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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Caracterização das comunidades de nematóides em mata nativa e áreas
contíguas submetidas a diferentes tipos de uso agrícola em Piracicaba (SP)
Melissa Dall’Oglio Tomazini
Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em
Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2008
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Melissa Dall’Oglio Tomazini
Bióloga
Caracterização das comunidades de nematóides em mata nativa e áreas
contíguas submetidas a diferentes tipos de uso agrícola em Piracicaba (SP)
Orientador:
Prof. Dr. LUIZ CARLOS CAMARGO BARBOSA FERRAZ
Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em
Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2008
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3
Aos meus pais, Mauro e Celina, pelo amor e apoio que me permitiram chegar até aqui.
Ao meu esposo Fause, pelo companherismo nas horas de dificuldades.
Aos familiares Milene, Henrique, Raíssa, Rafaela, Fause e Madalena pelo imenso apoio.
DEDICO
“...after the flood all the colors came out...”
Bono e Edge
4
AGRADECIMENTOS
À Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, ESALQ, campus de Piracicaba, onde
cursei Mestrado e Doutorado, pelos conhecimentos adquiridos
A Coodernação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES, pelo suporte
financeiro, através da bolsa de Doutorado
Aos meus pais, Celina Tomazini e Mauro Tomazini, e todos familiares pelo apoio,
paciência e carinho dedicado em todos os momentos, me mostrando o valor de uma família
maravilhosa que me incentiva e faz um exemplo a ser seguido
Ao meu esposo Fause Abdo Maluf, pelo enorme companherismo, paciência, incentivo,
nesses anos que passaram, e por muitos que virão
Em especial ao Prof. Dr. Luiz Carlos Camargo Barbosa Ferraz, não apenas pela
orientação, mas por ter me mostrado que eu sou capaz, confiando e ensinando; mostrando o
verdadeiro valor de um orientador, professor e conselheiro; que sempre apontou meus erros, mas
também elogiou minhas qualidades fazendo com que me tornasse cada dia melhor, um exemplo
de profissional a ser seguido; a minha eterna gratidão
A família Ferraz, Maria Tereza e Thaís, pelos risos e gentil acolhida
Ao querido “Mestre” Prof. Dr. Ailton Rocha Monteiro, pelos ensinamentos, paciência e
horas destinadas as identificações dos espécimes, sem sua ajuda primordial nada seria possível
Aos professores e pesquisadores nematologistas, que tanto admiro, Mário Massayuki
Inomoto, Cláudio Marcelo Gonçalves de Oliveira, Roberto K. Kubo pelas boas risadas,
inestimável amizade, e por todas as etapas vivenciadas em conjunto
5
Aos amigos da Nematologia, Sônia R. Antedomênico, Rosangela A. Silva, Andressa Z.
Machado, Kércya S. de Siqueira, Rosana Bessi, Viviane Piccin, Dárcio Borges, Jerônimo V. de
Araújo Filho e Joaquim Souza Dias pela imensa amizade, carinho, ensinamentos e risos que
tornaram meus dias de trabalho mais alegre
Em especial a Joaquim Souza Dias pela ajuda na coleta das amostras
Aos amigos e funcionários José Luiz F. Piedade e Vera L. Durrer pela incessante ajuda
Aos professores dos Setores de Zoologia Agrícola e Entomologia da ESALQ, pelo apoio
técnico, conhecimentos transmitidos, conselhos e incentivo
A Marinéia de Lara Haddad, pelo auxílio na análise estatística dos dados
Aos meus amigos de graduação e pós-graduação: Mariana Dallaqua, Edmilson da Silva e
Marcelo Miranda e todos que passaram por essa fase junto
As funcionárias da Biblioteca, Eliana Maria Garcia e Iara Maria de Oliveira Ismael, pela
atenção, presteza e por todos os serviços prestados sempre de forma solícita e gentil
E a todos aqueles que por esquecimento não citei, mas de alguma forma também
contribuíram em mais essa etapa de minha vida, agradeço.
6
SUMÁRIO
RESUMO................................................................................................................................... 8
ABSTRACT............................................................................................................................... 9
1 INTRODUÇÃO...................................................................................................................... 10
1.1 Revisão bibliográfica........................................................................................................... 11
1.1.1 Diversidade de nematóides............................................................................................... 11
1.1.2 Análise de dados em estudos de comunidades de nematóides..........................................
13
1.1.3 Estudos de diversidade de nematóides.............................................................................. 14
Referências................................................................................................................................. 19
2 ABUNDÂNCIA E DIVERSIDADE DE NEMATÓIDES EM ÁREAS CONTÍGUAS DE
VEGETAÇÃO NATURAL E SUBMETIDAS A DIFERENTES TIPOS DE USO
AGRÍCOLA...............................................................................................................................
24
Resumo.......................................................................................................................................
24
Abstract...................................................................................................................................... 24
2.1 Introdução............................................................................................................................ 25
2.2 Desenvolvimento................................................................................................................. 26
2.2.1 Material e Métodos........................................................................................................... 26
2.2.1.1 Localização e descrição dos sistemas amostrados......................................................... 26
2.2.1.2 Coleta das amostras........................................................................................................
26
2.2.1.3 Processamento das amostras: extração/fixação dos nematóides e cálculos realizados.. 28
2.2.2 Resultados e Discussão..................................................................................................... 28
2.2.2.1 Abundância.................................................................................................................... 29
2.2.2.2 Diversidade.................................................................................................................... 36
2.3 Conclusões........................................................................................................................... 39
Referências................................................................................................................................. 39
3 ESTRUTURA TRÓFICA E ÍNDICES DE MATURIDADE DE COMUNIDADES DE
NEMATÓIDES EM ÁREAS CONTÍGUAS DE VEGETAÇÃO NATURAL E
SUBMETIDAS A DIFERENTES TIPOS DE USO AGRÍCOLA............................................
42
Resumo.......................................................................................................................................
42
Abstract...................................................................................................................................... 42
3.1 Introdução............................................................................................................................ 43
3.2 Desenvolvimento................................................................................................................. 44
3.2.1 Material e Métodos........................................................................................................... 44
3.2.1.1 Localização e descrição dos sistemas amostrados......................................................... 44
3.2.1.2 Coleta das amostras........................................................................................................
45
7
3.2.1.3 Processamento das amostras: extração/fixação dos nematóides e cálculos realizados.. 46
3.2.2 Resultados e Discussão..................................................................................................... 46
3.2.2.1 Estrutura trófica..............................................................................................................
47
3.2.2.2 Índices de maturidade.................................................................................................... 55
3.2.2.3 Via prevalente de decomposição de matéria orgânica................................................... 59
3.3 Conclusões........................................................................................................................... 60
Referências................................................................................................................................. 60
APÊNDICES..............................................................................................................................
64
8
RESUMO
Caracterização das comunidades de nematóides em mata nativa e áreas contíguas
submetidas a diferentes tipos de uso agrícola em Piracicaba (SP)
Estudaram-se a estruturas taxionômica e trófica e determinaram-se os índices de
maturidade de comunidades de nematóides ocorrentes em áreas contíguas de mata natural
preservada e de culturas perenes (bananeira, citros, pessegueiro) e anuais (milho x leguminosas)
em rotação em Piracicaba (SP). Três amostras compostas de solo (volume aproximado de um
litro) foram coletadas de cada área em duas épocas (“seca”, agosto/2004 e “chuvosa”,
março/2005) e profundidades (0-15 e 15-30 cm). Para cada amostra, extraíram-se os nematóides
de volume de 500 ml pela técnica de peneiramento combinado com flotação em centrífuga com
solução de sacarose, sendo depois fixados em formalina, contados e infiltrados com glicerina.
Para o cálculo das abundâncias, indicadores de diversidade e os índices de maturidade, 150
exemplares foram coletados ao acaso por amostra e identificados ao nível de gênero. Assinalaram-
se 61 gêneros, filiados a 32 famílias. As abundâncias totais foram maiores à menor profundidade,
nas duas épocas de coleta. Os maiores valores de número e riqueza de gêneros, à menor
profundidade, ocorreram na mata; à maior profundidade, tal se deu na área de anuais e de citros,
nas primeira e segunda épocas de coleta, respectivamente. Os índices de diversidade de Shannon-
Weaver e de Simpson e respectivos índices de eqüitatividade foram menos eficientes que o
número e a riqueza de gêneros na discriminação dos sistemas estudados. Os parasitos de plantas
constituíram o grupo trófico prevalente em todos os sistemas avaliados, nas duas épocas e
profundidades de coleta, seguidos no geral pelos bacteriófagos. Todavia, não foi possível separar
cultivos anuais de perenes com base nas abundâncias de parasitos de plantas. Os valores de T
(diversidade trófica) não se prestaram à clara distinção entre os cinco sistemas, mas os de MI,
mMI e PPI indicaram menor ocorrência de distúrbios na mata e no pomar cítrico em relação às
demais áreas cultivadas. A herbivoria foi o canal prevalente de decomposição nos diferentes
sistemas, exceto no pomar de citros. Dentre os microbiófagos (FF/BF), a predominância foi da via
bacteriana.
Palavras-chave: Estrutura taxionômica; Comunidades de nematóides; Grupos tróficos; Canal de
decomposição; Ecossistemas
9
ABSTRACT
Characterization of nematode communities in neighbouring areas of native vegetation and
of different land use systems in Piracicaba, São Paulo State, Brazil
The taxonomic structure, trophic structure and maturity index of nematode communities
occurring in neighbouring areas of native forest and four different agroecosystems were studied in
Piracicaba, São Paulo State, Brazil. Agroecosystems were three perennial (banana, citrus and
peach orchards) and one annual (corn, rotating with leguminous plants or followed by fallow)
crops. Three soil samples (one liter approximately) were collected per area at two different times
(August/2004 and March/2005) and depths (0-15 and 15-30 cm). Nematodes were extracted from
500 cc of soil by a sieving and sugar flotation technique, fixed with formalin, counted and
infiltrated with glycerin. Subsequently, 150 specimens randomly picked were identified to the
genus level. A total number of 61 genera affiliated to 32 families was recorded. Total abundance
was higher at lower depth irrespective of the sampling time. At depth 0-15 cm, higher values of
genus number and genus richness were calculated for the forest in both sampling times; at 15-30
cm, the highest values were assigned to annual crop and citrus areas, respectively. Shannon-
Weaver and Simpson indexes were less efficient than genus number and genus richness in
discriminating the studied ecosystems. Plant-parasitic nematodes prevailed as a trophic group in
all systems at both sampling times and depths, the bacterivorous usually ranking second position.
However, the data of relative abundance of phytonematodes did not allow annual and perennial
crop areas to be statistically differentiated. The studied systems also were not clearly
distinguished with basis on the T values, but according to the MI, mMI and PPI data the forest and
the citrus orchard were the less disturbed areas. Herbivory was the predominant decomposition
channel in all systems, with exception of the citrus orchard. In terms of microbial decomposition
(FF/BF), the process was usually dominated by bacteria.
Keywords: Taxonomic structure; Nematode communities; Trophic structure; Organic matter
decomposition channel; Ecosystems
10
1 INTRODUÇÃO
O estudo da biodiversidade em solos, utilizados para fins agrícolas ou não, é uma área
promissora para as pesquisas ecológicas. Agroecossistemas são usualmente estabelecidos como
monoculturas e as práticas a elas associadas resultam em modificações na estrutura do solo, que
no geral causam maiores flutuações de umidade e temperatura em comparação com áreas não
cultivadas. O resultado de tais modificações é a instabilidade dos habitats, inibindo o
estabelecimento e a permanência de alguns nematóides. Com a exploração agrícola, ocorre um
favorecimento aos nematóides capazes de sobreviver e reproduzir em ambientes submetidos a
freqüentes distúrbios ou mudanças, inclusive em relação à disponibilidade de alimento. Contudo,
as comunidades de nematóides em agroecossistemas geralmente apresentam menor diversidade
quando comparadas com áreas naturais (NORTON; NIBLACK, 1991).
Os nematóides são organismos amplamente distribuídos no solo evidenciando grande
diversidade de espécies, que, de acordo com seus diferentes hábitos alimentares, podem ser
classificados em cinco grupos básicos: parasitos de plantas, bacteriófagos, fungívoros, predadores
e onívoros. Devido às diferenças no ciclo de vida, taxa de reprodução e capacidade de persistência
no solo entre os membros desses grupos, as comunidades de nematóides estão sendo bastante
estudadas, utilizando-se dados relativos às suas estruturas trófica e taxionômica como indicadores
biológicos para mensurar as alterações resultantes da adoção de práticas de manejo próprias dos
agroecossistemas (FRECKMAN, 1982; SAMOILOFF, 1987; BONGERS, 1990). A abundância e
a riqueza dos táxons em uma comunidade de nematóides são índices ecológicos que, ao lado de
vários outros, são usados para medir as mudanças dessas comunidades em relação à estrutura
trófica e depois avaliar aspectos como os níveis de perturbação no solo e a influência dos
diferentes grupos na realização de importantes processos, como, por exemplo, a decomposição da
matéria orgânica.
Em trabalhos publicados principalmente nos últimos vinte anos, desenvolvidos nas mais
diferentes regiões geográficas do mundo, têm sido relatadas significativas mudanças na
composição de comunidades de nematóides do solo ao longo do tempo, à medida que, com fins
agronômicos, os sistemas nativos locais vão sendo substituídos por outros tipos de vegetação
(NIBLACK, 1989; HYVÖNNEN; PERSON, 1990; COLEMAN et al., 1991; WASILEWSKA,
1997; FRECKMAN; ETTEMA, 1993; NEHER; CAMPBELL, 1994; VALOCKÁ; SABOVÁ,
11
1998; RÄTY; HUHTA, 2003; RENCO, 2004; LISKOVÁ; CEREVKOVÁ, 2005; HANEL;
CEREVKOVÁ, 2006; KORENKO; SCHMIDT, 2007).
No presente trabalho, estudaram-se comparativamente as comunidades de nematóides
presentes nas amostras de solo de cinco áreas contíguas situadas em Piracicaba (SP), a saber: área
de vegetação nativa (mata parcialmente degradada); três áreas de cultura perene: bananeira, citros
e pessegueiro; e área de cultura de anuais, em regime de rotação. O objetivo geral da pesquisa foi
o de contribuir para o conhecimento do impacto de diferentes atividades agrícolas sobre as
comunidades de nematóides presentes no solo de tais áreas, aferido com base na análise de suas
estruturas taxionômica e trófica e de seus índices de maturidade.
1.1 Revisão bibliográfica
1.1.1 Diversidade de nematóides
Entre os animais multicelulares, os nematóides, pertencentes ao Filo Nematoda, são os
organismos mais numerosos em relação à riqueza de espécies e à abundância (BONGERS;
FERRIS, 1999; HUGOT et al., 2001). Ocorrem nos mais diferentes ambientes, sendo que, no
solo, movimentam-se no filme de água presente entre as suas partículas (TIHOHOD, 1993).
Com base em seus hábitos alimentares, os nematóides de solo podem ser classificados em
cinco grupos básicos: parasitos de plantas, bacteriófagos, micófagos, predadores e onívoros
(YEATES et al., 1993). A morfologia da região anterior do nematóide, especialmente da cavidade
bucal, está fortemente relacionada com seu hábito alimentar. Nematóides fitoparasitos apresentam
necessariamente estilete bucal, do tipo estomatoestilete ou, com menor freqüência, odontoestilete;
podem ser responsáveis por perdas vultosas na Agricultura. Porém, nem todos os nematóides que
possuem estilete são parasitos de plantas. Existem nematóides portadores de estilete que atuam
como micófagos ou parasitos de plantas facultativos; outros são predadores ou onívoros. Os
nematóides bacteriófagos, comuns no solo, apresentam cavidade bucal predominantemente
cilíndrica e estreita; podem consumir e disseminar tanto bactérias benéficas como fitopatogênicas.
Nematóides com cavidade bucal ampla, muitas vezes armada com dentes ou dentículos, são
predadores freqüentes de pequenos animais do solo, inclusive de outros nematóides (GOULART,
2002; CARES, 2006).
12
Apesar dessa variedade de grupos tróficos, até a década de 1980, a grande maioria dos
estudos ecológicos envolvendo nematóides restringia-se apenas às formas parasitas de plantas,
destacando-se os gêneros Globodera, Heterodera, Longidorus, Meloidogyne e Xiphinema, com
espécies causadoras de elevadas perdas na América do Norte e Europa (SASSER; FRECKMAN,
1987). No entanto, como os fitonematóides representam tão somente de 20 a 40% da comunidade
total de nematóides de um solo sob condição de manejo agrícola (BOAG et al., 1998), tais estudos
apresentavam valor ou interesse limitado, pelo menos dentro de contexto ecológico mais amplo
(NEILSON, 2005). Ademais, sabe-se que a população humana vem aumentando de modo
exponencial e que o mesmo tende a ocorrer com os efeitos da intervenção humana sobre os
sistemas biológicos (VITOUSEK et al., 1997). Assim, os estudos mais recentes sobre diversidade
e estrutura das comunidades de nematóides passaram a ser desenvolvidos sob um novo enfoque,
qual seja o da valorização dos representantes de todos os grupos tróficos.
Os nematóides têm sido considerados bons bioindicadores ecológicos do solo, ou seja, das
alterações ambientais nele ocorridas, para isso concorrendo algumas características fundamentais
como: i) são encontrados em abundância em múltiplos e variados biomas, desde que neles exista
disponibilidade de água e carbono orgânico; ii) apresentam diversidade trófica; iii) possuem ciclo
biológico relativamente curto; iv) constituem comunidades multiespecíficas, ocorrendo tanto
interações entre os seus diferentes membros quanto entre estes e outros componentes da biota do
solo; v) certos táxons, ou grupos de táxons, comprovadamente apresentam sensibilidade
diferenciada frente a distúrbios ocorridos no meio; e vi) podem ser identificados e quantificados
sem maiores dificuldades, inclusive as formas de vida livre, pelo menos até o nível genérico;
quando o estudo de diversidade se limita a comunidades de fitonematóides, é comum utilizar-se o
nível específico (NEHER, 2001; NEILSON, 2005; CARES, 2006).
Os aspectos acima expostos justificam em grande parte, portanto, a multiplicação de estudos
sobre a diversidade de nematóides hoje observada, particularmente daqueles em que se busca
aferir o impacto da substituição de sistemas de vegetação nativa por áreas de produção agrícola
intensiva sobre a microfauna do solo, através de alterações na estrutura das comunidades de
nematóides locais.
13
1.1.2 Análise de dados em estudos de comunidades de nematóides
O entendimento, a interpretação e o esclarecimento de fatos ligados à complexa estrutura
das comunidades de nematóides tem constituído, especialmente ao longo das três últimas décadas,
constante desafio aos estudiosos da ecologia dos nematóides (NEILSON, 2005).
Estudos de diversidade em comunidades de nematóides são normalmente desenvolvidos a
partir de dados qualitativos, baseados nas identificações taxionômicas, e quantitativos, que
expressam o número de indivíduos de cada táxon, ou seja, a abundância (GOULART, 2002).
Dados de abundância relativa dos nematóides de cada grupo trófico são úteis para o estudo de
comunidades e para a compreensão de suas relações com outros integrantes da biota do solo
(FRECKMAN; ETTEMA, 1993).
Para mensurar a diversidade de nematóides, têm sido freqüentemente utilizados alguns
índices matemáticos aplicados em outras áreas científicas, dos quais os mais comuns são a riqueza
de táxons e os índices de Shannon-Weaver (pelo qual se atribuem pesos iguais aos táxons
independentemente de suas abundâncias) e de Simpson (pelo qual se atribuem maiores pesos aos
táxons mais abundantes), bem como seus respectivos índices de equitatividade (NORTON, 1978;
MAGURRAN, 1988; ODUM, 1988; CARES, 2006). Todavia, embora úteis em muitos casos, tais
índices foram alvos de críticas por anos pelo fato de que nem sempre apresentavam suficiente
poder discriminatório quando empregados nas pesquisas nematológicas (NEILSON, 2005).
Considerável avanço à realização de tal tipo de estudo foi proporcionado com a proposição
do chamado ‘índice de maturidade’ (BONGERS, 1990), usado como indicativo da sucessão
ecológica em que se encontra uma comunidade de nematóides e como medida de perturbação do
ambiente. Para a obtenção desse índice, são considerados ‘colonizadores’ os nematóides que
apresentam rápido aumento populacional sob condições favoráveis, possuem ciclo de vida curto,
alta capacidade de colonização e maior tolerância a perturbações ou distúrbios ambientais. São
chamados ‘persistentes’ aqueles que apresentam baixas taxas reprodutivas, ciclo de vida longo,
baixa capacidade de colonização e maior sensibilidade a distúrbios do ambiente. Com base nessas
características, foi criada uma escala de valores de 1 a 5, chamados ‘c-p’, sendo que os mais
próximos de 1 estão relacionados a nematóides colonizadores e mais próximos de 5 a nematóides
persistentes. Os valores c-p são utilizados para a determinação do índice de maturidade, que é
calculado levando em consideração unicamente os nematóides de vida livre, e não os parasitos de
14
plantas. Há também um ‘índice de parasitos de plantas’, que considera somente os nematóides
fitoparasitos e é calculado da mesma forma (BONGERS, 1990). Pouco tempo depois, foi
publicado artigo de enorme importância (YEATES et al., 1993), que veio completar a idéia de
Bongers e viabilizar o emprego dos índices de maturidade. Nele, as famílias e gêneros de
nematóides até então conhecidos foram alistados segundo os seus hábitos alimentares,
possibilitando o estabelecimento, de modo padronizado, dos cinco grupos tróficos hoje
intensamente utilizados nos estudos sobre comunidades de nematóides (parasitos de plantas,
bacteriófagos, micófagos, predadores e onívoros). Esses dois trabalhos formaram a base para
muitos estudos ecológicos envolvendo nematóides incluindo análise estatística univariada
(WASILEWSKA, 1997).
Para o estudo mais detalhado das condições da cadeia alimentar em termos de nível de
distúrbio, enriquecimento do solo, via de decomposição da matéria orgânica e relação C/N, foram
também propostos (FERRIS et al., 2001) o índice de enriquecimento (EI), o índice de estrutura
(SI) e o índice do canal de decomposição (CI), que são calculados com base nas abundâncias dos
nematóides identificados dentre de cada um dos cinco grupos tróficos.
Nos últimos anos, a aplicação de análise multivariada, especialmente a análise de
grupamento, em estudos sobre comunidades de nematóides vem crescendo gradativamente,
produzindo, com certa freqüência, resultados distintos daqueles obtidos através de análise
univariada (WALL et al., 2002).
Outro aspecto a se considerar é a absoluta escassez de pesquisadores especializados na
identificação de nematóides pelo método clássico (morfológico / morfométrico) atualmente
observada (COOMANS, 2002), o que irá representar dificuldade adicional bastante relevante ao
desenvolvimento de futuros estudos sobre diversidade. Em vista de tal perspectiva, não só a
necessidade como a conveniência da utilização de técnicas moleculares para auxiliar e agilizar a
identificação taxionômica em tais estudos vai se tornando cada vez mais evidente (NEILSON,
2005).
1.1.3 Estudos de diversidade de nematóides
Estudos de diversidade de nematóides do solo podem ser classificados, entre outros critérios,
segundo os tipos de ecossistemas amostrados. Nesse caso, podem referir-se apenas a ecossistemas
15
naturais, a agroecossistemas e a ecossistemas naturais e agroecossistemas em conjunto. No que
concerne aos trabalhos envolvendo comparação entre comunidades ocorrentes em ecossistemas
naturais e agroecossistemas, não são muitos ainda, embora o número venha aumentando
gradativamente. Tal literatura já foi antes parcialmente sumariada (GOULART, 2002) e é aqui
complementada, alistando-se na seqüência os trabalhos que se pode compilar, por ordem
cronológica de publicação.
No Estado de São Paulo, Brasil, observações realizadas sobre nematóides presentes em
solos de mata e de áreas cultivadas, ainda na década de 1950, possibilitaram concluir que os solos
pouco ou não submetidos a distúrbios encerravam nematofauna com número superior de gêneros
e espécies e que, quando se inicia o cultivo agrícola em uma área de vegetação natural, com o
tempo ocorre a eliminação de alguns táxons, a permanência de outros e até mesmo introdução de
alguns por meio de material vegetal ou maquinaria infestados (ZAMITH; LORDELLO, 1957).
Estudo conduzido na Índia (LAL et al., 1983) possibilitou verificar que a queima da
cobertura vegetal nativa seguida de arações visando à abertura de novas áreas de produção
agrícola causaram diminuição nas populações locais de fitonematóides. Com o tempo, a
implantação de diferentes tipos de culturas favoreceu a multiplicação de vários táxons de
fitonematóides, embora o plantio de Crotalaria juncea L. tenha evidenciado efeito adverso sobre
vários deles e favorecido diversos gêneros de nematóides microbiófagos, predadores e onívoros.
Em pesquisa desenvolvida nos Estados de Goiás, Minas Gerais e no Distrito Federal,
Brasil, estudou-se a diversidade de fitonematóides, até o nível de gênero, com base em
amostragens realizadas em mata ciliar, cerrado e culturas perenes e anuais (CARES; HUANG,
1991). Os maiores números de gêneros de fitonematóides ocorreram, em escala decrescente, em
cerrado, mata ciliar, culturas perenes e anuais. Alguns representantes de Criconematoidea,
Anguinidae e Tylenchidae, muito freqüentes nas áreas de vegetação nativa, tiveram as populações
reduzidas a níveis não detectáveis nas áreas substituídas por culturas. Pratylenchus e Ditylenchus,
por outro lado, só foram identificados nas áreas cultivadas.
Nos Estados Unidos, estudaram-se as comunidades de nematóides em ecossistemas
naturais e agroecossistemas (áreas em esquemas de rotação de culturas), sob diferentes níveis de
intervenção antrópica (FRECKMAN; ETTEMA, 1993). Nos sistemas naturais, determinaram-se
os maiores valores para a riqueza de táxons e diversidade, o que já era esperado. Nematóides
bacteriófagos predominaram em todas as áreas, enquanto os micófagos prevaleceram nos sistemas
16
com vegetação nativa e os fitoparasitos tiveram a menor abundância na área de culturas em que se
praticava o cultivo orgânico. Predadores e onívoros foram os grupos tróficos menos abundantes
nas diferentes áreas amostradas.
Na República Tcheca, desenvolveu-se estudo comparativo (HÁNEL, 1995) entre as
comunidades de nematóides ocorrentes em áreas de rotação trigo/batata, sob período de pousio
após cultivo de milho, floresta e campo natural. Valores elevados de índices de diversidade e
maturidade foram obtidos principalmente para as área de campo e floresta, evidenciando tratarem-
se das comunidades mais estáveis, menos sujeitas a distúrbios.
Na região do Brasil Central, em pesquisa sobre a diversidade apenas de nematóides
parasitos de plantas ocorrentes em áreas com três tipos de vegetação nativa (mata ciliar, cerrado e
cerradão) e em culturas anuais e perenes (HUANG; CARES, 1995), pode-se concluir que a
diversidade taxionômica dos nematóides apresentou paralelismo em relação à diversidade
botânica dos ambientes estudados, sendo que, dentre estes, cerrado e cerradão mostraram as
maiores diversidades de plantas. A abundância de fitonematóides foi maior nas áreas de culturas
perenes, provavelmente devido à grande biomassa radicular destas, e menor nas culturas anuais.
Na República de Camarões, África, avaliaram-se os efeitos de diferentes tipos de alteração
ambiental, inclusive a implantação da agricultura, em área originalmente de floresta nativa
(BLOEMERS et al., 1997). Exceto nas áreas tidas como expostas a modificações muito intensas,
observou-se ocorrência de efeito adverso restrito na riqueza de táxons de nematóides, sendo os
impactos sobre todos os grupos tróficos presentes relativamente semelhantes.
Na Austrália, compararam-se as comunidades de nematóides ocorrentes em pastagens
nativas e cultivadas (YEATES; KING, 1997), verificando-se que a substituição de espécies
vegetais nativas por exóticas resultou em significativas alterações na abundância e diversidade
taxionômica das comunidades nematológicas em ambos os ambientes. Houve aumento na
abundância total de nematóides pela implantação das pastagens cultivadas devido ao crescimento
populacional dos bacteriófagos, ao passo que a abundância de predadores e o índice de
maturidade foram menores nas pastagens cultivadas.
Na Costa do Marfim, África, estudaram-se as populações de fitonematóides em floresta
nativa e em culturas de arroz estabelecidas após a derrubada de parte desta (COYNE et al., 1999).
O efeito imediato da derrubada sobre a diversidade da nematofauna foi muito pequeno, mas, com
os plantios sucessivos do arroz, verificaram-se rápidas e significativas alterações nas estruturas
17
trófica e taxionômica, com diminuição na diversidade geral e clara predominância de umas poucas
espécies fitoparasitas.
Nos Estados Unidos, compararam-se os índices de diversidade trófica e de maturidade de
comunidades de nematóides do solo ocorrentes em cinco áreas de produção agrícola conduzidas
nos sistemas ‘convencional’, com utilização de insumos químicos, e ‘orgânico’, sem uso de
insumos químicos (NEHER, 1999). As culturas produzidas nas áreas estudadas eram cereais e
hortaliças, principalmente. Os índices ecológicos utilizados não possibilitaram, de modo geral,
discriminação entre as comunidades de nematóides dos dois sistemas de cultivo. Em vista de tal
verificação, a autora concluiu que, ao contrário do que se poderia supor, os solos sob manejo
orgânico não devem ser considerados, necessariamente, como adequados ambientes referenciais,
nem sempre se prestando à utilização em estudos que visem à aferição comparada da qualidade
biológica entre os solos de diferentes ecossistemas.
No Brasil Central, procurou-se caracterizar/comparar as comunidades nematológicas
ocorrentes em quatro tipos de vegetação nativa - cerrado, cerradão, mata e campo - e quatro tipos
de cultivos agrícolas - café, eucalipto, milho e tomate (MATTOS, 1999; MATTOS et al., 2006).
A ordem decrescente para as diversidades nos diferentes sistemas avaliados, aferidas pela riqueza
epor outros índices, foi cerrado-cerradão-mata-campo-eucalipto-café-milho-tomate. Para o índice
de maturidade, foi: campo-cerradão-cerrado-mata-eucalipto-café-milho-tomate. Os valores
obtidos para abundância dos parasitos de plantas no milho só foram estatisticamente maiores que
os das duas culturas perenes, não diferindo de nenhum dos sistemas nativos; no caso do tomateiro,
foram significativamente menores que os de todos os sistemas nativos e não diferiram das culturas
perenes. Os bacteriófagos foram prevalentes nas áreas cultivadas e os onívoros foram minoria em
todos os sistemas avaliados. Em termos de abundância relativa, membros de Criconematoidea
destacaram-se na vegetação nativa, confirmando relatos anteriores.
Na Eslováquia, estudaram-se comparativamente as comunidades de nematóides de
pastagens nativas e culturas de cereais de quatro localidades (VALOCKÁ et al., 2001). As
riquezas e as abundâncias foram maiores nos cultivos de cereais. Fitonematóides, seguidos dos
bacteriófagos, foram dominantes em quase todas as localidades, em ambos os ecossistemas. Os
índices de maturidade obtidos evidenciaram que os efeitos decorrentes de distúrbios ambientais
foram menores nas pastagens nativas do que nas culturas de cereais.
18
Na Finlândia, compararam-se as comunidades nematológicas de áreas de reflorestamento
com Betula spp. e de florestas tradicionais, decíduas, mantidas como monoculturas (M). As áreas
de reflorestamento acham-se instaladas em glebas onde originalmente se procedeu à derrubada e
queima da mata natural com objetivo de torná-las próprias à exploração agrícola e que
permaneceram abandonadas por anos em muitos casos (Rag), ou foram temporariamente
cultivadas com abeto vermelho (Rab). Observaram-se claras diferenças na estrutura das
comunidades tanto entre Rag e Rab, como entre estas e M. As diversidades específicas e as
abundâncias da maioria dos táxons, independente de grupo trófico, foram menores nas áreas dos
reflorestamentos (Rag, Rab). As proporções relativas de nematóides bacteriófagos e onívoros
foram maiores e a de fitoparasitos menor em Rag e Rab do que em M. Diversas variáveis, como a
umidade e a acidez do solo, foram consideradas importantes para explicar as variações observadas
nas estruturas das comunidades de nematóides avaliadas. Sugeriu-se, ainda, que a presença de
certos tipos de anelídeos oligoquetas (= minhocas) poderia desempenhar papel relevante na
regulação das populações de nematóides do solo (RÄTY; HUHTA, 2003).
No Brasil, em São Carlos (SP), estudaram-se as comunidades de nematóides de três
diferentes ecossistemas, um de vegetação natural (cerrado) e dois agroecossistemas (cultura
perene = pomar de goiaba; cultura anual = de milho, irrigada; ambos formados sobre cerrado), por
amostragens feitas em duas épocas do ano (GOULART; FERRAZ, 2003; GOULART et al.,
2003). A ocupação do cerrado com os cultivos afetou sensivelmente a composição das
comunidades, resultando redução na abundância relativa de formas predadoras ou onívoras e
menor diversidade trófica no geral. Não foi possível detectar clara predominância de nematóides
colonizadores ou persistentes nas áreas estudadas. Nas áreas de culturas, táxons de
Criconematoidea ocorreram em abundância bem menor que no cerrado, inclusive com ausência de
Discocriconemella, ao passo que gêneros como Pratylenchus e Helicotylenchus ocorreram em
elevadas abundâncias.
Na Eslováquia, três sistemas foram comparados quanto às estruturas de suas comunidades
nematológicas: campo, pastagem permanente e pastagem recém-implantada (há três anos). Os
parasitos de plantas foram os nematóides prevalentes em todos os ambientes estudados, seguidos
pelos micófagos na pastagem recém-implantada e pelos onívoros no campo e pastagem
permanente. As comunidades do campo e pastagem permanente assemelharam-se bastante quanto
à estrutura, diferenciando-se mais da pastagem recém-implantada (CEREVKOVÁ, 2006).
19
Também no Brasil, em Baraúnas (RN), estudou-se a estrutura de comunidades de
nematóides em áreas destinadas ao cultivo de meloeiro (Cucumis melo L.). As áreas estudadas
haviam sido anteriormente cultivadas com algodoeiro e ficaram sem uso agronômico durante uma
década, antes do cultivo com meloeiro. As áreas amostradas foram divididas em com e sem
sintomas reflexos de nematose. Ambas as áreas mostraram índices de diversidade com baixos
valores, refletindo o alto nível de distúrbios provocado pelo longo monocultivo do algodoeiro. O
período que as áreas passaram sem uso agronômico parece não ter sido suficiente para o
restabelecimento do equilíbrio da nematofauma, apresentando baixa abundância relativa de
onívoros e predadores (TORRES et al., 2006).
No Uruguai, estudaram-se as estruturas de comunidades de nematóides em monocultura
de arroz, pradaria sob cultivo em regime de rotação e pradaria natural (KORENKO; SCHMIDT,
2007). Na cultura do arroz, os bacteriófagos foram os mais abundantes, o que também ocorreu na
pradaria em sistema de rotação. Na pradaria natural, micófagos, parasitos de plantas e predadores
foram os mais abundantes. Não foram encontrados nematóides predadores no sistema de cultivo
de arroz. A riqueza de táxons e os índices de diversidade diferenciaram os dois sistemas de
pradarias relativamente à monocultura de arroz.
Além dos trabalhos alistados, sabe-se de outros estudos nacionais em que se comparam
as comunidades de nematóides em sistemas nativos e sob exploração agrícola, desenvolvidos em
diferentes regiões do País, mas que, pelo que se pode constatar, foram apenas divulgados na forma
de resumos apresentados em eventos científicos, dificultando assim uma plena análise de seus
conteúdos. Entre eles, pode-se enumerar os de Andrade et al. (2004), referente às comunidades
ocorrentes em oito sistemas de uso da terra no Mato Grosso do Sul, de Cares e Andrade (2005),
relativo às comunidades em diferentes pastagens e em capoeira no Amazonas, de Cares e Andrade
(2006), concernente às comunidades em seis sistemas de uso da terra no Amazonas, e de Santiago
et al. (2007), a respeito das comunidades em mata e áreas de rotação de culturas anuais no Paraná.
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24
2 ABUNDÂNCIA E DIVERSIDADE DE NEMATÓIDES EM ÁREAS CONTÍGUAS DE
VEGETAÇÃO NATURAL E SUBMETIDAS A DIFERENTES TIPOS DE USO
AGRÍCOLA
Resumo
Estudou-se a estrutura taxionômica de comunidades de nematóides ocorrentes em áreas
contíguas de mata natural preservada e de culturas perenes (bananeira, citros, pessegueiro) e
anuais (milho x leguminosas) em rotação em Piracicaba (SP). Três amostras compostas de solo
(volume aproximado de um litro) foram coletadas de cada área em duas épocas (“seca”,
agosto/2004 e “chuvosa”, março/2005) e profundidades (0-15 e 15-30 cm). Para cada amostra,
extraíram-se os nematóides de volume de 500 ml pela técnica de peneiramento combinado com
flotação em centrífuga com solução de sacarose, sendo depois fixados em formalina, contados e
infiltrados com glicerina. Para o cálculo das abundâncias e dos indicadores de diversidade, 150
exemplares foram coletados ao acaso por amostra e identificados ao nível de gênero. Assinalaram-
se 61 gêneros, filiados a 32 famílias. As abundâncias totais foram maiores à menor profundidade,
nas duas épocas de coleta. Os maiores valores de número e riqueza de gêneros, à menor
profundidade, ocorreram na mata; à maior profundidade, tal se deu na área de anuais e de citros,
nas primeira e segunda épocas de coleta, respectivamente. Os índices de diversidade de Shannon-
Weaver e de Simpson e respectivos índices de eqüitatividade foram menos eficientes que o
número e a riqueza de gêneros na discriminação dos sistemas estudados.
Palavras-chave: Estrutura taxionômica; Comunidades de nematóides; Ecossistemas
Abstract
Nematode abundance and diversity in neighbouring areas of native vegetation and perennial
and annual crops
The taxonomic structure of nematodes communities occurring in neighbouring areas of
native forest and four different agroecosystems was studied in Piracicaba, São Paulo State, Brazil.
Agroecosystems were three perennial (banana, citrus and peach orchards) and one annual (corn,
rotating with leguminous plants or followed by fallow) crops. Three soil samples (one liter
approximately) were collected per area at two different times (August/2004 and March/2005) and
depths (0-15 and 15-30 cm). Nematodes were extracted from 500 cc of soil by a sieving and sugar
flotation thecnique, fixed with formalin, counted and infiltrated with glycerin. Subsequently, 150
specimens randomly picked were identified to the genus level. A total number of 61 genera
affiliated to 32 families was recorded. Total abundance was higher at lower depth irrespective of
the sampling time. At depth 0-15 cm, higher values of genus number and genus richness were
calculated for the forest in both sampling times; at 15-30 cm, the highest values were assigned to
annual crop and citrus areas, respectively. Shannon-Weaver and Simpson indexes were less
efficient than genus number and genus richness in discrimating the studied ecosystems.
Keywords: Taxonomic structure, Nematode communities, Ecosystems
25
2.1 Introdução
Nematóides do solo, principalmente parasitos de plantas e microbiófagos, com freqüência
têm importante participação em processos essenciais ao sucesso da Agricultura, como a
decomposição da matéria orgânica e a reciclagem de nutrientes. Além disso, são também
considerados eficientes bioindicadores de alterações ocorridas nas condições do solo, como, por
exemplo, as resultantes da substituição de ecossitemas naturais por agroecossistemas (YEATES;
BONGERS, 1999; NEHER, 2001; CARES, 2006). Portanto, a realização de estudos que
contribuam ao conhecimento mais detalhado das estruturas de comunidades de nematóides
ocorrentes em ambientes com vegetação original preservada em comparação com outros
submetidos à exploração agrícola, mediante diferentes graus de intervenção humana, mostra-se
oportuna e relevante (FRECKMAN; ETTEMA, 1993; NEHER; CAMPBELL, 2004).
Nesse contexto, a influência do tipo de uso do solo, ou seja, a substituição de sistemas
nativos por culturas perenes e/ou anuais (em monocultivo ou rotação) tem sido especialmente
investigada (YEATES, 1996; YEATES; KING, 1997; MATTOS, 1999; VALOCKÁ et al., 2001;
GOULART et al., 2003; ANDRADE et al., 2004; CARES; ANDRADE, 2006; KORENKO;
SCHMIDT, 2007), muitas vezes avaliando-se, em adição, os efeitos de outras práticas, como
queimadas, adubações química e orgânica, manejo de plantas daninhas e tratos culturais
mecanizados. Um aspecto desvantajoso observado em alguns desses estudos (RENCO, 2004;
LISKOVÁ, CEREVKOVÁ, 2005), não obstante a evidente aplicação dos autores ao conduzi-los,
é o de que os sistemas avaliados, nativos e cultivados, ficam bem distantes uns dos outros. Tal
fato pode implicar em inevitáveis diferenças, climáticas e especialmente edáficas, entre as áreas
cotejadas, com prováveis reflexos na análise dos efeitos resultantes sobre a nematofauna dos
sistemas envolvidos.
No presente trabalho, contou-se com a excepcional oportunidade de se dispor de áreas
contíguas de mata preservada e de culturas perenes (bananeira, citros e pessegueiro) e anuais
(milho x leguminosas) em rotação, desenvolvendo-se, em função disso, estudo a respeito das
estruturas trófica e taxionômica das comunidades de nematóides nelas ocorrentes, do qual apenas
os resultados obtidos relativos à abundância e à diversidade são aqui apresentados.
26
2.2 Desenvolvimento
2.2.1 Material e Métodos
2.2.1.1 Localização e descrição dos sistemas amostrados
As áreas utilizadas para as coletas das amostras eram contíguas, com mata na parte central
e os cultivos agrícolas perenes (bananeira, citros e pessegueiro) e anuais (milho e outras em
rotação) em seu entorno (Figura 2.1), localizando-se no Campus da Escola Superior de
Agricultura Luiz de Queiroz, da Universidade de São Paulo, em Piracicaba, (latitude: 22° 42’ 30”
Sul; longitude: 47° 38’ 00” Oeste), Estado de São Paulo. O solo do local foi classificado como
Terra Roxa Estruturada Eutrófica (Kandiudalfic Eutrudox) por Vital-Torrado et al. (1993), tendo
as cinco áreas utilizadas no estudo apresentado, pela análise granulométrica realizada, as seguintes
classes de textura: anuais, media-arenosa; bananeira, media-argilosa; citros, media-arenosa; mata,
media-arenosa; e pessegueiro, argilosa (Apêndice A).
A área da mata, parcialmente degradada, também designada ‘remanescente de floresta’,
praticamente não sofre perturbação antrópica, exceto por eventuais atividades de remoção de
galhos e ramos caídos em sua região periférica, a fim de desobstruir as estradas que a delimitam.
O pomar de citros (variedades comerciais de copa sobre o porta-enxerto limoeiro-cravo – Citrus
limonia Osbeck) contava com cerca de 15 anos de idade e, vale frisar, foi formado a partir de
mudas isentas do nematóide Tylenchulus semipenetrans Cobb. O bananal é da cultivar Nanicão,
do grupo Cavendish, de idade não conhecida. A área de cultivo de anuais tem sido ocupada
principalmente por milho; no outono-inverno, alternam-se em períodos de pousio ou plantio de
leguminosas usadas como coberturas do solo (Apêndice C).
2.2.1.2 Coleta das amostras
As amostras de solo foram coletadas nas cinco áreas em estudo, em diferentes
profundidades (0-15 cm e 15-30 cm), em duas épocas: agosto de 2004 (“seca”) e março de 2005
(“chuvosa”). Utilizou-se enxadão para a coleta, recorrendo-se a trena para demarcação das duas
profundidades estabelecidas. Para cada área, época e profundidade, três amostras compostas com
27
volume de cerca de um litro de solo foram tomadas, sendo cada uma formada por cinco
subamostras simples. Durante a coleta, as amostras foram primeiro mantidas em baldes plásticos
etiquetados e depois transferidas a sacos plásticos devidamente identificados e conservados no
interior de recipiente de isopor. Ao término das coletas, em cada época, as amostras foram
imediatamente levadas ao laboratório do Setor de Nematologia/Zoologia Agrícola da ESALQ
para processamento e extração dos nematóides.
Figura 2.1 - Vista aérea das áreas amostradas durante o estudo (Piracicaba/SP): 1. Mata degradada; 2. Pomar
cítrico; 3. Bananal; 4. Pomar de pessegueiro; e 5. Cultivo de anuais em regime de rotação (em pousio,
à época da foto)
28
2.2.1.3 Processamento das amostras: extração/ fixação dos nematóides e cálculos realizados
Após homogeneização manual, 500 ml do solo de cada amostra foram processados
visando à extração, realizada pelo método de Jenkins (1964). Seguiram-se as etapas de morte
(aquecimento gradual em água até 65°C) e fixação inicial dos espécimes (formalina), sendo
mantidos em frascos de vidro de boca larga identificados.
Procedeu-se então à estimativa populacional no volume total de cada amostra, feita ao
microscópio com lâmina de contagem de Peters. Como os níveis populacionais afiguraram-se
excessivamente altos, optou-se por agitar firmemente a suspensão e, imediatamente após, dela
retirar com pipetador automático o equivalente a 1/5 do volume, ou seja, alíquota contendo os
nematóides presentes em 100 ml da amostra original de solo. As amostras foram submetidas ao
chamado “método da desidratação lenta” (HOOPER, 1986), sendo os nematóides vagarosamente
infiltrados com glicerina. Coletaram-se ao acaso 150 espécimes por amostra, os quais foram
montados em lâminas permanentes visando à identificação ao nível genérico, utilizando-se o
sistema de classificação proposto por DeLey e Blaxter (2002). Para os estudos previstos, com base
em tais identificações, calcularam-se as abundâncias relativas e totais dos táxons ocorrentes, além
dos indicadores usuais em tal tipo de estudo (CARES, 2006), a saber: número de gêneros; riqueza
de gêneros; índices de diversidade de Shannon-Weaver e de Simpson e seus respectivos índices de
eqüitatividade. Os dados foram analisados pelo programa estatístico SISVAR (FERREIRA, 2000)
e as médias comparadas pelo teste de Tukey (5%).
2.2.2 Resultados e Discussão
O número total de gêneros identificados nas duas épocas de coleta foi de sessenta e um
(61), nem todos ocorrendo em ambas as épocas ou áreas amostradas (Tabela 2.1). Ambas as
classes, Enoplea e Chromadorea, estiveram bem representadas nas áreas estudadas. De Enoplea,
subclasse Enoplia, identificaram-se gêneros filiados a seis famílias (Alaimidae,
Diphtherophoridae, Ironidae, Prismatolaimidae, Trichodoridae e Tripylidae), enquanto de
Dorylaimia foram onze (Aporcelaimidae, Belondiridae, Discolaimidae, Dorylaimidae,
Longidoridae, Mononchidae, Mylonchulidae, Nordiidae, Nygolaimidae, Qudsianematidae e
Tylencholaimidae); em ambos os casos, tanto táxons de vida livre como fitoparasitos foram
encontrados. De Chromadorea, subclasse Chromadoria, ocorreram gêneros de 15 famílias
29
(Achromadoridae, Anguinidae, Aphelenchidae, Aphelenchoididae, Cephalobidae,
Criconematidae, Ecphyadophoridae, Hoplolaimidae, Meloidogynidae, Panagrolaimidae,
Plectidae, Pratylenchidae, Rhabditidae, Teratocephalidae e Tylenchidae), igualmente
compreendendo formas de vida livre e fitoparasitas.
2.2.2.1 Abundância
Quanto às abundâncias totais (Tabela 2.2), em ambas as épocas de coleta e para todas as
áreas amostradas (exceto bananeira, na primeira coleta), as médias obtidas foram superiores para
a menor profundidade relativamente à maior. Nas primeira e segunda épocas de coleta, os totais
gerais de nematóides (soma das abundâncias totais das cinco áreas amostradas) obtidos à maior
profundidade foram equivalentes a 61% e 50% dos totais encontrados à menor profundidade,
respectivamente. Tais dados vêm confirmar observações contidas em alguns outros estudos, como
no de Yeates (1996), que, ao comparar a diversidade da nematofauna em áreas com três diferentes
tipos de vegetação (pastagem, capoeira e floresta nativa) na Nova Zelândia, verificou ampla
predominância de nematóides na camada do solo de 0-10 cm de profundidade em relação à de 10-
20 cm, para todos os grupos tróficos. Esse autor destacou que, apenas para Diphtherophora,
Pungentus e Sectonema, os níveis populacionais foram maiores à maior profundidade de coleta.
No presente estudo, dentre esses gêneros, só Pungentus e Diphtherophora estiveram
representados e as abundâncias relativas deste último (Tabela 2.1), maiores a 15-30 cm em três
das cinco áreas amostradas, corroboraram tal verificação; no caso de Pungentus, que ocorreu
apenas na área de bananeira e só foi detectado a 15-30 cm de profundidade, o mesmo foi
observado. Andrade et al. (2004), no Mato Grosso do Sul, também verificaram maior abundância
e diversidade de nematóides à profundidade de 0-10 cm do que a 10-20 cm, ao estudarem os
possíveis efeitos de práticas agrícolas sobre a nematofauna ocorrente em oito sistemas locais de
uso da terra.
30
Tabela 2.1 - Abundância relativa (%) dos nematóides, ao nível genérico, nas duas épocas e profundidades de coleta (m = 0-15; M = 15-30
cm)
(continua)
Anuais Bananeira Citros Pessegueiro Mata
1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta
Gêneros
m M m M m M m M m M M M m M m M m M m M
Achromadora - - - - - - - - 0,6 0,6 5,3 - - - 0,6 - 0,6 - 0,6 -
Acrobeles 10,0
2,0 8,0 3,3 4,6 5,3 - - 8,6 0,6 2,6 2,6 6,0 14,3 10,0 0,6 11,3 10,0 17,3 5,3
Acrobeloides
2,0 2,0 0,6 2,0 0,6 1,3 4,0 - 1,3 8,6 4,6 4,6 - - 1,3 1,3 2,0 1,3 2,6 18,0
Alaimus - - - - - - - - - - - - - - - - 0,6 -
Aphelenchoides 0,6 2,0 0,6 - - - 0,6 - 0,6 0,6 - 0,6 0,6 0,6 - - 0,6 0,6 - -
Aphelenchus 1,3 2,0 6,0 4,0 2,6 1,3 2,0 - 12,6
11,3
10,0
5,3 0,6 2,0 5,3 4,0 2,6 1,3 2,6 1,3
Aporcelaimellus
0,6 2,6 1,3 - - - - - - - 1,3 5,3 - - - - 0,6 - 1,3 0,3
Aporcelaimium - - - - - - - - - - 0,6 1,3 - - - - - - 1,3 -
Aporcelaimus - - 0,6 0,6 0,6 - - - - - 0,6 0,6 - - 2,0 0,6 2,6 6,0 2,6 4,0
Axonchium - - - 0,6 - - 5,3 6,6 - - - - 0,6 1,3 - - - - 3,3 -
Carcharolaimus - 0,6 1,3 - - - - - - 0,6 0,6 3,3 - - 0,6 0,6 0,6 1,3 - 1,3
Cephalobus - 0,6 - 1,3 - - - 0,6 3,3 2,0 9,3 8,6 - 2,0 - - 0,6 4,6 0,6 4,0
Chiloplacus - - - - - - - - - - - - - - - - - - 0,6 -
Chitwoodius - - - - - 1,3 - 3,3 - 2,6 - - - - - - - - - -
Diphtherophora 2,0 4,0 2,0 - 5,3 6,0 2,6 5,3 6,0 8,0 1,3 0,6 2,6 3,3 1,3 6,0 2,0 0,6 1,3 -
Discocriconemella
- - - - - - - - - - - - - - - - 10,0 13,3 0,6 4,6
Discolaimium - - 0,6 0,6 0,6 2,0 - - 0,6 0,6 - 6,0 0,6 - - 2,0 2,6 0,6 0,6 0,6
Discolaimoides - - - - - - - - - - - - 0,6 - - - - - - -
Discolaimus 0,6 0,6 - - - 0,6 0,6 - - - 1,3 - 0,6 - - 0,6 0,6 - 0,6 -
Ditylenchus - - - 2,0 - - - - - - - 0,6 - - 0,6 - - - 0,6 0,6
Dorylaimellus - - - - 0,6 0,6 - - 2,0 1,3 0,6 0,6 - - - - - - 2,0 -
Dorylaimus 0,6 - 1,3 0,6 1,3 0,6 1,3 0,6 - - - - 1,3 - 0,6 - - - 1,3 -
31
Tabela 2.1 - Abundância relativa (%) dos nematóides, ao nível genérico, nas duas épocas e profundidades de coleta (m = 0-15; M = 15-30
cm)
(continuação)
Anuais Bananeira Citros Pessegueiro Mata
1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta
Gêneros
M M m M m M m M m M m M M M m M m M m M
Eucephalobus - - 2,6 - - - - - - - - - - 0,6 0,6 - - - - -
Eudorylaimus 1,3 1,3 4,0 2,6 8,6 - 3,3 - 6,0 0,6 7,3 2,6 5,3 1,3 1,3 2,6 4,6 1,3 6,0 2,6
Filenchus 1,3 2,0 2,0 1,3 0,6 - 0,6 2,0 2,0 0,6 1,3 - - 0,6 - - - - 0,6 -
Helicotylenchus
23,3
27,3 36,6 50,0 32,6 2,0 20,0
24,6
24,6
18,3
- 2,6 18,0 20,0 4,0 2,6 30,6 42,0 24,6 34,0
Ironus - - - - 1,3 - - - 1,3 - 2,6 - 0,6 - - - 0,6 - 1,3 -
Labronema - 0,6 2,6 0,6 - - - - - - - - 0,6 - - 0,6 - - 0,6 0,6
Lordellonema - - - - - - - - - - - 2,6 - - - - - - - -
Meloidogyne 20,0
2,0 3,3 10,0 8,0 0,6 11,3
9,3 - - 0,6 3,3 - - 0,6 - - - 1,3 10,6
Mesocriconema 2,6 0,6 4,6 - 3,3 7,3 2,6 8,0 - 0,6 - 0,6 8,6 3,3 9,3 16,0 6,6 0,6 - 2,0
Mesodorylaimus
- - - - - - - - - - - - 0,6 - - 0,6 - 0,6 - -
Mesorhabditis 4,0 2,0 - 1,3 2,0 - 0,6 - 2,0 - 7,3 4,0 - - 2,0 0,6 0,6 1,3 0,6 0,6
Mononchus - - - - - - 0,6 - - - - - - 1,3 - - - - - -
Mylonchulus - 0,6 - - - - 0,6 - - - 4,6 0,6 - - - - - 2,0 0,6 -
Nothotylenchus - - - - - - - - - - - - - - - - - - 0,6 -
Nygolaimus - - - - - - - - 1,3 2,0 - - - - - - - - - -
Opistodorylaimus
- 0,6 - - - - - - - - - - - - - - - - - -
Panagrellus
- 2,0 2,0 - 2,0 - - - - - 11,3
1,3 - - 3,3 - - - - -
Panagrolaimus 3,3 - - - - - 1,3 - 2,6 - - - 0,6 - 0,6 0,6 0,6 5,3 2,0 0,6
Paratrichodorus
- 1,3 6,6 7,3 - - - - - 2,0 2,0 3,3 - - - - 0,6 2,0 4,6 2,0
Plectus - - - - 0,6 - - - 1,3 - 0,6 0,6 - - 2,0 - 1,3 - 0,6 -
Pratylenchus 7,3 4,0 - 4,0 - - 14,0
11,3
5,3 19,6
- - 1,3 2,0 3,3 - - - - -
Prionchulus - - 0,6 0,6 2,0 - 0,6 - 0,6 - 3,3 - - - - - 0,6 - - -
32
Tabela 2.1 - Abundância relativa (%) dos nematóides, ao nível genérico, nas duas épocas e profundidades de coleta (m = 0-15; M = 15-30
cm)
(conclusão)
Anuais Bananeira Citros
Pessegueiro
Mata
1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta 1
a
coleta 2
a
coleta
Gêneros
M M m M m M m M m M M M M M M M m M m M
Prismatolaimus 0,6 - 0,6 - - - - - 0,6 0,6 1,3 - - 1,3 2,6 - - - - -
Prodorylaimus - - - - - - - - - - - - - - 0,6 - - - 0,6 -
Psilenchus - - - - - - - - - - 0,6 - - - - - 3,3 0,6 - -
Pungentus - - - - - 2,6 - - - - - - - - - - - - - -
Radopholus 0,6 - - - 6,0 0,6 1,3 0,6 - - - - - 8,3 - - - - - -
Rhabditídeo n.i. 7,3 2,6 1,3 2,6 2,0 0,6 - - 4,6 4,0 1,3 1,3 - 0,6 - - 0,6 - 2,6 0,6
Rotylenchulus 3,3 31,3 - 0,6 12,0 51,3
18,0
21,3
- - - - 34,0 32,3 39,3 48,0 1,3 - 0,6 -
Rotylenchus - - - - - - - - - - - - - - - - 1,3 - - -
Sporonchulus - - - - - - - - - - - - 0,6 - 0,6 0,6 2,0 - - -
Tenunemellus - 0,6 - - - - - - - - - - - - - - - - - -
Teratocephalus - - - - - - - - - - 0,6 - - - - - - 2,0 - -
Tripyla - - - - - - - - - - - - - - - - 2,0 - - -
Tylencholaimus - 2,0 - - - 0,6 - - 0,6 0,6 - - - - - - 0,6 - - -
Tylenchus 2,0 - 4,0 2,0 - - 0,6 - 5,3 10,0
9,3 32,6 - - - 0,6 - 0,6 0,6 -
Xiphidorus - - - - - - - - - - - - - - - - - - 7,3 2,0
Xiphinema 4,6 1,3 5,3 0,6 2,0 14,6
6,6 6,0 2,6 2 6,0 3,3 15,3 4,6 6,0 10,6 2,0 1,3 0,6 3,3
Zeldia - 0,6 0,6 0,6 - - 0,6 - 2,0 1,3 0,6 - - - 0,6 - 2,0 - 2,0 -
33
Consideradas as abundâncias totais nas duas profundidades do solo e épocas de coleta por
área amostrada (Tabela 2.2), a seqüência decrescente observada foi a seguinte: anual (6010) >
bananeira (5237) > citros (4686) > pessegueiro (4653) > mata (4425). Todavia, a mata foi o único
ambiente em que ocorreu aumento na abundância total da primeira para a segunda coleta; nas
demais áreas, houve sempre redução nos valores obtidos, especialmente nas áreas de cultivo de
anuais em rotação e de bananeira. Isso pode indicar que, mesmo com menor abundância, a mata
representa ambiente mais estável e menos sujeito a grandes oscilações nos níveis populacionais
dos nematóides que os demais sistemas estudados. Apesar dessa tendência, evidente quando os
dados foram considerados de forma global para cada área, os valores de abundância, após as
análises estatísticas, nem sempre possibilitaram clara discriminação entre os sistemas estudados
(Tabela 2.2).
Na verdade, tal distinção só ficou bem expressa à menor profundidade, na primeira
coleta, tendo a área de cultivo de anuais então se destacado com a maior média e diferido
significativamente da mata e bananeira. No Uruguai, Korenko e Schmidt (2007) também
afirmaram que os dados de abundância total não permitiram a discriminação dos três sistemas
avaliados (vegetação original de pradaria, pradaria sob regime de rotação e monocultura de arroz),
o que aconteceu quando se consideraram os dados de abundância dos nematóides distribuídos
segundo os seus grupos tróficos. No entanto, no estudo de Andrade et al. (2004), verificou-se que
as maiores abundâncias totais ocorreram nas áreas submetidas a tratos culturais mais intensivos
(pastagem com adubação; pastagem e soja em esquemas de rotação 4P x 4S e 1S x 3P) do que nos
sistemas nativos avaliados (“cerradão” e pastagem sem adubação).
Em estudo desenvolvido no Brasil Central, envolvendo oito sistemas de uso da terra
(quatro sistemas nativos: cerrado, “cerradão”, campo e mata; dois sistemas cultivados perenes:
eucalipto e cafeeiro; e dois sistemas cultivados anuais: milho e tomate), Mattos (1999) também
verificou que as culturas anuais apresentaram abundâncias maiores que os cultivos perenes e os
sistemas de vegetação nativa. Goulart et al. (2003) obtiveram resultados semelhantes ao
compararem as comunidades de nematóides ocorrentes em três áreas de cerrado na região paulista
de São Carlos, uma preservada e duas substituídas por culturas perene (goiabeira) e anual (milho
em rotação). Cares e Andrade (2006), estudando as características da nematofauna em vários tipos
de sistemas de uso da terra (florestas primária e secundária; cultivos de fruteiras associados a
florestas; cultivos perenes de pastagens e bananeira; e cultivo anual de mandioca) na região
34
Tabela 2.2 - Abundâncias totais de nematóides por amostra (100ml de solo) nas diferentes épocas
e profundidades de coleta. Médias de três repetições
Primeira coleta Segunda Coleta
0-
15
15-
30
0-
15
15-30 Total
Anuais 2544a * 1404a 1368 694ab 6010
Bananeira 1398 b 1620a 1622 597 b 5237
Citros 1911ab 858ab 1230 687ab 4686
Pessegueiro 1812ab 576 b 1489 776ab 4653
Mata 1062 b 864ab 1600 899a 4425
Total 8727 5322 7309 3653
*
Médias seguidas da mesma letra nas colunas não diferem entre si (5%) pelo teste de Tukey.
amazonense do Alto Solimões, também afirmaram que havia uma tendência de a abundância de
nematóides ser maior com o cultivo intensivo e progressivo da área. Na Austrália, Yeates e King
(1997) compararam as comunidades de nematóides de áreas de pastagens nativas preservadas com
as de áreas em que estas foram substituídas por culturas; os distúrbios provocados pelas práticas
agrícolas concorreram a um aumento na abundância total de nematóides nas áreas de culturas em
relação às pastagens nativas. Na Eslováquia, em quatro diferentes localidades, Valocká et al.
(2001) compararam as comunidades de nematóides ocorrentes em pastagens nativas e culturas
anuais (cereais) verificando que tanto as abundâncias como as riquezas de gêneros foram sempre
maiores nestas últimas. Em contraste com tais resultados, Huang e Cares (1995), em estudo
conduzido no Brasil Central, relataram que a abundância foi maior nas áreas de culturas perenes
(cafeeiro, fruteiras e essências florestais) e de vegetação nativa (cerrado, “cerradão” e floresta de
galeria) que nas de culturas anuais (arroz, milho, soja e hortaliças), mas, neste trabalho, os autores
apenas consideraram a diversidade dos fitonematóides, e não a comunidade como um todo.
As abundâncias relativas de todos os táxons assinalados estão apresentadas na Tabela
2.1. Houve gêneros que só foram identificados a uma profundidade de coleta, como
Ironus
, a 0-15
cm, detectado nas duas épocas de amostragem e presente em três das cinco áreas, e
Chitwoodius
,
a 15-30 cm, detectado nas duas épocas e presente em duas áreas. Outros ocorreram de forma
predominante, mas não exclusiva, a uma profundidade de coleta nas duas épocas, como
Achromadora
,
Eucephalobus
,
Panagrolaimus
e
Plectus
a 0-15 cm, indiferente ao tipo de
vegetação da área. Alguns foram exclusivos da área de mata, tendo sido detectados em ambas as
35
épocas de coleta (
Discocriconemella
) ou em apenas uma delas, no caso a segunda (
Chiloplacus
,
Nothotylenchus e Xiphidorus
); desses,
Discocriconemella
e
Xiphidorus
, apesar de restritos à mata,
incluíram-se entre os de maior abundância relativa na área (Figura 2.2), ao passo que
Chiloplacus
e
Nothotylenchus
foram simplesmente detectados. Entre os gêneros de maior abundância relativa,
no conjunto das áreas estudadas, incluíram-se formas microbiófagas, como
Acrobeles
e
Diphtherophora
, e principalmente fitoparasitas, como
Helicotylenchus
,
Meloidogyne
,
Rotylenchulus
e
Xiphinema
.
Com freqüência, tem-se considerado que ocorre aumento na abundância de
fitonematóides, tornando-se esse o grupo dominante, em áreas sob muitos estresses ou distúrbios
ambientais (NILES; FRECKMAN, 1998); monoculturas também tendem a favorecer certos
gêneros ou mesmo espécies de fitonematóides, que se tornam mais abundantes diante da
transformação de ecossistemas naturais em agroecossistemas (FERRIS; FERRIS, 1974). No
presente estudo, ao que tudo indica isso ocorreu nos casos de
Rotylenchulus
(com a espécie
R.
reniformis
Linford & Oliveira) em bananeira e pessegueiro e
Mesocriconema
[com
M
.
xenoplax
(Raski) Loof & de Grisse] em pessegueiro.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
1 col 0-15 1 col 15-30 2 col 0-15 2 col 15-30
Ar(%)
Acrobeloides
Meloidogyne
Helicotylenchus
Acrobeles
Discocriconemella
Xiphidorus
Figura 2.2 - Gêneros com maiores valores percentuais de abundância relativa (Ar) na área de mata nas duas épocas
(1 col / 2 col) e profundidades (0-15 / 15-30 cm) de coleta
36
2.2.2.2 Diversidade
Com referência à diversidade taxionômica de nematóides (Tabela 2.3), para a menor
profundidade de coleta (0-15 cm), verificaram-se diferenças significativas entre os valores de
número e de riqueza de gêneros obtidos para a mata em relação a todas as demais áreas na
primeira coleta e em relação às áreas de anuais, de bananeira e de pessegueiro na segunda. Assim,
a maior diversidade ocorrente na mata frente aos sistemas cultivados ficou claramente
estabelecida. Tais dados vieram confirmar os resultados de trabalhos congêneres (FRECKMAN;
ETTEMA, 1993; HÁNEL, 1995; YEATES; KING, 1997; MATTOS, 1999; ANDRADE et al.,
2004; CARES; ANDRADE, 2006; KORENKO; SCHMIDT, 2007), nos quais se compararam as
comunidades de nematóides de sistemas nativos (campo, pradaria, cerrado, pastagem, mata e
outros) e cultivados (culturas perenes e anuais) com base em amostras de solo coletadas até a
profundidade de 20 cm, de que a diversidade é usualmente maior nas áreas de vegetação nativa do
que naquelas submetidas à exploração agrícola. No caso do trabalho de Andrade et al. (2004),
que, como o presente, incluiu amostragens em épocas ditas “seca” e “chuvosa”, a concordância
também aconteceu e tal fato foi confirmado. A exceção foi o estudo de Valocká et al. (2001), em
que a abundância total e a riqueza de gêneros foram maiores nos sistemas cultivados avaliados do
que nos nativos.
Ainda para a menor profundidade, os dados de índice de diversidade de Shannon-Weaver
obtidos para ambas as épocas de coleta (Tabela 2.3) confirmaram as indicações baseadas no
número e na riqueza de gêneros relativamente à alta diversidade ocorrente na área de mata, mas,
diferentemente destes, não possibilitaram maior discriminação estatística entre os tratamentos. Já
em relação aos índices de diversidade de Simpson e de eqüitatividade (J’ e ES), os sistemas
avaliados não se diferenciaram. Tais observações vêm corroborar o relato de Mattos (1999) de
que o número e a riqueza de gêneros muitas vezes constituem melhores instrumentos de aferição
da diversidade de nematóides ocorrentes em diferentes ecossistemas que os índices de Shannon e
de Simpson e seus respectivos índices de eqüitatividade. Na verdade, a eficiência de tais
indicadores tem-se mostrado muito variável entre os diferentes trabalhos desenvolvidos, pois
Freckman e Ettema (1993) consideraram tanto a riqueza de gêneros quanto o índice de Shannon
como pouco úteis na distinção entre sistemas perenes e anuais, enquanto Yeates e Bird (1994) e
McSorley e Frederick (1996) os classificaram como eficientes, tendo estes últimos, inclusive, os
37
utilizado para discriminar as comunidades ocorrentes nas linhas e entre as linhas de uma cultura
de soja.
Tabela 2.3 - Diversidade de nematóides do solo em áreas contíguas de vegetação natural e de
culturas perenes e anuais. Médias de três repetições
*
relativas a amostras de 100 ml
de solo
Primeira Coleta Segunda Coleta
0 - 15 cm
Anuais
Banana
Citros Pêssego
Mata Anuais
Banana
Citros Pêssego
Mata
NG 19,67c 21,00c 24,00b 14,67d 28,67a 23,00bc
20,00c 27,00ab
20,00c 31,00a
D 2,38c 2,77b 3,04b 1,88d 4,07a 3,05b 2,68b 3,67a 2,70b 4,08a
H’ 2,40ab 2,36ab 2,53a 1,97b 2,51a 2,40ab 2,29ab 2,86a 2,23b 2,71ab
J’ 0,80 0,77 0,79 0,70 0,74 0,76 0,79 0,86 0,74 0,79
DS 0,87 0,84 0,88 0,77 0,86 0,82 0,87 0,92 0,80 0,88
ES 0,91 0,89 0,92 0,83 0,89 0,86 0,92 0,96 0,84 0,91
15 - 30 cm
Anuais
Banana
Citros Pêssego
Mata Anuais
Banana
Citros Pêssego
Mata
NG 25,33a 17,67c 21,67ab
19,00bc
19,00bc
20,00b 12,33d 24,00a 15,33c 19,67b
D 3,36a 2,13c 3,07ab 2,83b 2,66b 2,90b 1,78c 3,52a 2,01c 2,74b
H’ 2,25ab 1,76c 2,52a 2,08abc
2,01bc 1,94bc 2,10b 2,53a 1,77c 2,19b
J’ 0,31c 0,62b 0,82a 0,71ab 0,68b 0,64c 0,83a 0,79ab 0,66c 0,73bc
DS 0,80ab 0,69b 0,89a 0,80ab 0,76b 0,71b 0,84a 0,85a 0,71b 0,82ab
ES 0,83ab 0,74b 0,93a 0,84ab 0,81ab 0,75b 0,92a 0,89a 0,76b 0,86ab
(*): Médias seguidas da mesma letra nas linhas não diferem ao nível de 5% pelo teste de Tukey.
NG = número de gêneros; d = riqueza de gêneros; H’ = Índice de diversidade de Shannon-Weaver; J’ = Índice de
eqüitatividade de Shannon; DS = Índice de diversidade de Simpson; ES = Índice de eqüitatividade de Simpson.
Para a maior profundidade (Tabela 2.3), diferentemente, na primeira época de coleta os
maiores valores de número e riqueza de gêneros foram obtidos para a área de anuais, que diferiu
significativamente das demais, exceto dos citros; na segunda época, os maiores valores ocorreram
na área de citros, que diferiu significativamente de todas as demais. As áreas com menor
38
diversidade foram as de bananeira e pessegueiro. Neste caso, de modo geral, os índices de
diversidade calculados corroboraram os resultados de número e riqueza de gêneros.
Durante a primeira coleta (agosto/2004), embora a área de anuais se encontrasse em
pousio, nela ainda existiam restos culturais e vegetavam não apenas plantas de milho crescidas a
partir de sementes caídas no solo como plantas daninhas, o que justificaria os dados de
abundância total ali então determinados (Tabela 2.2). Todavia, a progressiva redução no teor de
matéria orgânica na camada mais superficial do solo e a ocorrência mais restrita de chuvas no
período podem ter estimulado certa migração vertical de nematóides a partir da menor para a
maior profundidade de coleta, não só dos táxons mais abundantes no local como de menos
comuns e até raros; isso explicaria, pelo menos em parte, a maior diversidade verificada nessa
área à profundidade de 15-30 cm (Apêndice B). Nesse sentido, observa-se que o número médio de
gêneros identificados na primeira coleta (Tabela 2.3) à maior profundidade (25,33) foi superior ao
da menor profundidade (19,67), tendência não verificada em outras áreas estudadas, como
bananeira, citros e mata. Também, o índice de Shannon (que atribui pesos iguais aos táxons
independentemente das suas abundâncias) calculado para a área mostrou-se relativamente alto,
mas o valor de seu índice de eqüitatividade, coerentemente, foi bastante baixo (Tabela 2.3).
Considerando-se as duas profundidades de coleta, os dados de número e riqueza de
gêneros confirmaram uma tendência já mostrada pelos resultados de abundância, qual seja, de que
a diversidade taxionômica foi maior à profundidade de 0-15 cm do que a 15-30 cm. Assim, os
somatórios de números de gêneros (Tabela 2.3) identificados foram sempre maiores à menor
profundidade, tanto na primeira (108,10 x 102,67) como na segunda (121,00 x 91,33) época de
coleta. A mesma tendência foi verificada para os valores de riqueza de gêneros, principalmente na
segunda época de coleta. Por outro lado, os somatórios de número (210,77 x 212,33) e de riqueza
(28,19 x 29,13) de gêneros determinados evidenciaram que a diversidade aumentou bem pouco
entre a primeira (“seca”) e a segunda (“chuvosa”) época de coleta. No estudo conduzido no Mato
Grosso do Sul (ANDRADE et al., 2004; HUANG et al., 2004), já mencionado, os autores também
verificaram que, na coleta da estação chuvosa, houve certo aumento no número e na riqueza de
gêneros por amostra, mas os índices de diversidade não exibiram diferenças em comparação com
os da estação seca.
39
2.3 Conclusões
Do estudo desenvolvido, em que se compararam a abundância e diversidade de
nematóides em diferentes ecossistemas contíguos, conclui-se que: a) a abundância e a diversidade
variam conforme a profundidade das amostras coletadas; b) que o número e a riqueza de gêneros
foram mais eficientes para a discriminação dos sistemas estudados quando comparados aos
índices de diversidade de Shannon-Weaver e de Simpson e seus respectivos índices de
eqüitatividade; c) a retirada da vegetação nativa e a implantação dos cultivos perenes e anuais
influenciaram as comunidades, resultando a ausência de
Discocriconemella
e
Xiphidorus
(ambos
abundantes na vegetação nativa), estabilidade de certos gêneros parasitos de plantas como
Helicotylenchus
e
Rotylenchulus
; e a introdução de
Pratylenchus
e
Radopholus
nas áreas
cultivadas.
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42
3 ESTRUTURA TRÓFICA E ÍNDICES DE MATURIDADE DE COMUNIDADES DE
NEMATÓIDES EM ÁREAS CONTÍGUAS DE VEGETAÇÃO NATURAL E
SUBMETIDAS A DIFERENTES TIPOS DE USO AGRÍCOLA
Resumo
Estudaram-se a estrutura trófica e os índices de maturidade de comunidades de nematóides
ocorrentes em áreas contíguas de mata natural preservada e de culturas perenes (bananeira, citros,
pessegueiro) e anuais (milho x leguminosas) em rotação em Piracicaba (SP). Três amostras
compostas de solo (volume aproximado de um litro) foram coletadas de cada área em duas épocas
(“seca”, agosto/2004 e “chuvosa”, março/2005) e profundidades (0-15 e 15-30 cm). Para cada
amostra, extraíram-se os nematóides de volume de 500 ml pela técnica de peneiramento
combinado com a flotação em centrífuga com solução de sacarose, sendo depois fixados em
formalina, contados e infiltrados com glicerina. Para o cálculo das abundâncias relativas e dos
índices de maturidade, 150 exemplares foram coletados ao acaso por amostra e identificados ao
nível de gênero. Assinalaram-se 61 gêneros, filiados a 32 famílias. Os parasitos de plantas
constituíram o grupo trófico prevalente em todos os sistemas avaliados, nas duas épocas e
profundidades de coleta, seguidos no geral pelos bacteriófagos. Todavia, não foi possível separar
cultivos anuais de perenes com base nas abundâncias de parasitos de plantas. Os valores de T não
se prestaram à clara distinção entre os cinco sistemas, mas os de MI, mMI e PPI indicaram menor
ocorrência de distúrbios na mata e no pomar cítrico em relação às demais áreas cultivadas. A
herbivoria foi o canal prevalente de decomposição nos diferentes sistemas, exceto no pomar de
citros. Dentre os microbiófagos (FF/BF), a predominância foi da via bacteriana.
Palavras-chave: Grupos tróficos;Canal de decomposição; Comunidades; Ecossistemas
Abstract
Trophic structure and maturity index of nematode communities in neighbouring areas of
native vegetation and perennial and annual crops.
The trophic structure and maturity index of nematode communities occurring in
neighbouring areas of native forest and four different agroecosystems were studied in Piracicaba,
São Paulo State, Brazil. Agroecosystems were three perennial (banana, citrus and peach orchards)
and one annual (corn, rotating with leguminous plants or followed by fallow) crops. Three soil
samples (one liter approximately) were collected per area at two different times (August/2004 and
March/2005) and depths (0-15 and 15-30 cm). Nematodes were extracted from 500 cc of soil by a
sieving and sugar flotation technique, fixed with formalin, counted and infiltrated with glycerin.
Subsequently, 150 specimens randomly picked were identified to the genus level. A total number
of 61 genera affiliated to 32 families was recorded. Plant-parasitic nematodes prevailed as a
trophic group in all systems at both sampling times and depths, the bacterivorous usually ranking
second position. However, the data of relative abundance of phytonematodes did not allow annual
and perennial crop areas to be statistically differentiated. The studied systems also were not
43
clearly distinguished with basis on the T values, but according to the MI, mMI and PPI data the
forest and the citrus grove were the less disturbed areas. Herbivory was the predominant
decomposition channel in all systems, with exception of the citrus grove. In terms of microbial
decomposition (FF/BF), the process was usually dominated by bacteria.
Keywords:Trophic structure; Organic matter decomposition channel; Communities; Ecosystems
3.1 Introdução
Comunidades de nematóides de solo são poliespecíficas e constituídas basicamente por
cinco grupos funcionais: bacteriófagos, micófagos, parasitos de plantas, predadores e onívoros
(BONGERS; BONGERS, 1998; CARES, 2006). Tanto as formas fitoparasitas como as
microbiófagas têm participação em processos essenciais ao sucesso da Agricultura, como a
decomposição da matéria orgânica e a reciclagem de nutrientes. Além disso, nematóides são
considerados eficientes bioindicadores de alterações ocorridas nas condições do solo, como, por
exemplo, as resultantes da substituição de ecossistemas naturais por agroecossistemas (YEATES;
BONGERS, 1999; NEHER, 2001). Portanto, a realização de estudos envolvendo as estruturas
tróficas e os índices de maturidade de comunidades de nematóides de ambientes com vegetação
original preservada em comparação com outros submetidos a diferentes tipos de exploração
agrícola mostra-se relevante por possibilitar avaliação dos efeitos decorrentes da intervenção
humana tanto sobre importantes processos, como a decomposição da matéria orgânica, quanto em
termos de perturbação ambiental (FRECKMAN; ETTEMA, 1993; NEHER; CAMPBELL, 1994;
CARES, 2006).
Nos últimos 20 anos, o número de pesquisas a respeito do assunto aumentou
significativamente, como sumariado por Yeates (1999), Niles e Freckman (1998) e Neher (2001).
Um aspecto desvantajoso observado em alguns desses estudos, como os de Renco (2004) e
Lisková e Cerevková (2005), não obstante a evidente aplicação dos autores ao conduzi-los, é o de
que os sistemas avaliados, nativos e cultivados, localizavam-se bem distantes uns dos outros. Tal
fato pode implicar em inevitáveis diferenças entre as áreas cotejadas, principalmente climáticas e
edáficas, com prováveis reflexos na análise dos efeitos resultantes sobre a nematofauna dos
sistemas envolvidos.
No presente trabalho, contou-se com a excepcional oportunidade de se dispor de áreas
contíguas de mata preservada e de culturas perenes (bananeira, citros, pessegueiro) e anuais
44
(milho x leguminosas) em rotação, desenvolvendo-se, em função disso, estudo a respeito das
estruturas trófica e taxionômica das comunidades de nematóides nelas ocorrentes, do qual apenas
os resultados obtidos relativos aos grupos tróficos e índices de maturidade são aqui apresentados.
3.2 Desenvolvimento
3.2.1 Material e Métodos
3.2.1.1 Localização e descrição dos sistemas amostrados
As áreas utilizadas para as coletas das amostras eram contíguas, com a mata na parte
central e os cultivos agrícolas (perenes: bananeira, citros e pessegueiro; anuais: milho e outras em
rotação) em seu entorno (Figura 3.1), localizando-se (latitude: 22
°
42’ 30” Sul; longitude: 47
°
38’
00” Oeste) no Campus da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, da Universidade de
São Paulo, em Piracicaba (SP). O solo do local foi classificado como Terra Roxa Estruturada
Eutrófica (
Kandiudalfic Eutrudox)
por Vidal-Torrado et al. (1993), tendo as cinco áreas utilizadas
no estudo apresentado, pela análise granulométrica realizada, as seguintes classes texturais:
anuais, media-arenosa (areia=70%; silte=10%; argila=20%); bananeira, media-argilosa (52; 16;
32); citros, media-arenosa (70; 10; 20); pessegueiro, argilosa (44; 10; 46); e mata, media-arenosa
(68; 12; 20). Os teores de matéria orgânica (g.kg
-1
) variaram de 18 (anuais) a 35 (mata) (Apêndice
A).
A área de mata, parcialmente degradada, também designada ‘remanescente de floresta’,
praticamente não sofre perturbação antrópica, exceto por eventuais atividades de remoção de
galhos e ramos caídos em sua região periférica, a fim de desobstruir as estradas que a delimitam.
O pomar de citros (duas variedades comerciais enxertadas sobre limoeiro-cravo,
Citrus limonia
Osbeck) contava cerca de 15 anos de idade e o bananal era da cultivar Nanicão, do grupo
Cavendish, de idade não conhecida. A área de cultivo de anuais era ocupada principalmente por
milho, sendo que, no outono-inverno, alternavam-se períodos de pousio e de plantio de
leguminosas usadas como coberturas do solo.
45
Figura 3.1 - Vista aérea das áreas amostradas durante o estudo (Piracicaba/SP): 1. Mata degradada; 2. Pomar cítrico;
3. Bananal; 4. Pomar de pessegueiro; e 5. Cultivo de anuais em regime de rotação (em pousio, à época
da foto)
3.2.1.2 Coleta das amostras
As amostras de solo foram coletadas nas cinco áreas em estudo, a duas diferentes
profundidades (0-15 cm e 15-30 cm), em duas épocas: agosto de 2004 (“seca”) e março de 2005
(“chuvosa”). Utilizou-se enxadão para a coleta, recorrendo-se a trena para demarcação das duas
profundidades estabelecidas. Para cada área, época e profundidade, três amostras compostas com
volume de cerca de um litro de solo foram tomadas, sendo cada uma formada por cinco
subamostras simples. Durante a coleta, as amostras foram primeiro mantidas em baldes plásticos
etiquetados e depois transferidas a sacos plásticos devidamente identificados e conservados no
interior de recipiente de isopor. Ao término das coletas, em cada época, as amostras foram
46
imediatamente levadas ao laboratório do Setor de Nematologia/Zoologia Agrícola da ESALQ
para processamento e extração dos nematóides.
3.2.1.3 Processamento das amostras: extração/fixação dos nematóides e cálculos realizados
Após homogeneização manual, 500 ml do solo de cada amostra foram processados
visando à extração, realizada pelo método de Jenkins (1964). Seguiram-se as etapas de morte
(aquecimento gradual em água até 65
°
C) e fixação inicial dos espécimes (formalina), sendo
mantidos em frascos de vidro identificados.
Procedeu-se então à estimativa populacional no volume total de cada amostra, feita ao
microscópio com lâmina de contagem de Peters. Como os níveis populacionais afiguraram-se
excessivamente altos, optou-se por agitar firmemente a suspensão e, imediatamente após, dela
retirar com pipetador automático o equivalente a 1/5 do volume, ou seja, alíquota contendo os
nematóides presentes em 100 ml da amostra original de solo. As amostras foram submetidas ao
chamado “método da desidratação lenta” (HOOPER, 1986), sendo os nematóides vagarosamente
infiltrados com glicerina. Coletaram-se ao acaso 150 espécimes por amostra, os quais foram
montados em lâminas permanentes visando à identificação ao nível genérico, utilizando-se o
sistema de classificação proposto por DeLey e Blaxter (2002). Para o estudo da estrutura trófica,
calcularam-se as abundâncias relativas dos táxons ocorrentes, agrupando-os (BF = bacteriófagos;
FF = micófagos; PP = parasitos de plantas; PR = predadores; e OM = onívoros) com base em
Yeates et al. (1993). Para o estabelecimento dos canais prevalentes de decomposição da matéria
orgânica, calcularam-se as relações FF/BF e (FF + BF)/PP. Determinaram-se, ainda, os índices de
diversidade trófica (T), índices de maturidade (MI), índice de maturidade modificado (mMI) e de
parasitos de plantas (PPI), com base em Bongers e Bongers (1998) e como descritos em Mattos
(1999). Os dados foram analisados pelo programa estatístico SISVAR (FERREIRA, 2000) e as
médias comparadas pelo teste de Tukey (5%).
3.2.2 Resultados e Discussão
O número total de gêneros identificados foi de sessenta e um (61), distribuídos em 17
famílias da classe Enoplea (subclasses Enoplia e Dorylaimia) e 15 da classe Chromadorea
47
(subclasse Chromadoria), nem todos ocorrendo em ambas as épocas de coleta ou em todas as
áreas amostradas (Tabela 2.1).
3.2.2.1 Estrutura trófica
As proporções dos grupos (BF, FF, PP, PR e OM) dentro das comunidades, expressas em
termos de abundância relativa, (Tabelas 3.1 e 3.2). Os parasitos de plantas (PP) foram
predominantes nos diferentes sistemas avaliados, com exceção da área de citros na segunda época
de coleta, a 0-15cm de profundidade. Os bacteriófagos (BF) vieram em segundo lugar, geralmente
prevalecendo sobre os micófagos (FF). Os predadores (PR) e onívoros (OM) foram os menos
freqüentes, não se verificando inclusive quaisquer predadores nas amostras de bananeira a 15-30
cm, na segunda coleta (Figuras 3.2 e 3.3).
Os parasitos de plantas tiveram, na primeira coleta (época “seca”), as maiores
abundâncias relativas em todos os sistemas avaliados, nas duas profundidades (Tabela 3.1). Os
valores mais elevados, comumente maiores que 60%, foram observados para pessegueiro,
bananeira e anuais, seguidos da mata, nem sempre ocorrendo diferenças significativas entre tais
tratamentos. Os menores valores, ainda assim superiores a 40%, foram obtidos para citros,
diferindo significativamente de todos os outros tratamentos, exceto da mata na segunda coleta, a
15-30 cm. De qualquer modo, mesmo nos citros, os parasitos de plantas constituíram o grupo
trófico dominante. É oportuno destacar que gêneros como
Helicotylenchus
,
Mesocriconema
,
Meloidogyne
,
Pratylenchus,
Radopholus
,
Rotylenchulus
e
Xiphinema,
que incluem espécies com
altas taxas de reprodução em pessegueiro, bananeira e/ou certas culturas anuais, especialmente
gramíneas, foram freqüentes na área do estudo (Tabela 2.1). Foram os casos de
Helicotylenchus
multicinctus
(Cobb) Golden,
Meloidogyne
javanica
(Treub) Chitwood,
Mesocriconema xenoplax
(Raski) Loof e De Grisse,
Pratylenchus zeae
Graham,
Radopholus similis
(Cobb) Thorne
,
Rotylenchulus reniformis
Linford & Oliveira e
Xiphinema vulgare
Tarjan, todas assinaladas
durante o trabalho. Em contraste, na área de citros, não se verificou
Tylenchulus semipenetrans
Cobb, parasito bastante usual da cultura no Brasil e que, se presente, certamente seria causa de
acentuada elevação na proporção dos parasitos de plantas nessa área.
Na segunda coleta (época “chuvosa”), a mesma tendência se manteve nas duas
profundidades, com prevalência de nematóides parasitos de plantas em bananeira, pessegueiro e
48
anuais (médias superiores a 60%), seguidos da mata, todos diferindo significativamente de citros.
No caso dos citros, em relação à primeira coleta, a diferença observada foi que, a 0-15 cm, os
parasitos de plantas ocorreram em proporção bem mais baixa (20,42%) e não formaram o grupo
prevalente, posição ocupada pelos bacteriófagos. Um aspecto que pode ter concorrido para isso
diz respeito à falta de umidade no solo por ocasião da coleta na época “seca”, pois a amostragem
deu-se no final de agosto de 2004, mês em que a precipitação total na área foi nula (0,0 mm),
antecedido por junho e julho com valores considerados relativamente baixos (49,7 e 76,4 mm)
(ESALQ/Dados Meteorológicos, 2004) (Apêndice B). Tal condição adversa deve ter afetado a
todos os tipos de nematóides, mas mais acentuadamente aos de vida livre, em particular aos
microbiófagos, muito dependentes, para sobrevivência e multiplicação, da proliferação de
microrganismos envolvidos em processos que são influenciados pela umidade do solo, como a
decomposição de matéria orgânica. As condições da segunda coleta, bem no início de março de
2005, foram bem distintas, tendo sido antecedida por ocorrência de elevada precipitação total
(238,7 mm) no mês de janeiro (ESALQ/Dados Meteorológicos, 2005), o que assegurou teor de
umidade bem mais alto no solo.
É necessário esclarecer ainda que, para a obtenção das proporções de parasitos de
plantas superiores a 40% na área de citros em três das quatro situações de coleta realizadas
(Tabelas 3.1 e 3.2) certamente concorreu o fato de que os nematóides do gênero
Tylenchus
, que se
mostraram especialmente abundantes nessa área, foram aqui classificados como parasitos de
plantas, e não micófagos. Como enfatizado por Yeates et al. (1993), infelizmente ocorre certa
ambigüidade na classificação de certos nematóides dentro dos grupos tróficos básicos pelo fato de
esta ser baseada, na grande maioria das vezes, em simples exame morfológico da cavidade bucal e
não em experimentos que permitam evidenciar as suas reais preferências em termos de hábitos
alimentares.
49
Tabela 3.1 - Valores relativos à estrutura trófica, aos índices de distúrbio e às vias prevalentes de decomposição da matéria orgânica
das comunidades de nematóides ocorrentes nas cinco áreas estudadas: primeira coleta (médias de três repetições)
Primeira Coleta / 0-15 cm de profundidade Primeira Coleta / 15-30cm de profundidade
Anuais Bananeira
Citros Pessegueiro
Mata Anuais Bananeira
Citros Pessegueiro
Mata
BF 27,33
*
a 11,99 bc 26,91 a 6,67 c 20,68 ab 12,00 bc 7,34 c 24,01 ab 7,11 c 24,67 a
FF 4,00 b 8,00 b 20,67 a 3,99 b 6,00 b 10,00 b 8,00 b 20,67 a 6,00 bc 2,67 c
PP 65,33 b 65,33 b 41,99 c 77,99 a 55,99 b 70,66 bc 79,99 ab 48,66 d 83,99 a 60,67 cd
PR 1,33 c 4,67 b 4,45 bc 4,00 bc 12,67 a 5,11 b 2,67 b 3,34 b 1,34 b 9,99 a
OM 1,78 b 10,00 a 5,99 ab 7,34 ab 4,67 ab 2,00 a 2,02 a 3,33 a 1,33 a 2,00 a
FF/BF 0,14 a 0,76 a 0,78 a 0,64 a 0,32 a 0,83 a 1,11 a 0,86 a 0,85 a 0,11 b
FF+BF/PP
0,48 b 0,31 bc 1,14 a 0,13 c 0,48 b 0,31 bc 0,19 bc 0,92 a 0,15 b 0,47 b
T 2,97a 2,76a 3,13a 2,40a 2,88a 2,46 b 2,08 b 3,20 a 2,44 b 2,39 b
MI 0,65 d 1,03 c 1,67 a 0,71 cd 1,33 b 0,82 a 0,62 a 1,19 a 1,27 a 1,08 a
PPI 2,01 b 1,97 b 0,97 c 2,73 a 1,69 b 2,10 b 2,70 a 1,52 c 2,63 a 1,85 bc
mMI 2,64 c 3,00 b 2,55 c 3,43 a 3,02 b 2,92 b 3,32 a 2,56 c 3,05 ab 2,92 b
* : Nas linhas, as médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey ao nível de 5% de probabilidade.
Abreviações utilizadas: BF = bacteriófagos; FF = micófagos; PP = parasitos de plantas; PR = predadores; OM = onívoros; T = Índice
de diversi-dade trófica; MI = Índice de maturidade; PPI = Índice de parasitos de plantas; mMI = Índice de maturidade modificado.
50
Tabela 3.2 - Valores relativos à estrutura trófica, aos índices de distúrbio e às vias prevalentes de decomposição da matéria orgânica
das comunidades de nematóides ocorrentes nas cinco áreas estudadas: segunda coleta (médias de três repetições)
Segunda Coleta / 0-15 cm de profundidade Segunda Coleta / 15-30cm de profundidade
Anuais Bananeira
Citros Pessegueiro
Mata Anuais Bananeira
Citros Pessegueiro
Mata
BF 16,00
*
cd
6,67 d 45,30 a 23,99 bc 30,00 ab 11,33 b 0,66 c 23,33 a 3,33 bc 29,34 a
FF 8,67 a 5,34 a 11,32 a 7,33 a 4,67 a 6,03 ab 5,33 ab 7,34 ab 9,99 a 2,01 b
PP 62,66 b 80,67 a 20,42 d 62,67 b 46,00 c 76,66 b 90,01 a 45,99 d 78,11 b 58,65 c
PR 7,12 b 2,67 b 15,41 a 3,33 b 8,67 ab 2,67 bc 0,00 c 17,33 a 4,67 bc 6,67 b
OM 5,33 ab 4,65 b 7,55 ab 2,66 b 10,67 a 3,34 a 4,00 a 6,00 a 4,00 a 3,33 a
FF/BF 0,65 a 0,92 a 0,24 a 0,34 a 0,15 a 0,53 b 8,04 a 0,34 b 3,00 a 0,07 b
FF+BF/PP
0,39 b 0,15 b 2,91 a 0,49 b 0,76 b 0,22 b 0,06 b 0,67 a 0,17 b 0,53 a
T 2,43 b 3,03 ab 3,84 a 2,51 b 3,12 ab 2,15 b 2,76 a 2,86 a 2,13 b 2,59 ab
MI 1,02 c 0,56 d 1,99 a 0,88 cd 1,51 b 0,53 cd 0,34 d 1,68 a 0,91 bc 1,07 b
PPI 1,96 b 2,64 a 0,64 c 1,89 b 1,62 b 2,36 a 2,72 a 1,15 c 2,36 a 1,89 b
mMI 2,95 a 3,19 a 2,45 b 2,88 a 3,13 a 2,89 a 3,05 a 2,18 b 3,25 a 2,96 a
* : Nas linhas, as médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey ao nível de 5% de probabilidade.
Abreviações utilizadas: BF = bacteriófagos; FF = micófagos; PP = parasitos de plantas; PR = predadores; OM = onívoros; T = Índice de diversidade trófica; MI = Índice
de maturidade; PPI = Índice de parasitos de plantas; mMI = Índice de maturidade modificado.
51
Figura 3.2 - Abundância relativa dos grupos tróficos nos cinco sistemas na primeira época de coleta de amostras de
solo, a 0-15 cm (A) e a 15-30 cm (B) de profundidade
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
80,00
90,00
Anual Banana Citros Pêssego Mata
Ar(%)
Bacteriófagos
Micófagos
Fitófagos
Predadores
Onívoros
A
B
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
80,00
90,00
Anual Banana Citros Pêssego Mata
Ar(%)
Bacteriófagos
Micófagos
Fitófagos
Predadores
Onívoros
52
Figura 3.3 - Abundância relativa dos grupos tróficos nos cinco sistemas na segunda época de coleta de
amostras de solo, a 0-15 cm (A) e a 15-30 cm (B) de profundidade
A
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
80,00
90,00
Anual Banana Citros Pêssego Mata
Ar(%)
Bacteriófagos
Micófagos
Fitófagos
Predadores
Onívoros
B
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
80,00
90,00
100,00
Anual Banana Citros Pêssego Mata
Ar(%)
Bacteriófagos
Micófagos
Fitófagos
Predadores
Onívoros
53
Segundo Neher (2001), disso resulta que
Aphelenchoides
,
Ditylenchus
,
Tylencholaimus
e,
em especial,
Tylenchus
, possam ser enquadrados como micófagos, como parasitos de plantas ou
até mesmo em ambas as categorias, levando a inevitáveis discrepâncias entre os resultados
obtidos em estudos congêneres; essa mesma autora destacou que, em estudos ecológicos, as
espécies de
Tylenchus
têm sido muitas vezes classificadas como micófagas, procedimento
questionável haja vista as evidências hoje disponíveis de que grande parte delas pode parasitar e
obter nutrientes a partir de raízes. No presente estudo, optou-se por considerá-los como parasitos
de plantas. Tal inclusão de
Tylenchus
entre os parasitos de plantas, dada a sua abundância,
contribuiu claramente para que fosse esse o grupo trófico predominante também na área de citros.
De maneira geral, tem sido admitido que os cultivos anuais (particularmente as
monoculturas) tendem a favorecer determinados gêneros de fitonematóides, que se tornam mais
abundantes após a transformação de ecossistemas nativos em agroecossistemas (WASILEWSKA,
1997; YEATES, 1999; GOULART; FERRAZ, 2003). Todavia, tal prevalência dos parasitos de
plantas em culturas anuais relativamente a culturas perenes e a sistemas nativos não se confirmou
no presente trabalho. Os dados ora obtidos evidenciaram que, no geral, os maiores valores de PP
ocorreram em bananeira e pessegueiro, embora nem sempre diferenciando estatisticamente da
área de anuais. Mesmo em relação à mata, os valores de PP da área de anuais só foram
significativamente maiores na segunda coleta. Tais observações vêm corroborar as de Mattos
(1999), que, no Distrito Federal, comparou os grupos tróficos ocorrentes em sistemas anuais
(milho, tomateiro) e perenes (duas culturas: cafeeiro e eucalipto; e quatro tipos de vegetação
nativa: cerrado, cerradão, campo e mata). Os valores de PP obtidos no milho só foram
estatisticamente maiores que os das duas culturas perenes, não diferindo de nenhum dos sistemas
nativos; no caso do tomateiro, foram significativamente menores que os de todos os sistemas
nativos e não diferiram das culturas perenes. Goulart e Ferraz (2003), no Estado de São Paulo,
verificaram predominância dos parasitos de plantas em áreas de culturas anual (milho) e perene
(goiabeira) em relação ao sistema nativo local (cerrado), mas com diferenças estatísticas apenas
em uma das duas amostragens realizadas. Korenko e Schmidt (2007), no Uruguai, compararam as
comunidades de nematóides ocorrentes em três áreas de pradarias, tendo sido uma transformada
em monocultura de arroz, outra submetida a regime intensivo de rotação (gramíneas x
leguminosas) e a terceira praticamente mantido as condições originais, com reduzido uso agrícola.
Relataram que os bacteriófagos, e não os parasitos de plantas, foram os prevalentes nas áreas de
54
monocultura e de rotação e que estes últimos foram mais abundantes apenas na área de pradaria
pouco modificada, justamente aquela menos exposta à intervenção antrópica. Nesse estudo, vale
esclarecer, os autores também não consideraram os espécimes de
Tylenchus
como micófagos, mas
incluíram-nos em grupo designado como “associados a plantas” (plant-associated), o que
interferiu nos resultados, pois, em termos práticos, equivaleu a enquadrá-los junto aos parasitos de
plantas. Na literatura, podem ser encontrados outros relatos de maiores proporções de parasitos de
plantas em sistemas nativos do que em áreas cultivadas, como, por exemplo, os de Yeates e King
(1997) na Nova Zelândia e Valocká et al. (2001) na Eslováquia, demonstrando que a
predominância de nematóides parasitos de plantas em áreas de culturas, principalmente anuais em
monocultivo prolongado, embora bem comum, não constitui necessariamente uma regra.
Os bacteriófagos constituíram o segundo grupo trófico prevalente, superando os
micófagos (3º lugar) em todas as áreas amostradas, nas duas épocas e profundidades de coleta,
exceto em bananeira, a 15-30 cm, nas duas épocas, e pessegueiro, a 15-30 cm, na segunda época.
No geral, os maiores valores de BF ocorreram nas áreas de citros e mata, enquanto os menores
foram observados em bananeira e pessegueiro, embora os contrastes entre as médias desses
tratamentos nem sempre fossem significativos (Tabelas 3.1 e 3.2).
Dentro das áreas, com exceção da mata, verificou-se certa tendência de predominância
de bacteriófagos na profundidade de 0-15 cm em relação a 15-30 cm. Na mata, diferentes fatores
podem ter concorrido ao equilíbrio observado entre as proporções dos bacteriófagos ocorrentes
(principalmente
Acrobeles
,
Acrobeloides
e
Cephalobus
) às duas profundidades. De um lado, o
acúmulo de matéria orgânica (principalmente folhas e outros restos vegetais caídos) em
decomposição sobre o solo, mantido quase constantemente úmido devido ao forte sombreamento
do local, favoreceu a proliferação de bactérias e, por conseqüência, de nematóides bacteriófagos
na camada mais superficial; embora em intensidades variáveis, tal processo ocorreu também nas
demais áreas, inclusive na de anuais (restos vegetais da cultura anterior). De outra parte, a
presença de muitas espécies de plantas de grande porte na mata, com sistemas radiculares
profundos, pode ter contribuído a u’a maior atividade de microrganismos também abaixo de 15
cm de profundidade do que nas demais áreas estudadas. Na China, Liang et al. (2005) verificaram
que os diferentes tipos de uso do solo podem ser determinantes na distribuição vertical de
nematóides bacteriófagos. Relataram que
Chiloplacus
, por exemplo, ocorreu de forma
concentrada (mais de 70%) nos primeiros 5 cm em monocultura de arroz, ao passo que em mata e
55
em área mantida sob prolongado pousio distribuiu-se ao longo do perfil, sendo encontrado a até
100cm de profundidade. Ainda nesse estudo, foi observado que as abundâncias de outros
importantes bacteriófagos (
Acrobeles
,
Acrobeloides
,
Cephalobus
,
Eucephalobus
e
Prismatolaimus
), avaliadas em termos de distribuição vertical, foram também afetadas pelo tipo
de uso do solo da área.
A posição relativa dos bacteriófagos entre os cinco grupos tróficos tem se mostrado
variável em diferentes estudos afins já publicados, no geral alternando-se com os micófagos no
segundo lugar em relação aos parasitos de plantas (MATTOS, 1999; GOMES et al., 2003;
RENCO, 2004; LISKOVÁ; CEREVKOVÁ, 2005; BRMEZ et al., 2006; CEREVKOVÁ, 2006;
SANTIAGO et al., 2007), como observado no presente trabalho, ou, mais eventualmente,
constituindo o grupo dominante (HÁNEL; CEREVKOVÁ, 2006; KORENKO; SCHMIDT, 2007).
No presente trabalho, os predadores e onívoros, dentro de cada um dos sistemas avaliados,
foram usualmente os grupos menos freqüentes, em ambas as épocas e profundidades de coleta,
corroborando tendência verificada em muitos estudos correlatos, destacada por Cares (2006), de
que “geralmente as comunidades de nematóides são dominadas pelos parasitos de plantas,
seguidos dos micófagos ou bacteriófagos”. Houve exceções, contudo, como na mata e na área de
citros na segunda coleta, em que os predadores superaram os micófagos e nas áreas de bananeira e
pessegueiro, na primeira coleta a 0-15 cm, em que isso ocorreu com os onívoros (Tabelas 3.1 e
3.2). Por outro lado, na comparação dentro dos grupos tróficos na primeira época de coleta, os
predadores ocorreram na mata em proporções significativamente maiores que em todos os demais
sistemas, às duas profundidades; na segunda época, foram igualmente abundantes na mata,
embora a predominância fosse na área de citros.
3.2.2.2 Índices de Maturidade
Os valores de diversidade trófica (T) obtidos para os cinco sistemas ficaram muito
próximos em ambas as épocas e profundidades de coleta, só ocorrendo, em alguns casos,
diferenças significativas entre as médias da área de citros em relação às dos demais tratamentos
(Tabelas 3.1 e 3.2). Tais resultados indicaram pouca variação no modelo de distribuição dos
grupos tróficos dentro das comunidades e contribuíram pouco para a diferenciação entre os
sistemas comparados. De fato, os dados de abundância relativa dos táxons ocorrentes no estudo,
56
apresentados por Tomazini et al. (2007), mostraram que, nos diferentes sistemas, inclusive na
mata, houve sempre um ou mais gêneros de fitonematóides muito bem representados, com valores
c-p iguais a 3 (Hoplolaimidae, com
Helicotylenchus
e
Rotylenchulus
; Pratylenchidae, com
Pratylenchus
e
Radopholus
; Meloidogynidae, com
Meloidogyne
; e Criconematidae, com
Mesocriconema
e
Discocriconemella
) ou até mesmo a 5 (Longidoridae, com
Xiphinema
),
concorrendo à obtenção de médias finais próximas a 3 independentemente das proporções
variáveis apresentadas pelos demais grupos.
O presente trabalho vem corroborar, mais uma vez, interessante observação, primeiro
relatada no Brasil por Cares e Huang (1991), de que certos táxons de parasitos de plantas podem
se tornar raros ou mesmo desaparecer quando a vegetação nativa é substituída por culturas
perenes ou anuais; em oposição, há igualmente formas fitoparasitas que se mostram mais
abundantes em culturas do que no sistema nativo que lhes serviu de habitat original. Tal situação
tem sido verificada com freqüência nos cerrados da região Centro-Oeste (HUANG; CARES,
1995; MATTOS, 1999), referindo-se usualmente a nematóides das famílias Criconematidae e
Hoplolaimidae. O mesmo ocorreu neste estudo, em que
Discocriconemella
só foi encontrado na
mata (com até 10% de abundância relativa), não sendo sequer detectado em qualquer um dos
sistemas restantes, todos cultivados; trata-se de táxon altamente sensível a distúrbios ambientais.
Contrariamente,
Helicotylenchus
esteve bem representado na mata (pelo menos
H. dihystera
e
H.
caipora
) e em todas as áreas contíguas submetidas à exploração agrícola, indicando, pelo menos
para algumas de suas espécies, boa capacidade de se adaptar às novas condições de uso do solo.
Os valores de índices de maturidade (MI) na primeira coleta, a 0-15 cm, diferenciaram
estatisticamente os sistemas perenes (exceto pessegueiro; mata incluída) da área de anuais,
sobressaindo-se as áreas de citros e de mata, que se diferenciaram significativamente da bananeira
e do pessegueiro. Nessa ocasião, era a estação mais seca do ano e a área de anuais estava em
pousio há pelo menos quatro meses; tais aspectos, aliados à limitada disponibilidade de matéria
orgânica e aos periódicos tratos culturais realizados na área, devem ter contribuído para as baixas
ocorrências observadas de formas de vida livre, principalmente micófagas, predadoras e onívoras.
O valor mais alto calculado para citros, ao que tudo indica, está relacionado ao fato de o pomar ser
mantido sem controle do mato nas entrelinhas, de modo a propiciar o crescimento de plantas que
produzam flores, atraindo e abrigando inimigos naturais (ácaros fitoseídeos) de pragas da cultura
(ácaros fitófagos e outras). Além disso, tal tipo de manejo favoreceu não só a manutenção de
57
maior umidade no solo como a disponibilização mais constante de matéria orgânica para
decomposição por microrganismos. Em contraste com bananeira e principalmente pessegueiro,
onde houve adubações e outros tratos culturais, no pomar cítrico estes foram mínimos, restritos a
uso esporádico de roçadeira para ajuste da altura do mato. Freitas e Cares (2005) compararam os
valores referentes às comunidades nematológicas ocorrentes em pomar cítrico do Distrito Federal
obtidos por sistema diferenciado de amostragem baseado na coleta de solo em sete diferentes
pontos de localização específica e pré-determinada em relação ao tronco das plantas. Tal foi feito
nas estações seca e chuvosa do ano, às profundidades de 0-10 e 10-20 cm. Ampla variação nos
valores de abundância dos grupos tróficos e dos índices de maturidade foram observados entre os
pontos de coleta. Apesar disso, em relação ao presente trabalho, verificou-se concordância entre
os resultados em pelo menos dois aspectos: i) os parasitos de plantas constituíram o grupo
predominante e os maiores valores de PPI ocorreram à maior profundidade de coleta; e ii) os
microbiófagos foram mais abundantes à menor profundidade em diversos pontos de coleta, nas
duas épocas, concorrendo à obtenção dos mais altos valores de (BF + FF)/PP. Ainda nessa
primeira coleta, a 15-30 cm, não ocorreram diferenças significativas entre os tratamentos para o
índice de maturidade.
Na segunda coleta, conduzida na estação chuvosa, para ambas as profundidades, manteve-
se a tendência observada durante a primeira, diferenciando-se estatisticamente as áreas de citros e
de mata das demais. Todavia, diferentemente do ocorrido na primeira coleta, a 0-15 cm, a área de
anuais apresentou valor mais alto de MI que bananeira e pessegueiro, o que pode ter explicação
no fato de que nessa época a umidade do solo bem como a disponibilidade de matéria orgânica no
local (plantas de milho em fase de pré-colheita) eram maiores, favorecendo a proliferação de
nematóides de vida livre.
Em relação aos índices de parasitos de plantas (PPI), nas primeira e segunda coletas, a 0-
15 cm, os tratamentos com maiores médias foram respectivamente o pessegueiro e a bananeira,
diferenciando-se estatisticamente da mata e da área de anuais, que ocuparam posições
intermediárias; a área de citros apresentou valores de PPI significativamente menores que os dos
demais sistemas, deles se distinguindo com base neste índice (Tabelas 3.1 e 3.2). O mesmo foi
verificado para a profundidade de 15-30 cm, com mínimas mudanças nos contrastes entre os PPI
médios.
58
Cabe aqui reiterar que tanto na bananeira como no pessegueiro, os valores mais elevados
de PPI obtidos foram suportados em grande parte pela abundante presença nessas áreas de
espécies muito bem adaptadas ao parasitismo dessas plantas, como
Rotylenchulus
reniformis
(para
ambas),
Mesocriconema xenoplax
(pessegueiro),
Radopholus similis
e
Helicotylenchus
multicintus
(bananeira). Além dessas, havia ainda
H. dihystera
, que também se hospeda nas duas
culturas. Como tais táxons, com exceção de
H. dihystera
, não ocorreram na área de mata, fica
evidente que foram introduzidos no ambiente do estudo através de mudas atacadas. E, nesse
aspecto, pode residir a explicação para os valores significativamente mais baixos de PPI
determinados na outra cultura perene avaliada, a área de citros, pois nesta não foram assinaladas
Tylenchulus semipenetrans
e/ou outras espécies que se multiplicassem intensamente em rutáceas,
mas apenas táxons de
Helicotylenchus
e
Pratylenchus
(no geral
P. zeae
, possivelmente
parasitando a vegetação mantida nas entrelinhas do pomar). No caso da área de anuais, os valores
intermediários calculados para PPI foram principalmente devidos às presenças dos gêneros
Meloidogyne
,
Pratylenchus
e
Helicotylenchus
, nos quais se incluem táxons bem adaptados ao
milho e a várias leguminosas, cultivados em rotação no local. Quanto à mata, que também
apresentou valores intermediários, tal se deveu predominantemente à abundância no local de
táxons de
Helicotylenchus
; o gênero
Discocriconemella
, como já citado, ocorreu até com certa
freqüência (ao redor de 10%), adaptado a uma ou mais espécies de essências florestais ali
presentes e houve casos, como o de
Xiphidorus
, que não só foi exclusivo dessa área como apenas
pode ser detectado na segunda época de coleta.
Os dados de índice de maturidade modificado (mMI), conseqüentes à agregação de todos
os grupos tróficos, refletiram as mesmas tendências já comentadas para IM e PPI, no geral
possibilitando apenas separação mais clara da área de citros dos demais sistemas (Tabelas 3.1 e
3.2).
Os resultados ora obtidos com base nos índices de maturidade (ou de distúrbio) utilizados
nem sempre possibilitaram adequada separação entre sistemas nativos e cultivados ou entre
sistemas perenes e anuais. Tal ocorreu também em trabalhos congêneres, como os de Mattos
(1999), Goulart e Ferraz (2003) e Korenko e Schmidt (2007), entre outros. O valor do índice PPI
na aferição da maturidade de solos, embora tido por uns como mais eficaz que o MI
(FRECKMAN; ETTEMA, 1993), tem sido por vezes fortemente questionado e não aceito como
índice de distúrbio (BONGERS, 1990). Apesar de tais limitações, com base nos dados obtidos foi
59
possível detectar-se, pelo menos em algumas situações de coleta, algum gradiente de perturbação
entre os sistemas ora comparados. Assim, a mata e o pomar cítrico foram os ambientes mais
maduros entre os quatro sistemas perenes estudados, refletindo menor intensidade na intervenção
humana através de práticas como adubações, tratos mecanizados e outros. A área de cultivo de
anuais em rotação, por sua vez, mostrou-se a mais afetada dentre todas na primeira época de
coleta, mas não se diferenciou da bananeira e pessegueiro na segunda.
3.2.2.3 Via prevalente de decomposição da matéria orgânica
A via claramente predominante de decomposição, baseada na relação FF/BF, foi a
bacteriana. As únicas exceções foram observadas nas áreas de bananeira, nas duas épocas de
coleta, a 15-30 cm, e de pessegueiro, na segunda coleta, também a 15-30 cm. A escassez, quase
ausência, de bacteriófagos em bananeira na segunda coleta, a 15-30 cm, resultou em caso isolado
de valor bastante atípico (FF/BF = 8,05) dentro do trabalho. Entretanto, à menor profundidade,
onde tais grupos foram no geral mais abundantes, tal relação não se mostrou discriminatória para
os diferentes sistemas avaliados, nas duas épocas de coleta, observação concordante com
Freckman e Ettema (1993) e discordante de Mattos (1999). No mais, tais dados revelaram-se
coerentes com os relativos à estrutura trófica, já apresentados, pelos quais os bacteriófagos foram
o segundo grupo dominante, geralmente superando os micófagos.
Por outro lado, a análise baseada na relação (BF + FF)/PP evidenciou que, com exceção da
área de citros e especialmente à profundidade de 0-15 cm, a herbivoria foi largamente
predominante em relação ao processo de decomposição. Conforme já discutido, as elevadas
abundâncias de certos táxons de parasitos de plantas nas áreas de bananeira, pessegueiro, anuais e
até na mata, contribuíram sobremaneira para tal fato. Em seu estudo sobre a estrutura trófica da
nematofauna ocorrente em pomar de citros (DF), já citado, Freitas e Cares (2005) relataram que
tanto a herbivoria quanto a decomposição microbiana foram caracterizados como canais
prevalentes, dependendo da época e principalmente do ponto de coleta da amostra considerados.
Isso vem demonstrar, como destacado por diferentes autores e sumariado por Neilson (2005), a
complexidade dos cálculos usualmente empregados nos estudos sobre comunidades de
nematóides, muito afetados por apreciável número de variáveis, e evidenciar por vezes a
60
inadequação de certos índices no sentido de prover o necessário suporte para o entendimento dos
fatos observados e o estabelecimento de conclusões bem fundamentadas a respeito deles.
3.3 Conclusões
Do estudo desenvolvido, em que se compararam estrutura trófica e os índices de
maturidade de nematóides presentes em cinco diferentes ecossistemas contíguos, conclui-se que:
a) os nematóides parasitos de plantas foram o grupo trófico dominante em todos os sistemas
avaliados, nas duas épocas, tanto na menor quanto na maior profundidade; b) os índices de
maturidade (MI, mMI, e PPI) foram mais eficientes para indicação de distúrbios, resultando a
mata e o pomar cítrico como os ecossistemas mais estáveis; c) os valores de diversidade trófica
não distingüiram os cinco ecossistemas estudados; d) o canal de decomposição foi a herbivoria,
mas em relação aos nematóides de vida livre, foi via bacteriana.
Referências
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nematode species composition. Oecologia, Heidelberg, v. 83, n. 1, p. 14-19, 1990.
BONGERS, T.; BONGERS, M. Functional diversity of nematodes. Applied Soil Ecology,
Dublin, v. 10, n. 3, p. 239-251, 1998.
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64
APÊNDICES
65
APÊNDICE A – Análises granulométrica e química do solo das cinco áreas de amostragem em
Piracicaba, SP
(*)
Areia
(1)
Silte
(1)
Argila
(1)
Classe de
textura
pH
(2)
M.O.
(3)
P
(4)
Ca
(5)
K
(5)
Anuais 70 10 20 média-arenosa
4,4 18 8 8 1,9
Bananeira 52 16 32 média-argilosa
4,9 26 18 29 1,3
Citros 70 10 20 média-arenosa
5,2 25 6 25 0,6
Pessegueiro
44 10 46 argilosa 4,2 29 77 28 3,7
Mata 68 12 20 média-argilosa
5,9 35 13 56 3,1
*
Realizadas no laboratório de análise de solo do Departamento de Solos e Nutrição de Plantas da ESALQ/USP,
Piracicaba, SP;
(1)
em porcentagem;
(2)
KCl;
(3)
g . Kg
-1
;
(4)
mg Kg
-1
;
(5)
mmolc Kg
-1
.
66
APÊNDICE B – Média mensal das temperaturas (mínima e máxima) e total mensal de precipitação registrados pela
Estação Meteorológica da ESALQ/USP, no período de junho de 2004 a maio de 2005. *: primeira
época de amostragem; **: segunda época de amostragem
0,0
5,0
10,0
15,0
20,0
25,0
30,0
35,0
j
un/
04
j
ul
/
04
*ago/
0
4
set/
04
out/0
4
nov/04
dez/0
4
j
an
/05
f
ev/
05
*
*m
ar/
05
ab
r
/
0
5
ma
i
/
05
Mês e Ano
Temperatura (
o
C)
0,0
50,0
100,0
150,0
200,0
250,0
300,0
Precipitação (mm)
Médias das Temperaturas Máximas Médias das Temperaturas Mínimas
Total Mensal de Precipitação
67
APÊNDICE C – Áreas amostradas durante o estudo (Piracicaba/SP): 1. Área de cultivo de anuais em regime de
rotação na primeira época de amostragem (em pousio); 2. Área de cultivo de anuais em regime de
rotação na segunda época de amostragem (com
Zea mays
); 3. Pomar cítrico; 4. Mata degradada
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