhas litorâneas. Conseqüentemente, enquanto nas restingas a fauna e flora se
estabeleceram por processos de colonização das areias recém disponibilizadas pelo mar, nas
- 2 -
espécies (com diminuição de riqueza relacionada à diminuição de área), quanto através de
mudanças genéticas e morfológicas para as populações isoladas. Estes efeitos obviamente
estarão relacionados ao tamanho das populações insulares e as suas demandas e limitações
ecológicas.
Assim, são objetivos deste estudo, inventariar a fauna de serpentes de duas ilhas da
baía de Sepetiba (Marambaia e Itacuruçá) e, com base neste inventário, comparar o
conhecimento da diversidade de serpentes dessas ilhas ao disponível para outra ilha (ilha
Grande) e áreas continentais. Além disso, com base nas amostras de cobra coral, Micrurus
corallinus, buscamos avaliar possíveis efeitos do isolamento geográfico sobre as serpentes
através de análises morfológicas.
- 3 -
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Trabalho de Campo
2.1.1 Área de estudo
Para este estudo foram selecionadas duas ilhas da baía de Sepetiba, localizada no
Estado do Rio de Janeiro: as ilhas da Marambaia e de Itacuruçá. A ilha da Marambaia com
área aproximada de 42 km² abrange uma parcela significativa de Mata Pluvial Costeira e se
situa entre 23°01’-3º06’S e 43°34’-44º00’W (Figura 1). O relevo varia entre baixada e morros
com afloramentos rochosos, apresentando como ponto mais elevado o pico da Marambaia
com 641 metros (PEREIRA et al., 1990). A ilha liga-se ao continente na região de Guaratiba
por uma faixa estreita de areia, a restinga da Marambaia, de origem sedimentar holocênica,
com 40 km de extensão e área aproximada de 49,4 km² (BACKHEUSER, 1946; MARTIN et
al. 1981, 1982; SUGUIO, 1999; RONCARATI & MENEZES, 2005). A ilha de Itacuruçá
pertence ao Município de Mangaratiba, Distrito de Itacuruçá, distando do continente cerca de
500 metros, entre as latitudes 22º55’-22º57’S e longitudes 43º52’-43º54’W. Com área
aproximada de 10 km
2
, apresenta estreita baixada e afloramentos rochosos com até 334
metros, e mesmo portando áreas alteradas em algumas de suas porções (como na região da
Gamboa), a ilha preserva uma considerável área de Mata Atlântica de encosta.
Figura 1: Localização da Marambaia e da ilha de Itacuruçá na baía de Sepetiba (1) e das áreas
a estas comparadas: ilha Grande na baía da Ilha Grande (2) e os municípios costeiros do
Estado do Rio de Janeiro.
2.1.2 Coleta de serpentes
As duas áreas de amostragem foram divididas com base na diversidade de ambientes,
recursos hídricos encontrados e no tamanho das localidades. A Marambaia foi dividida em
quatro trilhas de coleta: Trilha 1 – trilha da Senzala, de 23°03’35”S e 43°58’47”W até
23°04’01”S e 43°57’26”W (trilha com predominância de áreas de Floresta Atlântica); Trilha 2
– trilha do Sino, de 23°03’38”S e 43°59’04”W até 23°05’31”S e 44°00’26”W (caracterizada
pela presença de áreas de capoeira, apresentando também áreas com formação arbustiva
- 4 -
fechada de pós-praia, formação herbácea aberta de praia e Floresta Atlântica, brejo e área
desmatada integram a paisagem desta trilha); Trilha 3 – trilha da Armação, com início em
23°03’31”S e 43°58’57” e término em 23°03’02”S e 43°56’49”W (capoeiras e áreas
desmatadas predominam nesta trilha, com áreas que apresentam formação arbustiva fechada
de pós-praia, formação herbácea aberta de praia e Floresta Atlântica) e Trilha 4 – trilha do
Areal, a partir de 23°04’08”S e 43°57’04”W seguindo até 23°04’49”S e 43°56’02”W (área de
restinga com formação arbustiva aberta não inundável e floresta inundável) (Figura 2). Na
ilha de Itacuruçá, a área estudada correspondeu a três trilhas: Trilha 1 – trilha da Gamboa,
com início em 22°55’55”S e 43°53’54”W e término em 22°56’26”S e 43°53’47”W (trilha que
apresenta o maior número de habitantes fixos e o maior índice de ocupação, com ambientes
de baixada); Trilha 2 – trilha de Águas Lindas, de 22°56’07”S e 43°54’24”W até 22°57’02”S
e 43°54’17”W (com área de Floresta Atlântica) e Trilha 3 - trilha da praia Grande, de
22°56’31”S e 43°53’41”W até 22°56’52”S e 43°53’06”W (com área de Floresta Atlântica e
formação herbácea aberta de praia) (Figura 3).
Figura 2: Localização das trilas de coleta (em vermelho) na ilha da Marambaia. T1, trilha 1 –
trilha da Senzala; T2, trilha 2 – trilha do Sino; T3, trilha 3 – trilha da Armação; T4, trilha 4 –
trilha do Areal.
- 5 -
Figura 3: Localização das trilas de coleta (em vermelho) na ilha de Itacuruçá. T1, trilha 1 –
trilha da praia da Gamboa; T2, trilha 2 – trilha da praia Grande; T3, trilha 3 – Trilha da praia
de Águas Lindas.
Para minimizar a dificuldade de inventariar áreas tão extensas, utilizamos a
colaboração das populações locais na obtenção de amostras. Recipientes contendo
formaldeído a 20 % foram deixados em alguns pontos das ilhas para que os moradores
conservassem as serpentes encontradas mortas ou mortas por eles. No entanto, na Marambaia,
por estar desabitada em sua maior parte, foram deixados recipientes apenas nos três trilhas ao
longo da vertente voltada para o continente. As serpentes encontradas mortas, ou mortas por
vizinhos dos colaboradores, eram depositadas nos recipientes. O intuito aqui não foi estimular
matanças de serpentes, apenas não desperdiçar informações sobre a fauna da região.
Uma pequena coleção de referência, sem datas de coleta, que é mantida na enfermaria
da base da Marinha na Marambaia, foi identificada e utilizada como testemunho da ocorrência
dos táxons na região. Na ilha de Itacuruçá, o pequeno acervo da Escola da Gamboa também
foi utilizado desta forma. Material adicional de serpentes foi obtido de doação de outras
equipes de pesquisadores da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro que trabalham na
área.
Outra estratégia de coleta consistiu na busca ativa de serpentes, cobrindo de forma
aleatória diversos pontos das ilhas de Itacuruçá e da Marambaia (incluindo a restinga).
As amostragens foram realizadas através de visitas regulares às trilhas a cada 30-45
dias, em dois turnos de 4 horas por 2 coletores na ilha de Itacuruçá, entre março/2005 e
dezembro/2006 e três turnos, um deles noturno, por visita na Marambaia, entre março/2004 e
dezembro/2006. Neste período, os locais onde foram deixados recipientes com formaldeído
eram revistos para recolhimento do material e troca da solução de formaldeído. Essas visitas
periódicas possibilitaram datar os períodos de coleta dos colaboradores.
Como o tamanho das áreas representa dificuldades para amostragem padronizada,
nossos dados não permitem a avaliação de padrões temporais.
- 6 -
2.2 Tratamento das Amostras
Em laboratório, os animais foram identificados de acordo com o catálogo dos
Squamata Neotropicais de PETERS e OREJAS-MIRANDA (1986) ou por trabalhos
adicionais de revisão (DIXON & KOFRON, 1983; DIXON, 1989; CEI et al. 1992; ZAHER
& CARAMASCHI, 1992; DIXON et al. 1993; FRANCO & FERREIRA, 2002; PASSOS et
al., 2004; PASSOS et al., 2005). As amostras foram ainda comparadas com o material
identificado da coleção do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro e
através de consultas a outros especialistas. Todo o material obtido nas campanhas foi fixado
em formalina a 10%, sendo posteriormente conservado em álcool a 70 % e depositado na
Coleção Herpetológica do Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro (CH-UFRRJ).
2.3 Serpentes de Áreas Costeiras e de Ilha Próximas às Ilhas Amostradas
Para comparações com áreas próximas, foram levantados dados da literatura e
registros de coleções sobre a ocorrência de serpentes. Assim obtivemos dados para ilha
Grande e as áreas continentais dos municípios litorâneos de Paraty, Angra dos Reis,
Mangaratiba e Rio de Janeiro (barra da Tijuca e floresta da Tijuca). O município de Itaguaí foi
excluído deste estudo devido ao número reduzido de serpentes registradas (<5 espécies). Ilha
Grande, que dista aproximadamente 12 km da ilha da Marambaia e possui uma área de 187
km
2
, teve seus dados coletados a partir de ROCHA & VAN SLUYS (2006) e
complementados com registros em coleções herpetológicas. Para as áreas continentais,
nenhuma publicação sobre a ofidiofauna foi encontrada. O levantamento foi feito com os
registros de serpentes depositadas em coleções e em um levantamento preliminar da
herpetofauna de Mangaratiba, realizado pela equipe do Laboratório de Herpetologia da
UFRuralRJ. A localização dessas áreas pode ser vista na Figura 1.
As coleções investigadas neste estudo foram: Coleção Herpetológica do Laboratório
de Herpetologia da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (CH-UFRRJ), Coleção
Herpetologica do Departamento de Vertebrados do Museu Nacional da Universidade Federal
do Rio de Janeiro (MNRJ), Coleção do Instituto Vital Brasil (IVB) e Coleção Herpetológica
Alphonse Richard Hoge, Instituto Butantan (IBSP-Herpeto), http://splink.cria.org.br e
Coleção de Répteis do Museu de História Natural Prof. Dr. Adão José Cardoso, UNICAMP
(ZUEC), http://splink.cria.org.br.
2.4 Serpentes de Áreas de Mata Atlântica Adjacentes às Baías de Sepetiba e da Ilha
Grande
Foram utilizados registros de literaturas sobre a ofidiofauna de Mata Atlântica das
localidades adjacentes às áreas das baías estudadas para comparação com as áreas amostradas.
As localidades foram Casimiro de Abreu/RJ (CAS) por ROCHA et al. (2000); serra do
Mendanha/RJ (SME) por PONTES et al. (2005); serra do Japi/SP (SJA) por SAZIMA &
HADDAD (1992); Estação da Juréia-Itatins/SP (EJU) por MARQUES & SAZIMA (2004);
Santa Genebra/SP (SGE) por SAZIMA & MANZANI (1995); Linhares/ES (LIN) por
ROCHA, 1998 e CEPLAC/BA (CEP); Fazenda Santa Maria/BA (SMA); Formosa/BA (FOR)
por ARGÔLO (2004). As comunidades de serpentes de algumas áreas tiveram suas riquezas
incrementadas a partir de levantamento nas coleções: CHUFRRJ, MNRJ, IVB, IBSP-Herpeto,
MHN-repteis.
- 7 -
2.5 Dados Sobre a Biologia das Serpentes
Para cada serpente registrada para as ilhas da Marambaia e de Itacuruçá foram listados
dados sobre habitat, fonte de coleta, trilhas de coleta, número de indivíduos e freqüência. Os
exemplares que apresentavam bom estado de conservação, preservando suas vísceras e com
injúrias corporais leves, foram dissecados para investigação dos respectivos conteúdos
estomacais, eventualmente presentes. Além dessas informações, dados sobre hábito,
atividade, encontro e dieta extraídos de ARGÔLO (2004) e MARQUES et al. (2001; 2005),
foram listados por espécie, não somente para as áreas de coleta, como também para as demais
áreas da ilha Grande e Municípios que compõem a baía de Sepetiba.
2.6 Biometria de Micrurus corallinus
Para testar os possíveis efeitos do isolamento das ilhas sobre populações de serpentes,
os espécimes de Micrurus corallinus, cujas amostras apresentaram-se abundantes em ambas
as áreas de coleta, permitiram uma comparação entre os indivíduos de ilhas, e entre estes e os
dos municípios costeiros tombados no MNRJ. Para isso, os exemplares foram identificados
quanto ao sexo e mensurados. A determinação do sexo foi feita a partir de sonda proporcional
ao tamanho do animal, inserida pela cloaca no sentido da cauda. Os dados morfométricos
tomados foram: comprimento total (CT), comprimento rostro-cloacal (CRC), comprimentos
da cabeça (CB) e da cauda (CD). Os dados merísticos consistiram na contagem do número
total de anéis pretos do corpo (AT), sendo considerado desde o primeiro na região cervical até
o último anterior ou sobre a cloaca, do número total de anéis pretos da cauda (AC), contado a
partir da cloaca até a terminação da cauda e do número total de escamas ventrais (EV)
(DOWLING, 1951).
As amostras da Marambaia reuniram 22 indivíduos, da ilha de Itacuruçá 24 e do
continente 82.
2.7 Análises Estatísticas
A avaliação da diversidade de espécies de serpentes das áreas da baía de Sepetiba e da
baía de ilha Grande foi realizada a partir dos índices de Shannon-Wiener, de dominância de
Simpson e de eqüitabilidade (MAGURRAN, 1988; RICKLEFS, 2003) calculados através do
software Past versão 1.46, 2006 (HAMMER et al., 2001). Também para essas áreas foram
geradas curvas de rarefação a partir da abundância relativa de cada espécie e uma estimativa
de riqueza com o incremento da amostra, através dos programas Systat versão 11.0, 2004
(SPSS, 2004) e Ecosim versão 7.24, 2002 (GOTELLI & ENTSMINGER, 2006) para gerar as
simulações.
Para estudo da similaridade da ofidiofauna entre as áreas constituintes das baías de
Sepetiba e ilha Grande e demais áreas de Mata Atlântica foi utilizado o coeficiente de
semelhança biogeográfica (CBR: Coefficient of Biogeographic Resemblance) proposto por
DUELLMAN (1990) para construir um dendograma a partir da análise de cluster segundo o
método de agrupamento de UPGMA (SNEATH & SOKAL, 1973) gerado com o software
PAST versão 1.46, 2001 (HAMMER et al., 2001), permitindo a comparação entre as
composições de espécies das comunidades estudadas.
Buscando descartar a influência do tamanho dos indivíduos de Micrurus corallinus
sobre as variáveis comparadas, foi realizada uma análise de regressão linear simples entre
comprimento rostro-cloacal e número de escamas ventrais, número total de anéis pretos do
corpo e número total de anéis pretos da cauda. Essas análises foram realizadas
individualmente por área de estudo, com o conjunto total de indivíduos de cada área e
- 8 -
separadamente por sexo. A mesma análise foi realizada substituindo o comprimento rostro-
cloacal pelo comprimento caudal, a fim de investigar a possibilidade do crescimento da cauda
implicar no aumento do número de anéis pretos caudais.
Devido a não normalidade dos dados, avaliada com o teste Shapiro-Wilk (SHAPIRO
& WILK, 1965), diferenças no número de escamas ventrais e anéis pretos do corpo e da cauda
entre os sexos foram analisadas com o teste U de Mann-Whitney (ZAR, 1999), separadamente
por área. Também foi utilizada a análise não paramétrica Kruskal-Wallis (ZAR, 1999) para
testar possíveis diferenças desses valores entre as áreas, para cada sexo. Quando confirmadas
essas diferenças, foi realizado o post hoc de Dunn para o teste de comparações múltiplas
(ZAR, 1999), através do software BioEstat versão 5.0 (AYRES et al., 1998), a fim de
discriminar entre quais pares de localidades a diferença ocorre. Foi considerado p= 0,05 para
se atribuir significância estatística.
Para o estudo morfométrico, foi utilizado o método de ordenação de análise de
componentes principais (PCA) (PIELOU, 1984), fazendo uso das medidas do CT, CRC, CB e
CD (supracitadas). Somente foram utilizadas as medidas dos indivíduos que apresentavam
CRC iguais ou maiores que 400 mm, excluindo os jovens da amostra (MARQUES, 1996;
SHINE, 1993). A análise discriminante foi empregada sobre os scores gerados pela PCA, para
testar diferenças morfométricas entre as amostras de Micrurus corallinus das diferentes áreas.
A mesma análise foi repetida separadamente por sexo.
As análises das amostras de Micrurus corallinus foram realizadas através do software
Systat versão 11.0, 2004 (SPSS, 2004).
- 9 -
3 RESULTADOS
3.1 Composição Faunística
3.1.1 Comunidade de serpentes da ilha da Marambaia
A comunidade de serpentes da ilha da Marambaia reúne 20 espécies, representantes de
cinco famílias: Colubridae: quinze (15) espécies; Viperidae: duas (2) espécies;
Anomalepididae: uma (1) espécie, Boidae: uma (1) espécie e Elapidae: uma (1) espécie;. Das
20 espécies, duas não foram colecionadas neste estudo: Bothrops jararaca (Wied, 1824) e
Liotyphops cf. wilderi (Garman, 1883), mas encontram-se depositadas na Coleção da
Enfermaria da Marinha e na Coleção de Répteis ZUFRJ, respectivamente (Tabela 1).
Na Tabela 1 estão listadas as espécies de serpentes com ocorrência na ilha da
Marambaia, os habitats e as trilhas nas quais as serpentes foram coletadas, suas fontes de
coleta, as abundâncias e freqüências relativas. A curva de rarefação (Figura 4) indica que as
amostras da Marambaia estão próximas da estabilização, alcançando sua assíntota em torno de
23 espécies com o incremento do esforço.
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 4: Curva de rarefação da Marambaia.
10
Tabela 1. Lista de espécies de Serpentes da ilha da Marambaia, Mangaratiba, RJ. Espécies: * Registro inédito da espécie para a área. Trilhas: T1
– trilha 1; T2 – trilha 2; T3 – trilha 3; T4 – trilha 4. Fonte: a – Coletada pela equipe deste estudo; b – Coletada por colaboradores; c – Citada por
GONÇALVES et al. (2003); d – Presente na Coleção da Enfermaria da Marambaia; e – Coletada por outras equipes da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro; f – Coleção do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro; g – Coleção do IBSP-Herpeto; h – Coleção
do IVB; i – Registro através de fotos ou filmagens feitas pela equipe deste estudo.
FAMÍLIA Espécies Habitat Trilhas Fonte n
Abundância
relativa
ANOMALEPIDIDAE
Liotyphlops cf. wilderi
(Garman, 1
883)
?
?
c
3
2,4
BOIDAE
Corallus hortulanus
(Linnaeus, 1758)
Floresta
T
1
a,c,d
2
1,6
COLUBRIDAE
Chironius bicarinatus
(Wied, 1820)*
Floresta, Capoeira
T
1,
T
2
a,b
2
1,6
Chironius exoletus
(Linnaeus, 1758)*
Floresta
?
e
1
0,8
Chironius laevi
collis
(Wied, 1824)*
Capoeira
T
2
b
1
0,8
Chironius multiventris foveatus
Smith & Walker, 1843*
Floresta
T
1
a, i
2
1,6
Clelia plumbea
(Wied, 1820)
?
?
d,e
2
1,6
Echinanthera cephalostriata
Di
-
Bernardo, 1996*
Floresta
T
1
a
1
0,8
Helicops carinicaudus
(Wi
ed, 1825)*
Capoeira
T
3
b
2
1,6
Leptodeira annulata
(Linnaeus, 1758)
Floresta, Capoeira
T
2,
T
3
c,d,f
6
4,8
Liophis miliaris
(Linnaeus, 1758)
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
2,
T
3
a,b,c,d,e
20
15,9
Mastigodryas bifossatus
(Raddi, 1820)
Restinga
T
4
c,
e,g
7
5,6
Oxyrhopus trigeminus
Duméril, Bibron & Duméril, 1854
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
2,
T
3,
T
4
b,c,d,f
20
15,9
Philodryas olfersii
Lichtenstein, 1823
Capoeira, Praia, Restinga
T
3
a,b,c
10
7,9
Philodryas patagoniensis
(Girard, 1857)*
Resti
nga
T
4
a,h
2
1,6
Spilotes pullatus
(Linnaeus, 1758)*
Capoeira, Praia
T
2,
T
3
b,e
4
3,2
Thamnodynastes
cf.
nattereri
Boulenger, 1896 *
Floresta
T
1,
T
2
a,e
4
3,2
ELAPIDAE
Micrurus corallinus
(Merrem, 1820)
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
1,
T
2,
T
3
a,b,c,d,f,h
31
24,6
VIPERIDAE
Bothrops jararaca
(Wied, 1824)
Floresta
T
1
c,d
1
0,8
Bothrops jararacussu
(Lacerda, 1884)
Floresta, Restinga
T
1,
T
4
a,c,f,i
5
4,0
11
Micrurus corallinus (Merrem, 1820) é a espécie mais comum nas amostras da ilha da
Marambaia (24,6% da amostra), seguida pela Liophis miliaris (Linnaeus, 1758) e Oxyrhopus
trigeminus Duméril, Bibron & Duméril, 1854 (15,9% da amostra cada). Liophis miliaris
ocorreu em duas trilhas, enquanto as duas outras serpentes foram encontradas em três das
quatro trilhas amostradas (Tabela 1). A trilha 1 apresentou a maior riqueza (n = 9, 45%), e a
trilha 4 apresentou a menor riqueza (n = 4; 20%) (Figura 5). L. miliaris, M. corallinus e O.
trigeminus foram encontradas nos quatro habitats estudados. Nas amostras prevalecem
espécies que ocupam habitat de Floresta (n = 11, 55%) (Figura 6).
Espécies de serpentes por trilha
ILHA DA MARAMBAIA
0
25
50
75
100
Trilha1 Trilha2 Trilha3 Trilha4
Percentual %
9
8 8
4
Figura 5: Percentual da riqueza de espécies de serpentes por trilhas na Marambaia.
Espécies de serpentes por habitat
ILHA DA MARAMBAIA
0
25
50
75
100
Floresta Capoeira Restinga Praia
Habitat
Percentual %
9
7
5
11
Figura 6: Percentual da riqueza de espécies de serpentes por habitat na Marambaia.
12
Atividade das Serpentes nas Áreas Insulares e Continentais
0
10
20
30
40
50
60
Ilha da Marambaia Ilha de Itacuruçá Ilha Grande Paraty Angra dos Reis Mangaratiba Barra da Tijuca Floresta da Tijuca
Percentual %
Noturna Diurna Diurna/Noturna
Figura 7: Percentual de espécies de serpentes por área de acordo com atividade.
13
A maioria das espécies de serpentes encontradas na Marambaia é diurna (n = 9; 45%)
(Figura 7) e terrestre ou subarborícola (n = 7; 35%, cada) (Figura 8). A dieta das serpentes da
região compreende principalmente vertebrados e artrópodes (Tabela 2). As espécies
anurófagas foram as de maior ocorrência (n = 15; 75%). A Figura 9 apresenta as categorias de
presas consumidas pelas serpentes da área estudada e a porcentagem de espécies que se
alimentam de cada categoria. As informações relativas ao conteúdo estomacal observado em
laboratório não diferiram da literatura conhecida a respeito de dieta das espécies em outras
áreas de Mata Atlântica e encontram-se listadas na Tabela 2.
Figura 8: Percentual de espécies de serpentes da Marambaia de acordo com hábito.
Tabela 2. Lista contendo o conteúdo estomacal das espécies de serpentes coletadas na ilha da
Marambaia analisado em laboratório.
Espéc
ies
Conteúdo estomacal
Liotyphlops cf. wilderi
Sem acesso
Corallus hortulanus
Pássaro
Chironius bicarinatus
Anfíbio
Chironius exoletus
Ausente
Chironius laevicollis
Ausente
Chironius multiventris foveatus
Ausente
Clelia plumbea
Ausente
Echinanthera
cephalostriata
Ausente
Helicops carinicaudus
Ausente
Leptodeira annulata
Chaunus
ornatus
Liophis miliaris
Peixe (?) e Inseto
Mastigodryas bifossatus
Mabuya sp.
Oxyrhopus trigeminus
Tropidurus torquatus
Philodryas olfersii
Hemidactylus mabuya
Philod
ryas patagoniensis
Ausente
Spilotes pullatus
Ausente
Thamnodynastes
cf.
nattereri
Anfíbio
e
Gimnodactylus darwini
Micrurus corallinus
Ausente
Bothrops jararaca
Sem acesso
Bothrops jararacussu
Ausente
HÁBITOS DAS SERPENTES
MARAMBAIA
Terrícola
35,00%
Arboríc
ola
10,00%
Subarborícola
35,00%
Semi
-
aqüícola
5,00%
Aqüícola
5,00%
Fossório
10,00%
14
15
3.1.2 Comunidade de serpentes da ilha de Itacuruçá
Para a ilha de Itacuruçá foram registradas 11 espécies de serpentes, distribuídas em
quatro famílias: Colubridae: oito (8) espécies; Boidae: uma (1) espécie; Elapidae: uma (1)
espécie; Viperidae: uma (1) espécie. Na Tabela 3 encontram-se listadas as espécies de
serpentes presentes na ilha de Itacuruçá, os habitats e as trilhas nas quais as serpentes foram
coletadas, suas fontes de coleta, números de indivíduos e abundâncias relativas para esta área.
A curva de rarefação com a riqueza observada de espécies e uma estimativa com aumento do
esforço indicam que a estabilização é alcançada por volta de 14 espécies (Figura 10).
Bothrops jararaca (n = 25) e Micrurus corallinus (n = 24) foram as serpentes mais
freqüentes nas amostras (36,2 e 34,8%, respectivamente), estando a primeira mais
amplamente distribuída na ilha de Itacuruçá, encontrada nas três trilhas amostradas (Tabela 3)
e com ocorrência nos quatro tipos de habitat estudados. Micrurus corallinus e
Thamnodynastes. cf. nattereri estão presentes nos quatro tipos de habitat e ocorrem em duas
trilhas da ilha. A maior riqueza de espécies foi apresentada pela trilha 3 (n = 8; 72,7%)
(Figura 11). Nesta ilha prevaleceram espécies utilizadoras de áreas de floresta (90,9%)
(Figura 12).
Serpentes com atividade noturna (n = 5; 45,5%) (Figura 7) e hábito subarborícola (n =
6; 54,5%) (Figura 13) foram maioria na ilha de Itacuruçá. Vertebrados e moluscos constituem
a dieta das serpentes nessa região (Tabela 3 e 4). As espécies que possuem anfíbios anuros
e/ou lagartos como parte da dieta foram as que mais ocorreram (n = 6; 55%, cada) (Figura 9).
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 10: Curva de rarefação da ilha de Itacuruçá.
16
Espécies de serpentes por trilha
ILHA DE ITACURUÇÁ
0
25
50
75
100
Trilha1 Trilha2 Trilha3
Percentual %
7
2
8
Figura 11: Percentual da riqueza de espécies de serpentes por trilhas na ilha de Itacuruçá.
Espécies de serpentes por habitat
ILHA DE ITACURUÇÁ
0
25
50
75
100
Floresta Capoeira Restinga Praia
Habitat
Percentual %
10
4
4
3
Figura 12: Percentual da riqueza de espécies de serpentes por habitat na ilha de Itacuruçá.
17
Tabela 3. Lista de espécies de Serpentes da ilha de Itacuruçá, Mangaratiba, RJ. Espécies: * Registro inédito da espécie para a área. Trilhas: T1 –
trilha 1; T2 – trilha 2; T3 – trilha 3; T4 – trilha 4; Fonte: a – Coletada pela equipe deste estudo; b – Coletada por colaboradores; c – Doada pelo
Colégio de Gamboa; d – Coletada por outras equipes da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro; e – Coleção do Museu Nacional da
Universidade Federal do Rio de Janeiro.
FAMÍLIA Espécies Habitat Trilhas Fonte n
Abundância
relativa
BOIDAE
Corallus hortulanus
(Linnaeus, 1758)*
Floresta
T
1
b,c
4
5,8
COLUBRIDAE
Chironius bicarinatus
(Wied, 1820)*
Floresta
T
1,
T
3
b
3
4,3
Chironius fuscus
(Linnaeus, 1758)*
Floresta
T
3
b
1
1,4
Dipsas albifrons
(Sauvage, 1884)*
Floresta
T
3
b
1
1,4
Dipsas alternans
(Fischer, 1885)*
Floresta
T
1
c
1
1,4
Helicops carinicaudus
(Wied, 1825)*
Restinga
T
3
b
1
1,4
Liophis miliaris
(Linnaeus, 1758)*
Capoeira, Restinga
T
1,
T
3
b,c
2
2,9
Oxyrh
opus trigeminus
Duméril, Bibron & Duméril, 1854
Floresta
T
2
d
1
1,4
Thamnodynastes cf. nattereri
Boulenger, 1896*
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
1,
T
3
a,b,c
6
8,7
ELAPIDAE
Micrurus corallinus
(Merrem, 1820)
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
1,
T
3
a,b,c,e
24
34,8
VIPERIDAE
Bothrops jararaca
(Wied, 1824)*
Floresta, Capoeira, Restinga, Praia
T
1,
T
2,
T
3
a,b, c
25
36,2
18
Tabela 4. Lista contendo o conteúdo estomacal das espécies de serpentes coletadas na ilha de
Itacuruçá analisados em laboratório.
HÁBITOS DAS SERPENTES
ILHA DE ITACURUÇÁ
Arborícola
9,09%
Subarborícola
54,55%
Semi-aqüícola
9,09%
Aqüícola
9,09%
Fossório
9,09%
Terrícola
9,09%
Figura 13: Percentual de espécies de serpentes da ilha de Itacuruçá de acordo com o hábito.
3.1.3 Comunidade de serpentes da ilha Grande
A única fonte publicada disponível sobre a fauna de serpentes da ilha Grande é
ROCHA & VAN SLUYS (2006), que apresenta uma lista de répteis para esta ilha. Neste
trabalho são registradas 16 espécies de serpentes distribuídas em três famílias, com registros
acumulados a partir de coletas eventuais ao longo de anos. Com o levantamento da coleção
herpetológica do Museu Nacional foi possível ampliar a lista supracitada em nove espécies e
duas famílias. Assim, a fauna conhecida da ilha Grande é composta por 25 espécies
distribuídas em cinco famílias: Colubridae: vinte (20) espécies; Viperidae: duas (2) espécies;
Anomalepididae: uma (1) espécie; Boidae: uma (1) espécie; Elapidae: uma (1) espécie
(Tabela 5).
Espécies
Conteúdo estomacal
Corallus hortulanus
Ave
Chironius bicarinatus
Ausente
Chironius fuscus
Ausente
Dipsas albifrons
Ausente
Dipsas alternans
Ausente
Helicops carinicaudus
Ausente
Liophis miliaris
Ausente
Oxyrhopus trigeminus
A
usente
Thamnodynastes
cf.
nattereri
Ausente
Micrurus corallinus
Ausente
Bothrops jararaca
Rattus cf. norvegicus
19
HÁBITOS DAS SERPENTES
ILHA GRANDE
Arborícola
8,00%
Subarborícola
40,00%
Semi-aqüícola
4,00%
Fossório
12,00%
Terrícola
36,00%
Figura 14: Percentual de espécies de serpentes da ilha Grande de acordo com o hábito.
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 15: Curva de rarefação para a amostra da ilha Grande.
20
Tabela 5. Lista de espécie de Serpentes da ilha Grande, Angra dos Reis, RJ, contendo informações sobre a biologia das espéices obtidas de
MARQUES et al. (2001) e ARGÔLO (2004). Espécies: * Registro inédito da espécie para a área. Fonte: a - Coleção do MNRJ; b - Coleção do
IBSP-Herpeto; c - Coleção do MHN-répteis; d - ROCHA & VAN SLUYS (2006). Dieta: An – anuros; Ar – artrópodos; Av – aves; Gi –
gimnofionos; La – lagartos; Ma – mamíferos; Mo – moluscos; Pe – peixes; Se – serpentes. (Continua)
FAMÍLIA
Espécies
Fonte
Hábito
Atividade
Encontro
Dieta
ANOMALEPIDIDAE
Liotyphlops wilderi
(Ga
rman, 1883)*
a
Fossório
Diurna/Noturna
Raro
Ar
BOIDAE
21
Tabela 5 – Continuação
FAMÍLIA
Espécies
Fonte
Hábito
Atividade
Encontro
Dieta
ELAPIDAE
Micrurus corallinus
(Merrem, 1820)
a, b, d
Fossório
Diurna
Freqüente
Gi,
Se
VIPERIDAE
Bothrops jararaca
(Wied, 1824)
a, b
Subarborícola
Noturna
Freqüente
An, La, Ma
Bothrops jararacussu
(Lacerda, 1884)
a, b
Terrícola
Diurna/Noturna
Freqüente
An, Ma
Tabela 6. Lista de espécies de Serpentes de áreas continentais dos municípios que compõem as baías de Sepetiba e da ilha Grande. Hábito: A,
arborícola; Aq, aqüícola; Fo, fossório; S, semi-aqüícola; Sa, subarborícola; Sf, semi-fossório; T, terrícola. Atividade: D, diurna; N, norturna.
Encontro: F, freqüente; PF, pouco freqüente; R, raro. Dieta: An – anuros; Ar – artrópodos; Av – aves; Gi – gimnofionos; La – lagartos; Ma –
mamíferos; Mo – moluscos; Pe – peixes; Se – serpentes. Áreas: PAR, Paraty; ANG, Angra dos Reis; MAN, Mangaratiba; BAR, Barra da Tijuca,
Rio de Janeiro; FLO, Floresta da Tijuca, Rio de Janeiro. X
1
, espécie depositada na coleção do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio
de Janeiro - MNRJ; X
2
, coleção no Instituto Vital Brazil - IVB; X
3
, coleção no Instituto Butantan – IBSP-Herpeto; X
4
, coleção na Universidade
Federal de Campinas – ZUEC; X
5
, na coleção do Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro - CHUFRRJ.
(Continua)
FAMÍLIA Espécies
Hábito
Atividade
Encontro
Dieta Áreas Continentais
PAR
ANG
MAN
BAR
FLO
ANOMALEPIDIDAE
Liotyphlops wilderi (Garman, 1883)
Fo D, N R Ar X
1
BOIDAE
Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758)
A N R Av, La, Ma X
3
COLUBRIDAE
Chironius bicarinatus (Wied, 1820)
Sa D F An, Av, La X
3
X
1
X
1
X
1
Chironius exoletus (Linnaeus, 1758)
Sa D F An, La X
1
X
1
X
1
Chironius fuscus (Linnaeus, 1758)
Sa D PF An
Chironius laevicollis (Wied, 1824)
T D PF An X
3
X
5
X
2
22
Tabela
6
–
Continuação
FAMÍLIA Espécies
Hábito
Atividade
Encontro
Dieta Áreas Continentais
PAR
ANG
MAN
BAR
FLO
Chironius multiventris foveatus Smith & Walker, 1843
Sa D PF An X
3
Clelia plumbea (Wied, 1820)
T N R La, Ma, Se X
3
X
1
Dipsas petersi Hoge & Romano, 1975
Sa N R Mo X
3
X
1
Echinanthera affinis(Günther, 1858)
Sf D R An, La X
1
Echinanthera cf. amoena(Jan, 1863)
T D R An X
1
Echinanthera cephalostriata Di-Bernardo, 1996
T D, N R An X
5
Echinanthera melanostigma (Wagler, 1824)
T D, N R An, La X
1
X
1
Echinanthera persimilis (Cope, 1869)
Sf D R An, La X
3
X
5
X
1
Elapomorphus quinquelineatus (Raddi, 1820)
Fo D R Se X
5
X
1
Erytrolamprus aesculapii (Linnaeus, 1766)
T D PF Se X
3
X
3
Helicops carinicaudus (Wied, 1825)
Aq D, N F An, Pe X
1
Liophis miliaris (Linnaeus, 1758)
S D, N F An, Pe, Se X
3
X
3
X
5
X
1
Liophis poecilogyrus (Wied, 1825)
T D, N R An X
1,3
X
1,3
X
5
X
1
X
1
Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820)
T D R An, La, Ma X
3
X
1
X
1
X
1
Oxybelis aeneus (Wagler, 1824)
A D R An, Av, La X
1
Philodryas olfersii Lichtenstein, 1823
Sa D R An, Av, La, Ma X
1
X
1
X
1
Philodryas patagoniensis (Girard, 1857)
T D R An, La, Ma
Sibynomorphus neuwiedi (Ihering, 1810)
T N F Mo X
1,3
X
3
Siphlophis compressus (Daudin, 1803)
Sa N R La X
1
Siphlophis pulcher (Raddi, 1820)
Sa N R La, Se X
1
Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758)
Sa D F An, Av, La, Ma X
3
X
1
X
1
23
Tabela
6
–
Continuação
FAMÍLIA Espécies
Hábito
Atividade
Encontro
Dieta Áreas Continentais
PAR
ANG
MAN
BAR
FLO
Thamnodynastes cf. nattereri Mikan, 1828
Sa N R An, La X
3
Thamnodynastes hypoconia (Cope, 1860)
Sa N R An, La X
1
Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858)
Sa N R An, Ma X
3
X
3
X
1
Tomodon dorsatus (Duméril & Bribon, 1853)
T D F Mo X
3
Tropidodryas serra (Schlegel, 1837)
Sa D PF La, Ma X
1
Tropidodryas striaticeps (Cope, 1869)
Sa D PF La, Ma X
1,2
Waglerophis merremi (Wagler, 1824)
T D PF An X
5
X
1
Xenodon neuwiedii (Günther, 1863)
T D F An X X
5
X
1
X
1
ELAPIDAE
Micrurus corallinus (Merrem, 1820)
Fo D F Gi, Se X
1,3
X
3,4
X
2,3
X
1
X
1
VIPERIDAE
Bothrops jararaca (Wied, 1824)
Sa N F An, La, Ma X
1,3
X
1,3
X
5
X
1
X
1
Bothrops jararacussu (Lacerda, 1884)
T D, N F An, Ma X
3
X
1,3
X
1
X
1,2
X
1,2
TOTAL 19 15 18 13 18
24
Serpentes com atividade diurna (n = 11; 44%) (Figura 7) e hábitos subarborícolas (n =
10; 40%) (Figura 14) prevaleceram. Compondo a dieta dessas serpentes encontram-se
vertebrados, moluscos e artrópodes. Serpentes anurófagas correspondem à maioria (n = 14;
56%) (Figura 9).
A curva de rarefação demonstrou estabilizar-se em torno de 28 espécies para essa área
(Figura 15). A lista das espécies de serpentes da ilha Grande, com suas respectivas fontes de
coleta e dados sobre a biologia desses animais, contendo hábito, atividade, encontro e dieta
estão disponíveis na Tabela 5.
3.1.4 Comunidades de serpentes do continente às margens das baías de Sepetiba e
ilha Grande
As espécies de serpentes para a região costeira do Estado do Rio de Janeiro foram
levantadas a partir registros nas coleções herpetológicas do MNRJ, IVB, IB e UNICAMP.
Essas fontes de registro e dados ecológicos, contendo hábito, atividade, encontro e dieta são
apresentadas na Tabela 6.
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 16: Curva de rarefação para a amostra do município de Paraty.
Paraty apresenta uma fauna de serpentes com 19 espécies, distribuídas em quatro
famílias: Colubridae: quinze (15) espécies; Viperidae: duas (2) espécies; Anomalepididae:
uma (1) espécie; Elapidae: uma (1) espécie. Sua curva de rarefação ainda dista da
estabilização (Figura 16). A maioria das espécies apresenta hábitos diurnos (n = 11; 57,9%)
(Figura 7) e são terrícolas (n = 9; 47,4%) (Figura 17). A dieta das espécies presentes baseia-se
principalmente em vertebrados e moluscos. O consumo de anfíbios anuros representou
maioria (n = 13; 68%) entre essas serpentes (Figura 9).
25
Figura 17: Percentual de espécies de serpentes de Paraty de acordo com o hábito.
Para o município de Angra dos Reis foram registradas 15 espécies de serpentes,
distribuída em três (3) famílias: Colubridae: doze (12) espécies Viperidae: duas (2) espécies;
Elapidae: uma (1) espécie. Suas riquezas (observada e estimada) estão representadas pela
curva de rarefação da Figura 18. A maioria das espécies é diurna (n = 7; 46,7%) (Figura 7) e
de hábitos terrícola e subarborícola (n = 6; 40% ambos) (Figura 19). A dieta dessas espécies
baseia-se principalmente em vertebrados e moluscos. A maioria das espécies de serpentes
consumiu anfíbios anuros (n = 12; 80%) (Figura 9).
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 18: Curva de rarefação para a amostra do município de Angra dos Reis.
HÁBITOS DAS SERPENTES
PARATY
Terrícola
47,37%
Semifossório
5,00%
Fossório
10,53%
Semi
-
aqüícola
5,26%
Subarborícola
31,58%
26
Figura 19: Percentual de espécies de serpentes de Angra dos Reis de acordo com o hábito.
Para o município de Mangaratiba foram registradas 18 espécies de serpentes,
distribuídas entre quatro (4) famílias: Colubridae: quatorze (14) espécies; Viperidae: duas (2)
espécies; Boidae: uma (1) espécie, Elapidae: uma (1) espécie. Sua curva de rarefação indica
uma fauna ainda distante da assíntota (Figura 20). A maioria das espécies tem atividade
diurna (n = 10; 55,6%) (Figura 7) e hábito terrícola (n = 8; 44,4%) (Figura 21). Vertebrados e
moluscos são os principais itens alimentares, e anuros são os mais freqüentemente
consumidos (n = 13; 72%) (Figura 9).
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 20: Curva de rarefação para a amostra do município de Mangaratiba.
HÁBITOS DAS SERPENTES
ANGR
A DOS REIS
Subarborícola
40,00%
Semi
-
aqüícola
6,67%
Fossório
6,67%
Semifossório
7,00%
Terrícola
40,00%
27
HÁBITOS DAS SERPENTES
MANGARATIBA
Arborícola
5,56%
Terrícola
44,44%
Semifossório
5,56%
Fossório
11,11%
Semi-aqüícola
5,56%
Subarborícola
27,78%
Figura 21: Percentual de espécies de serpentes de Mangaratiba de acordo com o hábito.
Para a barra da Tijuca no município do Rio de Janeiro, foram registradas 13 espécies
de serpentes, agrupadas em três famílias: Colubridae: dez (10) espécies; Viperidae: duas (2)
espécies; Elapidae: uma (1) espécie. A riqueza observada atualmente está longe de alcançar
sua estabilização (Figura 22). A maioria das espécies apresenta atividade diurna (n = 5;
38,46%) (Figura 7) e hábitos terrícola e subarborícola (n = 5; 38,46% ambos) (Figura 23).
Vertebrados são os componentes da dieta dessas serperntes, sendo os anuros os mais
consumidos (n = 11; 84,6%) (Figura 9).
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 22: Curva de rarefação para a amostra da barra da Tijuca no município do Rio de
Janeiro.
28
Figura 23: Percentual de espécies de serpentes da barra da Tijuca no município do Rio de
Janeiro de acordo com o hábito.
Na floresta da Tijuca no município do Rio de Janeiro, 18 espécies de serpentes foram
registradas, constituídas por três famílias: Colubridae: quinze (15) espécies; Viperidae: duas
(2) espécies; Elapidae: uma (1) espécie. Sua riqueza ainda encontra-se longe da assíntota
(Figura 24). A maioria das espécies apresenta atividade diurna (n = 10; 55,56%) (Figura 7) e
hábito subarborícola (n = 9; 50%) (Figura 25). Vertebrados e moluscos são os principais
componentes da dieta dessas serperntes, sendo os anuros os mais consumidos (n = 13; 72,2%)
(Figura 9).
0 100 200 300
Número de indivíduos
0
10
20
30
40
50
R
i
q
u
e
z
a
d
e
e
s
p
é
c
i
e
s
Figura 24: Curva de rarefação para a amostra da floresta da Tijuca no município do Rio de
Janeiro.
HÁBITOS DAS SERPENTES
BARRA DA TIJUCA
Fossório
7,14%
Semifossório
7,14%
Terrícola
35,71%
Subarborícola
35,71%
Aqüícola
7,14%
Semi
-
aqüícola
7,14%
29
Figura 25: Percentual de espécies de serpentes da floresta da Tijuca no município do Rio de
Janeiro de acordo com o hábito.
HÁBITOS DAS SERPENTES
FLORESTA DA TIJUCA
Fossório
11,11%
Semifossório
5,56%
Terrícola
27,78%
Subarborícola
50,00%
Arborícola
5,56%
30
Tabela 7. Listas de espécies de serpentes em áreas costeiras de Mata Atlântica do sudeste e parte do nordeste do Brasil. Legenda: H – hábito: A,
arborícola; Aq, aqüícola; Fo, fossório; S, semi-aqüícola; Sa, subarborícola; Sf, semi-fossório; T, terrícola. A – atividade: D, diurna; N, norturna.
E – encontro: F, freqüente; PF, pouco freqüente; R, raro. Áreas: CAS – Casimiro de Abreu/RJ; SME – Serra do Mendanha/RJ; SJA – Serra do
Japi/SP; EJU – Estação da Juréia-Itatins/SP; SGE – Santa Genebra/SP; LIN - Linhares/ES; CEP – CEPLAC/BA; SMA – Fazenda Santa
Maria/BA; FOR – Formosa/BA. Registros em negrito correspondem às espécies que não constam nas respectivas literaturas. X
1
, espécie
depositada no MNRJ; X
2
, no IVB; X
3
, no IBSP-Herpeto; X
4
, no MHN-répteis. (Continua)
FAMÍLIA Espécies
H A E
Áreas de Mata Atlântica Adjacentes
CAS
SME
SJA
EJU
SGE
LIN
CEP
SMA
FOR
ANOMALEPIDIDAE
Liotyphlops beui (Amaral, 1924)
Fo D, N R
X
Liotyphlops sp.
Fo D, N R X
BOIDAE
Boa constrictor Linnaeus, 1758
Sa N R X
X
1
X X X
Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758)
A N R X X X X X X
COLUBRIDAE
Apostolepis dimidiata (Jan, 1862)
Fo D, N R X
Atractus guentheri (Wucherer, 1861)
Fo D, N R X
Chironius bicarinatus (Wied, 1820)
Sa D F X X X X
3
X
4
X X X
Chironius carinatus (Linnaeus, 1758)
Sa D PF X
Chironius exoletus (Linnaeus, 1758)
Sa D F
X
1
X X X
3
X X X
Chironius fuscus (Linnaeus, 1758)
Sa D PF X
1
X X
3
X X X X
Chironius laevicollis (Wied, 1824)
T D PF X X
Chironius multiventris foveatus Smith & Walker, 1843
Sa D PF X X
Chironius quadricarinatus (Boie, 1827)
Sa D PF X
Clelia plumbea (Wied, 1820)
T N R X X
Crotalus durissus Linnaeus, 1758
T N R X
Dipsas catesbyi (Sentzen, 1796)
Sa N F X X X
Dipsas indica Laurenti, 1768
Sa N PF X X
4
X X X
Dipsas neivai Amaral, 1826
Sa N F X X X
Dipsas petersi Hoge & Romano, 1975
Sa N R X X X X
Drymarchon corais (Boie, 1827)
Sa D R X X X
Drymoluber dichrous (Peters, 1863)
Sa D R X X X X
31
Tabela
7
.
Continuação
FAMÍLIA Espécies
H A E
Áreas de Mata Atlântica Adjacentes
CAS
SME
SJA
EJU
SGE
LIN
CEP
SMA
FOR
COLUBRIDAE
Echinanthera affinis (Günther, 1858)
Sf D R X X
Echinanthera bilineata (Fisher, 1885)
Sf D, N R X
Echinanthera cephalostriata Di-Bernardo, 1996
T D, N R X
Echinanthera cyanopleura (Cope, 1885)
T D, N R X
Echinanthera undulata (Wied, 1824)
T D PF X
3
Elapomorphus lepidus Reinhardt, 1861
Fo D, N R X X
Elapomorphus wuchereri Günther, 1861
Fo D, N R X X X
Epicrates cenchria (Linnaeus, 1758)
T D, N PF X X X
Erytrolamprus aesculapii (Linnaeus, 1766)
T D PF X
2
X X
3
X
4
X
Helicops carinicaudus (Wied, 1825)
Aq D, N F X
1
X X
Helicops modestus Günther, 1861
Aq N F X
4
Imantodes cenchoa (Linnaeus, 1758)
A N R X
3
X X X
Lachesis muta Linnaeus, 1766
T N R X X
Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758)
A N PF
X
1
X X X X
Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758)
T D PF X X X X X
Liophis cobellus (Linnaeus, 1758)
T D, N PF X X X
Liophis miliaris (Linnaeus, 1758)
S D, N F X
1
X X X
3
X X X X X
Liophis poecilogyrus (Wied, 1825)
T D, N R X X
4
X
4
X X X
Liophis reginae (Linnaeus, 1758)
T D R
X
1
X
4
X X X
Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820)
T D R X X X X
Oxybelis aeneus (Wagler, 1824)
A D R X
4
X X X
Oxyrhopus clathratus Duméril, Bribon & Duméril, 1854
T N PF X
3
Oxyrhopus formosus (Wied, 1820)
T N PF X
Oxyrhopus guibei Hoge & Romano, 1977
T D, N PF X X
4
X X X
Oxyrhopus petola (Linnaeus, 1758)
T N R X
1
X
X
4
X X X
Phalotris mertensi (Hoge, 1955)
Fo N R X
Philodryas olfersii Lichtenstein, 1823
Sa D R X X X X X X X X
Philodryas patagoniensis (Girard, 1857)
T D R X
Pseudoboa neuwiedii (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)
T N R
X
3
Pseudoboa nigra (Duméril, Bribon & Duméril, 1854)
T N R
X
3
X X X
32
Tabela
7
.
Continuação
FAMÍLIA Espécies
H A E
Áreas de Mata Atlântica Adjacentes
CAS
SME
SJA
EJU
SGE
LIN
CEP
SMA
FOR
COLUBRIDAE
Pseustes sulphureus (Wagler, 1824)
Sa D R X
2
X X
Sibynomorphus mikanii (Schlegel, 1837)
T N R X
Sibynomorphus neuwiedi (Ihering, 1810)
T N F X
3
X X
Simophis rhinostoma (Schlegel, 1837)
T D R X
Siphlophis compressus (Daudin, 1803)
Sa N R X
1
X
2
X X X
Siphlophis leucocephalus (Günther, 1863)
Sa N R X X
Siphlophis pulcher (Raddi, 1820)
Sa N R X
3
X X
Sordellina punctata (Peters, 1880)
A D R X
3
Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758)
Sa D F X X X X
3
X X X X
Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758)
Sf D, N R
X
3
X X X X
Thamnodynastes cf. nattereri Mikan, 1828
Sa N R X
Thamnodynastes hypoconia (Cope, 1860)
Sa N R
X
1
X
Thamnodynastes sp.
Sa N PF X X X
Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858)
Sa N R
X
1
Thamnodynastes pallidus (Linnaeus, 1758)
Sa N R X
4
Tomodon dorsatus (Duméril & Bribon, 1853)
T D F X
3
Tropidodryas serra (Schlegel, 1837)
Sa D PF X
3
Uromacerina ricardinii (Peracca, 1897)
A D R X
Waglerophis merremi (Wagler, 1824)
T D PF X
Xenodon guenthei Boulenger, 1894
T D R X
1
Xenodon neuwiedii (Günther, 1863)
T D F X
1
X X X
3
Xenodon rabdocephalus (Wied, 1824)
T D PF
X
3,4
X X X
Xenopholis scalaris (Wucherer, 1861)
T D, N PF X X X
ELAPIDAE
Micrurus corallinus (Merrem, 1820)
Fo D F X
1
X X
3
X
4
X X X
Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820)
T D F X
LEPTOTYPHLOPIDAE
Leptotyphlops sp.
Fo N R X
4
TYPHLOPIDAE
Typhlops brongersmianus Vanzolini, 1972
Fo N PF X X X X
33
Tabela
7
.
Continuação
FAMÍLIA Espécies
H A E
Áreas de Mata Atlântica Adjacentes
CAS
SME
SJA
EJU
SGE
LIN
CEP
SMA
FOR
VIPERIDAE
Bothriopsis bilineata (Wied, 1825)
A N F X X X
Bothrops jararaca (Wied, 1824)
Sa N F X
1
X
2
X X
3
X
4
X
4
X
Bothrops jararacussu (Lacerda, 1884)
T D, N F X
1
X X
3
Bothrops leucurus Wagler, 1824
Sa N F X
3
X X
TOTAL
20 25 14 25 21 23 46 35 42
34
3.1.5 Comunidades de serpentes de áreas de Mata Atlântica do Estado do Rio de
Janeiro
As áreas continentais cujas comunidades de serpentes já são conhecidas encontram-se
listadas na Tabela 7, com eventuais acréscimos às riquezas de espécies devidamente indicados
incluindo suas fontes da coleção de ocorrência e informações sobre o hábito, atividade e
encontro das espécies.
3.2 Diversidade das Áreas Estudadas
O Município de Mangaratiba é a área que apresenta maior índice de diversidade e
equitabilidade, com o menor índice de dominância (Tabela 8). A ilha de Itacuruçá é a região
com menor índice de diversidade e eqüitabilidade e maior dominância neste estudo.
Comparando as três áreas insulares, a ilha Grande é a mais diversa, com maior equitabilidade
e menor dominância (Tabela 8).
Tabela 8. Índices de Diversidade de Shannon-Wiener (H), Dominância (l), Equitabilidade
(E
J
) das áreas estudadas.
Localidades Riqueza Abundância
H l E
J
Marambaia 20 126 2,420 0,1285 0,8079
Ilha de Itacuruçá 11 69 1,658 0,2670 0,6916
Ilha Grande 25 116 2,638 0,0978 0,8194
Paraty 19 41 2,756 0,0756 0,9361
Angra dos Reis 15 50 2,161 0,1944 0,7980
Mangaratiba 18 23 2,774 0,0737 0,9597
Barra da Tijuca 13 39 2,248 0,1361 0,8766
Floresta da Tijuca 18 40 2,608 0,0925 0,9023
Apesar da análise de regressão linear não ter indicado relação entre o tamanho das
áreas e os índices de diversidade, dominância e equitabilidade calculados (p > 0,05); entre as
ilhas, as menores áreas insulares corresponderam aos menores índices de diversidade. A
Tabela 9 exibe dados comparativos sobre a diversidade da fauna de serpentes, ordenados
segundo o tamanho das áreas de Mata Atlântica estudadas, incluindo o número de espécies
encontradas por família para cada área. Não houve relação entre o tamanho das áreas e os
dados de abundância, riqueza e família da fauna de serpentes a partir da análise de regressão
linear (p > 0,05).
As presenças e ausências de espécies de serpentes podem ser comparadas na Tabela
10, com as áreas ordenadas de acordo com a localização geográfica (sentido norte-sul). Desta
maneira, foi possível notar lacunas na distribuição de algumas espécies ao longo do Estado do
Rio de Janeiro: serpentes como a Echinanthera amoena, Imantodes cenchoa, Leptophis
ahaetulla, Oxybelis aeneus, Oxyrhopus clathratus, Pseustes sulphureus, Tomodon dorsatus,
Tropidodryas serra, Tropidodryas striaticeps e Uromacerina ricardinii apresentaram
registros apenas em uma das áreas aqui estudadas; Dipsas albifrons, D. alternans e
Oxyrhopus clathratus foram encontradas exclusivamente nas áreas insulares; a Bothrops
jararacussu, a Liophis miliaris e a Chironius bicarinatus, apesar de amplamente distribuídas,
estão ausentes em pelo menos uma das áreas estudadas, demonstrando descontinuidade em
35
sua distribuição, já a Micrurus corallinus e a Bothrops jararaca foram encontradas em todas
as áreas amostradas no Estado do Rio de Janeiro (Tabela 10).
3.3 Similaridade entre as Ofidiofaunas das Diferentes Áreas na Mata Atlântica
O exame dos Coeficientes de Similaridade Biogeográfica (Tabela 11) aponta que a
ilha da Marambaia e a ilha Grande são as ilhas mais semelhantes quanto à composição de
espécies. A ilha de Itacuruçá apresentou maior semelhança com a ilha da Marambaia. As
áreas continentais que apresentaram maior semelhança com as ilhas foram: Angra dos Reis
com ilha Grande, barra da Tijuca com a ilha da Marambaia e Casimiro de Abreu com a ilha de
Itacuruçá.
Entre as áreas continentais do Rio de Janeiro banhadas pelas baías da ilha Grande e
Sepetiba, barra da Tijuca e Angra dos Reis foram as que apresentaram maior similaridade
faunística. Todavia Angra dos Reis e Mangaratiba foram mais semelhantes à ilha Grande e
Paraty à Angra dos Reis. No entanto, a semelhança entre Casimiro de Abreu e serra do
Mendanha foi a maior para o Estado.
Entre as áreas do Estado de São Paulo, a serra do Japi e de Santa Genebra obtiveram o
maior índice de similaridade, porém a Estação da Juréia-Itatins apresentou uma similaridade
maior com a ilha Grande no Estado do Rio de Janeiro. A ofiofauna da Bahia variou pouco
entre as áreas estudadas, como sugerem os maiores índices (CSB) deste estudo. Linhares
apresentou maior similaridade às áreas da Bahia do que com as áreas do sudeste brasileiro
aqui estudadas. Os números de espécies de serpentes em comum para as áreas comparadas e a
riqueza de cada área encontram-se expressos na Tabela 11.
As relações de semelhanças citadas podem ser mais bem compreendidas com a
visualização da Figura 26 que exibe o dendograma gerado a partir dos coeficientes
supracitados.
36
Tabela 9. Dados comparativos entre áreas de Mata Atlântica referentes à diversidade de serpentes. SGE – Santa Genebra/SP, FOR –
Formosa/BA, CAS – Casimiro de Abreu/RJ, CEP – CEPLAC/BA, SMA – Fazenda Santa Maria/BA, ITA – Ilha de Itacuruçá/RJ, SME – Serra do
Mendanha/RJ, SJA – Serra do Japi/SP, FLO – Floreta da Tijuca/RJ, BAR – Barra da Tijuca/RJ, MAR – Marambaia/RJ, IGR – Ilha Grande/RJ,
LIN – Linhares/ES, MAN – Mangaratiba/RJ, ANG – Angra dos Reis/RJ, EJU – Estação da Juréia-Itatins/SP, PAR – Paraty/RJ.
SGE
FOR
CAS
CEP
SMA
ITA SME
SJA BAR
FLO MAR
IGR
LIN MAN
ANG
EJU PAR
Áreas (Km
2
) 2,52 3 5 8 8 10 14,5 20,7 35,9 39,5 80 187 218 352 626 852,7
917
Abundância 164 249 59 425 232 69 133 266 39 40 126 116 31 23 50 308 41
Riqueza (n) 21 42 20 46 35 11 25 14 13 18 20 25 23 18 15 25 19
Famílias (n) 5 6 4 7 5 4 4 2 3 3 5 5 6 4 3 4 4
Anomalepididae 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1
Boidae 0 3 2 3 2 1 1 0 0 0 1 1 2 1 0 1 0
Colubridae 18 32 15 38 30 8 21 12 10 15 15 20 15 14 12 21 15
Elapidae 1 2 1 2 0 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1
Leptotyphlopidae
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Typhlopidae 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Viperidae 1 3 2 2 2 1 2 2 2 2 2 2 3 2 2 2 2
37
Tabela 10. Lista das espécies de serpentes presentes em áreas do Estado do Rio de Janeiro.
ANG – Angra dos Reis; BAR – Barra da Tijuca; CAS – Casimiro de Abreu; ITA – Ilha de
Itacuruçá; IGR – Ilha Grande; FLO – Floresta da Tijuca; MAN – Mangaratiba; MAR –
Marambaia; PAR – Paraty; SME – Serra do Mendanha. (Continua)
Espécies
CAS
FLO
SME
BAR
ITA
MAR
MAN
IGR
ANG
PAR
ANOMALEPIDIDAE
Liotyphlops wilderi
X X X
BOIDAE
Boa constrictor
X X
Corallus hortulanus
X X X X X
COLUBRIDAE
Chironius bicarinatus
X X X X X X X X X
Chironius exoletus
X X X X X X X
Chironius fuscus
X X X
Chironius laevicollis
X X X X X
Chironius multiventris foveatus
X X X X
Clelia plumbea
X X X X
Dipsas albifrons
X X
Dipsas alternans
X X
COLUBRI
DAE
Dipsas petersi
X X
Echinanthera affinis
X X
Echinanthera amoena
X
Echinanthera cephalostriata
X X X
Echinanthera melanostigma
X X
Echinanthera persi
milis
X X X
Elapomorphus quinquelineatus
X X X
Erytrolamprus aesculapii
X X X X
Helicops carinicaudus
X X X X X
Imantodes cenchoa
X
Leptodeira annulata
X X X
Leptophis ahaetulla
X
Liophis miliaris
X X X X X X X X X
Liophis poecilogyrus
X X X X X X X
Liophis reginae
X
Mastigodryas bifossatus
X X X X X X
Oxybelis aeneus
X
Oxyrhopus clathratus
X
Oxyrhopus petola
X X
Oxyrhopus trigeminus
X X
Philo
dryas olfersii
X X X X X X X
Philodryas patagoniensis
X
Pseustes sulphureus
X
Sibynomorphus neuwiedi
X X X
Siphlophis compressus
X X X
Siphlophis pulcher
X X
Spilotes pullatus
X X X X X X X
Thamnodynaste
s cf. nattereri
X X X X
Thamnodynastes hypoconia
X X X
38
Tabela 10.
Continuação
Espécies
CAS
FLO
SME
BAR
ITA
MAR
MAN
IGR
ANG
PAR
Thamnodynastes strigatus
X X X X
Tomodon dorsatus
X
Tropidodryas serra
X
T
ropidodryas striaticeps
X
Uromacerina ricardinii
X
Waglerophis merremi
X X X
Xenodon guenthei
X
Xenodon neuwiedii
X X X X X X X
ELAPIDAE
Micrurus corallinus
X X X X X X X X X X
VIPERIDAE
Both
rops jararaca
X X X X X X X X X X
Bothrops jararacussu
X X X X X X X X X
39
Tabela 11. Comparação da riqueza de espécie de serpentes em 16 áreas de Mata Atlântica. Áreas: MAR – Marambaia/RJ, ITA – Ilha de
Itacuruçá/RJ, IGR – Ilha Grande/RJ, PAR – Paraty/RJ, ANG – Angra dos Reis/RJ, MAN – Mangaratiba/RJ, BAR – Barra da Tijuca/RJ, FLO –
Floreta da Tijuca/RJ CAS – Casimiro de Abreu/RJ, SME – Serra do Mendanha/RJ, SJA – Serra do Japi/SP, EJU – Estação da Juréia-Itatins/SP,
SGE – Santa Genebra/SP, LIN – Linhares/ES, CEP – CEPLAC/BA, SMA – Fazenda Santa Maria/BA, FOR – Formosa/BA. Valores: Em negrito
(diagonal) - Número total de espécies em cada área; em itálico - Número de espécies em comum entre pares de áreas; em escrita comum -
Coeficiente de Semelhança Biogeográfico (CSB).
CSB MAR
ITA IGR PAR ANG
MAN
BAR FLO CAS SME SJA EJU SGE LIN CEP SMA
FOR
MAR
20 8 14 9 10 10 10 7 11 13 7 11 7 6 12 7 10
ITA 0,52 11 8 4 5 4 5 5 7 6 3 8 4 6 6 3 5
IGR 0,62 0,44 25 12 13 12 9 11 10 12 8 16 9 8 15 9 12
PAR 0,46 0,27 0,55 19 10 9 7 7 8 12 7 10 7 6 9 3 6
ANG
0,57 0,38 0,65 0,59 15 8 9 8 8 9 6 9 9 6 11 5 9
MAN
0,53 0,28 0,56 0,49 0,48 18 7 10 8 10 5 9 6 7 10 7 8
BAR 0,61 0,42 0,47 0,44 0,64 0,45 13 6 9 9 5 7 6 5 8 4 7
FLO 0,37 0,34 0,51 0,38 0,48 0,56 0,32 18 9 11 4 10 5 7 11 7 8
CAS 0,55 0,45 0,44 0,41 0,46 0,42 0,55 0,58 20 16 7 11 7 9 14 10 13
SME 0,58 0,33 0,48 0,55 0,45 0,47 0,47 0,56 0,71 25 9 12 8 11 16 10 14
SJA 0,41 0,24 0,41 0,42 0,41 0,31 0,37 0,36 0,41 0,46 14 7 9 4 10 7 8
EJU 0,49 0,44 0,64 0,45 0,45 0,42 0,37 0,52 0,49 0,48 0,36 25 6 6 13 8 10
SGE 0,34 0,25 0,39 0,35 0,50 0,31 0,35 0,30 0,34 0,35 0,51 0,26 21 6 13 9 11
LIN 0,28 0,35 0,33 0,29 0,32 0,34 0,28 0,33 0,42 0,46 0,22 0,25 0,27 23 18 13 19
CEP 0,36 0,21 0,42 0,28 0,36 0,31 0,27 0,42 0,42 0,45 0,33 0,37 0,39 0,52 46 33 37
SMA
0,25 0,13 0,30 0,11 0,20 0,26 0,17 0,33 0,36 0,33 0,29 0,27 0,32 0,45 0,81 35 32
FOR 0,32 0,19 0,36 0,20 0,32 0,27 0,25 0,36 0,42 0,42 0,29 0,30 0,35 0,58 0,84 0,83 42
40
Figura 26: Dendograma de similaridade faunística entre as áreas de Mata Atlântica estudadas
gerado a partir do Coeficiente de Semelhança Biogeográfica pela análise de cluster segundo o
método de agrupamento de UPGMA (SNEATH & SOKAL, 1973), apresentando 0,85 de
coeficiente de correlação cofenética.
3.4 Comparações entre as Populações Insulares e Continentais de Micrurus corallinus
As medidas de comprimento da cabeça, rostro-cloacal, caudal e total, os números
totais de escamas ventrais, de anéis pretos do corpo e anéis pretos da cauda dos indivíduos de
Micrurus corallinus provenientes da ilha da Marambaia, ilha de Itacuruçá e de áreas
continentais do Estado do Rio de Janeiro estão listados, por sexo, na Tabela 12.
A análise de regressão linear não indicou relação significativa entre o comprimento
rostro-cloacal e o número de escamas ventrais em Micrurus corallinus (p > 0,05), exceto para
os machos do continente (r
2
= 0,133; df = 1; p = 0,027), porém como o valor de r
2
foi baixo,
foi descartada esta relação. Este mesmo teste, realizado entre o comprimento rostro-cloacal e
o número de anéis pretos do corpo e da cauda, também não evidenciou relação entre essas
variáveis (p > 0,05), que descarta a influência do tamanho dos animais sobre possíveis
variações no número de escamas ou de anéis do corpo das serpentes.
41
O teste U de Mann-Whitney indicou diferença significativa entre os sexos, quanto ao
número de escamas ventrais, anéis pretos do corpo e da cauda (Figura 27), para todas as
localidades estudadas (Tabela 13).
A análise de Kruskal-Wallis mostrou que o número de escamas ventrais de Micrurus
corallinus não difere significativamente entre as áreas estudadas. Por outro lado, segundo o
mesmo teste, tanto o número de anéis pretos do corpo quanto o número de anéis pretos da
cauda diferem estatisticamente entre as áreas (Tabela 14).
Os resultados do post hoc de Dunn para comparações múltiplas mostraram que as
corais fêmeas oriundas da ilha da Marambaia diferiram significativamente daquelas advindas
da ilha de Itacuruçá e do Rio de Janeiro quanto ao número de anéis pretos do corpo e
apresentaram diferença significativa no número de anéis pretos da cauda quando comparadas
às fêmeas continentais (Tabela 15, Figura 28). As fêmeas da ilha de Itacuruçá não diferiram
significativamente em relação à amostra do Rio de Janeiro (Tabela 15). Entre os machos, este
mesmo teste indicou que indivíduos da Marambaia diferem significativamente da amostra do
continente próximo, apenas quanto ao número de anéis pretos do corpo (Tabela 15, Figura
29). Não houve diferença significativa entre as amostras de machos quanto ao número de
anéis pretos da cauda (Tabelas 14 e 15).
O perfil morfométrico de Micrurus corallinus pôde ser avaliado a partir dos resultados
obtidos na PCA (Tabela 16, Figura 30). As variáveis morfométricas que acumularam a maior
parte da variância explicada foram o comprimento total e o comprimento caudal (Tabela 16).
A análise discriminante, realizada sobre os scores obtidos na PCA, não indicou diferença
morfométrica entre as amostras de fêmeas de Micrurus corallinus oriundas de áreas insulares,
bem como entre aquelas de áreas insulares e continentais (Lambda de Wilks = 0,794; df = 3,
6; p = 0,094), exibindo diferença entre machos insulares e continentais (Lambda de Wilks =
0,328; df = 3, 6; p < 0,001). A análise discriminante indicou diferenças morfométricas entre
os sexos para as serpentes de todas as localidades estudadas, na Marambaia (Lambda de
Wilks = 0,022; df = 3, 3; p < 0,001), na ilha de Itacuruçá (Lambda de Wilks = 0,032; df = 3,
3; p < 0,001) e no Rio de Janeiro (Lambda de Wilks = 0,068; df = 3, 3; p < 0,001). O
comprimento rostro-cloacal das fêmeas é maior que o dos machos e o tamanho da cauda dos
machos é maior que o das fêmeas (Tabela 12).
Figura 27: Dimorfismo sexual expresso no comprimento da cauda e número de seus anéis
pretos em Micrurus corallinus. A, macho (com seis anéis pretos na cauda); B, fêmea (com
quatro anéis pretos na cauda).
A
B
42
Tabela 12. Dados descritivos de caracteres morfométricos e merísticos de Micrurus corallinus de áreas insulares e do continente próximo. MAR
– Ilha da Marambaia; ITA – Ilha de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção continental.
CARACTERES
ÁREAS
FÊMEAS
MACHOS
TOTAL
MENSURADOS n Mín - Máx Méd
±
DP n Mín - Máx Méd
±
DP n Mín - Máx Méd
±
DP
Comprimento
Total (mm)
MAR 9 187 - 823
563,44
±
223,34
13 195 - 744
456,46
±
125,53
22 187 - 823
500,23
±
175,80
ITA 17 239 - 903 676,41
±
160,38 7 384 - 645 515,71
±
92,81 24 239 - 903 629,54
±
160,33
RIO 45 162 - 973 514,93
±
248,76 37 201 - 720 454,27
±
145,21 82 162 - 973 487,56
±
209,54
Comprimento
Caudal (mm)
MAR 9 17 - 73 51,11
±
20,05 13 26 - 110 70,92
±
20,30 22 17 - 110 62,82
±
22,09
ITA 17 22 - 80
60,77
±
14,27
7 57 - 99
79,86
±
15,18
24 22 - 99
66,33
±
16,74
RIO 45 14 - 89 44,33
±
21,72 37 22 - 103 64,51
±
22,53 82 14 - 103 53,44
±
24,16
Comprimento
da Cabeça (mm)
MAR 9 8 - 22
16,33
±
5,07
13 8 - 21
13,00
±
3,14
22 8 - 22
14,36
±
4,27
ITA 17 9 - 24 18,35
±
4,11 7 12 - 19 15,14
±
2,34 24 9 - 24 17,42
±
3,92
RIO 45 8 - 24 14,80
±
5,38 37 7 - 19 12,62
±
2,99 82 7 - 24 13,82
±
4,57
Comprimento
Rostro-cloacal (mm)
MAR 9 170 - 750 512,33
±
203,36 13 169 - 634 385,54
±
106,80 22 169 - 750 437,41
±
162,31
ITA 17 217 - 823
615,65
±
146,25
7 327 - 546
435,86
±
77,79
24 217 - 823
563,21
±
153,06
RIO 45 148 - 886 470,60
±
227,30 37 176 - 621 389,76
±
123,05 82 148 - 886 434,12
±
190,87
Anéis da
Cauda (n)
MAR 9 5 - 5
5,00
±
0,00
13 6 - 8
6,77
±
0,72
22 5 - 8
6,05
±
1,05
ITA 17 4 - 6 4,65
±
0,61 7 6 - 8 6,43
±
0,79 24 4 - 8 5,17
±
1,05
RIO 45 3 - 5
4,36
±
0,57
37 5 - 7
6,27
±
0,56
82 3 - 7
5,22
±
1,11
Anéis do
Corpo (n)
MAR 9 21 - 26 23,11
±
1,69 13 18 - 23 19,77
±
1,48 22 18 - 26 21,14
±
2,27
ITA 17 18 - 23
20,18
±
1,43
7 15 - 19
17,57
±
1,51
24 15 - 23
19,42
±
1,86
RIO 45 18 - 24 20,51
±
1,63 37 14 - 22 17,30
±
1,79 82 14 - 24 19,06
±
2,34
Escamas
Ventrais (n)
MAR 9 198 - 225 209,67
±
8,53 13 187 - 205 194,77
±
5,21 22 187 - 225 200,86
±
9,97
ITA 17 204 - 232 211,47
±
6,44 7 180 - 198 192,29
±
6,40 24 180 - 232 205,88
±
10,90
RIO 45 184 - 231
210,24
±
8,35
37 171 - 209
195,41
±
7,49
82 171 - 231
203,55
±
10,86
43
Tabela 13. Resultados do Teste Mann-Whitney para diferenças entre sexos quanto aos
caracteres merísticos de Micrurus corallinus realizado separadamente por área. MAR – Ilha
da Marambaia; ITA – Ilha de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção continental.
Fêmeas X Machos MAR ITA RIO Total
Escamas Ventrais
U 111,500
119,000
1532,000
3813,000
χ
2
12,547 14,361 42,555 73,696
p <0,001 <0,001 <0,001 <0,001
Anéis pretos do Corpo
U 109,000
108,000
1506,000
3470,500
χ
2
11,655 9,812 40,202 49,091
p 0,001 0,002 <0,001 <0,001
Anéis pretos da Cauda
U 0,000 2,500 18,000 54,500
χ
2
16,945 14,429 61,805 95,184
p <0,001 <0,001 <0,001 <0,001
Tabela 14 – Resultados do Teste Kruskal-Wallis para diferenças nos caracteres merísticos de
Micrurus corallinus das diferentes áreas realizado separadamente por sexo. MAR – Ilha da
Marambaia; ITA – Ilha de Itacuruçá; RIO – Rio de Janeiro porção continental.
MAR X ITA X RIO
F
êmeas
KW; p
M
achos
KW; p
T
otal
KW; p
Escamas
v
entrais
0,262;
0,877
1
,071;
0,585
3
,
312
;
0,191
Anéis
p
retos
do
c
orpo
13,617;
0,001
17,054;
<0,001
11
,
145
;
0,004
Anéis pretos da cauda
10,993;
0,004
4,768;
0,092
9
,
132
;
0,010
Tabela 15. Resultados do post hoc de Dunn entre áreas para os caracteres merísticos de
Micrurus corallinus que apresentaram diferença significativa no Teste Kruskal-Wallis. ITA –
Ilha de Itacuruçá; MAR – Ilha da Marambaia; ns – diferença não significativa; p –
probabilidade; RIO – Rio de Janeiro porção continental; z
cal
– z calculado.
Comparações z Fêmeas Machos
(método de Dunn) crítico z
cal
p z
cal
p
Anéis pretos da cauda
MAR x ITA 2,394 1,518 ns - -
MAR x RIO 2,394 2,807 < 0,05
- -
ITA x RIO 2,394 1,403 ns - -
Anéis pretos do corpo
MAR x ITA 2,394 3,454 < 0,05
2,390 ns
MAR x RIO 2,394 3,319 < 0,05
4,037 < 0,05
ITA x RIO 2,394 0,745 ns 0,440 ns
44
Ita Mar Rio
Áreas
0
9
18
27
N
ú
m
e
r
o
d
e
a
n
é
i
s
p
r
e
t
o
s
Figura 28: Número de anéis pretos no corpo (azul) e na cauda (vermelho) em fêmeas de
Micrurus corallinus em áreas insulares (Ita – Itacuruçá e Mar – Marambaia) e continentais
(Rio – Estado do Rio de Janeiro).
Ita Mar Rio
Áreas
0
9
18
27
N
ú
m
e
r
o
d
e
a
n
é
i
s
p
r
e
t
o
s
Figura 29: Número de anéis pretos no corpo (azul) e na cauda (vermelho) em machos de
Micrurus corallinus em áreas insulares (Ita – Itacuruçá e Mar – Marambaia) e continentais
(Rio – Estado do Rio de Janeiro).
45
-3 -2 -1 0 1 2 3
Componente 1
-2
-1
0
1
2
C
o
m
p
o
n
e
n
t
e
2
Figura 30. Perfil morfométrico em Micrurus corallinus gerado pela PCA. Ilha de Itacuruçá:
™ - fêmea, * - macho; Ilha da Marambaia: r - fêmea, v - macho; Rio de Janeiro: w -
fêmea, ¯ - macho.
Tabela 16. Componentes gerados pela PCA e a variância explicada pelos componentes.
Variáveis: CT, comprimento total; CD, comprimento da cauda; CB, comprimento da cabeça;
CRC, comprimento rostro-cloacal.
Variáveis
Componentes
Principais
C
omponente
1
C
omponente
2
C
omponente
3
CT
0
,
989
0
,
0
79
0
,
125
CD
0
,
407
-
0
,
914
0
,
009
CB
0
,
959
0
,
105
-
0
,
262
CRC
0
,
972
0
,
198
0
,
128
Variância (
%
)
7
5
,
207
22
,
276
2
,
5
17
46
4 DISCUSSÃO
A análise da diversidade da ofidiofauna da Marambaia e ilha de Itacuruçá, baseada no
número total de registros de serpentes e nos valores relativos ao número de espécimes de cada
espécie (ver tabelas 1 e 3), apresentou índices de diversidade de Shannon inferiores ao
verificado para a ilha Grande. Maiores índices de diversidade e equitabilidade e menor
dominância nas ilhas de maior área sugerem que nestas localidades as comunidades contêm
espécies com número de indivíduos igualmente representados. Já na ilha de Itacuruçá que
apresentou maior dominância e menor diversidade e equitabilidade, algumas poucas espécies
dominam em número enquanto outras são raras (Tabela 8). Quando comparadas às áreas
continentais, as ilhas apresentam os menores índices de diversidade e eqüitabilidade e maiores
índices de dominância, exceto pela área de Angra dos Reis (Tabela 8).
Ao observar as curvas de rarefação, é possível notar que as riquezas das ilhas não
distam muito da assíntota, estando a riqueza observada bem próxima da diversidade local
calculada. (Figura 4, 10 e 15). Porém, tanto para as ilhas como para as regiões costeiras que
margeiam as baías, é previsível que novos registros ainda ocorram, incrementando o número
de espécies de serpentes e, conseqüente, aumentando os valores de riqueza para essas regiões.
As curvas de rarefação geradas para as porções continentais das baías de Sepetiba e da Ilha
Grande indicam que todas as áreas costeiras ainda encontram-se pouco amostradas (Figura 16,
18, 20, 22 e 24), principalmente as áreas de Paraty, Angra e Mangaratiba. Estes resultados
indicam que ainda são necessários maiores esforços de coleta nessas áreas.
Estudos como o de ARGÔLO (2004) para o sudeste da Bahia e de MARQUES &
SAZIMA (2004) na Estação Juréia-Itatins em São Paulo apresentaram um índice de
diversidade de 3,37 e 2,46 respectivamente. Áreas do Rio de Janeiro como a serra do
Mendanha (PONTES et al., 2005) e Casimiro de Abreu (ROCHA et al., 2000) também
apresentaram maior diversidade 2,8 e 2,5, nesta ordem e, do Espírito Santo, Linhares
(ROCHA, 1998) com 2,9 de diversidade exibem uma fauna mais rica que a das ilhas da
Marambaia e de Itacuruçá (Tabela 8). Essa variação da diversidade nas localidades de Mata
Atlântica pode ser atribuída a fatores, como o tempo de amostragem. Por exemplo, enquanto
em Casimiro de Abreu as coletas foram realizadas durante um ano de atividades (ROCHA et
al., 2000), as do sudeste da Bahia (ARGÔLO, 2004) foram realizadas durante onze anos de
estudos. É possivelmente por esta razão que a Bahia apresenta a maior diversidade, quando
comparada às outras áreas. Além da duração das amostragens, os métodos de coleta também
são determinantes neste sentido. Estes podem selecionar as espécies de serpentes a serem
colecionadas, dada a maior possibilidade de encontro favorecida pelo método e deixar de
amostrar outras espécies menos comuns. Para completar os inventários, seria necessária a
combinação das mais variadas técnicas, de maneira complementar (BERNARDE et al., 2004).
O tamanho das áreas amostradas também pode influenciar na diversidade (BARRETT
et al., 2003; LOMOLINO, 2000; RICKLEFS & LOVETTE, 1999). Entretanto, para as
amostras aqui avaliadas, a relação entre a diversidade e o tamanho das áreas foi observada nas
ilhas, porém não notada no continente (Tabela 9). As deficiências na estimativa das riquezas
das áreas estudadas podem ter influenciado nesta avaliação. Valores de riqueza como os
obtidos por ARGÔLO (2004) para Bahia seriam esperados para as regiões continentais, com
base na lista de serpentes do Estado do Rio de Janeiro (ROCHA et al., 2004), com riqueza de
82 espécies, em 8 famílias.
Quando comparadas às outras áreas da Mata Atlântica, as riquezas de espécies obtidas
para a Marambaia e para a ilha de Itacuruçá são inferiores a da ilha Grande. Comparando as
ilhas (n = 32) com o continente próximo (n = 37), as ilhas compreedem cerca de 86,5 % do
total de serpentes registradas para a região costeira das baías de Sepetiba e da Ilha Grande no
47
Estado do Rio de Janeiro (Tabela 5). Os valores insulares são inferiores ao obtido por
ARGÔLO (2004), para a região sudeste do Estado da Bahia e o da ilha Grande é igual ao
obtido por MARQUES & SAZIMA (2004) para a região da Estação Ecológica de
Juréia/Itatins, no litoral sul do Estado de São Paulo e ao registrado para as regiões da serra do
Mendanha no Rio de Janeiro. Comparando com as ilhas da baía de Sepetiba, essas áreas
apresentaram uma riqueza maior. Os valores registrados por SAZIMA & MANZANI (1995)
para a região de Santa Genebra em São Paulo, para a área de Casimiro de Abreu no Rio de
Janeiro e para a região de Linhares, Estado do Espírito Santo foram maiores aos das ilhas de
Itacuruçá e Marambaia e menores que os da ilha Grande (Tabela 6). Contudo, a serra do Japi,
São Paulo (SAZIMA & HADDAD, 1992) apresentou seus valores inferiores a todas as ilhas.
A riqueza de espécies presente na ilha de Itacuruçá foi a menor entre as ilhas e corresponde a
57,9% da encontrada para Marambaia, a 44% da presente na ilha Grande e a 29,7 % da
riqueza encontrada na área continental das baías estudadas, sendo inferior a todas as outras
áreas amostradas para a Mata Atlântica (Tabela 7). É importante ressaltar que houve diferença
no esforço amostral entre áreas estudas, podendo isto ter influenciado os resultados.
Contudo, a reduzida riqueza de espécies observada para a ilha de Itacuruçá, quando
comparada a todas as outras áreas, bem como a riqueza observada para a ilha Grande e
Marambaia (Paleoilha), quando comparadas à riqueza das áreas no continente próximo,
podem ser reflexo de fatores estocásticos relacionados ao isolamento dessas ilhas desde há
aproximadamente 10 mil anos (MARTINS & VILWOCK, 1987). Como em outras ilhas
(LOMOLINO, 2000), o isolamento pode ter limitando o tamanho das populações,
especialmente na ilha de Itacuruça, a menor das três ilhas estudadas. Somado a isso, em
função da dinâmica de imigração e extinção (MACARTHUR & WILSON, 1967), o número
de espécies que pode sobreviver nessas áreas pode ser reduzido, quando comprado àquele que
vive no continente.
MACARTHUR & WILSON (1963) definiram que a riqueza de espécies aumenta com
o tamanho da ilha e decresce com a distância da fonte colonizadora. Já observado para aves e
artrópodes (MACARTHUR & WILSON, 1963; SIMBERLOFF & WILSON, 1970), a
redução da riqueza nas ilhas menores (Itacuruçá e Marambaia) foi observada para o sistema
insular aqui estudado. Entretanto, a ilha de Itacuruçá é a mais próxima do continente, uma
provável fonte de espécies atualmente, e apresentou a menor riqueza. Também a Marambaia
está conectada ao continente pela restinga, e apresentou menor riqueza, quando comparada
com a vizinha ilha Grande que possui mais que o dobro do seu tamanho. Provavelmente, no
sistema estudado, onde as ilhas representam fragmentos isolados pela variação do nível
marinho, o tamanho da ilha seja mais importante que a proximidade do continente. A redução
na riqueza de espécies observada para as ilhas Marambaia, Itacuruçá e Grande com 24,4%,
13,4% e 30,5%, respectivamente, da ofidiofauna do Estado do Rio de Janeiro (ROCHA et al.,
2004) repete-se em outros taxa, tanto da fauna como da flora. Exemplos são as comunidades
de Odonatas da Marambaia (n= 77), que representa 28% do total registrado para o Estado do
Rio de Janeiro (ANJOS-SANTOS & COSTA, 2006), o mesmo ocorrendo com o número de
anuros e lagartos da Marambaia, com 23 e 12 espécies (SILVA et al., in prep; CARVALHO
et al., no prelo), 14,1% e 42,9% da fauna fluminense (ROCHA et al., 2004), respectivamente
e as 16 espécies de morcegos da Marambaia (COSTA & PERACHII, 2005) representam 22,5
% das espécies registradas para todo o RJ (ESBÉRARD, 2005). É possível que, com o
isolamento, o número de espécies que podem sobreviver na ilha seja inferior ao que pode
sobreviver em áreas semelhantes no continente. Entretanto, isso ainda precisa ser testado com
a inclusão de um número maior de ilhas e de áreas no continente.
A riqueza de espécies da ofidiofauna da Marambaia e da ilha de Itacuruçá em conjunto
com os registros do número total de espécies de serpentes disponíveis para as demais áreas de
Mata Atlântica, mesmo que na forma de listas parciais (uma vez que em todas as áreas podem
48
ocorrer mais espécies) permitiram uma comparação de similaridade faunística pela presença e
ausência de espécies em cada localidade. Quando comparadas, as dezesseis localidades são
classificadas em dois grandes grupos: serpentes do Nordeste (sudeste da Bahia), com
similaridade acima de 80 % e serpentes do Sudeste (Rio de Janeiro e São Paulo),
corroborando com a proposta de duas províncias geográficas conectadas na regiào da fronteira
entre os estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo (ROCHA et al., 2003). A fauna de
Linhares mostrou se mais semelhante à fauna do Nordeste. Treze das espécies são exclusivas
da Bahia, com cinco registros que não ocorrem no sudeste (Dipsas catesbyi, Elapomorphus
wuchereri, Liophis cobellus, Siphlophis leucocephalus e Xenopholis scalaris). A maioria das
espécies de serpentes do sudeste da Bahia ocorre em áreas da Amazônia (ARGÔLO, 2004), o
que evidencia similaridade biológica entre as florestas Atlântica e Amazônica decorrentes de
anteriores conecções datadas do quaternário (DIXON, 1979; HAFFER, 1979; VANZOLINI,
1974). Também esse padrão pode ser efeito da latitude na riqueza de espécies de serpentes
(VITT, 1987). As outras espécies ausentes nas áreas estudadas tiveram registros em outras
áreas do sudeste, tal como Epicrates cenchria presentes no Espírito Santo, Minas Gerais e São
Paulo (IBSP-Herpeto) e no Rio de Janeiro (ROCHA et al., 2004).
O maior coeficiente de similaridade dos estados do sudeste em relação à Bahia foi o
do Espírito Santo na região de Linhares, sugerindo uma área de transição de fauna entre essas
regiões, onde seis de suas serpentes aparecem exclusivamente nesta área estudada do
nordeste; tendo, por exemplo, a presença de Bothrops leucurus endêmica desta região que vai
do norte do Espírito Santo a costa sul da Bahia (CAMPBELL & LAMAR, 1989).
No grupo do sudeste, considerando os maiores valores de similaridade (> 0,5), a
ofidiofauna encontrada une as regiões de Casimiro de Abreu – serra do Mendanha, Angra –
ilha Grande – Juréia, Marambaia – ilha Grande, e associadas a esses grupos estariam as
demais regiões do Rio de Janeiro (ilha de Itacuruçá, Mangaratiba e Paraty) e a serra do Japi
está associada à Santa Genebra, localidade vizinha. A maior similaridade da ilha de Itacuruçá
com Marambaia era esperada, dada à proximidade dessas áreas, possivelmente quando o nível
marinho era mais baixo e essas áreas eram conectadas entre si e ao continente (SUGUIO &
MARTIN, 1982; TURCQ et al., 1999) e compunham assim uma área contínua com
possibilidades de trocas faunísticas entre as áreas. Apesar da ilha Grande compartilhar 52% de
sua fauna com a Marambaia, foi considerada mais semelhante à Angra dos Reis-RJ seguida da
Estação da Juréia-SP, coincidindo 13 e 16 espécies de serpentes, respectivamente. Juréia por
ser também uma área litorânea não muito distante e pela ausência de registros das espécies
Elapomorphus quinquelineatus, Imantodes cenchoa, Oxyrhopus clathratus, Sibynomorphus
neuwiedi, Siphlophis pulcher e Waglerophis merremi para as áreas amostradas da baía de
Sepetiba (ver Tabelas 1, 3, 5, 6 e 7), podem ter determinado este nível de semelhança entre
ilha Grande e o litoral de São Paulo (Juréia). Embora esteja claramente associada, por
distância, ao Rio de Janeiro e a Angra dos Reis, a ilha Grande parece estar ligada a uma
cadeia de montanhas que une Paraty ao restante de São Paulo. Talvez, durante os níveis
mínimos marinhos, esta cadeia de montanhas e seus paleo-rios tenham facilitado a conexão
entre a ilha Grande e as áreas litorâneas do Estado de São Paulo, mais do que com a
Marambaia.
Ao rearranjar as localidades quanto à vizinhança física, foi obtida uma tabela da
distribuição geográfica local das serpentes (Tabela 10). As porções continentais apresentam
continuidade geográfica, com variado relevo configurado pelas formações geológicas da serra
do Mar, destacando a serra dos Órgãos e a serra da Bocaina, divisa com o Estado de São
Paulo (MARQUES et al., 2001). Os Municípios de Mangaratiba a Paraty possuem uma
continuidade vegetal com considerável nível de conservação. As ausências na ilha de
Itacuruçá de Bothrops jararacussu, Chironius exoletus, C. multiventris, Clelia plumbea,
Mastigodrias bifossatus, Philodryas olfersii e Spilotes pulatus, presentes nas duas outras ilhas
49
e no continente, de Chironius laevicollis, Echinanthera cephalostriata, Elapomorphus
quinquelineatus, Erytrolamprus aesculapii, Helicops carinicaudus, Liotyphops wilderi,
Liophis poecilogyrus, Sibynomorphus neuwiedi, Siphlophis pulcher, Waglerophis merremi e
Xenodon neuwiedii em algumas das ilhas e presentes no continente e a ocorrência de Dipsas
albifrons, D. alternans,
50
pela orla da praia. A plasticidade no uso de habitat dessas espécies pode ter sido fundamental
e ter facilitado a alta densidade, como o caso do gênero Bothrops (MARTINS et al., 2001), de
forma análoga ao que ocorreu com Crotalus durissus em sua distribuição geográfica. A
cascavel, típica de biomas abertos, tem ampliado sua distribuição ao ocupar áreas de
pastagens originalmente cobertas por Mata Atlântica, no estado do Rio de Janeiro (BASTOS
et al., 2005).
Serpentes como Oxyrhopus trigeminus e Philodryas olfersii foram freqüentemente
encontradas na Marambaia, com ocorrência em habitats de capoeira, restinga, praia e floresta,
para a primeira (Tabela 1), embora sejam consideradas raras em outras localidades de Mata
Atlântica (MARQUES et al., 2001). Além destas espécies, Philodryas patagonienses e a
Mastigodryas bifossatus compreendem formas típicas de ecossistemas abertos na maior parte
de suas distribuições na Mata Atlântica, desde a porção central do Estado de São Paulo até o
nordeste brasileiro (ROCHA, 2000), que abrangem também as regiões de Cerrado e Caatinga
do interior do país (STUART, 1941; VANZOLINI, 1948; REBOUÇAS-SPIEKER, 1974;
VITT, 1980; CUNHA & NASCIMENTO, 1983). A ausência de indivíduos das espécies P.
olfersii, P. patagonienses e M. bifossatus na ilha de Itacuruçá pode ser fruto de extinções
locais naturais, dado o cerco formado, por um lado, pelos contrafortes florestados e, por outro,
pelo Oceano (VANZOLINI & AB’SABER, 1968), ou ainda de falha na amostragem desta
ilha e da ilha Grande (para a ausência de P. patagonienses).
Oxyrhopus trigeminus é espécie mímica de coral; porém, sua coloração em tríades não
corresponde ao padrão de coloração da espécie mimetizada presente na região, Micrurus
corallinus, mônade. Nesta região esperava-se encontrar a falsa-coral Erytrolamprus
aesculapii, uma vez que esta espécie é mímica de Micrurus corallinus, está presente no
continente próximo, na ilha Grande, em outras áreas do sudeste estudadas (exceto Casimiro de
Abreu e Linhares) e no CEPLAC-BA, sendo a mesma conhecida desde o litoral sul do Estado
da Bahia até o litoral norte do Estado de Santa Catarina, passando pelo planalto paulista
(MARQUES & PUORTO, 1991). Sua ausência pode, possivelmente, estar ligada à sub-
amostragem nessas regiões.
A dominância de três espécies na comunidade de serpentes da Marambaia com
atividades diurna e mista pode indicar o baixo grau de alteração da área (SAZIMA &
MANZANI, 1995), o mesmo ocorrendo com a ilha Grande. Diferentemente, na ilha de
Itacuruçá, a maioria das serpentes é noturna e a maior freqüência também corresponde a uma
espécie noturna. Na serra do Japi, na Estação Ecológica Juréia-Itatins e em Santa Genebra
(São Paulo), apesar da maioria das espécies terem atividade diurna, as espécies de maior
freqüência têm atividade noturna, indícios de elevado grau de alteração das áreas (SAZIMA
& MANZANI, 1995).
Assim, o grau de ocupação e as atividades humanas nas ilhas não parecem diferir
muito da situação no continente, não estando associadas às possíveis extinções nas ilhas.
Embora o mesmo grau de antropização na ilha possa causar danos maiores à fauna. Todavia,
essa ocupação pode definir a ecologia das comunidades presentes, ampliando a abundância de
espécies mais plásticas, tal como observado no maciço da Tijuca para as comunidades de
morcegos (ESBÉRARD, 2005) e observado para Bothrops jararaca na ilha de Itacuruçá, serra
do Japi (SAZIMA & HADDAD, 1992) e Santa Genebra (SAZIMA & MANZANI, 1995) e
com a Dipsas catesbyi no sudeste da Bahia (ARGÔLO, 2004).
A predominância de espécies terrícolas e subarborícolas é esperada para regiões com
elevada densidade de ambientes florestados (ZIMMERMAN & RODRIGUES, 1990;
STRUSSMANN & SAZIMA, 1993). O número reduzido de espécies fossoriais é semelhante
ao encontrado para o restante da Mata Atlântica do Sul e Sudeste do Brasil (SAZIMA &
HADDAD, 1992; ROCHA, 1998; MARQUES et al., 2001; MARQUES & SAZIMA, 2004) e
não deve, portanto, decorrer de erros amostrais, mas sim a aspectos históricos da estruturação
51
das comunidades de serpentes da região Atlântica brasileira, diferentemente do que ocorrem
na região amazônica com número elevado de espécies fossórias (MARTINS, 1994).
As espécies arborícolas e subarborícolas, em função de sua grande dependência de
estratos arbóreos, aparecem restritas a ambientes florestados (SAZIMA & HADDAD, 1992;
FRANCO et al.,1998; MARQUES & SAZIMA, 2004). Porém Chironius laevicollis e Spilotes
pullatus, foram encontradas em áreas mais abertas compreendidas pelas capoeiras e áreas de
praia na Marambaia (Tabela 1). Ambos os gêneros são relacionados à sub-família Colubrinae,
de origem norte-americana e amplamente disseminada por biomas abertos desde as regiões
abertas semi-desérticas da América do Norte (CADLE, 1985, CADLE & GREENE, 1993;
FERRAREZZI, 1994); tendo, portanto, uma explicação com base em sua origem filogenética,
pois o maior porte permite aos indivíduos explorarem uma maior variedade de ambientes
(CADLE & GREENE, 1993). Diferentemente das outras espécies arborícolas ou
subarborícolas, como Imantodes cenchoa (presente na ilha Grande) e as do gênero Dipsas
(presentes nas ilhas de Itacuruçá e Grande), cujas relações filogenéticas (Dipsadinae) indicam
origem associada a ambientes florestados sul e centro americanos e de pequeno porte
(CADLE & GREENE, 1993). A própria coloração dessas espécies camufla-as em ambientes
florestados, evidenciando uma possível dependência destes.
Analisando dados sobre a biologia reprodutiva das serpentes dessas comunidades
estudadas; nota-se, como esperado, a prevalência de serpentes ovíparas, tanto nas ilhas quanto
nas áreas continentais, não diferindo de outros estudos de serpentes da Mata Atlântica
(MARQUES et al., 2001; ROCHA, 1998; ROCHA et al., 2000). A viviparidade em serpentes
evoluiu pelos menos 35 vezes e representa vantagens principalmente em ambientes de clima
frio (POUGH et al., 2003). Para essas áreas estudadas, o modo reprodutivo não pareceu estar
influenciando a composição da fauna, até mesmo as serpentes mais abundantes das ilhas
parecem não estar relacionada a este fator, já que a Bothrops e Micrurus foram as mais
freqüentes e apresentam estratégias reprodutivas diferentes, vivípara e ovípara,
respectivamente, e ninhadas também variadas com aproximadamente 18 filhotes (SAZIMA,
1988) e até 12 ovos (MARQUES, 1996). Observações em cativeiro do IVB demonstraram
ninhadas de B. jararaca entre 30 e 40 filhotes.
Valores baixos de espécimes com conteúdos estomacais disponíveis para análise são
freqüentes em estudos com serpentes (VITT & VANGILDER, 1983; DI-BERNARDO, 1998).
As informações apresentadas a esse respeito neste estudo contribuíram para a confirmação
dos dados disponíveis na literatura para dieta de serpentes. Em relação a substratos utilizados
e períodos de atividade, as informações também são compatíveis com o registrado na
literatura.
A tendência à predominância de serpentes anurófagas para as áreas estudadas
assemelhou-se ao observado em outras comunidades de serpentes estudadas em outras regiões
neotropicais (STRUSSMANN & SAZIMA, 1993; DI-BERNARDO, 1998; MARQUES,
1998; FRANCO et al., 1998; ROCHA, 1998). Na região de estudo, o número de espécies de
serpentes que predam lagartos aparece em segundo lugar, o mesmo acontecendo na ilha
Grande. Apesar de faltarem dados para as regiões Sul e Sudeste do Brasil de que Chironius
bicarinatus e C. exoletus predem lagartos. Compondo a dieta de determinadas serpentes como
Spilotes pullatus e Corallus hortulanus estão as aves, cuja predação depende de caracteres
morfológicos que permitam capturar e subjugar estes organismos (MARQUES & SAZIMA,
2004), também visto em Philodryas olfersii (THOMAS, 1976) e confirmado por este estudo.
Morcegos podem ser eventualmente predados por serpentes terrícolas que se alimentam
costumeiramente de roedores (PRUDENTE et al., 1998).
Apesar da maioria das serpentes das áreas estudadas serem anurófagas, essas
presenças simpátricas devem ser analisadas segundo os diferentes tipos desta presa (famílias,
gêneros, espécies ou até mesmo estágios de desenvolvimento), uma vez que as mesmas
52
podem ser utilizadas por quantidades menores de serpentes e, conseqüentemente, permitir a
coexistência destas, o mesmo podendo ocorrer de acordo com os sítios de alimentação (DI-
BERNARDO, 1998). Exemplificando, observa-se que serpentes anurófagas abrangem
diferentes tamanhos (e.g. Echinanthera e Chironius), o que pode levá-las a utilizar espécies
diferentes de anfíbios de cada família como constituintes de suas dietas. Desta maneira, é
possível que a partilha dê-se, então, em diferentes substratos de caça e/ou em diferentes
ambientes da região (florestas e restingas). Indivíduos juvenis de Chironius, por exemplo,
apresentam formas corpóreas bastante esguias, sendo provável que os mesmos predem
principalmente anuros sobre a vegetação (MARQUES & SAZIMA, 2002), enquanto que
indivíduos adultos de Echinanthera podem ter sua dieta fundamentada em leptodactilídeos
florestais e seus ovos, além de parte das espécies desse gênero poder predar pequenos lagartos
(MARQUES et al., 2001).
Os dados aqui obtidos, mesmo somados a informações da literatura, ainda são
insuficientes parartosoeá0ê
53
Micrurus corallinus coletadas nas ilhas da Marambaia e de Itacuruçá e nas porções
continentais da costa do estado do Rio de Janeiro não exibiram diferenças significativas para
os dados morfométricos entre as áreas insulares; apresentando, no entanto, significativas
diferenças morfométricas entre as insulares e as continentais para os machos considerados
neste estudo, com caudas maiores na ilha da Marambaia do que no continente. A redução da
área não pareceu influenciar o tamanho desses animais, já que as ilhas têm diferentes
tamanhos de área. Apesar de não ter havido diferença estisticamente significativa no
comprimento total dessas serpentes, estudos realizados por BOBACK (2003) demonstraram
que serpentes da mesma família de M. corallinus (Elapidae) e da família Colubridae
apresentaram maiores tamanhos em ilhas, o oposto ocorreu em Viperidae e Boidae insulares
que são menores. Essa diferença também não foi notada no comprimento total de serpentes de
diferentes gêneros por BOBACK (2003).
Quanto aos dados merísticos de quantidade de anéis pretos no corpo, as corais aqui
estudadas apresentaram diferenciação significativa. O número de anéis pretos no corpo em
ambos os sexos foi maior na Marambaia, diferindo das fêmeas da ilha de Itacuruçá e do
continente e dos machos continentais. Foi também observada diferença no número de anéis da
cauda das fêmeas da Marambaia em relação à área continental. Essas diferenças notadas na
ilha da Marambaia e não na ilha de Itacuruçá em relação ao continente próximo podem
sugerir um efeito de distância da fonte, ou de conexão mais frequente, historicamente, entre a
ilha de Itacuruçá e o continente, do que entre a Marambaia e o continente, apesar da ilha da
Marambaia estar ligada ao continente pela restinga com o mesmo nome. Resultado similar foi
obtido por ALMEIDA et al. (2005) na comparação dos roedores presentes na ilha Grande e na
ilha da Marambaia, indicando através de marcação de tempo molecular, que espécimes da ilha
Grande são mais diferenciados geneticamente que os da Marambaia, através do cálculo do
tempo de divergência coincidindo com o tempo de isolamento geográfico diferente para as
ilhas.
Além da diferenciação dos indivíduos da Marambaia em relação às outras áreas, com
este estudo foi possível observar a presença de padrões de variação entre indivíduos de sexos
diferentes, indicando a ocorrência de dimorfismo sexual nesta espécie. Essa diferenciação
entre sexos foi encontrada tanto para dados merísticos quanto para os dados morfométricos,
presente em todas as populações amostradas incluindo as continentais, indicando que não
corresponde a uma diferença resultante do isolamento nas ilhas e sim, um padrão para essa
espécie. Como em outras espécies de serpentes, as fêmeas apresentam maiores comprimentos
totais que os machos de mesma proporção. Entre indivíduos de mesmo tamanho (CRC), as
fêmeas apresentam-se maiores em relação ao tamanho da cabeça dos machos e os machos
apresentam caudas maiores que as das fêmeas (SHINE, 1993). Enquanto a cauda dos machos
correspondeu a cerca 15% do seu CRC, a das fêmeas consistiu apenas a 9% do seu CRC,
aproximadamente. Essa diferença no tamanho da cauda dos machos pode estar relacionada a
fatores de acomodação do órgão copulador dos machos (hemipênis), que permanecem
reservados no interior da cauda, ou a seleção sexual, onde estudos comprovam sucesso
reprodutivo em competições entre machos, para indivíduos com caudas maiores (SHINE et
al., 1999). Diferentemente do que ocorre com a maioria dos dimorfismos em serpentes, estudo
morfométrico de populações insulares de boídeos demonstrou que um dos efeitos do
isolamento foi a perda do dimorfismo sexual em relação ao tamanho do corpo, tendo machos
e fêmeas tamanhos similares (BOBACK, 2006). Quanto ao número de anéis pretos, em
média, a variação por sexo demonstrou que machos têm, mais anéis na cauda que as fêmeas e
fêmeas têm mais anéis no corpo que os machos. Houve também variação no número de
escamas ventrais, onde fêmeas tiveram mais escamas ventrais do que os machos, apesar da
aparente relação, quanto maior, mais anéis e mais ventrais, o teste de regressão linear simples
aqui realizado rejeitou esta possibilidade.
54
Assim, apesar do tempo de isolamento das ilhas estudadas ser relativamente curto, foi
suficiente para produzir variações significativas nos indivíduos de Micrurus corallinus que
compõe a comunidade de serpentes da Marambaia. Dessa forma, tal como ocorrido com as
corais desta ilha, é possível que outros grupos de serpentes e até mesmo de outros taxa tenham
sofrido alterações relacionadas ao isolamento no processo de formação da ilha e que
apresentem variações analisáveis inclusive a nível molecular. Essas variações tanto podem
não significar alterações visíveis no padrão biológico destes animais; como também, gerar
caracteres limitadores da vida desses indivíduos, que por se tratar de populações pequenas,
com alta taxa de endogamia, é possível que signifiquem uma futura extinção local. Logo,
fazem-se necessárias maiores investigações tanto da fauna insular como da comunidade
potencialmente colonizadora que, ao se tratar da costa verde, encontra-se ainda pobremente
amostrada.
55
5 CONCLUSÕES
Concluímos com o presente trabalho que apesar de existirem listas de fauna de
serpentes para várias localidades do Estado do Rio de Janeiro, nosso conhecimento sobre
essas faunas ainda é insipiente e existe ainda uma grande necessidade de coletas em quase
todo o Estado. Somente com base em dados de coletas realizadas com metodologia
padronizada será possível se avaliar a distribuição, abundância, riqueza e status de
conservação das espécies que ocorrem no Estado.
Embora as ilhas costeiras estudadas possam ter suas faunas de serpente reduzidas
devido a processos relativos ao isolamento das espécies, ainda serão necessárias mais coletas
para que se possa ter uma base de dados mais confiável, principalmente em se tratando de
espécies comuns na região costeira e que não ocorrem nas ilhas.
No caso das Micrurus corallinus, o isolamento da população da Marambaia foi
suficiente para gerar alterações na morfologia.
56
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