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THERYS MIDORI SATO
ESTRUTURA DE COMUNIDADE, COMPORTAMENTO ALIMENTAR E
FRUGIVORIA DOS MORCEGOS (MAMMALIA, CHIROPTERA) EM CECROPIA
PACHYSTACHYA
(URTICACEAE) NA ESTAÇÃO EXPERIMENTAL DE
ITIRAPINA, SP
Dissertação apresentada ao Curso de Pós-
Graduação em Zoologia, Departamento de
Zoologia da Universidade Federal do
Paraná, como requisito parcial para a
obtenção do grau de Mestre em Zoologia.
Orientador: Prof. Dr. Fernando C. Passos
CURITIBA
2007
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2
Dedico
A meus pais,
Ester Sato e Horácio Kiyoshi Sato
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3
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS....................................................................................................5
LISTA DE FIGURAS.....................................................................................................7
LISTA DE TABELAS......................................................................................................8
PRÓLOGO......................................................................................................................11
CAPÍTULO 1. Estrutura da comunidade de morcegos (Chiroptera, Mammalia) da
Estação Experimental de Itirapina, Estado de São Paulo,
Brasil................................................................................................................................15
Resumo.............................................................................................................................16
Abstract.............................................................................................................................17
1. Introdução.....................................................................................................................18
2. Material e Métodos.......................................................................................................19
3. Resultados e discussão..................................................................................................21
4. Referências Bibliográficas............................................................................................35
CAPÍTULO 2. Frugivoria de morcegos (Mammalia, Chiroptera) em Cecropia
pachystachya (Urticaceae) e seus efeitos na germinação das sementes......................42
Resumo.............................................................................................................................43
Abstract.............................................................................................................................44
1. Introdução.....................................................................................................................45
2. Material e Métodos.......................................................................................................47
2.1. Local de estudo..........................................................................................................47
2.2. Morcegos...................................................................................................................48
2.3. Testes de Germinação................................................................................................48
2.4. Análise dos dados......................................................................................................49
4
3. Resultados.....................................................................................................................50
4. Discussão......................................................................................................................53
5. Referências Bibliográficas............................................................................................57
CAPÍTULO 3. Observações do Comportamento Alimentar de Morcegos
(Chiroptera: Phyllostomidae) em Cecropia pachystachya (Embaúba) (Urticaceae).63
Resumo.............................................................................................................................64
Abstract.............................................................................................................................65
1. Introdução.....................................................................................................................66
2. Materiais e Métodos.....................................................................................................67
3. Resultados.....................................................................................................................69
3.1. Espécies de visitantes.................................................................................................69
3.1.1. Visitantes diurnos....................................................................................................69
3.1.2. Visitantes noturnos..................................................................................................69
3.2. Comportamento de aproximação dos morcegos às plantas.......................................71
3.2.1.Horário.....................................................................................................................71
3.2.2.Estratégias (solitário ou em grupos)........................................................................71
3.3. Comportamento de aproximação dos morcegos às infrutescências...........................72
3.4. Ato de abocanhar as infrutescências..........................................................................74
3.5. Abandono da planta...................................................................................................74
3.6. Freqüência de visitas dos morcegos...........................................................................77
4. Discussão......................................................................................................................79
5. Referências Bibliográficas............................................................................................85
CONSIDERAÇÕES FINAIS.........................................................................................92
5
AGRADECIMENTOS
Ao Curso de Pós-Graduação de Zoologia da Universidade Federal do Paraná. À
coordenação, professores e à Vera Adélio. Agradeço também pelo financiamento de
parte de minhas viagens de campo.
Agradeço aos professores que fizeram parte da minha banca: Prof. Fernando C. Passos
(orientador), Prof. Wilson Uieda, Emydgio L. A. Monteiro Filho e Prof. James Roper.
Tão importante quanto o trajeto que segui até preparar a dissertação, foi o momento da
defesa. Este foi um dos momentos em que mais aprendi em toda a minha fase de
estudante..
Ao meu orientador Prof. Dr. Fernando C. Passos, por me receber tão bem em Curitiba e
por todos os ensinamentos nesses anos.
Ao meu orientador, Prof. Dr. Wilson Uieda, por me ensinar tanto sobre ciência e
principalmente sobre os morcegos. Obrigada também pelas idéias para meu projeto,
discussões e pelo empréstimo dos materiais de campo utilizados. Agradeço por participar
da minha banca.
Ao Prof. Dr. Emydgio L.A. Monteiro Filho, por todas as conversas, sugestões e
incentivo nos meus projetos.
Ao Instituto Florestal do Estado de São Paulo, pela permissão de trabalhar na Estação
Experimental de Itirapina. Aos funcionários da Estação Experimental de Itirapina, em
principalmente a D. Izabel.
A RIPASA por ceder os dados metereológicos.
A todos os amigos e irmãos que me ajudaram no campo: Wagner Kenji Sato, Walter
Massao Sato, Carolina Carvalho (Bursa), Marco Rosselini (Xabi), Nathalia Yurika,
Luana Munster, Fernanda, Beatriz Maroni (Su), Rodrigo Paste, Maria Fernanda (Nana),
Rodrigo (Gordo), Helton e Marco Granzinolli.
6
Aos colegas e amigos do laboratório, Nathalia e Luana (parceiríssimas), Karynna,
Rodrigo, Nana, Pollyana, Lucas, João, Gabriela, Atenisi, José Pereira, Cibele, Melek,
admiro todos pela disposição em ajudar sempre...
Aos amigos, que foram importantes em muitos momentos desses dois anos: Fabiana
(Gorran), Maria Carolina (Nhãnha), Ives Arnoni, Carolina Carvalho (Bursa), Beatriz
(Su), Dayane (Dajana), Marco (Xabi), Sônia Belentani, Adriana A. Bueno e Jorrdana.
Não posso deixar de agradecer a companhia sempre constante de meus amigos do
mestrado “Curitibanos”: Érico Teodósio, Cesar Marchioro, Mônyka Wanto, Rinaldo,
Mariângela e Luciana.
A Nathalia Yurika Kaku Oliveira, por ceder as fotos e pela ajuda na finalização da
dissertação. A Luana Munster, pela grande ajuda nos testes de gerath1 -2 -2.3da nona nu46 Tw[(sar MiU)-48rado “Curitibsbin Naias Alex12 Tr V. Christi Gabriela66Tj15.245 0 7ar MiU Twific finali(asspécies Jorrs teação da )6TJ-19.865 -2.3 5Tm0 g0 Ta,
7
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1
Figura 1- Curva de acumulação de espécies calculada para a comunidade de morcegos da
Estação Experimental de Itirapina, nos períodos de agosto de 2001 a agosto de 2003 e
julho de 2006......................................................................................................................21
Capítulo 2
Figura 1- Porcentagem dos itens consumidos por morcegos com base nas sementes
encontradas nas fezes. As fezes foram recolhidos na Estação Experimental de Itirapina.
Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus, Carollia perspicillata, Glossophaga
soricina.................................................................................................................................49
Capítulo 3
Figura 1. A. Artibeus lituratus. B. Platyrrhinus lineatus. C. Carollia perspicillata. D.
Glossophaga soricina.............................................................................................................68
Figura 2- A. Artibeus lituratus se afastando de C. pachystachya. B. Artibeus lituratus. C. A.
lituratus se alimentando da infrutescência de C. pachystachya. D. Pedaço de uma infrutescência
de C. pachystachya que caiu da boca de A. lituratus ao ser capturado em rede-de-neblina
(Fotos: Kaku-Oliveira, N.Y.).....................................................................................................72
Figura 3- Média de visitas de Artibeus lituratus e Platyrrhinus lineatus às infrutescências
de C. pachystachya na Estação Experimental de Itirapina. Os dados foram agrupados em
intervalos de 15 minutos e foram coletados em janeiro e fevereiro de
2006.......................................................................................................................................75
Figura 4- Número de visitas de A. lituratus e P. lineatus sozinhos a C. pachystachya e
das duas espécies ao mesmo tempo na Estação Experimental de Itirapina. Dados
coletados em janeiro e fevereiro de 2006...........................................................................76
8
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1
Tabela I- Táxon, abundância absoluta e relativa de morcegos capturados na Estação
Experimental de Itirapina, Itirapina, Estado de São Paulo, nos períodos de agosto de
2001 a agosto de 2003 e agosto de 2005 e julho de 2006.................................................19
Tabela II- Ocorrência de morcegos ao longo dos meses do ano na Estação Experimental
de Itirapina nos períodos de agosto de 2001 a agosto de 2003 e agosto de 2005 a julho de
2006...................................................................................................................................28
Capítulo 2
Tabela I- Porcentagem de germinação (%) e Índice de velocidade de germinação (IVG)
de sementes de C. pachystachya sob condições controladas de temperatura e luz. Letras
iguais representam valores iguais......................................................................................50
9
RESUMO
Os morcegos neotropicais representam 39% das espécies de mamíferos e são
representados por espécies muito diversas, em aspectos como dieta, tipos de abrigos e
morfologia. Os morcegos frugívoros são componentes fundamentais na manutenção e
regeneração de florestas tropicais. Cecropia pachystachya é uma das espécies de plantas
dispersadas pelos morcegos. O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura da
comunidade de morcegos da Estação Experimental de Itirapina, situado no município de
Itirapina, Estado de São Paulo. Das espécies mais comuns que utilizam C. pachystachya
como alimento, foram realizados testes de germinação e observado o comportamento
alimentar. Foram dispostas de quatro a sete redes-de-neblina, em duas fases, no período
de julho de 2001 a julho de 2003 (28 noites) e de agosto de 2005 a julho de 2006 (30
noites) para capturar os morcegos. As fezes dos morcegos capturados foram coletadas e
as sementes de C. pachystahya encontradas nas fezes de Artibeus lituratus e Platyrrhinus
lineatus passaram por testes de germinação com condições de temperatura, luminosidade
e umidade controladas por 40 dias. O comportamento dessas duas espécies e de
Glossophaga soricina e Carollia perspicillata de visita a C. pachystachya foram
observados com lente infravermelha e quantificados para as duas primeiras. Foram
capturados 720 indivíduos em 16 espécies de morcegos, 14 espécies de Phyllostomidae,
duas de Vespertilionidae e uma de Molossidae. Quatro espécies frugívoras (A. lituratus,
P. lineatus, C. perspicillata, G. soricina e Sturnira lilium) representaram 80% das
capturas. A porcentagem de germinação das sementes encontradas em A. lituratus
(79,3%) não diferiu estatisticamente das sementes controle (76%). Esses resultados
foram superiores a P. lineatus (52%). Com esse resultado, tem-se que a passagem das
sementes de C. pachystachya pelos morcegos não aumentou a porcentagem, nem a
velocidade de germinação delas, quando comparado com o controle, sendo até menor
10
para P. lineatus. Em relação ao comportamento de A. lituratus e P. lineatus em C.
pachystachya, observou-se que essas duas espécies apresentam comportamentos muito
semelhantes de alimentação, tanto no modo de captura da infrutescência, como no
período de atividade. As espécies C. perspicillata e G. soricina apresentaram um número
bem menor de visitas, indicando que C. pachystachya pode ser uma fonte alternativa de
alimentação. Estratégias diferentes de visitas à C. pachystachya por diferentes espécies
de morcegos podem indicar formas alternativas de dispersão das sementes dessa planta.
Este estudo demonstrou a importância de morcegos frugívoros em ambientes alterados.
Esses animais constituem uma parcela significativa da comunidade e exercem dispersão
das espécies que estão restituindo o ambiente.
Palavras-chave: Microchiroptera, comunidade, comportamento alimentar, frugivoria,
Cecropia pachystachya.
11
PRÓLOGO
A Ordem Chiroptera representa um grupo muito abundante e diverso entre os
mamí fero s (E MMONS & FEER, 1997), sendo bastante significativo principalmente na região
neotropical (EISENBERG & REDFORD, 1999). Essa grande diversidade não é diferente para o
Brasil, onde são registradas 164 espécies (REIS et al., 2006). Os morcegos são componentes
muito importantes nos ecossistemas tropicais. Apesar de toda essa importância, ainda falta
muita informação sobre a biologia e ecologia desses mamíferos.
A família Phyllostomidae possui uma grande diversidade de hábitos alimentares em
suas espécies representantes, como a insetivoria, frugivoria, carnivoria, sanguivoria,
nectarivoria, piscivoria, onivoria, entre outros associados a esses, como a polinivoria e
folivoria (GARDNER, 1977).
Os morcegos frugívoros podem atuar como dispersores de sementes e por isso são
elementos essenciais para a regeneração de ecossistemas florestais (CHARLES-DOMINIQUE,
1986), ao se alimentarem de frutos de plantas de espécies pioneiras (MEDELLÍN & GAONA ,
1999).
Dentre as espécies de plantas que têm seus frutos consumidos por morcegos estão as
espécies de Cecropia. Segundo BERG (1978), este é um dos gêneros característicos na Flora
Neotropical. Doze gêneros e 32 espécies de morcegos se alimentam de quinze espécies da
embaúba (LOBOVA et al., 2003). Na região Sudeste do Brasil, existem três espécies de
Cecropia, e dentre elas, C. pachystachya possui a extensão geográfica mais ampla,
ocorrendo tanto no Cerrado como nas regiões costeiras e litorâneas (BERG, 1996).
Estudos comportamentais em morcegos podem revelar dados muito importantes
da biologia e ecologia das espécies. Apesar desse tipo de estudo não ser muito difundido
12
no Brasil, observações do comportamento também podem revelar interações entre
espécies diferentes no ambiente natural.
Essa dissertação vem reunir informações sobre os morcegos da Estação
Experimental de Itirapina, região sudeste do Estado de São Paulo, Brasil, enfatizando
primeiramente a estrutura da comunidade de quirópteros do local, e em seguida os
aspectos ecológicos e comportamentais das espécies que se alimentam das
infrutescências de embaúba Cecropia pachystachya. Os capítulos foram preparados na
forma de artigos científicos.
O capítulo 1, intitulado de “Estrutura de uma comunidade de morcegos
(Chiroptera, Mammalia) do Estado de São Paulo, região Sudeste do Brasil” retrata a lista
de espécies da Estação Experimental de Itirapina, no período estudado de 2001 a 2006.
Os morcegos vêm sendo utilizados como indicadores de ambientes e este capítulo
também aborda esse assunto.
O capítulo 2 “Frugivoria de morcegos (Mammalia, Chiroptera) em Cecropia
pachystachya (Urticaceae) e seus efeitos na germinação das sementes” trata das espécies
de morcegos que se alimentam da mesma espécie de planta e quanto ela significa em sua
dieta. Analisa também o efeito da passagem da semente quando passa pelo trato
digestivo do morcego. Essa análise foi feita de modo comparado entre as espécies que se
alimentam da mesma espécie de planta, a embaúba, procurando saber se esses efeitos são
positivos, negativos ou nulos.
O capítulo 3, “Observações do Comportamento de Morcegos (Chiroptera:
Phyllostomidae) em Embaúba Cecropia pachystachya (Urticaceae)” relata a coleta de
dados de comportamento de visitas de morcegos quando visitam uma planta frutífera,
com informações descritivas e quantitativas. As observações foram feitas diretamente no
campo.
13
Assim, com a reunião dos dados obtidos nos três capítulos, essa dissertação se
propõe a acrescentar conhecimentos sobre a importância de morcegos frugívoros em
uma comunidade de Chiroptera, como podem caracterizar um ambiente, os benefícios
que causam às plantas e como se comportam ao se alimentarem.
Referências Bibliográficas
BERG, C.C. 1978. Espécies de Cecropia da Amazônia Brasileira. Acta Amazônica, 8(2):
149-182.
BERG, C.C. 1996. Cecropia (Cecropiaceae) no Brasil, ao sul da Bacia Amazônica.
Albertoa, 4(16): 213-221.
CHARLES-DOMINIQUE, P. 1986. Inter-relations between frugivorous vertebrates and
pioneer plants: Cecropia, birds and bats in French Guiana, p: 119-135. In:
Estrada, A. & T.H. Fleming (eds.). Frugivores and seed dispersal. Dordrecht,
Dr. W. Junk Publishers, XIII+392p.
EISENBERG, J.F. & K.H. REDFORD. 1999. Mammals of the Neotropics. Vol.3. Chicago,
The University of Chicago Press, 229p.
EMMONS, L.H. & F. FEER. 1997. Neotropical rainforest mammals: a field guide.
Chicago, The University.of Chicago Press, 307p.
GARDNER, A. L. 1977. Feeding Habits. Special Publications of Museum Texas Tech
University, 13: 293-350.
LOBOVA, T.A.; S.A. MORI; F. BLANCHARD; H. PECKHAM & P. CHARLES-DOMINIQUE.
2003. Cecropia as a food resource for bats in French Guiana and the significance
of fruit structure in seed dispersal and longevity. American Journal of Botany,
90(3): 388-403.
14
MEDELLÍN, R.A. & O. GAONA. 1999. Seed dispersal by bats and birds in forest and
disturbed habitats of Chiapas, Mexico. Biotropica, 31(3): 478-485.
REIS, N.R.; O.A. SHI BATTA; A. L. PERACCHI; W.A. PEDRO & I. P. LIMA. 2006. Sobre os
mamí fe ro s d o Bra s il , p. 17-25. In: REIS, N.R., A.L. PERACCHI, W. A. PEDRO & I.P.
LIMA (eds.). Mamíferos do Brasil, Londrina, 437p.
15
CAPÍTULO 1
ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MORCEGOS (CHIROPTERA,
MAMMALIA) DA ESTAÇÃO EXPERIMENTAL DE ITIRAPINA, ESTADO DE
SÃO PAULO, BRASIL.
16
RESUMO
Os morcegos neotropicais representam 39% das espécies de mamíferos e são
representados por espécies muito diversas, em aspectos como dieta, tipos de abrigos e
morfologia. Com a perda de habitats, a comunidade de quirópteros sofre grandes
alterações. Algumas espécies de morcegos vêm sendo utilizadas como indicadoras de
ambientes alterados. O objetivo deste trabalho foi estudar a comunidade de morcegos da
Estação Experimental de Itirapina, situado no município de Itirapina, Estado de São
Paulo. Na área encontram-se diversas espécies de plantas nativas e exóticas, e dentre
elas, muitas espécies que são utilizadas por morcegos. Foram armadas de quatro a sete
redes-de-neblina, em duas fases, no período de julho de 2001 a julho de 2003 (28 noites)
e de agosto de 2005 a julho de 2006 (30 noites). Foram capturados 720 indivíduos em 16
espécies de morcegos, 14 espécies de Phyllostomidae, duas de Vespertilionidae e uma de
Molossidae. A curva de acumulação de espécies alcançou uma estabilização, sendo
acrescentada apenas por espécies raras. Quatro espécies (Artibeus lituratus, Platyrrhinus
lineatus, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina e Sturnira lilium) representaram
80% das capturas. Todas elas são muito abundantes em ambientes alterados e se
alimentam de espécies de plantas pioneiras, como Cecropia pachystachya, Solanum spp.
e Piper spp. A presença de apenas duas espécies de Phyllostominae (Phyllostomus
discolor e Chrotopterus auritus), e muitas espécies de Stenodermatinae e Carollinae vêm
suportar a utilização de morcegos como indicadores ambientais. Apesar de a área
trabalhada ser um ambiente bastante alterado e antropizado, a Estação Experimental de
Itirapina é um local importante por fornecer abrigos e recursos alimentares para os
morcegos, podendo até servir como corredor para áreas de florestas e Cerrado.
Palavras-chave: Chiroptera, comunidade, São Paulo, Brasil, diversidade.
17
ABSTRACT
Neotropical bats represent 39% of mammal species and are represented by a great
diversity in many ecological aspects such as feeding habits, roosting and morphology.
Due to the loss of their habitat, bat community are very modified. Some bat species have
been used as indicators of level of habitat disruption. Here we studied bat community in
Estação Experimental de Itirapina, Itirapina city, state of São Paulo, Brazil. There are a
lot of native and exotic plants species in the area, and, among them, many which are
used by bats. Four to seven mist nets were set up in two periods, from July 2001 to July
2003 (28 nights) and from august 2005 to July 2006 (30 nights). A total of 720
individuals of 16 bat species were caught: 14 from Phyllostomidae family, two from
Vespertilionidae and one from Molossidae. The cumulative curve reached an
equilibrium, in which only rare species were added. Four species (Artibeus lituratus,
Platyrrhinus lineatus, Carollia perspicillata and Sturnira lilium) accounted for 80% of
the captures. All of them are abundant in disturbed areas and feed on pioneer species,
such as Cecropia pachystachya, Solanum spp. and Piper spp. The presence of only two
species from the subfamily Phyllostominae (Phyllostomus discolor and Chrotopterus
auritus), and a lot of Stenodermatinae and Carollinae support the use of bats as
indicators of levels of habitat disruption. In spite of the area being quite changed,
Estação Experimental de Itirapina is an important place for supplying roosting and food
sources for bats, and could work as corridor for areas of forests and Savanna.
Word-key: Chiroptera, community, São Paulo, Brazil, diversity.
18
1. Introdução
Na região Neotropical, os morcegos representam 39% das espécies de mamíferos
(EMMONS & FEER, 1997). No Brasil são registradas 165 espécies de morcegos
atualmente (MIRANDA et al., 2006; REIS et al., 2006). Certamente essa riqueza não está
totalmente conhecida devido à escassez de estudos, até mesmo no Estado de São Paulo.
A região de Itirapina é uma dessas regiões onde estudos da quiropterofauna ainda é
incipiente. Foram realizados dois estudos com morcegos envolvendo a espécie
hematófaga Desmodus rotundus em cavernas próximas à Estação Experimental de
Itirapina (CAMPANHÃ & FOWLER, 1993; 1995).
As espécies da Subordem Microchiroptera são muito diversas ecologicamente,
em aspectos como seleção da dieta, abrigos e habitat, que vêm sendo utilizados como
indicadores ambientais de áreas alteradas (FENTON et al., 1992; BROSSET et al., 1996;
WILSON et al., 1996; MEDELLÍN et al., 2000; PETERS et al., 2006). A família
Phyllostomidae apresenta uma grande diversidade no seu grupo, principalmente na
variedade de hábitos alimentares (GARDNER, 1977), abrigos e modos de vôo (WILSON et
al.,
1996; PETERS et al., 2006). As subfamílias Stenodermatinae e Carollinae, por
exemplo, são conhecidas por se adaptarem a áreas desmatadas ou até mesmo
urbanizadas. A subfamília Phyllostominae, em oposição, costuma ser encontrada em
locais conservados.
Estudos revelam que os morcegos neotropicais vêm respondendo à perda de
habitats, na diminuição de diversidade de espécies e tamanho das populações (B
ROSSET
et al., 1996; SCHULZE et al., 2000). Em comunidades de morcegos de áreas com florestas
pouco alteradas ou sem nenhuma perturbação, a diversidade de espécies de morcegos é
19
maior que em áreas alteradas (COSSON et al., 1999; FENTON et al. 1992; M EDELLÍN et al.,
2000; GORRENSEN & WILLIG, 2004).
O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura da comunidade de morcegos da
Estação Experimental de Itirapina, interior do Estado de São Paulo e verificar se os
morcegos poderiam ser utilizados como indicadores de conservação ambiental.
2.Material e Métodos
A Estação Experimental de Itirapina, administrada pelo Instituto Florestal do
Estado de São Paulo, está localizada no município de Itirapina, região central do Estado
de São Paulo, sudeste do Brasil (22º15’S 47º49’W). A vegetação apresenta fragmentos
de Cerrado, reflorestamento com Pinus spp. e Eucalyptus spp. e uma área com espécies
exóticas e nativas, onde existem espécies frutíferas utilizadas por morcegos e outros
animais, como Cecropia pachystachya (Urticaceae), Solanum spp. (Solanaceae), Piper
spp. (Piperaceae), Ficus sp. (Moraceae), Psidium guajava (Myrtaceae) e Eryobotrya
japonica (Rosaceae). São encontrados também indivíduos de Pseudobombax
grandiflorum, Bauhinia sp. e Lafoensia glyptocarpa e agrupamentos de bananeiras
(Musa sp.).
O trabalho de campo ocorreu em duas fases: julho de 2001 a julho de 2003 (fase
20
sempre evitando as fases de lua crescente e cheia, quando há menor atividade noturna de
algumas espécies de morcegos (MORRISON, 1980; UIEDA, 1992). Foram realizadas 28
noites de capturas na fase 1 e 30 noites na fase 2. Na fase 1 as sessões de captura
ocorreram bimestralmente e na fase 2 ocorreram mensalmente. Todos os meses do ano
foram contemplados.
Dois abrigos foram amostrados na área da Estação Experimental de Itirapina. Um
abrigo se localizava no forro de uma casa vizinha à Estação. Na ocasião foi utilizada uma
rede-de-neblina interceptando o vôo dos morcegos ao saírem do abrigo. O outro abrigo
se situava em uma plataforma de pesca na represa, dentro da própria Estação. Os
morcegos foram capturados manualmente.
Os morcegos foram identificados segundo a chave de identificação de VIZOTTO &
TADDEI (1973) e soltos posteriormente. Precedendo a soltura, foram tomadas algumas
informações biológicas e morfométricas. O peso, em gramas, foi medido com auxílio de
um dinamômetro (marca Pesola) e seu estágio de desenvolvimento (jovem e adulto) foi
determinado pelo grau de ossificação das epífises dos ossos longos, geralmente dos
metacarpos e primeiras falanges. O estado de prenhez das fêmeas adultas foi
determinado pela apalpação do abdômen para sentir a presença de feto. Fêmeas em
lactação foram determinadas pelo tamanho das mamas e pela presença de leite. O estado
reprodutivo dos machos adultos foi indicado pela posição dos testículos na cavidade
abdominal (machos inativos sexualmente) ou na bolsa escrotal (machos ativos
sexualmente). O comprimento do antebraço foi medido com auxílio de paquímetro
manual. Alguns indivíduos foram sacrificados, fixados em formol 10% e preservados em
álcool 70% para preencher a série de material testemunho. Os morcegos coletados na
fase 1 encontram-se tombados na Coleção Científica do Departamento de Zoologia do
Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Botucatu, São Paulo e os
21
morcegos coletados na fase 2 foram depositados na Coleção de Mastozoologia do
Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná- DZUP.
Exemplares das espécies capturadas em maior quantidade foram enviados para
exame laboratorial de raiva. Para esse exame, os morcegos sacrificados foram
congelados e encaminhados ao Laboratório de Diagnóstico de Raiva do Departamento de
Higiene Veterinária e Saúde Pública da Unesp-Botucatu.
Para determinar se o esforço de amostragem despendido para a coleta de dados
foi suficiente para se inventariar a maioria das espécies de morcegos da Estação
Experimental de Itirapina, os dados foram plotados em uma curva de acumulação de
espécies. A análise da estrutura da comunidade foi feita baseada em riqueza e
abundância de espécies.
3. Resultados e Discussão
Foram encontradas 16 espécies de morcegos na Estação Experimental de Itirapina
(Tabela I). Na primeira fase foram capturados 317 indivíduos e na segunda fase 403,
totalizando 720 morcegos. Das 16 espécies, 14 pertencem a Família Phyllostomidae e
duas a Vespertilionidae. Essa riqueza representa 9,7% das espécies de morcegos
brasileiras (165) (MIRANDA et al., 2006; REIS et al., 2006). A curva de acumulação de
espécies alcançou uma estabilização com o aumento do esforço de capturas, conforme a
Figura 1.
O morcego frugívoro Artibeus lituratus apresentou o maior número de capturas
(32%) (Tabela I), e todos os frugívoros representaram 68,4% desse total (A. lituratus,
Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium, Vampyressa pusilla, Pygoderma bilabiatum,
Chiroderma villosum e Uroderma bilobatum). Além disso, foram encontrados morcegos
nectarívoros (Glossophaga soricina e Anoura caudifer) (21,4%), insetívoros (Myotis
22
nigricans, Molossus rufus e Eptesicus brasiliensis) (8,9%), onívoro (Phyllostomus
discolor) (0,5%), carnívoro (Chrotopterus auritus) (0,1%) e hematófago (Desmodus
rotundus) (0,4%).
TABELA I- Táxon, abundância absoluta e relativa de morcegos capturados na Estação Experimental de
Itirapina, Itirapina, estado de São Paulo, nos períodos de agosto de 2001 a agosto de 2003 e agosto de
2005 a julho de 2006.
Abundância Táxon
Seca Chuvosa
Fase
1
Fase
2
Fase 1 Fase 2 Total
Freqüência
relativa
Família Phyllostomidae
Subfamília Phyllostominae
Chrotopterus auritus (Peters, 1856) 1 - - - 1 0,1
Phyllostomus discolor Wagner, 1843 2 - 1 1 4 0,5
Subfamília Glossophaginae
Glossophaga soricina (Pallas, 1766) 29 46 19 13 107 14,9
Anoura caudifera (E. Geoffroy, 1818) 11 25 10 1 47 6,5
Subfamília Carollinae
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 23 35 21 29 108 15,0
Subfamília Stenodermatinae
Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) 4 40 4 24 72 10,0
Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810) 8 20 17 30 75 10,4
Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 53 23 55 102 233 32,4
Pygoderma bilabiatum Peters, 1863 1 1 - - 2 0,3
Chiroderma villosum Peter, 1860 1 - 1 0,1
Uroderma bilobatum Peters, 1866 - - 1 - 1 0,1
Vampyressa pusilla (Wagner, 1843) 2 - 2 0,3
Subfamília Desmodontinae
Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) 1 - 2 - 3 0,4
Família Vespertilionidae
Myotis nigricans (Schinz, 1821) 32 2 15 4 53 7,4
Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819) 1 2 1 2 6 0,8
Família Molossidae
Molossus rufus É. Geoffroy, 1805 5 - - - 5 0,7
Total
171 197 146 206 720 100
23
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
1 5 9 131721252933374145495357
Numero de noites de coleta
Numero de especies
Figura 1. Curva de acumulação de espécies calculada para a comunidade de
morcegos da Estação Experimental de Itirapina nos períodos de agosto de 2001 a
agosto de 2003 e agosto de 2005 a julho de 2006.
3.1. Espécies de morcegos
Família Phyllostomidae
3.1.1. Artibeus lituratus (Olfers, 1818)
Na Estação Experimental de Itirapina, foram capturados 233 indivíduos dessa
espécie totalizando 32,4% do total. Essa freqüência relativa representou mais que o
dobro da segunda espécie mais comum. Os indivíduos de A. lituratus foram encontrados
em todos os meses do ano e suas ocorrências foram maiores nos meses de estação
chuvosa do que na estação seca. As capturas ocorreram em redes dispostas em trilhas de
vôo, mas principalmente nas que estavam associadas a árvores frutificadas que A.
lituratus utiliza como alimento. As plantas do local disponíveis e que foram utilizadas
por essa espécie foram Cecropia pachystachya, Eryobotria japonica, Piper sp.,
Mangifera indica, Fícus guaranitica e Terminalia cattapa. A dieta de A. lituratus em
Itirapina foi composta principalmente de Cecropia pachystachya (Capítulo 2), mas nas
24
fezes também foram encontrados materiais vegetais não identificados, fragmentos de insetos e
pólen.
Fêmeas grávidas de A. lituratus foram encontradas em todos os meses do ano
exceto julho e novembro. Jovens foram observados em janeiro, fevereiro, maio, julho,
agosto, setembro e outubro. Machos com testículos evidentes só não foram encontrados
em abril, maio e dezembro Apesar de FLEMING et al. (1972) ter considerado essa espécie
com um padrão reprodutivo estacionalmente poliestro, ou seja, dois períodos
reprodutivos ao longo do ano, na Estação Experimental de Itirapina parece que A.
lituratus apresenta atividade reprodutiva durante o ano todo.
Dez indivíduos machos e dez fêmeas de A. lituratus foram enviados para exame
laboratorial de raiva e nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.2. Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758)
Essa espécie foi a segunda mais comum, com 108 capturas (15%). Foram
encontrados nos 11 meses do ano (exceção de dezembro) (Tabela II). Suas capturas
ocorreram principalmente em trilhas com Piper spp., mas também foram comuns em
todas as áreas amostradas da Estação Experimental de Itirapina. Em estudos de riqueza
de espécies, com áreas de vegetação secundária, onde Piper costuma ser muito comum,
principalmente em bordas, C. perspicillata é muito abundante (P
ERACCHI &
ALBUQUERQUE, 1971; WILSON et al., 1996; ESTRADA & COATES-ESTRADA, 2002).
Fêmeas grávidas foram encontradas em janeiro, março, abril, maio, agosto,
setembro e outubro. Machos com testículos evidentes foram capturados em julho,
setembro e outubro. Jovens foram encontrados em janeiro, abril, maio, junho, julho,
setembro, outubro e novembro. Com esses dados, conclui-se que na Estação
experimental de Itirapina, C. perspicillata apresenta um padrão contínuo de reprodução.
25
Dos 14 indivíduos enviados para exame de raiva (dois machos e doze fêmeas),
nenhum apresentou resultado positivo para essa zoonose.
3.1.3. Glossophaga soricina (Pallas, 1766)
Na Estação Experimental de Itirapina, foram capturados 107 indivíduos
representando 14,9% do total (Tabela I). Essa espécie parece ser residente da Estação
Experimental de Itirapina, pois nas sessões de captura só estiveram ausentes em março e
abril. G. soricina foram observados em junho visitando flores de uma mirindiba
(Lafoensia glyptocarpa), uma espécie considerada quiropterófila por DOBAT & PEIKERT-
HOLLE (1985). G. soricina também se alimenta de frutos na Estação Experimental de
Itirapina, principalmente C. pachystachya (Capítulo 2 e 3). Foram encontrados dois
abrigos dessa espécie nas edificações da Estação e diversos indivíduos foram capturados
em redes armadas próximas de um desses prédios.
Fêmeas grávidas de G. soricina foram capturadas em janeiro, fevereiro, julho,
outubro, novembro e dezembro. Machos com testículos evidentes foram encontrados em
maio, julho e outubro. Indivíduos jovens estavam presentes praticamente o ano todo.
Essa espécie é considerada por
FLEMING et al. (1972) como estacionalmente poliestro.
Foram enviados cinco indivíduos machos e seis fêmeas de G. soricina para
exame laboratorial de raiva e nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.4. Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810)
Foram capturados 75 indivíduos de P. lineatus, 10,4% do total. Muitos indivíduos
foram obtidos nas redes próximas à embaúba C. pachystachya. Outros foram
encontrados em redes armadas próximas a grupos de bananeiras, possivelmente
utilizando-as como abrigo e/ou alimento.
26
Houve fêmeas grávidas em janeiro, março, maio, setembro e outubro. Machos
com testículos evidentes só foram encontrados em março e junho e indivíduos jovens em
março e maio. No Rio de Janeiro, PERACCHI & ALBUQUERQUE (1971) encontraram
fêmeas grávidas apenas nos meses de dezembro, janeiro e março de P. lineatus, mas no
presente estudo essa espécie é visivelmente poliestra.
Foram enviados dois indivíduos machos e duas fêmeas de P. lineatus para exame
laboratorial de raiva e nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.5. Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818)
Foram capturados 47 indivíduos dessa espécie. Grande parte dos indivíduos foi
capturada nos meses de estação seca (Tabela II) em que as flores de mirindiba Lafoensia
glyptocarpa e de Pseudobombax grandiflorum estiveram disponíveis. A. caudifer foi
observada visitando essas plantas em algumas ocasiões.
Fêmeas grávidas de A. caudifer foram encontradas nos meses de março, junho,
setembro e novembro. Machos com testículos evidentes foram capturados em período
semelhantes, março, julho, outubro e novembro. Indivíduos jovens estiveram presentes
em maio, junho, julho, setembro e outubro. T
ADDEI (1980) considerou essa espécie como
estacionalmente poliestra, mas W
ILSON (1979) verificou uma assincronia no ciclo
reprodutivo.
Dois indivíduos machos foram enviados para exame laboratorial de raiva e ambos
apresentaram resultado negativo.
3.1.6. Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810)
Foram capturados 72 indivíduos, representando 10% das capturas. Essa espécie
não foi comum na fase 1 (oito indivíduos) do período de estudo. Na fase 2, S. lilium
27
representou a segunda espécie mais comum (64 indivíduos). É considerada uma espécie
pouco exigente aos estados de conservação de matas, na maioria das vezes associadas a
espécies de Solanaceae (MARINHO-FILHO, 1991; ESTRADA & COATES-ESTRADA, 2002;
PASSOS et al., 2003).
Houve fêmeas grávidas em fevereiro, setembro, novembro e dezembro, machos
com testículos evidentes em outubro e indivíduos jovens em janeiro, fevereiro, maio,
junho, agosto, setembro e novembro. Os resultados obtidos aqui podem concordar com
FLEMING et al. (1972) que encontrou um padrão estacionalmente poliestro para S. lilium.
Foi enviado um indivíduo macho de S. lilium para exame laboratorial de raiva o
qual não apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.7. Phyllostomus discolor Wagner, 1843
Foram capturados quatro indivíduos dessa espécie, exclusivamente na estação
chuvosa, nos meses de janeiro, março e abril (Tabela II). Entre eles não havia nenhuma
fêmea grávida ou macho com testículos evidentes. Indivíduos jovens foram encontrados
em março e abril.
Foram enviados três indivíduos machos para exame laboratorial de raiva e
nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.8. Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810)
Foram capturados três indivíduos dessa espécie em uma trilha situada entre um
fragmento de Cerrado e uma plantação de Eucalyptus sp. Num rancho abandonado, foi
observado em julho de 2001, um cavalo com cicatrizes na tábua do pescoço, que
indicavam que o animal havia sido sangrado por D. rotundus anteriormente. Em uma
outra ocasião no mesmo mês, foi visitada uma colônia em uma caverna de uma fazenda
28
próxima, mas que não fazia parte da Estação Experimental de Itirapina, com dezenas de
indivíduos dessa espécie.
Foi enviado um indivíduo macho e uma fêmea para exame laboratorial de raiva e
nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
3.1.9. Uroderma bilobatum Peters, 1866
Apenas uma fêmea grávida dessa espécie foi capturada em janeiro de 2002.
3.1.10. Pygoderma bilabiatum (Wagner, 1843)
Uma fêmea jovem dessa espécie foi capturada em maio de 2003 e outro
indivíduo jovem do mesmo sexo em junho de 2006. Foi enviado o indivíduo capturado
em 2003 para exame laboratorial de raiva e não apresentou resultado positivo para o
vírus.
3.1.11. Vampyressa pusilla (Wagner, 1843)
Foram capturados duas fêmeas jovens dessa espécie em maio de 2006. Sabe-se
que V. pusilla é um morcego especialista em Ficus (B
ONACCORSO, 1979; PEDRO et al.,
1997). Em suas fezes foram encontradas sementes de Curcubitaceae e Ficus sp., embora
não fosse o período em que o indivíduo de Ficus guaranitica conhecido da Estação
Experimental de Itirapina esteve frutificado (setembro de 2005). Provavelmente haja
poucos indivíduos de Ficus spp. e Curcubitaceae no local e as visitas dos indivíduos de
V. pusilla sejam apenas ocasionais.
3.1.12. Chiroderma villosum Peter, 1860
29
Em fevereiro de 2006 foi capturado um indivíduo macho adulto dessa espécie.
Ele havia sido morto na rede, provavelmente por um gato doméstico.
3.1.13. Chrotopterus auritus (Peters, 1856)
Foi capturado em julho de 2001 apenas um indivíduo fêmea não grávida se
abrigando num rancho abandonado na Estação Experimental de Itirapina. As fezes desse
morcego carnívoro (F
RENCH, 1997) foram encontradas com muitas sementes e está
detalhado
por UIEDA et al., (2007).
Vespertilionidae
3.1.14. Myotis nigricans (Schinz, 1821)
Foram capturados 47 indivíduos macho na fase 1 de campo e seis indivíduos na
fase 2 (sendo cinco machos e uma fêmea). Machos com testículos evidentes foram
encontrados em janeiro, março, junho e outubro. Jovens estiveram presentes em julho e
agosto. Foram enviados nove indivíduos machos para exame laboratorial de raiva e
nenhum apresentou resultado positivo para o vírus.
Um fato que chama atenção é a predominância de machos de Myotis nigricans
nas capturas. Os indivíduos dessa espécie costumam se agrupar em haréns (WILSON &
LAVAL, 1974), e, desse modo, devem existir apenas agrupamentos de machos subadultos
ou solteiros próximos à área de trabalho. Durante o período de estudo, localizamos um
abrigo de um grupo de machos na beira da represa, ponto central da área de estudo.
30
3.1.15. Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819)
31
Tabela II- Ocorrência de morcegos ao longo dos meses do ano na Estação Experimental de
Itirapina nos períodos de agosto de 2001 a agosto de 2003 e agosto de 2005 a julho de 2006.
Espécies de morcegos Meses do ano
J F M A M J J A S O N D
Chrotopterus auritus
●
Phyllostomus discolor
● ● ●
Glossophaga soricina
● ● ● ● ● ● ● ● ● ●
Anoura caudifer
● ● ● ● ● ● ● ● ●
Carollia perspicillata
● ● ● ● ● ● ● ● ● ● ●
Sturnira lilium
● ● ● ● ● ● ● ● ● ●
Platyrrhinus lineatus
● ● ● ● ● ● ● ● ● ●
Artibeus lituratus
● ● ● ● ● ● ● ● ● ● ● ●
Pygoderma bilabiatum
● ●
Chiroderma villosum
●
Uroderma bilobatum
●
Vampyressa pusilla
●
Desmodus rotundus
● ●
Myotis nigricans
● ● ● ● ● ● ●
Eptesicus brasiliensis
● ● ●
Molossus rufus
●
A amostragem de morcegos parece ter sido suficiente para se conhecer a riqueza
de espécies da Estação Experimental de Itirapina. Na curva de acumulação de espécies
(Fig. 1) observa-se uma estabilização já na 13
a
noite. Na figura 1 é possível perceber a
inclusão de algumas espécies à medida que se aumenta o esforço. Essas espécies foram
pouco comuns e seus encontros foram raros. B
ERGALLO et al. (2003) sugeriram que 1000
capturas é o número mínimo necessário para se atingir a verdadeira riqueza de
determinada área. No presente estudo, com 720 capturas, já foi alcançado uma
estabilização na curva e os encontros de espécies novas se tornarão mais raros.
Geralmente, em trabalhos de pesquisa de inventariamentos de espécies de
morcegos, a Família Phyllostomidae é amostrada em maior quantidade do que outras
(F
LEMING et al., 1972). A baixa representatividade das outras famílias (como Molossidae
e Vespertilionidae) revela a tendência da metodologia utilizada. A família
Phyllostomidae costuma ser a mais comum em trabalhos que utilizam redes-de-neblina
32
(ASCORRA et al., 1993), por estas sempre serem dispostas em trilhas de vôo dos
morcegos dessa família e a baixas alturas.
A Tabela II descreve a ocorrência das espécies ao longo do ano. Determinadas
espécies ocorrem ao longo do ano todo ou praticamente o ano todo, como A. lituratus, C.
perspicillata, G. soricina, A. caudifer, P. lineatus e M. nigricans e podem ser
consideradas residentes do local. A espécie S. lilium foi muito pouco capturada na fase 1
e bastante comum na fase 2, indicando que mais indivíduos ou populações se
estabeleceram recentemente na Estação Experimental de Itirapina. Outras espécies
podem ser residentes na área, mas existirem em pequenas populações. Isto pode ser o
caso de E. brasiliensis e C. auritus. Outras ainda estão subamostradas, como M. rufus.
As espécies pouco comuns na Estação Experimental de Itirapina que estão
presentes apenas em alguns meses do ano (Tabela II) podem estar utilizando algum
recurso efêmero do local, como é o caso de P. discolor, que esteve presente no local
apenas nos meses de janeiro, março e abril. Outras podem estar apenas passando pelo
local, sem residir ou se alimentar, como as quatro espécies frugívoras, C. villosum, V.
pusilla, P. bilabiatum e U. bilobatum.
A freqüência de ocorrência dos morcegos muitas vezes esteve relacionada com a
disponibilidade de alimento. HEITHAUS et al. (1975) apontaram que a ocorrência e
abundância de determinadas espécies estão relacionadas com o período de
disponibilidade de alimento, como ocorreu com A. caudifera e a mirindiba L.
glyptocarpa. A maior taxa de capturas dessa espécie foi nos meses de maio, junho e
julho, quando a mirindiba esteve florida. Os frugívoros A. lituratus e P. lineatus também
foram mais comuns nos meses que as infrutescências de embaúba (C. pachystachya)
estiveram maduras. Outras espécies, como C. perspicillata e S. lilium, fo ram c omun s o
33
ano todo, assim como seus principais itens alimentares, Piper spp. e Solanum spp.,
respectivamente.
As espécies encontradas no presente estudo já foram registradas em inúmeros
outros estudos e com freqüência semelhante. A presença de A. lituratus em grande
quantidade (233) (Tabela I) e em um número muito superior (o dobro da segunda espécie
mais amostrada) às demais espécies já foi registrada por outros autores (RUI & FABIÁN,
1997; FÉLIX et al., 2001; PEDRO et al., 2001; GORRENSEN & WILLIG, 2004; PETERS et al.,
2006). A. lituratus é muito comum nas cidades (isso foi verificado em Itirapina),
produzindo muitas fezes que causam incômodos para o homem, como as fezes nas
paredes e chão das casas (TADDEI, 1969). Segundo REIS et al. (2003), A. lituratus é uma
espécie indicadora de ambientes alterados. Em seus estudos, em fragmentos pequenos,
tal espécie representou 76 % do total de coletas.
Sturnira lilium é uma espécie muito comum na região neotropical e chega a ser a
mais abundante em alguns locais como Fazenda Intervales (PORTFORS et al., 2000;
PASSOS et al., 2003) e Serra do Caraça, Minas Gerais (FALCÃO et al., 2003). A espécie C.
perspicillata também costuma aparecer em grande abundância em estudos com
morcegos (F
LEMING et al., 1972; MELLO & SCHITTINI, 2005). O grande número de
capturas de C. perspicillata é bastante comum em locais onde há grande quantidade de
Piper spp. (FLEMING, 1988), o que é o caso da Estação Experimental de Itirapina.
O conjunto das espécies de morcegos mais comuns e abundantes pode servir de
diagnóstico para determinados locais (P
EDRO et al., 1995; BREDT & UIEDA, 1996; SIL VA
et al., 1996; SILVA et al. 2005). No caso do presente trabalho, as cinco espécies mais
comuns (A. lituratus, C. perspicillata, G. soricina, S. lilium e P. lineatus) totalizaram
mais de 80% das capturas. Espécies como Artibeus spp., S. lilium e G. soricina
costumam ser muito abundantes em áreas antropizadas, pois não são exigentes em
34
relação ao ambiente (PERACCHI & ALBUQUE RQUE, 1971; ESTRADA & COATES-ESTRADA,
2002), podendo utilizar como alimento até mesmo espécies exóticas introduzidas pelo
homem em arborizações urbanas.
FENTON et al. (1992) encontraram uma diversidade maior de filostomídeos em
áreas não perturbadas comparadas com áreas perturbadas. Quando se trata de riqueza,
esta não apresenta diferença para os dois tipos de área. Outros estudos apontam os
filostomíneos como indicadores de florestas intactas ou com alto grau de preservação,
pois somente são capturados nestes locais (FENTON et al., 1992; ESTRADA & COATES-
ESTRADA, 2002; GORRENSEN & WILLIG, 2004; PETERS et al., 2006). Morcegos da
subfamília Phyllostominae estiveram representados neste estudo por Chrotopterus
auritus, e P. discolor. Embora faça parte de Phyllostominae, P. discolor é encontrado em
áreas urbanas (SAZIMA & SAZIMA, 1977).
Segundo MEDELLÍN et al. (2000), o que indica a conservação de determinado
local não é a existência de determinadas espécies, como as de Phyllostominae, e sim, a
abundância em que elas aparecem. Dizem ainda que seja complicado definir uma área
com base em apenas uma espécie. Para tal, é necessário analisar o conjunto de espécies.
No presente estudo, a amostragem de espécies frugívoras somando mais de 80% das
capturas, e a presença de espécies de Phyllostominae em menor abundância poderia
indicar um estado de preservação precário da área.
Dados registrados neste estudo apontam a importância de preservar locais de
matas modificadas pelo homem, pois essas áreas abrigam espécies de morcegos que
desempenham funções fundamentais para a manutenção e regeneração de espécies de
plantas (BROSSET et al., 1996). Os morcegos frugívoros, ao se alimentarem, podem
realizar a função de transportar as sementes e defecá-las distante da planta-mãe,
promovendo sua dispersão (FLEMING & HEITHAUS, 1981; FLEMING, 1988; GORCHOV et
35
al., 1993; GORRENSEN & WILLIG, 2004). Na Estação Experimental de Itirapina isso
representa a dispersão de espécies pioneiras como Piper spp., Solanum spp. e C.
pachystachya, espécies muito comuns na área, e que promovem a regeneração da mata
local. Tais áreas, em última análise, podem servir de corredores de áreas florestadas e
Cerrado. Embora menos abundantes na Estação Experimental de Itirapina, as espécies
não-frugivoras também são muito importantes para o conjunto formado pelos morcegos
da área. Além da dispersão de sementes, sabe-se a importância de morcegos na
polinização de flores e controle de populações de insetos e pequenos vertebrados
(CHARLES-DOMINIQUE, 1986, FLEMING & SOS A, 1994; LIU et al., 2001; AVILA-FLORES &
FENTON, 2005). Este trabalho veio contribuir para a afirmativa de que Stenodermatinae e
Carollinae são comuns onde existe grande disponibilidade de alimento, e que esse é um
fator de forte influência na estruturação da comunidade.
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42
CAPÍTULO 2
FRUGIVORIA DE MORCEGOS (MAMMALIA, CHIROPTERA) EM
CECROPIA PACHYSTACHYA (URTICACEAE) E SEUS EFEITOS NA
GERMINAÇÃO DAS SEMENTES.
43
RESUMO
Os morcegos frugívoros são componentes fundamentais na manutenção e regeneração de
florestas tropicais, pois ao se alimentarem, promovem a mobilidade das sementes. Muito
se discute sobre os efeitos da passagem das sementes no trato digestivo dos morcegos na
taxa e velocidade de germinação. O objetivo deste trabalho foi examinar a dieta das
espécies de morcegos frugívoros na Estação Experimental de Itirapina para descobrir
quais utilizam significativamente os frutos da espécie de planta pioneira Cecropia
pachystachya. Foi testada a importância dos quirópteros na dispersão e germinação desta
espécie de planta. Para isso, os morcegos foram capturados no período de agosto de 2005
a julho de 2006, suas fezes foram recolhidas e as sementes de C. pachystachya
separadas. Os testes de germinação foram feitos para duas espécies de morcegos,
Artibeus liuratus e Platyrrhinus lineatus, e comparadas com amostras de sementes
coletadas da planta (controle). Foram feitos cinco repetições com 30 sementes em cada
gerbox para cada teste. Os testes foram realizados em câmaras germinadoras
“Mangelsdorf”, com temperatura de 25
o
C, luminosidade e umidade constante por 40
dias. Houve uma alta porcentagem de germinação das sementes encontradas em A.
lituratus (79,3%) e não diferiu estatisticamente das sementes controle (76%). Esses
resultados foram superiores a P. lineatus (52%). Em relação ao Índice de Velocidade de
Germinação (IVG), esse resultado foi semelhante, sendo 2,73 para A. lituratus, 2,66 para
o controle e 1,80 para P. lineatus. Com esse resultado, tem-se que a passagem das
sementes de C. pachystachya pelos morcegos não aumentou a porcentagem, nem a
velocidade de germinação delas, quando comparado com o controle, sendo até menor
para P. lineatus. Com os resultados obtidos, conclui-se que, o efeito da passagem do
trato digestivo dos morcegos na germinação pode sofrer influências que ainda precisam
44
ser estudadas, mas não há como negar o beneficio da dispersão das sementes de C.
pachystachya promovida por quatro espécies de morcegos no local estudado.
Palavras-chave: Chiroptera, frugivoria, Phyllostomidae, Cecropia pachystachya, Brasil
ABSTRACT
Frugivorous bats are fundamental components in the maintenance and regeneration of
tropical forests since they promote the mobility of the fruit seeds. There are controversies
about the effects of the seed passage through the bat gut in the germination tax and
speed. The goal of this work was to investigate the diet of frugivorous bat species at
Estação Experimental de Itirapina to find out which species significantly use the fruits
of the pioneer plants specie Cecropia pachystachya. It was tested the importance of bats
on the spread and germination of seeds from this plant specie. For that, the bats were
captured in the period from August 2005 to July 2006, their feces were collected and the
seeds of C. pachystachya separated. The germination tests were made for two bat
species, Artibeus liuratus and Platyrrhinus lineatus, and were compared with seeds
collected directly from the plant (control). Five repetitions were made with 30 seeds in
each gerbox for each test. The tests were conducted in "Mangelsdorf" germinators
chambers, with temperature of 25
o
C, luminosity and constant humidity for 40 days.
There was a high germination percentage of the seeds found in A. lituratus (79,3%), and
it did not differ statistically from the seeds control (76%). These results were superior
from P. lineatus (52%). Regarding the Germination Speed Index (IVG), the results were
similar, being 2,73 for A. lituratus, 2,66 for the control seeds and 1,80 for A. lituratus. It
was concluded that the passage of the seeds of C. pachystachya through the bats gut did
not increase the percentage or the speed of germination, when compared with the control
seeds, being smaller for P. lineatus. With the results obtained, it was concluded that the
45
effects of the bats’ gut passage in the germination still needs further studies but the
benefits of seed dispersion of C. pachystachya promoted by four bat species in the
studied place cannot be refused.
Word-key: Chiroptera, frugivory, Phyllostomidae, Cecropia pachystachya, Brazil
1. Introdução
A frugivoria é muito difundida entre mamíferos e aves, que consomem mais de
75% das espécies de frutos de árvores tropicais (HOWE & SMALLW OOD, 1982). Ao se
alimentarem, esses animais podem dispersar as sementes dos frutos consumidos. Entre
os mamíferos, os morcegos se destacam por serem os dispersores mais importantes
(FLEMING & HEITHAUS, 1981; GORCHOV et al. 1993; FLEMING & SOSA, 1994). Devido à
sua grande capacidade de locomoção, um filostomídeo pode carregar sementes até 10km
e um pteropodídeo, até 50km (MORRISON, 1978; FLEMING, 1993).
Segundo GARDNER (1977), os morcegos podem dispersar sementes de pelo
menos 96 gêneros e 49 famílias neotropicais de plantas. Dispersam centenas de sementes
por noite (F
LEMING & S OSA, 1994) e milhares em um período de frutificação. Diversos
estudos demonstram a importância de morcegos frugívoros na regeneração de
ecossistemas florestais (C
HARLES-DOMINIQUE, 1986; WHITTAKER & JONES, 1994;
MEDELLÍN & GAONA, 1999), por incluírem em sua dieta frutos de espécies de plantas
pioneiras. GALINDO-GONZÁLEZ (1998) comenta que morcegos da subfamília
Stenodermatinae são essenciais para uma rápida sucessão secundária em áreas abertas
desmatadas.
Espécies de plantas pioneiras só aparecem em locais onde a vegetação foi
eliminada naturalmente ou artificialmente. Os morcegos, ao depositarem essas sementes
46
em clareiras, aumentam as chances de germinação dessas espécies. Além disso, ao
carregar as sementes para longe da planta-mãe, os morcegos estão promovendo um fluxo
gênico entre as populações de plantas (Ha5.5.0795.5600 TD0.00(EITHAUSas 1 Tf12 0317.585.5.0795.5600.00(,as (H)Tj9.47i320.585.5.0795.560 Tw 1 Tf12 0324.785.5.0795.561982;as (H)Tj9.47i350.345.5.0795.560 Tw 1 Tf12 0352.745.5.0795.56Tas (H
47
florestas. Entre esses fatores estão os tempos de trânsito intestinal das sementes e efeito
da digestão sobre a germinação das sementes.
Na literatura, há controv érsias sobre a conseqüência da passagem da semente pelo
trato digestivo de alguns animais. Os resultados com morcegos se dividem em efeitos
positivos, ou seja, incremento na taxa e/ou porcentagem de germinação das sementes
(ESTRADA et al., 1984, FLEMING, 1988; FIGUEIREDO & PERIN, 1995; LOPEZ & VAUGHAN,
2004); negativos (LIEBERMAN & LIEBERMAN, 1986), com diminuição na taxa de
germinação e efeito neutro (I
ZHAKI et al., 1995), quando as sementes retiradas
diretamente da planta apresentam a mesma taxa e/ou porcentagem de germinação do que
as defecadas pelos morcegos (LOPEZ & VAUGHAN, 2004).
O objetivo deste trabalho foi examinar a dieta das espécies de morcegos
frugívoros na Estação Experimental de Itirapina para descobrir quais utilizam
significativamente os frutos da espécie de planta pioneira Cecropia pachystachya. Foi
testada a importância dos quirópteros na dispersão e germinação desta espécie de planta.
2. Material e Métodos
2.1. Local de estudo
A Estação Experimental de Itirapina pertence ao Instituto Florestal do Estado de
São Paulo e está localizada no município de Itirapina, no Estado de São Paulo, sudeste
do Brasil (22º15’S 47º49W). Trata-se de uma área originalmente de Cerrado, ao qual
apresenta reflorestamento com Pinus spp., Eucalyptus spp. e outras áreas com espécies
exóticas e nativas. No local existem algumas plantas frutíferas que fornecem alimento
para os morcegos e outros animais, como a embaúba Cecropia pachystachya.
48
2.2. Morcegos
Os morcegos foram capturados com redes-de-neblina e a metodologia, descrição
do procedimento e resultados encontram-se em no Capítulo 1. As redes foram instaladas
em rotas de vôo de algumas espécies de morcegos ou próximas a plantas frutíferas. As
sessões de captura ocorreram entre agosto de 2005 e julho de 2006, mensalmente, exceto
em abril de 2006. As fases de campo tiveram duração de uma a cinco noites por mês, e
as redes ficaram dispostas de cinco a seis horas por noite. No solo, abaixo da rede, foram
dispostas folhas de plásticos transparentes (3x1m) para coletar as fezes dos morcegos
que defecassem enquanto estivessem na rede ou sendo manuseados, e frutos ou pedaços
destes que viessem carregados por eles.
Os morcegos capturados e identificados foram acondicionados em sacos de
algodão por algumas horas, até o momento em que já houvesse ocorrido sua digestão e
eliminação das fezes. As fezes, portanto, foram obtidas dos sacos de pano onde os
morcegos permaneciam e coletadas dos plásticos colocados abaixo das redes. Em
seguida, elas foram individualizadas em tubos de plástico ou envelopes de papel vegetal
para serem examinadas posteriormente. A dieta dos morcegos foi examinada com base
nas pequenas sementes encontradas nas fezes de frugívoros.
2.3. Testes de Germinação
Foram utilizadas as sementes de C. pachystachya coletadas nas fezes dos
morcegos e diretamente da infrutescência. Todas passaram pelos mesmos tratamentos.
As sementes foram conservadas em local seco e escuro à temperatura ambiente. As
espécies de morcegos selecionadas para o teste de germinação foram A. lituratus e P.
lineatus, que apresentaram a maior quantidade de fezes e capturas. Portanto, as sementes
49
foram divididas nos tratamentos: as consumidas por A. lituratus, por P. lineatus e
controle (não consumidas).
Em laboratório, as sementes foram inicialmente lavadas com água destilada.
Foram escolhidas ao acaso 150 sementes de cada tratamento e divididas em cinco caixas
de germinação “gerbox” com 30 sementes cada, totalizando 30 “gerbox”. Os “gerbox”
foram esterelizados e cobertos com três folhas de papel filtro umedecidas com água
destilada. Para efeitos anti-fungicos e anti-bactericidas, as sementes passaram um minuto
em 1% hipoclorito de sódio, seguido de um minuto de água destilada. O experimento foi
conduzido em incubadoras do tipo Mangelsdorf no Laboratório de Sementes Florestais
do Departamento de Ciências Florestais da Universidade Federal do Paraná. A luz e
temperatura da incubadora foram mantidas constantes (25
o
C) e ambiente sempre úmido.
O número de sementes germinadas foi registrado diariamente até o fim do experimento.
O encerramento do experimento foi estabelecido quando passado uma semana sem
nenhuma semente germinada. As sementes foram consideradas germinadas quando
apresentaram a emissão de no mínimo 2mm de radícula (tamanho suficiente para avaliar
a normalidade de suas partes e a possibilidade de sobrevivência (LIMA E BORGES &
RENA, 1993).
2.4. Análise dos dados
As porcentagens finais de germinação foram submetidas à análise de variância.
Foi utilizado o teste de Tukey, com nível de significância 5% para comparar as médias
quando “F” foi significante.
No cálculo do índice de velocidade de germinação (IVG) foi empregada a
seguinte fórmula de MAGUIRE (1962):
IVG = G1/N1 + G2/N2 + ...+ Gn/Nn; onde:
50
IVG = índice de velocidade de germinação;
G1, G2,Gn = Número de sementes germinadas computadas na primeira
contagem, na segunda contagem e na última contagem.
N1, N2, Nn = número de dias de semeadura à primeira, segunda e última
contagens.
Para a comparação entre os IVGs, foi realizado o mesmo teste estatístico citado
acima.
3. Resultados
Foram capturados 403 indivíduos de 12 espécies de morcegos durante o período
de estudo na Estação Experimental de Itirapina (Capítulo 1). Sete destas espécies são
consideradas principalmente frugívoras (Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus,
Carollia perspicillata, Sturnira lilium, Vampyressa pusilla, Chiroderma villosum e
Pygoderma bilabiatum), embora Glossophaga soricina, Phyllostomus discolor e Anoura
caudifera também possam incluir frutos em sua dieta. As outras duas são espécies
insetívoras (Myotis nigricans e Eptesicus brasiliensis).
Quatro destas espécies de morcegos se alimentaram de embaúba (Cecropia
pachystachya): A. lituratus, P. lineatus, C. perspicillata e G. soricina. As duas primeiras
espécies foram escolhidas para realizar o teste de germinação por apresentarem um
maior número de fezes com sementes encontradas para esta planta. Em observações
noturnas das plantas, A. lituratus e P. lineatus foram as espécies que mais visitaram
frutos de C. pachystachya (Capítulo 3).
As espécies que se alimentaram de infrutescências de C. pachystachya incluíram
outros frutos em suas dietas (Figura 1). C. pachystachya (Urticaceae) foi consumida
intensamente por A. lituratus, contribuindo com 84% de sua dieta, porém também
51
incluiu em menor proporção Piperaceae (10%), Solanaceae (4%) e Myrtaceae (2%).
Muitas vezes havia fezes pastosas de A. lituratus, indicando o consumo de frutos
carnosos, aparentemente de sementes grandes consumidas pelos morcegos, mas esses
dados não foram contabilizados. Dois desses frutos foram identificados como chapéu de
sol (Terminalia catappa) e manga (Mangifera indica), nos arredores e dentro da Estação
Experimental de Itirapina. Platyrrhinus lineatus incluiu também Piperaceae (20%) e
Moraceae (Ficus guaranitica) (6,7%) em menor quantidade quando comparado a
Urticaceae. Em relação à C. perspicillata, Urticaceae foi o item menos consumido
(3,1%), e os mais consumidos foram Piperaceae (87,5%) e Solanaceae (9,3%). Mesmo
considerada como nectarívora, G. soricina de Itirapina incluiu em sua dieta frutos de
Urticaceae (66,7%) e Moraceae (33,3%).
52
Figura 1. Porcentagem dos itens consumidos por morcegos com base nas sementes encontradas nas
fezes. As fezes foram recolhidas na Estação Experimental de Itirapina de Artibeus lituratus, Platyrrhinus
lineatus, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina.
Foram coletadas fezes com sementes de C. pachystachya de 40 indivíduos de A.
lituratus, de 11 indivíduos de P. lineatus, de 4 de G. soricina e de 1 indivíduo de C.
perspicillata. O encontro com sementes de frutos de Ficus sp., Solanum sp., Piper sp., e
dois frutos não identificados de Cucurbitaceae e Myrtaceae ocorre ram ao longo do ano.
As sementes de C. pachystachya germinaram a partir do 6º dia e encerraram a
germinação no 33º dia. O experimento se prolongou por mais sete dias sem nenhuma
germinação.
As porcentagens de germinação das sementes das fezes de A. lituratus não
diferiram significativamente das sementes do tratamento controle, que por sua vez,
foram maiores que as taxas de germinação das sementes das fezes de P. lineatus (Tabela
53
I). Os IVG também não diferiram entre A. lituratus e as sementes do tratamento controle
e foram significativamente superiores as de P. lineatus. E tanto a porcentagem de
germinação como o IVG foram maiores para A. lituratus em relação às sementes
germinadas das fezes de P. lineatus que foram congeladas.
Tabela I- Porcentagem de germinação (%) e Índice de velocidade de germinação (IVG)
de sementes de C. pachystachya sob condições controladas de temperatura e luz. Letras
iguais representam valores iguais.
Tratamento Porcentagem de
Germinação (%)
IVG
Controle
Artibeus lituratus
Platyrrhinus lineatus
76,0a
79,3a
52,0b
2,66a
2,73a
1,80b
4. Discussão
O fato da maioria dos morcegos encontrados na Estação Experimental de
Itirapina ser frugívora (Capítulo 1) aponta para uma abundância e regularidade na oferta
de plantas com frutos ao longo do ano. Quatro espécies de morcegos utilizaram C.
pachystachya em sua dieta. As espécies de morcegos relatadas se alimentando de
infrutescência de C. pachystachya, como A. lituratus, P. lineatus, C. perspicillata e G.
soricina, já haviam sido relatadas por outros autores em outros localidades no Brasil
(SAZIMA, 1976; SIPINSKI & REIS, 1995; PEDRO & TADDEI, 1997; PASSOS et al., 2003).
A presença de Cecropia spp. na maior parte da dieta de A. lituratus já foi
verificada por outros autores (HOWELL & BURCH, 1974; F LEMING & WILLIAMS, 1990;
GALETTI & MORELLATO,1994; ZORTÉ A & CHIARELLO, 1994; GARCIA et al. 2000). Outras
espécies (A. fimbriatus e A. jamaicensis) também são conhecidas por consumirem em
maior quantidade Cecropia spp., como no México (OROZCO-SEGOVIA & VÁZQUEZ-
YANES, 1982), Costa Rica (FLEMING & WILLIAMS, 1990) e sudeste do Brasil (Passos et
al., 2003).
54
Artibeus é uma espécie que se adapta às condições locais, à disponibilidade de
recursos, migrando para outros lugares quando há escassez de alimento, ou trocando seu
principal item alimentar (PASSOS et al., 2003). Isto foi observado no presente estudo, já
que A. lituratus foi capturado em maior abundância na Estação Experimental de Itirapina
no período em que C. pachystachya esteve disponível. Situação semelhante foi relatada
para P. lineatus (PEDRO & TADDEI, 2002). OROZCO-SEGOVIA & VÁSQUEZ -YANES (1982)
relataram a troca de preferência de A. jamaicensis de Ficus sp. por C. obtusifolia quando
a área de mata foi transformada em pastagens. Essas mudanças podem ser definitivas ou
temporárias.
A segunda espécie de morcego que mais consumiu infrutescências de C.
pachystachya em sua dieta foi P. lineatus. Outros autores também encontraram essa
espécie de morcego incluindo C. pachystachya como item principal de sua dieta
(HOWELL & BURCH, 1974; MULLER & REIS, 1992; PEDRO & TADDEI, 1997).
Stenodermatíneos são considerados exclusivamente frugívoros, ou seja, existe
pouca informação sobre o fato dos morcegos acrescentarem insetos ou outro tipo de
alimento em sua dieta (WILLIG et al., 1993). Há relatos de nectarivoria para P. lineatus
(S
AZIMA, 1976) e A. lituratus (HEITHAUS et al., 1975; SAZIMA et al., 1994) e outro de P.
lineatus se alimentando de insetos (F
LEMING, 1982). Como C. pachystachya é uma
árvore muito comum na Estação Experimental de Itirapina, havia uma grande
disponibilidade de infrutescências maduras a cada noite e, tendo em vista a literatura
existente para essas duas espécies, já seria esperado que A. lituratus e P. lineatus fossem
as espécies que mais consumissem essa planta.
Quando analisada a dieta de C. perspicillata, as infrutescências de Piper spp. são
os itens alimentares mais consumidos por essa espécie e isso também foi relatado por
FLEMING (1988) e PASSOS et al. (2003). Há relatos dessa espécie se alimentando de C.
55
pachystachya em outras localidades, como numa floresta da Costa Rica (FLEMING &
WILLIAMS, 1990) e em uma localidade no sudeste do Brasil (PEDRO & TADDEI, 1997).
O morcego G. soricina apresenta características morfológicas de um nectarívoro,
como focinho proeminente e língua comprida. Na verdade, é considerado um animal
com hábitos generalistas, pois, além do néctar, inclui em sua dieta insetos e frutos
(GARDNER, 1977), como a C. pachystachya (P EDRO & TADDEI, 1997). Na Estação
Experimental de Itirapina essa espécie foi pouco observada visitando a planta e apenas
três indivíduos foram capturados com sementes de C. pachystachya em suas fezes.
Outros autores também não encontraram diferenças na porcentagem de
germinação das sementes quando passadas pelo trato digestivo de animais (VÁZQUEZ-
YANES & OROZCO-SEGOVIA, 1986; GODÍNEZ-ALVAREZ & VALIENTE-BAUNET, 1998).
Segundo TRAVESET (1998), nem a porcentagem de germinação e velocidade aumentaram
na maioria dos trabalhos com morcegos. Por outro lado, LOPEZ & VAUGHAN (2004)
observaram um incremento na germinação das sementes em 10 de 13 espécies de plantas
passadas pelo trato digestivo de morcegos. FIGUEIREDO & PERIN (1995) ao realizar testes
de germinação com sementes defecadas por morcegos e aves, observou que houve
aumento na porcentagem de germinação apenas nos testes realizados no laboratório em
relação às sementes de frutos não ingeridas. Esse aumento não aconteceu com os testes
realizados diretamente no solo em ambiente natural.
O trânsito intestinal em A. lituratus e C. perspicillata ocorre entre 20 a 40
minutos (MORRISON, 1980; FLEMING, 1988; CHARLES-DOMINIQUE, 1991). Em
laboratório, CHARLES-DOMINIQUE (1986) observou um trânsito digestivo de cinco
minutos para A. lituratus, C. perspicillata e S. lilium. Observou também, que quando
esses morcegos passavam por um período de descanso, as fezes eram acumuladas no reto
para serem evacuadas mais tarde. Um atraso na evacuação foi observado para as espécies
56
A. lituratus e P. lineatus no presente estudo, em que só eram observadas fezes no saco de
pano em sua manipulação no dia seguinte. Este atraso na digestão poderia modificar os
resultados nos testes de germinação das sementes de C. pachystachya.
LOBOVA et al. (2003) discutem que as sementes que passam pelo trato digestivo
de animais perdem o perianto que as envolvem e um pouco do tecido mucilaginoso, que
no solo, servem de substrato para fungos e bactérias. Desse modo, pode-se dizer que um
dos benefícios do consumo de frutos pelos animais frugívoros e a eliminação das
sementes intactas, aumentam a sobrevivência da semente, e como conseqüência, a sua
germinabilidade e probabilidade de estabelecimento no solo.
Os resultados obtidos aqui, ou seja, a germinação de sementes defecadas por A.
lituratus e do controle estatisticamente iguais e maiores que as sementes defecadas por
P. lineatus não implicam que os morcegos não sejam bons dispersores. Foram 79,3% de
germinação para A. lituratus e 52% para P. lineatus. Esses resultados (realizados em
laboratório) provavelmente não representam o que aconteceria na natureza. Além disso,
existem muitos resultados controversos na literatura sobre essa questão. Considerando as
centenas de sementes defecadas por noite pelos morcegos em locais variados, aliados a
fatores como a retirada da mucilagem das sementes, representa que no mínimo, metade
das sementes que essas espécies ingerem, têm probabilidade de germinar. O que se
conclui é que vários fatores ecológicos e fisiológicos podem estar associados nessa
relação morcego-planta para C. pachystachya.
As quatro espécies de morcegos que se alimentaram de C. pachystachya exercem
um papel importante na dispersão de suas sementes, seja na mobilidade associada à
semente, seja pela retirada do perianto da semente. VÁZQUEZ-YANES et al. (1975)
observaram numa floresta do México, que os morcegos visitavam tanto vegetações
primárias quanto secundárias indiscriminadamente. Isto demonstra o papel fundamental
57
que os morcegos exercem na regeneração de florestas tropicais e quanto eles são
imprescindíveis e necessários na conservação das florestas tropicais. Mais estudos em
frugivoria de morcegos são necessários para se compreender essa relação.
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62
CAPÍTULO 3
OBSERVAÇÕES DO COMPORTAMENTO ALIMENTAR DE MORCEGOS
(CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) EM EMBAÚBA CECROPIA
PACHYSTACHYA (URTICACEAE)
63
RESUMO
As espécies de Cecropia representam árvores de crescimento rápido muito comuns em
estágios sucessionais. Entre os morcegos que se alimentam de Cecropia pachystachya
estão Artibeus lituratus, Glossophaga soricina, Carollia perspicillata e Platyrrhinus
lineatus. Os morcegos realizam importante função para essa planta ao transportar as
sementes para longe da planta-mãe. Estudos de comportamento de morcegos se
alimentando são importantes para se obter mais informações sobre a biologia das
espécies de morcegos e processos em que elas estão envolvidas. Assim, este trabalho se
propõe a registrar o comportamento de espécies de morcegos que se alimentam de
embaúba Cecropia pachystachya e esclarecer possíveis diferenças e interações entre as
espécies. Por observações noturnas diretas, foi obtida uma coleta de dados quantitativos
e descritivos. O trabalho de pesquisa foi realizado na Estação Experimental de Itirapina,
município de Itirapina, São Paulo. As observações noturnas totalizaram 23 horas e 49
minutos e foram realizadas com uma câmera filmadora com uma lente infravermelha. As
espécies que apresentaram maior atividade foram A. lituratus e P. lineatus sendo
escolhidas para descrever seus comportamentos de visitas às infrutescências. Observou-
se que essas duas espécies apresentam comportamentos muito semelhantes de
alimentação, tanto no modo de captura da infrutescência, como no período de atividade,
o que não diferiu da literatura. As espécies C. perspicillata e G. soricina apresentaram
um número bem menor de visitas, indicando que C. pachystachya pode ser uma fonte
alternativa de alimentação.
Palavras-chave: Chiroptera, Phyllostomidae, comportamento, frugivoria, Cecropia
pachystachya, Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus.
64
ABSTRACT
Species of Cecropia represent fast growth tress very common in secondary vegetation.
The bats Artibeus lituratus, Glossophaga soricina, Carollia perspicillata and
Platyrrhinus lineatus feed on Cecropia pachystachya. Bats act as dispersers when
transport the seeds far away from the plant mother. Bat feeding behavior studies are
important to reach more information on the biology of bat species and processes in wich
they are involved. Thus, this work intends to register the behavior of bat species that feed
on Cecropia pachystachya and to explain possible differences and interactions among
species. Trough by direct night observations, a collection of quantitative and descriptive
data was obtained. The research was conducted in the Estação Experimental de Itirapina,
in Itirapina city, São Paulo state, Brazil. The night observations totalized 23 hours and 49
minutes and they were done with an infrared lens video camera. The species which that
presented higher activity were A. lituratus and P. lineatus and so they were chosen to
describe their behavior of visits to infrutescences. It was observed that those two species
presented very similar feeding behaviors, both in the way of capture of the infrutescence,
and in the activity period, which did not differ from the literature. The species C.
perspicillata and G. soricina presented a very smaller number of visits, which indicates
that C. pachystachya could be an alternative source of feeding.
Word-key: Chiroptera, Phyllostomidae, behavior, frugivory, Cecropia pachystachya,
Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus.
65
1. Introdução
As espécies de Cecropia representam árvores de crescimento rápido muito
comuns em estágios sucessionais (CHARLES-DOMINIQUE, 1986; LOBOVA et al., 2003).
Doze gêneros e 32 espécies de morcegos consomem infrutescências de quinze espécies
de Cecropia (LOBOVA et al., 2003) e dentre elas, nove são pertencentes ao gênero
Artibeus. Entre os morcegos que se alimentam de Cecropia pachystachya estão Artibeus
lituratus, A. jamaicensis, Glossophaga soricina, Carollia perspicillata e Platyrrhinus
lineatus (FLEMING & WILLIAMS, 1990). Ao ingerirem seus frutos, os morcegos eliminam
as sementes através de fezes, ao mesmo tempo em que estão se locomovendo, realizando
a dispersão da semente da planta-mãe. Segundo GARDNER (1977), os morcegos podem
dispersar sementes de pelo menos 96 gêneros e 49 famílias neotropicais e 145 gêneros e
56 famílias paleotropicais.
Os estudos do comportamento de morcegos são realizados em campo ou em
laboratório. Observações diretas no campo foram realizadas com morcegos utilizando
recursos alimentares, como o comportamento de morcegos nectarívoros (FISCHER et al.,
1992; KAY, 2001; LIU et al., 2001; SINGARAVE LAN & M ARIMUTHU, 2004), piscívoros
(B
ORDIGNON, 2006) e frugívoros (UIEDA & VASCONCELLOS-NETO, 1985; SAZIMA et al.,
1994;
BIZERRIL & RAW, 1998; ELANGOVAN et al. 2001). Pesquisas comportamentais
podem ser incrementadas com o uso da rádio-telemetria (W
ILLIAMS & WILLIAMS, 1970;
H
EITHAUS & FLEMING, 1978; MORRISON, 1978; MORRISON, 1980; TIDERMANN et al.,
1985; FLEMING & HEITHAUS, 1986; FENTON et al., 2000; EVELYN & STILES, 2003; THIES
et al. 2006) e transdutores -AnaBat Ultrassônico ou Bat detector (VAUGHAN et al. 1996;
GAISLER et al, 1998; SEIDMAN & ZABEL, 2001; AVILA-FLORES & FENTON, 2005;
BROOKS & FORD, 2005). Para estudos de morcegos insetívoros são utilizadas estas duas
últimas ferramentas.
66
Existem poucos pesquisadores envolvidos em trabalhos de observação de
comportamento com morcegos no Brasil atualmente. Os grupos de quirópteros que já
foram estudados são os nectarívoros (CARVALHO, 1960; SAZIMA, 1976; SAZIMA &
SAZIMA, 1975; SAZIMA & SAZIMA, 1978; SAZIMA et al. 1982; FISCHER et al., 1992),
hematófagos (SAZIMA, 1978; SAZIMA & UIEDA, 1980; UIEDA, 1992, UIEDA, 1993),
frugívoros (UIEDA & VASCONCELLOS-NETO, 1985; SAZIMA et al., 1994; BIZERRIL &
RAW, 1998; GASTAL & BIZERRIL, 1999) e piscívoros (BORDIGNON, 2006).
Assim, tendo em vista o pouco conhecimento dos comportamentos de visitas de
morcegos sobre alguns recursos vegetais disponíveis, este trabalho se propõe a registrar
o comportamento de espécies de morcegos que se alimentam de embaúba Cecropia
pachystachya e esclarecer possíveis diferenças e interações entre as espécies por
observações noturnas diretas, obtendo coleta de dados quantitativos e descritivos.
2. Materiais e Métodos
Este estudo foi desenvolvido na Estação Experimental de Itirapina, pertencente
ao Instituto Florestal do Estado de São Paulo e localizada no município de Itirapina, no
Estado de São Paulo, sudeste do Brasil (22º15’S; 47º49W). O local representa uma área
reflorestada com Pinus spp., Eucalyptus spp., muitas espécies exóticas e nativas, além de
fragmentos de vegetação típica de Cerrado. Nas bordas das plantações e nas trilhas são
freqüentes a presença de plantas dos primeiros estágios da sucessão, como Cecropia,
Piper e Solanum (F
LEMING, 1988; LOBOVA et al. 2003). A região apresenta duas estações
climáticas bem definidas, sendo a chuvosa no período de outubro e março e a seca, de
abril a setembro. Nos dias amostrados, a temperatura máxima foi 35° e a mínima foi 12°.
67
Foi realizado um estudo da comunidade de morcegos da Estação Experimental de
Itirapina (Capítulo 1) no período de agosto de 2005 a julho de 2006. Todos os meses as
embaúbas eram vistoriadas a procura de infrutescências maduras e visitas de morcegos.
Neste período de observação foram observados os visitantes diurnos e noturnos. Os
registros diurnos (aves) foram feitos de um modo não sistematizado, fotografados
durante algumas horas pela manhã e tarde em janeiro de 2006 para identificar as espécies
que visitaram C. pachystachya. Os visitantes noturnos (morcegos) foram identificados ao
longo da noite, visualmente e confirmados por fotos e quando foram capturados em
redes-de-espera dispostas próximas à planta em questão.
Além da identificação, o comportamento dos morcegos de visita à planta foram
observados e quantificados com uma câmera filmadora digital com lente infravermelha,
a uma distância de 10 a 15 metros. A câmera de vídeo da marca Sony utilizada foi do
modelo Digital Handycanm, 8mm e a fonte de luz com infravermelho da marca Sony do
modelo Vídeo IR Light. Os comportamentos observados dos morcegos foram a
freqüência de visitação à embaúba, comportamentos de aproximação (horário e
estratégias) à planta e às infrutescências e o modo de consumo da infrutescência.
As visitas dos morcegos às infrutescências foram quantificadas minuto a minuto e
agrupadas em intervalos de 15 minutos por alguns períodos durante seis noites. As
espécies de morcegos selecionadas para realizar essa contagem foram aquelas que
apresentaram maior atividade em relação à planta. O período de observação noturna do
comportamento dos morcegos à embaúba foi de 20h30min a 02h45min.
As observações foram realizadas em duas árvores de C. pachystachya, uma em
janeiro e outra em fevereiro de 2006. A escolha foi feita com base na árvore que
apresentava a maior atividade de morcegos naquele período. Ambas estavam a uma
distância de no máximo 50 metros.
68
3. Resultados
Descrição das infrutescências
Foram observados mais de 15 indivíduos de embaúba (Cecropia pachystachya)
no local estudado da Estação Experimental de Itirapina, entre indivíduos masculinos e
femininos. O período de frutificação variou entre os indivíduos e setembro de 2005 foi o
mês em que a primeira árvore foi vista com infrutescências. O término de frutificação
ocorreu em maio de 2006. Os primeiros morcegos capturados com sementes de C.
pachystachya nas fezes foram um indivíduo de C. perpicillata em outubro e outro de A.
lituratus em novembro de 2005. Contudo, essas sementes proviam provavelmente de
infrutescências imaturas, pelo seu pequeno tamanho. Os meses em que houve maior
quantidade de visitas de morcegos a C. pachystachya foram janeiro e fevereiro de 2006 e
uma menor atividade em março. Em maio já não havia visitas de morcegos à embaúba,
embora apresentasse algumas infrutescências.
3.1. Espécies de visitantes
3.1.1. Visitantes diurnos
Algumas espécies de aves foram observadas durante o dia se alimentando das
infrutescências de C. pachystachya. Dentre as oito espécies observadas, estavam seis
espécies da Família Emberezidae (Tersina viridis, Dacnis cayana, Tangara cayana,
Traupis sayaca, Euphonia chlorotica e Coereba flaveola), uma de Muscicapidae (Turdus
leucomelas) e uma de Psittacidae (Brotogeris chiriri). Todas elas foram confirmadas por
fotografias.
3.1.2.Visitantes noturnos
69
Quatro espécies de morcegos consumiram infrutescências de C. pachystachya
(Figura 1 e 2). Todas elas foram capturadas e apresentaram sementes dessa espécie nas
fezes.
Artibeus lituratus (Olfers, 1818) (Figura 1a e 2)
É uma das maiores espécies de frugívoros entre os microquirópteros (média 70
g). Se alimentam de frutos de diversas espécies de plantas, além de em determinadas
ocasiões incluírem néctar, insetos e folhas (ZORTEA & MENDES, 1993).
Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810) (Figura 1b)
Essa espécie apresenta um porte menor que A. lituratus. Se alimentam de frutos,
insetos e néctar (WILLIG & HOLLANDER, 1987).
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (Figura 1c)
Espécie de porte médio (aproximadamente 15 gramas). É um morcego
primariamente frugívoro embora complemente sua dieta com insetos (EINSENBERG &
REDFORD, 1999). É conhecido por em muitos lugares, incluir Piper sp. em sua maior
parte da dieta (F
LEMING, 1988).
Glossophaga soricina (Pallas, 1766) (Figura 1d)
Essa espécie se alimenta de insetos, frutos, pólen, néctar e partes florais
(GARDNER, 1977). BONACCORSO (1979) relatou que no Panamá, G. soricina se alimenta
de néctar e flores na estação seca e frutos na estação chuvosa. No presente estudo, G.
soricina se alimentou de C. pachystachya em janeiro e fevereiro de 2006.
70
D
Figura 1. A. Artibeus lituratus. B. Platyrrhinus lineatus. C. Carollia perspicillata. D. Glossophaga
soricina.
3.2. Comportamento de aproximação dos morcegos às plantas
3.2.1.Horário
Os morcegos começavam suas atividades entorno da planta por volta das 20:00h
(Figura 3). A embaúba que estava sendo visitada em janeiro distanciava-se 50 metros da
BA
CD
A
C
B
D
71
que estava sendo visitada em fevereiro de 2006. Na verdade, eram duas as árvores que
estavam sendo visitadas em fevereiro, mas estavam lado a lado.
3.2.2.Estratégias (solitários ou em grupos)
Artibeus lituratus raramente visitava a embaúba sozinho. Na maioria das vezes se
aproximava em pares ou em grupos. No início da noite alguns indivíduos solitários eram
vistos voando perto de outras árvores de C. pachystachya, mas sempre uma delas
apresentava maior atividade. Por diversas vezes, a presença de A. lituratus foi percebida
junto às árvores pela vocalização que emitiam quando voavam por cima das Tf-7.01do.
72
árvore. Um indivíduo se aproximava de uma infrutescência e dava um vôo entorno da
árvore para então se aproximar da mesma infrutescência. Podia repetir esse movimento
por alguns minutos. Passado algum tempo, esse indivíduo se demorava alguns segundos
na mesma infrutescência, provavelmente consumindo um pedaço da infrutescência.
Então repetia o mesmo procedimento de voar entorno da árvore seguidas vezes. Quando
havia dois indivíduos, estes podiam se revezar na aproximação de duas infrutescências
em locais opostos na árvore, como um movimento de zigue-zague.
No meio da noite, A. lituratus era observado realizando as aproximações de
duração de menos de um segundo. Mas a última aproximação sempre era mais
demorada, quando então o indivíduo arrancava um pedaço grande da infrutescência.
Nas redes-de-neblina foram coletados alguns indivíduos de A. lituratus com
pedaços de infrutescência de até aproximadamente 5cm de comprimento (Figura 2). Em
fevereiro, as árvores que foram utilizadas para as observações se situavam na borda de
uma estrada. Os morcegos, principalmente A. lituratus, foram vistos visitando a árvore e
atravessando a estrada, possivelmente se dirigindo ao pouso de alimentação. Nenhum
pouso foi localizado.
Num final da madrugada, já início da manhã, alguns indivíduos de A. lituratus
foram soltos após permanecerem algumas horas dentro de um saco de pano. Um
indivíduo iniciou sua alimentação na embaúba, seguida do vôo subseqüente e a repetição
desse comportamento. Essa atividade contínua durou mais de dez minutos.
Platyrrhinus lineatus
As estratégias dessa espécie se aproximar das infrutescências era muito
semelhante as de A. lituratus. O primeiro parágrafo da espécie anterior é exatamente o
73
comportamento de P. lineatus, inclusive o movimento de “zigue-zague”. Não foram
observadas diferenças entre as duas espécies quanto a essa atividade.
Carollia perspicillata e Glossophaga soricina
Não foi observado o modo como essas duas espécies se aproximam da
infrutescência.
A mesma infrutescência que um morcego se alimentava era utilizada por outras
espécies na mesma noite. Em uma noite, foram observadas três espécies diferentes na
mesma infrutescência em momentos diferentes.
3.4. Ato de abocanhar as infrutescências
Artibeus lituratus
Esse morcego provavelmente abocanha um pedaço da infrutescência de duas
formas. Pode mordiscar um pedaço pequeno, então é possível comer em vôo, ou ele
arranca um pedaço grande da infrutescência (aproximadamente 5 centímetros), e tem que
levar a um pouso digestório para consumi-lo. Muitos indivíduos de A. lituratus foram
capturados portando um pedaço de infrutescência de C. pachystachya (Figura 2).
Para abocanhar um pedaço da infrutescência, A. lituratus se pendurava em locais
próximos a ela, como galhos e pedúnculos, ou na própria infrutescência (Figura 2). Sua
posição varia conforme a posição da infrutescência, ele pode parar de cabeça para baixo
ou para cima. Seu ventre sempre está apoiado em algum substrato, sendo folhas ou a
própria infrutescência (nesse caso, chega a se abraçar a ela). Quando retira pedaços
grandes (sempre o eixo inteiro de uma infrutescência), o movimento chega a ser
“brusco”, podendo até ser feito com as asas abertas. A ráquide pode ou não permanecer
na infrutescência.
74
Figura 2. A. Artibeus lituratus pendurado na infrutescência B. Artibeus lituratus. C. A.
lituratus. D. Pedaço de uma infrutescência de C. pachystachya que caiu da boca de A. lituratus
ao ser capturado em rede-de-neblina. (Fotos: Kaku-Olive ira, N.Y.)
Platyrrhinus lineatus
Essa espécie apresenta um comportamento um pouco diferente de A. lituratus. Ao
que tudo indica que P. lineatus não arranca pedaços grandes de infrutescências. Nenhum
a
c
b
d
75
indivíduo capturado dessa espécie portava pedaços de infrutescências de C.
pachystachya. Platyrrhinus lineatus apenas abocanha pequenos pedaços e os consomem
em vôo. Sua estratégia de abocanhar é se pendurar na infrutescência de cabeça para
baixo ou para cima.
Carollia perspicillata
Esse morcego consome em vôo pedaços de infrutescência. Nenhuma vez foi visto
se pendurando nela. Ao abocanhar um pedaço da infrutescência, C. perspicillata nunca
arrancava o eixo inteiro, e sempre deixava a ráquide intacta. Isto é uma evidência do
consumo de pequenas porções de infrutescência. E a duração de sua visita não
ultrapassava um segundo.
Glossophaga soricina
Esse morcego “mordisca” um pedaço de infrutescência em pleno vôo, sempre de
cabeça para cima. Esse movimento é igual ao adejar que faz quando visita uma flor
CARVALHO (1960). Algumas vezes as visitas duravam mais de dois segundos.
Foi observado que, quando uma infrutescência estava madura, na maioria das
vezes ela era visitada até ser esgotada, ou seja, cada morcego apanhava um pedaço dela.
3.5. Abandono da planta
Esse comportamento foi observado somente para A. lituratus. O abandono da
planta acontecia após algum período de aproximação contínua da infrutescência. Na
planta observada em fevereiro, os indivíduos voavam sempre em uma mesma direção, o
lado oposto da trilha e indo para um mesmo lado com vegetação. Não foi encontrado
nenhum pouso noturno.
76
3.6. Freqüência de visitas dos morcegos
Um total de 50 capturas de Platyrrhinus lineatus e 125 de Artibeus lituratus
foram registrados em redes-de-neblina no período estudado. Essas duas espécies foram
muito comuns nas capturas (Capítulo 1), sendo A. lituratus a espécie mais abundante,
com 31% do total e P. lineatus a quinta mais abundante, com 12% das capturas.
Ocorreram muitas visitas dessas duas espécies a C. pachystachya na Estação
Experimental de Itirapina e foi impossível quantificar quantos morcegos voavam sob as
árvores em muitos momentos. Na contagem de visitas de morcegos aos conjuntos de
infrutescências, a soma das médias de visitas nas seis noites estudadas resultou em
180,17 visitas de A. lituratus e 95,58 visitas de P. lineatus (Figura 4) a C. pachystachya
por noite.
O início do movimento de morcegos nas embaúbas ocorreu habitualmente após
as 20h. A espécie A. lituratus iniciou a atividade um pouco antes de P. lineatus (Fig. 3).
Entre 20:30h e 23:30h, ambas espécies apresentaram um mesmo padrão de número de
visitas, sempre constante até esse horário, quando a atividade de ambas decaiu, até
praticamente cessar às 24h. A partir desse momento as duas espécies diferiram no
número de visitas, havendo uma ascensão na atividade de A. lituratus, enquanto que P.
lineatus manteve uma baixa atividade. Artibeus lituratus apresentou um pico de
atividades das 01h30min a 01h45min, com 25 visitas nesse intervalo, decaindo logo em
seguida.
77
0
5
10
15
20
25
30
20:
30-
20
:
45
21:
01-
21
:
15
21:
31-21:
45
22:01-22:
15
22:
31-
22:45
23:
01-
23:15
23:
31-
23:45
24:
01-
24
:
15
24:31-24:45
01:01
-
01:15
01:31
-
01:45
02:
01-
02:15
Horario de visitas
Numero de visitas
Artibeus lituratus Platyrrhinus lineatus
Figura 3. Média de visitas de Artibeus lituratus e Platyrrhinus lineatus às
infrutescências de C. pachystachya na Estação Experimental de Itirapina. Os dados
foram agrupados em intervalos de 15 minutos e foram coletados num em janeiro e
fevereiro de 2006.
Os números de visitas de A. lituratus e P. lineatus fora m soma dos com o per íodo
total de observações, resultando em 290 visitas de A. lituratus sozinho (51,8%), 207
visitas de P. lineatus sozinho (37%) e 63 visitas das duas espécies ao mesmo tempo
(11,25%), ou seja, no mesmo minuto (Figura 4).
78
0 50 100 150 200 250 300 350
A. lituratus
P. lineatus
Juntos
Numero de visitas
Figura 4. Número de visitas de A. lituratus e P. lineatus sozinhos a C.
pachystachya e das duas espécies ao mesmo tempo na Estação Experimental
de Itirapina. Dados coletados em janeiro e fevereiro de 2006.
4. Discussão
Espécies de Visitantes
O consumo de infrutescências de C. pachystachya por A. lituratus, P. lineatus, C.
perspicillata e G. soricina já havia sido registrada em outros locais no Brasil, Santa
Catarina (SIPINSKI & REIS, 1995); Minas Gerais (PEDRO & TADDEI, 1997) e o próprio
estado de São Paulo (PASSOS et al., 2003).
Em relação às capturas dos morceos, A. lituratus e P. lineatus estiveram entre as
espécies mais comuns na Estação Experimental de Itirapina (Capítulo 1) e foram as mais
observadas na embaúba. O grande consumo de C. pachystachya por essas duas espécies
de morcegos já foi relatado na Costa Rica (HOWELL & BURCH, 1974); São Paulo
(ZORTÉA & CHIARELLO, 1994) e Minas Gerais (PEDRO & TADDEI, 1997).
Uma razão para pouca atividade alimentar de C. perspicillata em C.
pachystachya é que essa espécie inclui Piper spp. como item principal de sua dieta
79
(FLEMING, 1988; PASSOS et al., 2003). Essas plantas são muito comuns na Estação
Experimental de Itirapina. Na Costa Rica, FLEMING & HEITHAUS (1986) observaram que
esta espécie costuma concentrar sua estratégia alimentar sobre recursos que estejam
disponíveis em baixa densidade ao longo da noite, mas possui alta disponibilidade
espaço-temporal, ao contrário de A. jamaicensis do Panamá, que preferem alimentos
abundantes, mas efêmeros (MORRISON, 1978). No Panamá, BONACCORSO & GUSH
(1987) também apontam algumas diferenças entre stenodermatíneos e C. perspicillata.
Segundo testes experimentais, esses autores encontraram que C. perspicillata não se
alimenta a noite toda como os stenodermatíneos e selecionam frutos de melhor
qualidade.
Outros estudos de comportamento alimentar já foram realizados com C.
perspicillata. FLEMING & HEITHAUS (1986) verificaram que a distância do abrigo desse
morcego à fonte de alimento varia de 1000 a 3000 metros, semelhante ao que foi
registrado para A. lituratus (MORRISON, 1980). Na Guiana Francesa, CHARLES-
DOMINIQUE (1991) observou que C. perspicillata se dirige à área de alimentação logo ao
sair do abrigo. Se esse comportamento for exibido também pelos indivíduos de Itirapina,
pode ser outro indício de que C. pachystachya não faria parte de sua rotina alimentar, já
que as visitas ocorreram mais tardiamente. FLEMING & HEITHAUS (1986) também
verificaram que na Costa Rica, C. perspicillata visitava duas ou três áreas de
alimentação por noite. Os poucos registros dessa espécie sobre a embaúba em Itirapina
parecem indicar mais uma “sondagem” de disponibilidade de alimento do que uma área
de alimentação propriamente dita. Além disso, as espécies de plantas visitadas por C.
perspicillata apresentam porte arbustivo, e não arbóreo como C. pachystachya.
80
Comportamento de aproximação
Horário
Os filostomídeos costumam sair do abrigo diurno logo após o pôr-do-sol e ir
direto para a área em que irão se alimentar (MORRISON, 1978; 1980). FLEMING (1993)
aponta que a maioria deles vive próximo à área que utiliza para se alimentar, ao contrário
dos pteropodídeos (Megachiroptera), que podem viajar 50 quilômetros até a área de
forrageio. No Panamá, M
ORRISON (1980) registrou áreas de alimentação de A.
jamaicensis situados entre 150 e 2300 metros do abrigo diurno.
Segundo M
ORRISON (1980), A. jamaicensis, no Panamá, apresentou início de
atividades no intervalo de 20h e 22h. Esse período coincidiu com o encontrado para A.
lituratus e P. lineatus em Itirapina. Na área urbana de Campinas, SAZIMA et al. (1994)
relataram um comportamento de forrageamento de A. lituratus em volta do abrigo a
procura de insetos no começo da noite. É possível que A. lituratus apresente o mesmo
comportamento em Itirapina, porém, isso não pode ser confirmado, já que não foi
encontrado nenhum indício de insetos em suas fezes.
MORRISON (1980) ainda relata o término da atividade antes da 01h para A.
jamaicensis no Panamá, o que não foi observado para A. lituratus de Itirapina, pois foi
justamente o período em que A. lituratus apresentou maior atividade. Diferenças de
horários de atividade certamente estão mais relacionadas a disparidades existentes nos
locais e individuais do que no próprio comportamento dos morcegos.
Estratégias
Em relação aos comportamentos iniciais dos morcegos de dar algumas voltas
entorno da árvore antes de começar a se alimentar, alguns autores já registraram
situações semelhantes. Com o auxílio de aparelhos de rádio-telemetria, CHARLES-
81
DOMINIQUE (1986) relatou nas Guianas Francesas que A. lituratus ao visitar Cecropia dá
dois ou três vôos em volta da árvore para escolher uma infrutescência madura, para então
voar em direção a ela e coletar um pedaço, assim como já havia sido relatado por
MORRISON (1980). UIEDA & VASCONCELLOS-NETO (1985) também relataram o
comportamento dos morcegos de voar em volta da árvore antes de se aproximar dos
frutos para C. perspicillata. No presente trabalho, esse comportamento de analisar a
disponibilidade dos frutos foi observado para A. lituratus e P. lineatus, porém o número
de voltas que eles fizeram até escolher o alimento muitas vezes foi maior que duas ou
três vezes o citado por CHARLES-DOMINIQUE (1986). Nessa “sondagem”, os morcegos
podem estar utilizando a visão e o olfato para escolher o fruto que seja mais apropriado
para consumo naquele momento.
Com os morcegos rádio-telemetrados, CHARLES-DOMINIQUE (1986) relatou que
A. lituratus dispende metade de um segundo para coletar um pedaço de fruto no começo
da noite, chegando a dois segundos depois que muitos morcegos já visitaram a planta.
Esse comportamento pode indicar que quando ele realiza vários vôos por cima ou sob a
árvore, além de selecionar uma infrutescência, pode estar “sondando” o local a procura
de outros morcegos ou predadores. Este autor também apontou que o morcego pode
permanecer na mesma área que está se alimentando por uma ou algumas horas. No
Panamá, M
ORRISON (1978) encontrou A. jamaicensis utilizando o mesmo local por até
oito noites consecutivas.
Em Campinas,
SAZIMA et al. (1994) observaram que A. lituratus forrageia
sozinho ou em pares. O modo de forrageamento está relacionado à abundância dos
recursos alimentares. Na Estação Experimental de Itirapina, A. lituratus e P. lineatus
foram observados muitas vezes forrageando em grupos. A estratégia de forrageamento
82
pode estar relacionada ao fato de uma única àrvore apresentar ao mesmo tempo
infrutescências maduras, e portanto, disponíveis.
Há uma escassez de pesquisas de comportamento de P. lineatus. SAZIMA (1976)
estudou visitas dessa espécie às flores de Musa acuminata e o comportamento observado
se assemelhou a A. lituratus. Portanto, não é novidade as duas espécies apresentarem
comportamentos alimentar semelhantes.
Na região de Manaus, a visita de grupos (n=4) de C. perspicillata a um local de
alimentação já foi relatada por UIEDA & VASCONCELLOS-NETO (1985). Foi possível
apenas levantar hipóteses da razão para outras espécies deixarem de visitar a embaúba
quando o grupo de C. perspicillata está forrageando. Uma possível explicação é o fato de
o grupo ser grande (seis ou mais) e a característica do vôo “manobrável” de C.
perspicillata pode atrapalhar o vôo de outras espécies.
Ato de abocanhar as infrutescências
A captura de indivíduos de A. lituratus com pedaços de infrutescência na boca já
havia sido registrada por CHARLES-DOMINIQUE (1986), indicando que o morcego não se
alimenta na própria árvore, mas, assim como ocorre com outras espécies, transporta o
alimento para o pouso de alimentação para então ingeri-lo (MORRISON, 1978; SAZIMA et
al., 1994). Em relação a P. lineatus, embora no presente estudo não haja evidências que
essa espécie apresente esse comportamento, SAZIMA & SAZIMA (1974) acreditam que
isso possa acontecer. Carollia perspicillata também carrega frutos para pousos de
alimentação (GOODWIN & GREENHALL, 1961), mas isso não foi observado no presente
estudo.
As diferenças no modo de capturar o pedaço da infrutescência estão relacionadas
com o tamanho da espécie de morcego e sua dieta. Artibeus lituratus apresenta
83
características morfológicas adaptativas para comer frutos duros, como caninos bem
desenvolvidos (DUMONT, 1999), o que não acontece com C. perspicillata e G. soricina.
Com isso, A. lituratus consegue arrancar um pedaço relativemente grande de C.
pachystachya. As características de A. lituratus de se alimentar de frutos duros
provavelmente é a explicação para o fato de ele se pendurar em galhos, pedúnculos das
infrutescências e folhas. De acordo com as características comentadas por DUMONT
(1999), A. lituratus apresenta esse comportamento por estar adaptado a arrancar frutos
duros.
Glossophaga soricina apresenta uma dieta muito versátil (GARDNER, 1977) e
para tanto, apresenta comportamentos distintos alimentares. Essa espécie pode se agarrar
a frutos e flores e pousar no alimento (CARVALHO, 1961; HEITHAUS, 1974). Mas e m
Itirapina, G. soricina apresentou o comportamento de adejar perante a infrutescência,
como faz com flores.
Freqüência de visitas
A figura 3 mostrou que os números de visitas de A. lituratus e P. lineatus em C.
pachystachya na primeira parte da noite foram muito semelhantes, indicando um mesmo
padrão de atividades para as duas espécies. Na segunda parte da noite, as atividades
diferenciaram, havendo um predomínio de A. lituratus.
As duas espécies (A. lituratus e P. lineatus) visitaram a mesma infrutescência no
mesmo minuto 11,25% das contagens totais (Figura 4). Como as contagens de visitas
foram feitas apenas em um conjunto de infrutescências por vez, é possível que essa
porcentagem não seja a mesma quando extrapolada para a planta inteira.
Estudos de comportamento em campo revelam conhecimentos básicos da
biologia dos morcegos (BATEMAN & VAUGHAN, 1974) e mais trabalhos deveriam ser
84
realizados principalmente no Brasil, onde há muito pouca literatura sobre o assunto,
principalmente com morcegos frugívoros. Com os dados aqui apresentados, observa-se
que quatro espécies morcegos estão partilhando alimento na mesma planta. O fato de
poucas árvores apresentarem frutos disponíveis ao mesmo tempo pode estar obrigando
os morcegos a partilharem o mesmo recurso.
O presente estudo registrou uma maior quantidade de visitas de A. lituratus e P.
lineatus em oposição a C. perpicillata e G. soricina. Entretanto, todas essas espécies de
morcegos estão contribuindo para a dispersão das sementes de C. pachystachya. Como
possuem tamanhos e biologia diferentes, outras rotas, abrigos e plantas como alimentos,
certamente as diferentes espécies de morcegos apresentam estratégias variadas de
dispersão das sementes. Essas variações devem ser muito importantes para a planta, que
é uma espécie pioneira muito comum e importante na regeneração de áreas alteradas.
Este trabalho veio a contribuir e incentivar estudos de comportamento de morcegos,
como ferramenta para se conhecer melhor as espécies e os processos ecológicos
realizados por eles.
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91
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os resultados obtidos nessa dissertação acrescentam na literatura informações
sobre a importância dos morcegos frugívoros nos ecossistemas em que fazem parte.
O capítulo 1 foi proposto com o intuito de conhecer a estrutura de uma
comunidade de morcegos numa área extremamente alterada como a Estação
Experimental de Itirapina, mas que apresenta um recurso altamente consumido pelos
morcegos (Cecropia pachystachya). Conforme previsto na literatura, o local estudado
apresentou uma grande abundância de morcegos frugívoros da família Phyllostomidae.
Essas espécies estão sendo utilizadas largamente como indicadoras de conservação de
ambientes atualmente, com dados de presença e abundância em que ocorrem. Este
capítulo também mostrou que, apesar de toda a alteração existente no local, quando
analisada a diversidade, esta não se mostrou tão baixa quando comparada com outros
locais. Essa informação confirma que locais modificados pelo homem, embora não
sendo o ideal, são muito importantes para manter comunidades de morcegos e precisam
receber maior atenção.
O capítulo 2 confirmou a importância de morcegos frugívoros na dispersão de
sementes de C. pachystachya. Essa espécie é fundamental nos ecossistemas neotropicais
por ser pioneira, ou seja, é uma das primeiras plantas que surgem ao serem formadas
clareiras em florestas, ou quando há um desmatamento. Quando os morcegos consomem
suas infrutescências, realizam um importante papel na deposição das sementes em locais
distantes ao defecarem em vôo. Os testes de germinação realizados confirmaram a
viabilidade das sementes ao passarem pelo trato digestivo dos morcegos. Embora não
aumente a porcentagem, nem a velocidade de germinação, as sementes defecadas pelos
morcegos têm uma alta capacidade de germinação e outras influências como as
discutidas neste capítulo. Se considerado o sucesso de germinação, A. lituratus mostr ou
92
ser um melhor dispersor que P. lineatus, já que apresentou uma maior porcentagem de
germinação e velocidade.
O capítulo 3, por sua vez, demonstrou que comportamentos de alimentação
diferentes entre as espécies de morcegos, podem levar a estratégias de dispersão
diferentes. Cada espécie de morcego apresenta sua própria característica, tanto na forma
como se alimenta, como na quantidade de visitas, e períodos de atividades. Essas
informações vindas de observações do comportamento são muito importantes porque
revelam dados que não são obtidos com as capturas dos morcegos e coletas de fezes
exclusivamente. Mais estudos nessa linha precisam ser realizados em áreas diferentes,
com plantas diferentes para que possam se estabelecer comportamentos característicos
das espécies de morcegos.
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