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E
studo da fauna aquática associada à vegetação
do mangue do Rio da Fazenda, Ubatuba (SP),
através de experimentos de manipulação
Michéle de Oliveira Dias Alves Corrêa
Botucatu - SP
2008
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Universidade Estadual Paulista – UNESP
Instituto de Biociências
Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas
Área de Concentração: Zoologia
Estudo da fauna aquática associada à vegetação do
mangue do Rio da Fazenda, Ubatuba (SP), através de
experimentos de manipulação
Michéle de Oliveira Dias Alves Corrêa
Orientadora: Prof
a
. Dr
a
. Virgínia Sanches Uieda
Tese apresentada ao Instituto de Biociências da
Universidade Estadual Paulista – UNESP,
Campus de Botucatu, SP, como parte dos
requisitos para obtenção do Título de Doutor
em Ciências Biológicas – Área de
concentração: Zoologia.
Botucatu – SP
2008
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DA INFORMAÇÃO
DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: SELMA MARIA DE JESUS
Corrêa, Michele de Oliveira Dias Alves.
Estudo da fauna aquática associada à vegetação do mangue do Rio da
Fazenda, Ubatuba (SP) através de experimentos de manipulação / Michele de
Oliveira Dias Alves Corrêa. – Botucatu : [s.n.], 2008.
Tese (doutorado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto
de Biociências de Botucatu 2007.
Orientadora: Virgínia Sanches Uieda
Assunto CAPES: 20502001
1. Peixe - População - Ubatuba (SP) Peixe - Habitat
CDD 597
Palavras-chave: Colonização; Distribuição espacial; Distribuição sazonal;
Macroinvertebrados; Substrato artificial.
ii
HUMILDADE
Um senhor de 70 anos viajava de trem tendo ao seu lado um jovem universitário, que
lia o seu livro de ciências. O senhor, por sua vez, lia um livro de capa preta. Foi quando o
jovem percebeu que se tratava da Bíblia, e estava aberta no livro de Marcos. Sem muita
cerimônia o jovem interrompeu a leitura do velho e perguntou:
-Senhor ainda acredita neste livro cheio de fábulas e crendices?
-Sim. Mas não é um livro de crendices é a Palavra de Deus. Estou errado?
-Claro que está! Creio que o senhor deveria estudar a história geral. Veria que a Revolução
Francesa, ocorrida a mais de 100 anos, mostrou a miopia da religião. Somente pessoas sem
cultura ainda crêem que Deus criou o mundo em seis dias. O senhor deveria conhecer um
pouco mais sobre o que os cientistas dizem sobre isso.
-É mesmo? E o que dizem os cientistas sobre a Bíblia?
-Bem, respondeu o universitário, vou descer na próxima estação, mas deixe o seu cartão que
eu lhe enviarei o material pelo correio.
O velho então, cuidadosamente, abriu o bolso interno do paletó, e deu o cartão ao
universitário. Quando o jovem leu o que estava escrito saiu cabisbaixo se sentindo pior que
uma ameba. O cartão dizia:
- “Louis Pasteur, Diretor do Instituto de pesquisas Científicas da École Normale de Paris”.
“Um pouco de ciência nos afasta de Deus. Muito, nos aproxima”.
Louis Pasteur
iii
AGRADECIMENTOS ESPECIAIS
À Deus Pai que nos criou, ao Filho que nos remiu e ao Espírito Santo que nos santifica.
À minha família, que sempre me apoiou e acreditou em mim.
À Prof. Dra. Virgínia, que acreditou e confiou em mim, pelo acolhimento e exemplo de
profissional e dedicação, e pela ORIENTAÇÃO!!!!!!
iv
AGRADECIMENTOS
À FAPESP, pela concessão da bolsa de estudo (Proc. 03/08314-2) imprescindível para
a realização deste trabalho.
Ao Núcleo Picinguaba por aceitar o desenvolvimento do meu trabalho dentro desta
Área de Preservação.
A Alaíde Guessner e Adriana Jorcin pelo auxílio na identificação das larvas de
Chironomidae,. Ana M. P. S. Vanin na identificação de Isopoda e Kátia C. dos Santos na
identificação de Tanaidacea.
A Mariana e Renata, hoje e sempre grandes amigas!!!!!
Às amigas (irmãs) Bruna e Roberta o meu muito obrigado por tudo!!!!!! Conversas,
baladas e principalmente pelo respeito sempre indispensável em qualquer relação.
Aos amigos Ariane, Aniele, Denise Castro, Emerson, Jaqueline, Juliana, Patrícia,
Marisa e Mônica, que sempre vão fazer parte da minha vida.
Ao meu irmão Ataliba pela ajuda nos mapas, e minha cunhada Tânia pelas conversas
produtivas e incentivadoras.
Aos amigos do laboratório, Emerson, Fernando (Xilique), Marisa, Patrícia, Rose e
Tamara (Babalu).
A Hamilton, Emerson e Tamara pelo auxílio nos trabalhos de campo.
A Juliana, secretária do Departamento de Zoologia, meu agradecimento especial pela
ajuda sempre indispensável.
Aos funcionários da Pós-Graduação, Sérgio, Lú e Maria Helena.
Ao Prof. Raoul Henry pelo empréstimo da caminhonete durante os trabalhos de campo
e pelas sugestões no trabalho prévio de colonização.
ÍNDICE
Resumo ................................................................................................................. 1
Introdução Geral …………………………………………………………… 3
Capítulo I - Composition of the aquatic invertebrate fauna associated to the
mangrove vegetation of a coastal river, analyzed through a manipulative
experiment............................................................................................................ 17
Capítulo II - Diet of the ichthyofauna associated with marginal vegetation of a
mangrove forest in southeastern Brazil…………………………………………. 37
Capítulo III - Colonização por macroinvertebrados em vegetação de mangue:
variação na composição da fauna em função da salinidade e da estação do
ano.......................................................................................................................... 67
Capítulo IV - Variação espacial e temporal na estrutura da comunidade de
Chironomidae (Diptera) em um mangue do sudeste do
Brasil...................................................................................................................... 96
Conclusões Gerais ……………………………………………………………… 122
1
RESUMO
No presente trabalho, o objetivo foi analisar a composição da fauna presente nas raízes da
vegetação de uma área de mangue, localizada no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo
Picinguaba. O estudo da fauna associada à vegetação do mangue se torna uma tarefa
bastante complexa em função da riqueza de organismos aí encontrados e da grande
influência das variações na salinidade sobre a colonização deste habitat. Uma metodologia
apropriada para estudos desta natureza é a de manipulações experimentais, utilizando
substratos artificiais que permitem uma padronização da estrutura e tamanho das amostras
e do tempo de exposição à colonização, possibilitando assim, ao controlar estas variáveis,
testar a influência de variáveis ambientais sobre a colonização das áreas amostradas. Para
tanto, no presente trabalho foram realizados experimentos de manipulação em duas
estações do ano (seca e chuvosa) e em três trechos de salinidade diferente (alta,
intermediária e baixa) com o objetivo de analisar possíveis alterações sazonais e espaciais
na composição da fauna aquática que utiliza a vegetação do mangue como local de abrigo
e/ou de alimentação. Para alcançar o objetivo inicialmente proposto foi: (1) testada a
eficiência do substrato artificial como local para colonização por invertebrados, (2)
analisada a influência da salinidade e da sazonalidade sobre a composição da comunidade
de invertebrados, (3) analisadas quais as espécies de peixes que fazem uso desta vegetação
como local de alimentação e/ou abrigo. Para testarmos a eficiência do substrato artificial, a
composição da fauna presente nas raízes dos galhos submersos da vegetação (substrato
natural) foi comparada com a fauna amostrada em pedaços de corda de sisal (substrato
artificial), instalados em três trechos de diferentes faixas de salinidade, perto da vegetação
natural, e retirados depois de um período de 14 dias de colonização. Nos dois tipos de
substrato foi amostrado um total de 12 grupos taxonômicos, representando três filos
(Cnidaria, Annelida e Arthropoda). Os crustáceos, grupo mais diversificado, foram
representados por Copepoda, Tanaidacea, Isopoda, Amphipoda e Decapoda. A região de
salinidade alta apresentou maior abundância, com uma diminuição progressiva da
abundância da salinidade alta para a baixa em ambos os substratos. Copepoda e Tanaidacea
predominaram em ambos os substratos, embora o substrato artificial exibisse a maior
abundância e riqueza destes dois grupos. Considerando a abundância relativa dos grupos
taxonômicos nos dois substratos, a maioria dos grupos predominou no trecho de salinidade
mais alta. As diferenças significativas de abundância na distribuição longitudinal foram
2
associadas à variação na salinidade e na complexidade do substrato. Utilizando o substrato
artificial previamente testado, experimentos de colonização foram desenvolvidos nas
estações seca e chuvosa para analisar a variação espacial e sazonal na composição da fauna
associada à vegetação do mangue. Nestes experimentos de colonização foi amostrado um
total de 11 grupos taxonômicos, representados pelos filos Cnidaria, Annelida e Arthopoda.
Os insetos, representados principalmente por Diptera-Chironomidae foram o grupo mais
abundante, totalizando 2.422 indivíduos (52%), com predomínio da tribo Chironomini. Os
crustáceos compreenderam um grupo de artrópode tão diversificado e abundante quanto os
insetos, com um total de 2.207 indivíduos amostrados (48%), sendo representados por
Copepoda (Harpacticoida e Ciclopoida), Tanaidacea (Tanaidae), Isopoda (Sphaeromatidae
e Munnidae), Amphipoda (Gammaridea) e Decapoda (Caridea e Brachyura). Analisando a
distribuição sazonal e espacial dos macroinvertebrados, notamos a maior abundância dos
grupos na estação chuvosa e no trecho de baixa salinidade. Durante os experimentos de
colonização foram realizadas observações subaquáticas e coletas dos peixes associados à
vegetação do mangue. A composição e a dieta da ictiofauna foram analisadas nos três
trechos de salinidade e nas duas estações do ano. Os crustáceos predominaram na dieta da
maioria das espécies, representados principalmente por Ostracoda e Tanaidacea. No
mangue do Rio da fazenda, a grande diversidade de crustáceos constituiu uma importante
fonte de alimento para a maioria das espécies de peixes, as quais ajustaram sua dieta em
função de variações sazonais na oferta e em função das interações com outras espécies.
Palavras-chave: Colonização, Distribuição espacial, Distribuição sazonal,
Macroinvertebrado, Substrato artificial.
INTRODUÇÃO
GERAL
Introdução Geral
3
INTRODUÇÃO GERAL
Introdução e Justificativa
Os manguezais de regiões tropicais e subtropicais estão entre os ecossistemas mais
produtivos, além de serem reconhecidos como importante berçário para as espécies de
peixes jovens (Wright, 1986; Robertson & Duke, 1987; Chong et al., 1990; Jankowsky et
al., 2006). Devido à sua elevada produtividade, os manguezais brasileiros são habitados por
diversas espécies de plantas e animais, incluindo várias espécies de importância econômica
(Mandura, 1997). As plantas dos manguezais constituem um grupo de aproximadamente 80
espécies halofíticas, adaptadas à sobrevivência em águas salinas (Dawes, 1999). Entre os
fatores físicos, a temperatura, quantidade de partículas em suspensão, pH, salinidade e
oxigênio dissolvido são considerados de grande importância para a distribuição dos
organismos neste ecossistema (Sartori & Nogueira, 1998; Chaves & Bouchereau, 2000;
Blanc et al., 2001).
Os manguezais são indiscutivelmente únicos em sua função como berçário e são
utilizados por espécies de grande importância pesqueira (Laedsgaard & Johnson, 1995).
Segundo Laedsgaard & Johnson (2001), as espécies de peixes jovens habitam as áreas de
manguezais devido à heterogeneidade estrutural destes habitats, com menor risco de
predação e, conseqüentemente, maior proteção, e pela maior disponibilidade de alimento.
A importância das regiões costeiras como berçário também para os peneídeos
jovens tem sido associado com a viabilidade de comida e abrigo dos predadores (Boesch &
Turner, 1984; Primavera, 1997). Alguns trabalhos também salientam o valor desse
ecossistema não somente por sua função como berçário para espécies marinhas e estuarinas,
mas também pela sua enorme importância como um habitat que fornece alimento e refúgio
para uma fauna bastante diversificada e por seu papel no armazenamento e reciclagem de
matéria orgânica e de nutrientes (Ronnback, 1999; Kaplowitz, 2001; Jankowsky et al.,
2006).
Os efeitos dos fatores abióticos e bióticos nas taxas de predação sobre os
invertebrados têm sido estudados intensivamente nos sistemas marinhos intertidais. Alguns
trabalhos têm evidenciado que a intensidade de predação é mais baixa em habitats com
vegetação, onde existe maior disponibilidade de alimento, sendo que áreas com grandes
quantidades de algas mostram um nível mais baixo de predação do que áreas com menos
biomassa (Bell & Westoby, 1986; Heck & Thoman, 1984; Micheli, 1996). Esta questão
Introdução Geral
4
tem sido levantada para explicar a alta densidade de animais entre as algas e o importante
papel de berçário dos habitats vegetais (Heck & Thoman, 1981).
Estudos descritivos são um precursor necessário para analisar experimentalmente
vários aspectos da biologia e ecologia dos organismos (Underwood et al., 2000). Poucos
trabalhos experimentais foram desenvolvidos em regiões costeiras, podendo ser citados os
trabalhos de Hulberg & Oliver (1980) em costão rochoso, de Heck & Thoman (1981) em
habitats marinhos lodosos e de Fitzhugh & Fleeger (1985) em estuário. A maioria dos
estudos sobre colonização tem sido realizada em ambientes de água doce, muitos
utilizando substratos artificiais para verificar o movimento dos macroinvertebrados em
novos habitats (v. Carvalho, 2003). Segundo Deutsch (1980), estudos sazonais, de curta ou
longa exposição dos substratos, permitiriam determinar a taxa de colonização dos
macroinvertebrados, quando e como a colonização ocorre, tanto quanto o tempo que o
substrato permanece inabitado, ou seja, sem a ocorrência de visitantes após a colonização.
A conservação do manguezal é de grande importância para a manutenção da
biodiversidade deste importante elo de ligação entre os corpos d’água continentais e o mar.
Sua destruição pode inclusive prejudicar a pesca artesanal, não permitindo a realização de
um de seus principais papéis, o de fornecedor de alimento. O município de Ubatuba vem
sofrendo vários tipos de pressões em seus manguezais, como aterros, poluição, exploração
de madeira, orquídeas e bromélias, pesca ilegal, além do assoreamento do leito dos rios.
Por isso, é de extrema relevância o estudo da fauna associada à vegetação do mangue, pois
poderemos destacar a importância desta vegetação como local de abrigo e alimentação e
quais as espécies de peixes que dependem desta vegetação para seu desenvolvimento e
permanência nesta região. Este estudo, além de ampliar os conhecimentos científicos sobre
a estrutura dos manguezais, será uma importante contribuição para a Unidade de
Conservação do Núcleo Picinguaba, onde será realizado o trabalho.
Objetivo da Tese de Doutorado
No presente trabalho, intitulado “Estudo da fauna aquática associada à
vegetação do mangue do Rio da Fazenda, Ubatuba (SP), através de experimentos de
manipulação”, o objetivo foi analisar a composição da fauna presente nas raízes da
vegetação de uma área de mangue e sua variação espacial e sazonal. A área de estudo está
localizada no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, uma importante área
de preservação do litoral do Estado de São Paulo.
Introdução Geral
5
O estudo da fauna associada à vegetação do mangue se torna uma tarefa bastante
complexa em função da riqueza de organismos aí encontrados e da grande influência das
variações na salinidade sobre a colonização deste habitat. Uma metodologia apropriada
para estudos desta natureza é a de manipulações experimentais, utilizando substratos
artificiais que permitem uma padronização da estrutura e tamanho das amostras e do tempo
de exposição à colonização, possibilitando assim, ao controlar estas variáveis, testar a
influência de variáveis ambientais sobre a colonização das áreas amostradas. Para tanto, no
presente trabalho foram realizados experimentos de manipulação em duas estações do ano
(seca e chuvosa) e em três trechos de salinidade diferente (alta, intermediária e baixa) com
o objetivo de analisar possíveis alterações sazonais e espaciais na composição da fauna
aquática que utiliza a vegetação do mangue como local de abrigo e/ou de alimentação.
O trabalho de campo foi realizado no período de 2002 a 2005, envolvendo uma
seqüência de vários experimentos de manipulação. Para alcançar o objetivo inicialmente
proposto foi: (1) testada a eficiência do substrato artificial como local para colonização por
invertebrados, (2) analisada a influência da salinidade e da sazonalidade sobre a
composição da comunidade de invertebrados, (3) analisadas quais as espécies de peixes
que fazem uso desta vegetação como local de alimentação e/ou abrigo.
As seguintes questões foram levantadas:
(1) O substrato artificial criado é adequado para ser utilizado nos experimentos de
manipulação, ou seja, permitiria a colonização por uma comunidade de invertebrados
semelhante à encontrada na vegetação natural?
(2) A composição da fauna aquática associada à vegetação do mangue varia em função de
alterações na salinidade ao longo do mangue, ou seja, existiriam espécies resistentes a
maiores valores de salinidade nos trechos mais próximos à foz?
(3) A composição da fauna aquática associada à vegetação do mangue varia numa escala
temporal, ou seja, ocorreriam mudanças na composição em função de alterações nas
características do ambiente quando comparadas às estações seca e chuvosa?
(4) A ictiofauna presente entre as raízes da vegetação do mangue utiliza este local somente
como abrigo ou também explora a fauna aí presente como recurso alimentar?
(5) Uma espécie de peixe carnívora, que utilize a vegetação tanto como local de
alimentação quanto como abrigo e que tenha uma distribuição ampla, ou seja, ocorra em
todos os trechos, independente da salinidade, poderia exercer uma forte pressão de
predação sobre a comunidade de invertebrados que colonizam a vegetação submersa?
Introdução Geral
6
Etapas do desenvolvimento da Tese de Doutorado
Para analisar as possíveis variações espaciais e temporais na composição da fauna
aquática associada à vegetação do mangue através de experimentos de manipulação era
necessário testar previamente a adequação do substrato artificial montado. Isto pode ser
realizado no período de 2002 e 2003, antes do ingresso no Programa de Doutorado,
acompanhando uma equipe, liderada pela Profa. Dra. Virginia Sanches Uieda, que vinha
desenvolvendo trabalhos em um estuário da região, financiados pela FAPESP (Projeto
Temático - Proc. 00/12339-2). A partir de 2004, quando do ingresso na Pós-Graduação, os
trabalhos de campo do projeto de doutorado passaram a ser custeados com a reserva
técnica da bolsa FAPESP.
Depois de testado o substrato artificial, experimentos de colonização foram
desenvolvidos em 2004 (julho e agosto) e 2005 (fevereiro e março) para analisar a variação
espacial e sazonal na composição da fauna associada à vegetação do mangue. Dentre os
grupos de invertebrados encontrados na vegetação do mangue, destacaram-se em
abundância as larvas de Chironomidae. Assim, também foi realizada uma análise mais
detalhada deste grupo, com identificação ao nível de gênero e análise de sua ocorrência por
estação do ano e por trecho de salinidade.
Durante os experimentos de colonização foram realizadas observações subaquáticas
e coletas dos peixes associados à vegetação do mangue. A composição e a dieta da
ictiofauna foram analisadas nos três trechos de salinidade e nas duas estações do ano.
Tendo conhecido a composição da fauna e identificado a espécie de peixe a ser
manipulada, ou seja, que tinha uma ampla distribuição, era abundante e se alimentava da
fauna associada à vegetação, em julho de 2005 foi conduzido um experimento de
inclusão/exclusão. A espécie Lupinoblennius paivai (Bleniidae) foi manipulada para
verificar sua força de predação sobre os macroinvertebrados que colonizaram previamente
o substrato artificial por um período de 4 dias. Porém, o experimento foi perdido, pois os
peixes manipulados fugiram pela tela da estrutura experimental. A estrutura experimental
foi modificada e o experimento foi repetido em outubro de 2005, porém desta vez
utilizando uma espécie de Gobiidae, Bathygobius soporator, pois o bleniídeo não foi
encontrado. Nesta segunda repetição novamente a maioria das réplicas foi perdida (o peixe
fugiu ou morreu durante o experimento em seis das dez réplicas), não viabilizando o
aproveitamento dos dados. Após duas tentativas sem sucesso, este experimento foi
excluído do projeto, em função do prazo disponível para finalização dos trabalhos de
campo, de laboratório, análise estatística dos dados e redação da tese.
Introdução Geral
7
Apresentação da Tese de Doutorado
Para facilitar a publicação dos resultados, a tese está sendo apresentada em
capítulos. Os dois primeiros capítulos foram redigidos em inglês e correspondem a um
trabalho já publicado e outro no prelo. Sua publicação antes da defesa ocorreu em função
das justificativas apresentadas abaixo:
a) estes capítulos apresentam resultados considerados periféricos no projeto de doutorado,
ou seja, necessários para alcançar o objetivo central da tese;
b) o teste para verificar a adequação do substrato artificial, que viria a ser utilizado para
desenvolvimento dos trabalhos experimentais da tese, e as observações e análises da
ictiofauna, para definição da espécie a ser utilizada no experimento de inclusão/exclusão,
deram excelentes resultados;
c) a publicação destes resultados antes da finalização do doutorado facilitaria sua citação
durante a publicação dos trabalhos da tese, importante para justificar o tipo de substrato
artificial utilizado e a escolha da espécie de peixe a ser manipulada;
d) os resultados destes trabalhos foram apresentados nos relatórios da Bolsa FAPESP,
tendo recebido várias críticas e sugestões do parecerista, as quais permitiram um
importante crescimento na qualidade das publicações;
e) a apresentação destas publicações no relatório final da Bolsa FAPESP reforçariam a boa
utilização dos recursos financeiros recebidos.
Além de apreciados pelo parecerista FAPESP, estes trabalhos passaram pela
apreciação dos pareceristas e dos editores das revistas onde foram submetidos à
publicação. Apesar desta prévia apreciação, achamos adequada sua apresentação no corpo
da Tese, como os dois primeiros capítulos, por permitir a compreensão do processo de
desenvolvimento da mesma, mas principalmente por permitir à banca julgar a capacidade
científica da candidata ao título de Doutor.
Abaixo é feita uma breve descrição dos capítulos de tal modo a permitir uma
melhor compreensão do processo de desenvolvimento dos trabalhos.
Capítulo I - “Composition of the aquatic invertebrate fauna associated to the
mangrove vegetation of a coastal river, analyzed through a manipulative
experiment”.
Este capítulo apresenta os resultados do trabalho conduzido no período de
2002/2003, anterior ao início do doutoramento (ingresso no curso de Pós-Graduação em
2004). Este trabalho tinha por objetivo testar um substrato artificial adequado para o
Introdução Geral
8
posterior desenvolvimento do projeto de doutorado, o qual envolvia o estudo da
composição da macrofauna colonizadora das raízes da vegetação marginal do mangue,
utilizando manipulação experimental. Para tal, era necessário primeiramente testar o
substrato que seria utilizado durante os experimentos de colonização, verificando sua
eficiência em permitir a colonização por uma fauna semelhante à encontrada na vegetação
natural do mangue, com a vantagem de permitir uma uniformização das réplicas quanto ao
tamanho e estrutura do substrato e o tempo de colonização. O teste foi realizado através de
três prévias, conduzidas no período de novembro/2002, fevereiro e maio/ 2003. No mês de
novembro/2002 foram utilizadas como substrato artificial plantas de plástico, comumente
usadas em aquário, presas aos galhos submersos da vegetação (Figura 1a) e instaladas no
trecho a montante, tendo sido o experimento conduzido por um período de 48 horas. Para
testarmos a eficiência deste substrato, foram coletadas ao mesmo tempo amostras da
vegetação natural para análise (Figura 1b). Os resultados mostraram a não adequação deste
tipo de substrato, visto que a fauna presente na vegetação natural não era semelhante à
encontrada no substrato artificial. No mês de fevereiro/ 2003, repetimos o teste utilizando
como substrato artificial pedaços de corda de sisal, presos a bóias coloridas para facilitar
sua visualização (Figura 1c). Réplicas destes substratos foram amarradas aos galhos da
vegetação natural, em três trechos de diferentes faixas de salinidade, e retiradas após um
período de 14 dias de colonização, quando também foram coletadas amostras da vegetação
natural. Como este experimento transcorreu sem problemas e as análises preliminares
mostravam resultados satisfatórios, no mês de maio/2003 tentamos repetir o mesmo
experimento para aumentar a amostragem, porém sem sucesso, pois ao final dos 14 dias de
colonização encontramos todo o experimento fora d’água e soterrado por lama (Figura 1d).
O período de 14 dias nos mostrou que experimentos de longa duração, ultrapassando o
período de uma fase de lua, são difíceis de serem realizados, pois com as mudanças de
maré ocorre grande alteração na estrutura do leito e das margens.
Porém, como a prévia realizada em fevereiro/2003 resultou em dados interessantes,
os resultados foram organizados em um trabalho científico. Este trabalho permitiu não
somente testar adequadamente o substrato a ser utilizado nos experimentos seguintes, mas
também foi importante para meu amadurecimento em redação científica. O trabalho
recebeu críticas e sugestões do parecerista da Bolsa de Doutorado FAPESP e de dois
pareceristas da revista onde foi submetido, as quais foram bastante construtivas e
possibilitaram uma grande melhora na qualidade do trabalho e também em minha
formação científica. Apesar do trabalho já estar publicado (Pan American Journal of
Introdução Geral
9
Aquatic Science 3 (1): 23-31, 2008), o mesmo está sendo apresentado como o Capítulo I da
tese, pois seus resultados foram importantes para o desenvolvimento dos demais
experimentos.
Capítulo II - “Diet of the ichthyofauna associated with marginal vegetation of a
mangrove forest in southeastern Brazil”.
Este trabalho foi realizado na estação seca (julho e agosto/2004) e chuvosa
(fevereiro e março/2005). As espécies de peixes presentes entre os ramos da vegetação
submersa foram analisadas através de observações subaquáticas e coleta, durante um
período de cinco dias, no mesmo período e trechos onde foi instalado e conduzido o
experimento de manipulação. Os exemplares coletados foram identificados e a análise do
conteúdo estomacal das espécies de peixes foi finalizada em junho de 2005, quando
iríamos conduzir o experimento de inclusão/exclusão com a espécie de peixe que melhor
respondesse à pergunta inicial do projeto. Porém, o experimento foi perdido nas duas
tentativas realizadas, pois os peixes manipulados fugiram pela tela da estrutura
experimental ou morreram antes de finalizado o experimento. Porém, as observações e
análises permitiram obter excelentes dados sobre a dieta das espécies de peixes associadas
à vegetação, sendo o trabalho redigido e submetido à publicação na revista Iheringia. O
trabalho foi aceito para publicação após incorporação de sugestões propostas pelo
parecerista da revista, em maio-julho de 2007 (Iheringia, Ser. Zool., Porto Alegre, 97(4):
470-481, 2007).
Capítulo III - “Colonização por macroinvertebrados em vegetação de mangue:
variação na composição da fauna em função da salinidade e da estação do ano”.
Este capítulo apresenta os resultados do trabalho de manipulação experimental
onde foram utilizados substratos artificiais, previamente testados (Capítulo I). Este
substrato foi montado com pedaços (7,5 cm) de corda de sisal, em estruturas semelhantes
às raízes das plantas do mangue, instalados em cada uma das extremidades de um tubo de
PVC de 50 cm de comprimento, sendo o tubo preso junto à vegetação marginal do mangue
com arame (Figura 2a). O processo de colonização foi acompanhado por um período de
cinco dias, em três trechos com diferentes faixas de salinidade (Figuras 2b, c e d) e durante
as estações seca e chuvosa. Desta forma, o trabalho apresentado neste capítulo tem como
objetivo identificar a fauna de macroinvertebrados aquáticos que colonizam a vegetação do
Introdução Geral
10
mangue do Rio da Fazenda e analisar as possíveis variações temporais (estação seca e
chuvosa) e espaciais (em três trechos de salinidade) na composição desta fauna aquática.
Capítulo IV - “Variação espacial e temporal na estrutura da comunidade de
Chironomidae (Diptera) em um mangue do sudeste do Brasil”.
Devido à escassez de trabalhos a respeito da composição da comunidade de
Chironomidae em fauna de manguezais e seu importante papel como fonte de alimento
para várias espécies de peixes desta região e demais regiões costeiras, decidimos dar um
enfoque maior a esta comunidade, de grande abundância e diversidade dentro da fauna do
mangue. As larvas de Chironomidae foram separadas e identificadas individualmente
através da dissecação e visualização das diferentes estruturas existentes na cápsula cefálica
e no corpo. O presente trabalho tem como objetivo ampliar os conhecimentos sobre a fauna
de Chironomidae, estudando, através de um experimento de manipulação, a diversidade de
taxa associados à vegetação submersa e analisando a possível influência da sazonalidade e
da salinidade sobre a estrutura desta comunidade.
Introdução Geral
11
Figura 1. Etapas de desenvolvimento do trabalho utilizado para testar a eficiência do
substrato artificial: (a) trecho a montante no mangue do Rio da Fazenda onde foi instalado
o primeiro experimento com plantas de aquário em novembro/2002; (b) amostragem da
vegetação natural retirada em novembro/2002 para a comparação com a fauna encontrada
no substrato artificial; (c) detalhe do substrato artificial utilizado no experimento de
colonização conduzido em fevereiro/2003; (d) detalhe do experimento de colonização que
foi perdido e ficou soterrado na lama em maio/2003.
A B
C
D
Introdução Geral
12
Figura 2. Desenvolvimento do trabalho utilizado para analisar a composição da fauna
associada à vegetação do mangue do Rio da Fazenda: (a) substrato artificial preso aos
galhos da vegetação natural; (b) detalhe do trecho de salinidade alta - a jusante, (c) do
trecho de salinidade intermediária e (d) do trecho de salinidade baixa - a montante.
A
B
C D
Introdução Geral
13
ÁREA DE ESTUDO
Este estudo foi desenvolvido no mangue do Rio da Fazenda (23º31’ - 23º34’S,
45º02’ - 45º05’W), localizado no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba. O
Núcleo Picinguaba está localizado no município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São
Paulo. O Rio da Fazenda é um rio costeiro, com cerca de 6 Km de extensão, correndo
inteiramente dentro do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba. O trabalho
foi realizado em três trechos do manguezal: um trecho a jusante, com salinidade alta, um
trecho a montante, com salinidade baixa e um trecho de salinidade intermediária (Figura
3). A vegetação do mangue é composta principalmente por Hibiscus pernambucensis
Arruda (Malvaceae), Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. (Combretaceae) e Eugenia
sp Linnaeus (Myrtacea).
Figura 3. Mapas com a localização geral do Estado de São Paulo e município de Ubatuba
e fotos de satélite (earth.google.com) mostrando a localização dos três trechos de
salinidade onde foram realizados os trabalhos experimentais do mangue do Rio da Fazenda
(A-Alta, M-Média, B-Baixa) e a localização (seta) de sua foz na Praia da Fazenda.
23º22’55.26”S
44º51’12.07”W
23º21’56.25”S
44º50’52.99”W
A
B
M
Introdução Geral
14
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CAPÍTULO I
COMPOSITION OF THE AQUATIC INVERTEBRATE FAUNA ASSOCIATED TO THE
MANGROVE VEGETATION OF A COASTAL RIVER
, ANALYZED THROUGH A
MANIPULATIVE EXPERIMENT
Trabalho publicado: Corrêa, M. de O. D. A. & Uieda, V. S. 2008. Composition of the
aquatic invertebrate fauna associated to the mangrove vegetation of a coastal river,
analyzed through a manipulative experiment. Pan American Journal of Aquatic Science
Panamjas 3(1): 23-31.
Capítulo I 17
Composition of the aquatic invertebrate fauna associated to the
mangrove vegetation of a coastal river, analyzed through a manipulative
experiment
ABSTRACT
The present study analyzed the composition of the aquatic fauna associated to the
mangrove forest in a southeastern Brazilian river. The composition of the macrofauna in
the roots of the marginal vegetation located at three different salinity stretches was
analyzed by sampling pieces of the submerged branches of the vegetation (natural
substrate) and pieces of “sisal” rope (artificial substrate), installed close to the natural
vegetation and sampled after a period of 14 colonization days. In both types of substrate,
twelve taxonomic groups were sampled, representing three phyla (Cnidaria, Annelida and
Arthropoda). The crustaceans, corresponding to the most diversified group, were
represented by Copepoda, Tanaidacea, Isopoda, Amphipoda and Decapoda. The highest
salinity stretch showed the highest abundance, with a progressive decrease from high to
low salinity for both substrates. Copepoda and Tanaidacea predominated on both
substrates, although the artificial substrate exhibited the highest total abundance and
species richness. Considering the relative abundance of the taxonomic groups on both
substrates, the majority of groups predominated in the highest salinity range. Significant
differences on the longitudinal distribution of abundance were associated to the variation
on salinity and with the complexity of the substrate.
Keywords: artificial substrate, colonization, macroinvertebrates, natural substrate, salinity
stretches.
Capítulo I 18
RESUMO
Composição da fauna de invertebrados aquáticos associados à vegetação de
manguezal de um rio costeiro, analisada através de um experimento de manipulação.
No presente estudo foi analisada a composição da fauna aquática associada a um rio em
um manguezal do sudeste do Brasil. A composição da macrofauna presente nas raízes da
vegetação marginal foi estudada pela amostragem de pedaços dos galhos submersos da
vegetação (substrato natural) e pedaços de corda de sisal (substrato artificial), instalados
em três trechos de diferente salinidade, perto da vegetação natural e retirados depois de um
período de 14 dias de colonização. Em ambos os tipos de substrato, foram amostrados um
total de 12 grupos taxonômicos, representando três filos (Cnidaria, Annelida e
Arthropoda). Os crustáceos, grupo mais diversificado, foram representados por Copepoda,
Tanaidacea, Isopoda, Amphipoda e Decapoda. A região de salinidade alta apresentou
maior abundância, com uma diminuição progressiva da abundância da salinidade alta para
a baixa em ambos os substratos. Copepoda e Tanaidacea predominaram em ambos os
substratos, embora o substrato artificial exibisse a maior abundância e riqueza destes dois
grupos. Considerando a abundância relativa dos grupos taxonômicos nos dois substratos, a
maioria dos grupos predominou no trecho de salinidade mais alta. As diferenças
significativas de abundância na distribuição longitudinal foram associadas à variação na
salinidade e na complexidade do substrato.
Palavras-chave: substrato artificial, colonização, macroinvertebrados, substrato natural,
trechos de salinidade.
Capítulo I 19
INTRODUCTION
Coastal ecosystem is traditionally known as an important nursery area for both
estuarine-resident and temporary-resident species (Chaves & Bouchereau 1999). Nursery
area for Penaeidae juveniles in this ecosystem have been associated with food availability
and shelter from predators, supplied by physical structures, such as substratum and
turbidity, in combination with the agonistic behavior of shrimps (Primavera 1997). Due to
the contrasting environmental conditions of the coastal ecosystem, the geometric
complexity of the substratum can increase the colonization rates by protecting the
organisms from environmental constraints and increasing the area available for the fauna
establishment (Jacobi & Langevin 1996).
The study of the associated aquatic fauna on mangrove forest becomes a complex
task because of the high richness and because of the great influence of tides on salinity
variation and on the colonization process. An appropriated methodology for these studies
is the utilization of experimental structures that allows habitat simplification and enables
control of environmental variations upon sampling areas (Brower & Zar 1984; Uieda
1999). According to Deutsch (1980), seasonal experimentation of short or long substrate
exposition are useful for studies on macroinvertebrates colonization rate, allowing the
determination of how, where and when the colonization occur.
Few experimental studies were developed in coastal regions. Some of the available
papers deserve attention like as Hulberg & Oliver (1980) in rocky shores, Heck & Thoman
(1981) in muddy habitats and Fitzhugh & Fleeger (1985) in estuary.
The preservation of mangroves is very important for the maintenance of the
biodiversity of this important link between the continental waters and the sea. Mangroves
are susceptible to high environmental impact (Grasso 1998), which may have strong
negative effect upon the local fishery. Mangroves are found in Brazil from 04º30
’
N to
28º30
’
S, under a wide range of environmental conditions (Schaeffer-Novelli et al. 1990).
Unfortunately, despite its importance as feeding, growth and reproduction areas for a
diversified fish fauna, the knowledge of the ichthyofauna on intertidal environment is still
very restricted (Paiva Filho & Toscano 1987; Barletta-Bergan et al. 2002; Felix et al. 2006;
Corrêa & Uieda 2007).
The aims of the current study were: to analyze the diversity of the
macroinvertebrate fauna associated to the roots of the mangrove vegetation, to analyze the
variation in the composition of this fauna in function of salinity variation, and, at the same
Capítulo I 20
time, to test the efficiency of an artificial substratum through an experimental
manipulation. This work intends to analyze two predictions: 1) The artificial substratum
allows a colonization process similar to the one in natural vegetation, 2) The community
composition changes in function of differences in salinity.
MATERIAL & METHODS
Study site
The study was carried out in the mangrove of the Rio da Fazenda (23º31’ to
23º34’S, 45º02’ to 45º05’W), located in the Serra do Mar State Park, Picinguaba Unit
(Núcleo Picinguaba). The Picinguaba Unit is situated in the State of São Paulo, and
preserves all the environments that compose the coastal ecosystem complex: beach, rocky
shore, “restinga” (coastal dune forest), mangroves, coastal plain forest and hillside forest.
Rio da Fazenda is a coastal river, aprox. 6 km long. Its headwaters are on the slopes of the
Serra do Mar, and its mouth at Fazenda Beach; its course is entirely contained within the
boundaries of the Picinguaba Unit (Fig. 1).
In order to determine the variation of the fauna composition in relation to the
variation on salinity, common in mangroves, the study was conducted in stretches with
different ranges of salinity. Three stretches were selected to conduct the work: a
downstream stretch with the highest salinity (6.4 ± 2.0; 23º22’24”S, 44º50’62”W), an
upstream stretch with the lowest salinity (0.9 ± 0.8; 23º21’11”S, 44º50’83”W), and a
median stretch with intermediate values of salinity (2.0 ± 0.9; 23º21’15”S, 44º50’78”W).
Although these stretches differed in salinity, they showed similar values of some abiotic
characteristics measured during the study period, like dissolved oxygen (7.0, 7.9 and 7.8
mgO
2
L
-1,
respectively for each stretch) and water temperature (27.6, 24.9 and 25.6ºC). The
mangrove vegetation is composed mainly by Hibiscus pernambucensis Arruda
(Malvaceae), Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. (Combretaceae) and Eugenia sp
Linnaeus (Myrtaceae).
Data collection and analyses
The fauna composition was sampled directly from the roots of the mangrove
vegetation (Fig. 1) and also from the artificial substrata installed in the same area. In this
Capítulo I 21
way, we could use the results not only for a fauna characterization, but also to test the
efficiency of colonization on artificial substratum. The use of artificial substratum has a
great advantage upon the use of natural one by allowing the standardization of the
colonization time and of the sampling area (Lambert & Resh 1985; Uieda 1999; Carvalho
& Uieda 2004).
The macroinvertebrates were sampled during the 2003 rainy season (February). On
each selected stretch of salinity, ten replicates of artificial substrata were installed. The
artificial substratum was composed by a piece of sisal rope (7.5 cm), attached to a weight
for its maintenance under the water (Fig. 2) and tied to the branches of the mangrove
vegetation. The natural substratum consisted on a branch piece with roots and adhered
algae.
Fourteen days after the installation of the artificial substrata, ten replicates of the
natural substrata and ten of the artificial substrata were removed and packed in flasks with
formaldehyde 5%. In the laboratory, the substratum was washed in the formaldehyde to
dislodge the adhered animals. The liquid was poured under three granulometric sieves
(meshes of 1.0, 0.5 and 0.25 mm). The sieves were inspected under stereomicroscope and
the macorinvertebrates were sorted, identified and counted (the taxonomic level depends
on the group). Because Copepoda occurred in a great number of individuals and because
they passed through the small sieve mesh, their abundance was analyzed by sub samples.
The liquid that passed through the sieves was agitated and ten replicates were separated
and analyzed under stereomicroscope in SedgWick-Rafter chamber.
Relative abundance curves of species, or species importance curve, were
constructed by plotting the log (x+1) of absolute abundance of each animal group against
the corresponding rank, in decreasing order of abundance (Brower & Zar 1984). After
testing for normality (Shapiro-Wilks; α = 0.05) and homocedasticity (Levene; α = 0.05),
an analysis of variance (ANOVA one-way) followed by a multiple comparison test
(Tuckey) was used in order to evaluate significant differences between salinity (three
stretches) and substrata (two types).
Capítulo I 22
RESULTS
The taxonomic groups identified included macroinvertebrates of three phyla:
Cnidaria (Hydrozoa), Annelida (Polychaeta) and Arthropoda (Arachnida, Insecta and
Crustacea). The insects were represented only by Diptera (Chironomidae) and
Ephemeroptera, with the predominance of the first one. Crustaceans, the most diversified
group, were represented by Copepoda (Harpacticoida and Cyclopoida), Tanaidacea
(Tanaidae), Isopoda (Sphaeromatidae and Munnidae), Amphipoda (Gammaridea) and
Decapoda (Caridea and Brachyura).
Copepoda and Tanaidacea predominated on both substrata, although the artificial
substratum exhibited the greatest abundance and species richness (Table I). When
compared by the dominance curve, the similarities between the natural and artificial
substrata were evident, with the dominance of Copepoda (rank 1) and Tanaidacea (rank 2)
found on both substrata (Fig. 3). However, the groups intermediate in abundance that
prevailed on the natural substratum were Isopoda and Diptera and on the artificial substrata
were Diptera and Polychaeta (Table I).
Apparently the differences between substrata were related to the dominance of
Copepoda at all salinity ranges on the artificial substratum (Table I). This result was
confirmed by the ANOVA, with a significant difference between substrata when all groups
were considered (p = 0.002, F = 9.970, df = 1), but not when the abundance of Copepoda
was excluded from the analysis (p = 0.792, F
= 3.191, df = 1).
The spatial variation on abundance was significant when considered the sum of
both substrata, with the low salinity stretch presenting the lowest abundance in the two
situations, including and excluding Copepoda (Fig. 4). The longitudinal variation on
macrofauna abundance was also confirmed when the two substrata were analyzed
separately (Fig. 5). The significant difference between salinities for natural substratum is
related to the dominance of Copepoda on the high and median salinity stretches and the
dominance of Isopoda and Tanaidacea on the low salinity stretch (Table I). The significant
difference between salinities for artificial substratum, when Copepoda abundance was
removed, is related to the dominance of Tanaidacea and Polychaeta at high salinity, of
Tanaidacea, Polychaeta and Diptera at median salinity, and of Diptera and Tanaidacea at
low salinity.
Capítulo I 23
The analysis of the relative abundance by salinity stretch of the taxonomic groups
presented in the natural and artificial substrata (Table I, Fig. 6) showed that the majority of
groups were found in the three stretches. However, if considered only the six most
abundant groups (Polychaeta, Diptera, Copepoda, Tanaidacea, Isopoda, and Amphipoda;
Table I), the majority was predominant in the higher salinity on both substrates, except for
Diptera and Isopoda.
Capítulo I 24
Figure 1. Study area at the Rio da Fazenda mangrove. Satellite photo (earth.google.com)
of the Fazenda Beach (arrow in A) and of the Rio da Fazenda mangrove with the position
of the three stretches of salinity (H- high, M- median, L- low, in B). Detail of the
mangrove marginal vegetation (median stretch in C) and of the natural (branches with
algae and organic matter adhered to the roots, in D) and artificial substrata (colored buoys
supporting a piece of sisal rope, in E).
C
E
D
A
23º22’55.26”S
44º51’12.07”W
23º21’56.25”S
44º50’52.99”W
B
L
H
M
Capítulo I 25
Figure 2. Schematic design of artificial substratum: A- colored buoy; B- sisal rope of 7.5
cm length; C- weight.
A
B
C
Capítulo I 26
Figure 3. Relative abundance curves of the taxonomic groups sampled on the natural
(black points) and artificial (white points) substrata (sum of the three stretches of different
salinity). The absolute abundance [log (x+1)] was plotted against the corresponding rank,
presented in decreasing order of abundance.
0
1
2
3
4
5
6
123456789101112
rank
log (x+1
)
Capítulo I 27
Figure 4. Abundance [log (x+1)] of macroinvertebrates sampled on High, Median and
Low salinity stretches (sum of natural and artificial substrata), including (A) and excluding
(B) Copepoda values, and the results of Tuckey test (different letters indicate significant
differences, α = 0.05).
A
p = 0.005, F = 5.696, df = 2
0
10
20
30
40
50
60
70
High Median Low
log (x+1
)
a
a
b
b
B
p = 0.000, F = 7.875, df = 2
0
10
20
30
40
50
High Median Low
log (x+1
)
a
a
b
Capítulo I 28
Figure 5. Abundance [log (x+1)] of macroinvertebrates sampled on High, Median and
Low salinity stretches of the natural (A and C) and artificial substrata (B and D), including
(A and B) and excluding (C and D) Copepoda values, and the results of Tuckey test
(different letters indicate significant differences, α = 0.05).
0
5
10
15
20
25
30
High Median Low
log (x+1
)
a
ab
b
A
p = 0.003, F = 6.970, df = 2
0
5
10
15
20
25
30
35
High Median Low
log (x+1
)
a
a
a
B
p = 0.176, F = 1.847, df = 2
0
5
10
15
20
25
High Median Low
log (x+1
)
a
a
b
C
0
5
10
15
20
25
High Median Low
log (x+1
)
a
b
b
D
p = 0.000, F = 9.032, df = 2
Capítulo I 29
Figure 6. Relative abundance (%) of macroinvertebrates on natural and on artificial
substrata sampled on the three stretches ( high, median and low salinity
ranges). Hyd-Hydrozoa, Pol- Polychaeta, Ara- Arachnida, Dip- Diptera, Eph-
Ephemeroptera, Cop- Copepoda, Tan- Tanaidacea, Iso- Isopoda, Amp- Amphipoda, Car-
Caridea, Meg- Megalopa, Bra- Brachyura.
Artificial Substratum
0
20
40
60
80
100
Hyd Pol Ara Dip Eph Cop Tan Iso Amp Car Meg Bra
taxonomic groups
%
Natural Substratum
0
20
40
60
80
100
Hyd Pol Ara Dip Eph Cop Tan Iso Amp Car Meg
taxonomic groups
%
Capítulo I 30
Table I. Absolute (total number of individuals) and relative abundance (%) of macroinvertebrates sampled on the natural and artificial substrata
installed in three stretches of different salinity (high, median and low) during the colonization experiment realized in February/2003 on the
mangrove of Fazenda River.
Natural Substratum Artificial Substratum
Taxonomic High Median Low TOTAL High Median Low TOTAL
groups N % N % N % N % N % N % N % N %
Hydrozoa - - - - 1 0.1 1 <0.0 2 <0.0 12 0.1 - - 14 <0.0
Polychaeta 30 0.2 16 0.4 - - 46 0.2 254 0.3 235 1.2 77 0.6 886 0.8
Arachnida - - - - 1 0.1 1 <0.0 - - - - 1 <0.0 1 <0.0
Diptera 48 0.3 111 2.5 97 14.6 256 1.1 62 <0.0 229 1.1 498 3.8 789 0.7
Ephemeroptera - - 1 <0.0 1 0.1 2 <0.0 - - - - 1 <0.0 1 <0.0
Copepoda 16,161 91.3 3,242 72.3 48 7.2 19,451 58.1 75,50 98.0 19,00 94.6 12,12 93.2 106,62 96.8
Tanaidacea 1,390 7.9 643 14.3 194 29.2 2,227 9.7 588 0.8 461 2.3 230 1.8 1,279 1.2
Isopoda 49 0.3 452 10.1 316 47.5 817 3.6 107 0.1 115 0.6 73 0.6 295 0.3
Amphipoda 21 0.1 11 0.3 1 0.1 33 0.1 190 0.2 3 <0.0 1 <0.0 194 0.2
Caridea 6 <0.0 4 <0.0 3 0.5 13 <0.0 14 <0.0 23 0.1 3 <0.0 40 <0.0
Brachyura-crabs 1 <0.0 3 <0.0 3 0.5 7 <0.0 1 <0.0 - - 3 <0.0 4 <0.0
Brachyura-larvae - - - - - - - - 1 <0.0 - - - - 1 <0.0
TOTAL 11,706 77.5 4,483 19.6 665 2.9 22,854 16.0 77,040 70.0 20,080 18.2 13,010 11.8 111,130 84.0
Capítulo I
31
DISCUSSION
Nowadays Copepoda is the most studied crustacean taxa in Brazil, although
plankton studies are still scarce (Amaral & Jablowski 2005). Species that carry their eggs,
like Cyclopoida species, are more abundant in estuaries, where the depth is small and fish
predation is not as common as in open sea (Vuorinen et al. 1983). The use of vegetation as
shelter is supposed to be related to the high mortality of Copepoda in the plankton (Bell &
Westoby 1986).
Although we sampled only on February, based on the literature (Bell 1980) we can
speculated that the great abundance of Copepoda found in the Fazenda River mangrove,
mainly in the high salinity stretch, may be related to its reproductive peak during summer
months. In a South Carolina salt marsh, about 80% of Copepoda occurred on summer and
only less than 5% represented the whole community on other seasons (Bell 1980).
For Tanaidacea, the second most abundant macroinvertebrate taxa sampled on the
Fazenda River, little can be discussed here due to the scarcity of literature data. In a review
of Tanaidacea on the coastal region of two Brazilian States (Rio de Janeiro and Santa
Catarina), Gutu (1996) stressed the low occurrence in the Brazilian coast and the limitation
of biological data. In Brazil, 28 species are known, 17 belonging to the Suborder
Apseudomorpha and 11 to the Suborder Tanaidomorpha (Gutu 1996). The family
Tanaidae, the one found in the Fazenda River mangrove, belongs to the second Suborder.
Isopoda, the third most abundant crustacean taxa sampled on the Fazenda River, is
cited by Pires (1982) as an important group with occurrence on intertidal regions,
associated with algae coverage and represented mostly by the family Sphaeromatidae. This
group can live in a great variety of habitats and can tolerate a broad range of environmental
conditions (Pires 1982).
A number of chironomid species are tolerant of a wide range of salinities and this
insect group may be a major component of the fauna of brackish waters (Pinder 1995).
According to Pinder (1995), species of Chironomidae adapted to life in the intertidal zone
have been recorded from coasts all over the world and they are taxonomically diverse in
this habitat. Nevertheless, the taxonomic and ecological knowledge of this group in Brazil
is restricted, mainly at mangrove habitats (Trivinho-Strixino & Strixino 1995).
Manipulative experiments of natural communities has been growing and generating
important contributions for the comprehension of the colonization, maintenance and
Capítulo I
32
persistence of communities (Hulberg & Oliver 1980). In colonization experiments, it is
important to evaluate the efficiency of the artificial substratum. The great advantage of the
artificial substratum is to allow a sampling standardization, regarding the sampled area and
the recording of the initial time of colonization process, difficult when using natural
substratum (Carvalho & Uieda 2004). In the present experiment, the artificial substratum
proved to be appropriated making ease the installation and allowing the sampling
standardization.
In experimental studies it is also important to analyze if the artificial substratum
provides the same conditions of the natural one, like protection and shelter against
predators and good foraging conditions. In the present work, the existence of these
conditions on the artificial substratum was indirectly evaluated by the analysis of the
community structure at the end of the experiment. At the three studied stretches, the natural
vegetation, composed by submerged branches covered with algae, was well reproduced by
the artificial substrate, which allowed the colonization of algae and macrofauna similar to
the one colonizing the roots of the mangrove vegetation.
The significant difference between the artificial and the natural substrata,
associated here with the spatial variation (salinity ranges) of Copepoda abundance in the
natural substratum, may be related to the structure of this substratum. At the end of the
field work it was observed that the natural vegetation of the median salinity stretch showed
large quantities of branches, algae, and organic matter, the low salinity stretch showed high
quantities of branches and algae, and the high salinity stretch showed few branches and
algae. Spatial differences in the structure of the natural substratum probably provided
different conditions for macroinvertebrates colonization, with strong effect on Copepoda.
On the other hand, no differences for the artificial substratum structure between stretches
were recorded, even at the end of the 14 colonization days. The structural complexity of
habitat seems to affect the abundance and diversity of animal communities, with more
structurally complex algae species allowing a higher richness and diversity (Hull et al.
2001). The complexity of habitat can not only increase the number of available niches for
colonization, but can also provide refuge against predation (Coull & Wells 1983), or even
reduce predation effects for changing the efficiency of forage. Some authors, such as Heck
& Thoman (1981) and Underwood et al. (2000), suggested that predation intensity is lower
in habitats with more vegetation than in habitats without vegetation, what can be related to
the highest density of animals in this substratum.
Capítulo I
33
Besides the structural complexity of the natural substratum, the sampling area can
influence the colonization process. For example, in a colonization experiment conducted at
two shallow subtidal sites in North Carolina, Eggleston et al. (1999) compared the
abundance of macroinvertebrates colonizing small (0.25m
2
) and large patches (1m
2
) of
artificial plants. They found that the density of Decapoda, Amphipoda and Isopoda was
larger in small patches than in large patches, probably related to an increase in foraging
rates, since estuarine macrofauna is influenced by the heterogeneity of habitat in a small
spatial scale (Eggleston et al. 1999). In the Fazenda River experiment the influence of the
substratum area was controlled as the artificial and the natural substrata had similar areas.
Thus, the significant spatial difference on abundance of macroinvertebrates
associated to the mangrove vegetation found in the Rio da Fazenda emphasized the salinity
as an important environmental factor affecting the distribution of the aquatic fauna
associated to the mangrove vegetation. This vegetation can provide shelter and a place for
foraging not only for a diversified and abundant macroinvertebrate fauna, but also for a
great variety of fish species. In the same area, Corrêa & Uieda (2007) observed many fish
species exploring the submerged branches of the mangrove vegetation as shelter and
feeding on the macroinvertebrate fauna that colonizes this vegetation (2007).
ACKNOWLEDGMENTS
We are grateful to Hamilton A. Rodrigues for assistance in the field; to Raoul
Henry for reading critically the manuscript; to Instituto Florestal – Núcleo Picinguaba for
the local support and research allowance; to Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
São Paulo - FAPESP for financial support and for the grants to the first author (Process nº
03/08314-2).
Capítulo I
34
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CAPÍTULO II
DIET OF THE ICHTHYOFAUNA ASSOCIATED WITH MARGINAL VEGETATION OF
A MANGROVE FOREST IN SOUTHEASTERN
BRAZIL
Trabalho publicado: Corrêa, M. de O. D. A. & Uieda, V. S. 2007. Diet of the
ichthyofauna associated with marginal vegetation of a mangrove forest in southeastern
Brazil. Iheringia, Ser. Zool., Porto Alegre, 97(4): 470-481.
Capítulo II 37
Diet of the ichthyofauna associated with marginal vegetation of a
mangrove forest in southeastern Brazil
ABSTRACT
The objective of the present study was to analyze the diet of fish species that use the
mangrove vegetation for shelter and feeding, in a river in southeastern Brazil. The
fieldwork, including collecting and underwater observations, was carried out in the dry
(July and August 2004) and in the rainy season (February and March 2005), in order to
assess the existence of seasonal variation in the diets. Seven kinds of food items were
consumed, two of plant origin and five of animal origin. Crustaceans predominated in the
diet of most species, either in the form of unidentified fragments, or discriminated in eight
groups. The predominance of species using mainly a single food source (crustaceans, and
among these, principally ostracods and tanaidaceans) and the existence of seasonal
variation in the diets of some species became very evident in the analysis food niche
breadth, with a predominance of dietary specialists. In the Rio da Fazenda mangrove, the
submersed marginal vegetation was used by the ichthyofauna as a locale for foraging, and
principally as cover by bottom-feeding species. These species may be using the vegetation
for protection from aerial and aquatic predators, or even from the pull of the current during
the turn of the tide. In the study area, the great diversity of crustaceans constitutes an
important food source for most fish species, which adjusted their diet according to seasonal
changes in food availability and to interactions with other species.
Keywords. Feeding habit, seasonal variation, ontogenetic variation, niche breadth.
Capítulo II 38
RESUMO
Dieta da ictiofauna associada à vegetação marginal de um mangue no sudeste do
Brasil. O presente trabalho teve por objetivo analisar a dieta das espécies de peixes que
utilizam a vegetação do mangue do Rio da Fazenda como local de abrigo e de alimentação
em um rio do sudeste do Brasil. O trabalho de campo, incluindo coleta e observação
subaquática das espécies, foi realizado na estação seca (julho e agosto de 2004) e chuvosa
(fevereiro e março de 2005), com o objetivo de verificar a existência de variação sazonal
na dieta. Sete tipos de itens alimentares foram consumidos pelas espécies, dois de origem
vegetal e cinco de origem animal. Os crustáceos predominaram na dieta da maioria das
espécies, seja na forma de fragmentos não identificados, ou discriminados em oito grupos.
O predomínio de espécies utilizando predominantemente uma única fonte alimentar
(crustáceos e, entre estes, principalmente Ostracoda e Tanaidacea) e a existência de
variação sazonal na dieta de algumas espécies ficaram bem evidentes na análise de
amplitude do nicho alimentar, com um predomínio de espécies especialistas na dieta. No
mangue do Rio da Fazenda, a vegetação marginal submersa foi utilizada pela ictiofauna
como local de forrageamento e, principalmente, como cobertura para espécies que
buscavam alimento no substrato do fundo. Estas espécies podem estar utilizando a
vegetação como proteção contra predadores aéreos e aquáticos, ou mesmo contra o arraste
no período de mudança das marés. Na área de estudo, a grande diversidade de crustáceos
constituiu uma importante fonte de alimento para a maioria das espécies, as quais
ajustaram sua dieta em função de variações sazonais na oferta e em função das interações
com outras espécies.
PALAVRAS-CHAVE. Hábito alimentar, variação sazonal, variação ontogenética, amplitude
de nicho.
Capítulo II 39
INTRODUCTION
Tropical and subtropical mangrove forests are important nurseries for many species
of fishes (WRIGHT, 1986; ROBERTSON & DUKE, 1987; CHONG et al., 1990). They offer
food and shelter for the larval and juvenile stages (CHAVES & BOUCHEREAU, 1999). These
coastal ecosystems are inhabited by populations of both marine and freshwater fishes,
which have strategies for the use of these regions. Some marine fishes use the estuaries
during their migration to more saline waters, with the transition to the estuary facilitating
the adaptation of the young fish to the marine environment (MORIN & WHORISKEY, 1992).
The young of many species, including some of commercial importance, are found
exclusively in mangroves (T
HAYER et al., 1987; ROBERTSON & DUKE, 1990). However,
while their role as a nursery for young fish is well understood, it is still unclear why
mangroves are attractive to adult fish (L
AEGDSGAARD & JOHNSON, 1995, 2001). Because of
the strong continental influence, seasonal oscillations in the physical and chemical
parameters in this kind of environment may influence the permanence or impermanence of
fish populations in an estuary during the course of their life cycles (CHAVES & OTTO,
1999).
The high densities of fish and motile macroinvertebrates in the mangrove
vegetation appear to be related to the greater protection provided by this vegetation. The
aerial roots, tree trunks, and fallen branches of the mangrove forests attract fish, providing
refuge from predation and more food availability (L
AEDSGAARD & JOHNSON, 2001). Fish
may be more abundant in these habitats, even in the presence of predators, because the
increased structural complexity of the tree branches covered by algae affords them more
shelter, and thus less risk of predation. Other workers have demonstrated a close
relationship between the increase in complexity and decrease in the incidence of predation
in other kinds of vegetated aquatic habitats (H
ECK JR. & THOMAN, 1981).
However, little is known of the abundance and diversity of the ichthyoplankton in
estuaries, nor of the spatial and temporal variations of the fish communities (MORAIS &
MORAIS, 1994). Little is known about which species remain in the mangroves during low
tide, and their survival strategies (BARLETTA et al., 2000). In Brazil, knowledge about the
ichthyofauna of estuaries and coastal zones is particularly limited. For example, in the
Brazilian Northeast the first study with the objective of obtaining basic information about
the estuarine system was initiated in 1996 (BARLETTA-BERGAN et al., 2002).
Capítulo II 40
Conservation of mangrove forests is highly important for the maintenance of
biodiversity of this important link between continental water bodies and the sea.
Destruction of mangroves can also damage traditional fisheries through loss of the food
supplied by this system, one of its principal roles. Unfortunately, although the estuaries and
coastal regions of Brazil are important for feeding, growth and reproduction of a large
number of marine organisms and especially for different species of fishes of high
commercial importance, knowledge on the ichthyofauna of these environments is still quite
limited (PAIVA FILHO & TOSCANO, 1987; BARLETTA-BERGAN et al., 2002).
The objective of the present study was to analyze the diet of fish species that use
mangrove vegetation as a locale for shelter and feeding. The influence of seasonal
oscillations on their diets was also analyzed.
MATERIAL AND METHODS
The study was carried out in the mangrove forest of the Rio da Fazenda (23º31’ to
23º34’S, 45º02’ to 45º05’W), located in the Serra do Mar State Park, Picinguaba Unit
(Núcleo Picinguaba) (Fig. 1). The Picinguaba Unit is situated in the State of São Paulo, and
preserves all the environments that compose the coastal ecosystem complex: beach, rocky
shore, “restinga” (coastal dune forest), mangroves, coastal plain forest and hillside forest.
Rio da Fazenda is a coastal river, about 6 km long. Its headwaters are on the slopes of the
Serra do Mar, and its mouth at Fazenda Beach; its course is entirely contained within the
boundaries of the Picinguaba Unit.
Three stretches of mangrove were selected for study of their ichthyofauna (Fig. 1):
a lower stretch, with higher salinity (6.3 ± 3.5 and 3.5 ± 0.5 ppm, in the dry and rainy
seasons respectively); an upper stretch, with low salinity (1.1 ± 0. 7 and 0.5 ± 0.2 ppm);
and a middle stretch, with intermediate salinity (4.0 ± 2.0 and 2.1 ± 0.4 ppm). Although
these stretches showed distinct salinity values, the dissolved oxygen contents (6.0 ± 0.9
and 5.4 ± 0.5 mgO
2
l
-1
, in the dry and rainy seasons respectively) and water temperatures
(19.7 ± 1.2 and 24.0 ± 0.7 °C) were similar. The mangrove vegetation in these stretches is
composed principally of Hibiscus pernambucensis, Laguncularia racemosa and Eugenia
sp.
Capítulo II 41
Fieldwork was carried out during four excursions, two in the dry season (July and
August 2004) and two in the rainy season (February and March 2005). In a five-day period
during each excursion, the fish species present among and under the submerged branches
of the vegetation were observed and collected for 10 meters along the margin of each of
the three stretches. The objective of the observations was to ascertain the sites where the
species were foraging. The specimens collected were used for checking taxonomic
identification and for diet analysis. Each day, the stretches were visited during the
morning, always during full moon and at low tide, for about one hour in each stretch, so
that all three stretches could be visited before the turn of the tide. During this period, we
made underwater observations, collections, and environmental measurements (dissolved
oxygen, temperature and salinity, by means of a water checker analyzer, HORIBA-U10).
The dive sessions were done in the first four days of each trip, by free-diving with a
half-face mask, snorkel, and dark-colored, insulating neoprene wetsuit and boots
("snorkeling" cf. SABINO, 1999), totaling approximately 13 hours of observations in the dry
season, and 6.5 hours in the rainy season. The observations were recorded with a PVC
plaque and eraser-pencil (SABINO, 1999); data on fishes swimming under the vegetation,
and their behavior were recorded. During a diving session, fish were collected with a small
hand net and fixed in 10% formalin. In March 2005, only collections were made, because
the mangrove was full of algae that float by any movement in the water, which made it
impossible to make observations.
On the fifth day of fieldwork, the fish were caught with a seine net (1 x 4 m; 2 mm
mesh). The specimens were fixed in 10% formalin. Collecting consisted of pulling the net
toward the shore, enclosing and suspending the vegetation, in short 2-meter stretches; the
collection was repeated in the same place until no more fish were caught. The same
procedure was repeated, moving upstream, along the entire 10-meter stretch worked.
The species collected were identified (FIGUEIREDO & MENEZES, 1980, 2000;
MENEZES & FIGUEIREDO, 1980, 1985) and vouchers are in the fish collections of the Museu
de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP 93928-93939). For each specimen the
standard length (SL) was noted before its gut was removed. Diets were analyzed separately
by season (dry and rainy), based on the stomach contents (for those species without a
differentiated stomach, the first third of the intestine was analyzed), and the food items
were identified to the lowest possible taxonomic category. Three methods were used:
frequency of occurrence, biovolume and numerical frequency. Frequency of occurrence
indicates the presence or absence of an item (HYSLOP, 1980), and is calculated from the
Capítulo II 42
number of fish in which the item occurred, in relation to the total occurrences of all items.
Biovolume (ESTEVES & GALETTI JR., 1995) corresponds to the relation between the area
occupied by a certain item and the total area occupied by all items, the area being
determined with the aid of a millimeter grid. Numerical frequency is the percentage of the
number of individuals of a certain item present in the stomach contents (HYSLOP, 1980),
calculated in relation to the total of individuals of all groups consumed.
The data of frequency of occurrence (F) and biovolume (V) were used to calculate
the Feeding Index (FI) by the formula (KAWAKAMI & VAZZOLER, 1980):
FI = (F.V) / ∑ (F.V)
The feeding habit of each species was defined using the dietary items with Feeding
Index equal or higher than 20%, considering these foods as predominant in the diet.
For the crustaceans consumed (excluding the fragments), the numerical method (N)
was also used to calculate the Relative Index of Importance (RII). The crustacean group
with RII equal or higher than 15% was considered predominant in the diet. This index was
calculated using the formula (PINKAS et al., 1971):
RII = (N + V) . F
To compare diets among different fish species or within the same species in the dry
and rainy seasons, the calculated values of FI and RII were transformed to relative values
(%).
For the fish species with six or more individuals with gut contents and which
showed more than four food categories, Spearman's Rank Coefficient (α<0.05) was
applied to the data for frequency of occurrence, to test for an association or lack of
association between the diets during the two seasons of the year (STATSOFT, 2001). This
analysis was applied to the data for the general diet (all items) and specific diet (crustacean
groups). For those fish species with fewer than four food categories, Kendall's Correlation
Coefficient was applied (α<0.05) (STATSOFT, 2001).
The chi-square test was applied to the data for frequency of occurrence in a way to
test for ontogenetic variation in the diet. Ontogenetic variation was analyzed only for fish
species of which we collected six or more individuals in each size class. The interval and
number of size classes were determined according to the extent of fish length and the
number of individuals by size class.
To visualize the seasonal organization of the ichthyofauna in relation to the general
diet (FI%) and specific diet (RII%), we used the Bray-Curtis measure of dissimilarity and
cluster analysis by the program Biodiversity Professional version 2 (MCALEECE, 2004).
Capítulo II 43
Food overlap was analyzed for the fish species grouped into bottom-feeders and
vegetation feeders, according to the foraging site as defined from underwater observations.
Overlap was calculated for the general diet and for the types of crustaceans consumed, and
separately for the dry and rainy seasons. To make this calculation, we used Horn's index
(KREBS, 1989), which can vary from 0, when no food category is shared by species, to 1,
when the diets of two species are identical. Overlap values ≥ 0.7 were considered
significant.
For those species which consumed more than two kinds of food items, it was
possible to calculate the food niche breadth (K
REBS, 1989). This index allows quantitative
evaluation of the degree of specialization of the organisms in using environmental
resources (K
REBS, 1989). The calculation was done using Levins’s standardized niche
breadth measure, applied to the data for the general diet (FI%) and for the specific diet
(RII%), separately for the dry and rainy seasons.
RESULTS
The diet of 14 fish species collected in the Rio da Fazenda mangrove in the dry and
rainy seasons was analyzed (Tab. I), except for Mugil curema because all individuals
collected had their stomachs empty.
Analysis of the general diet (Feeding Index)
The fish species analyzed consumed seven kinds of food items, two of plant origin
and five of animal origin. Crustaceans predominated in the diet of most species (Fig. 2 and
3), either in the form of unidentified fragments, or discriminated in eight groups (Tab. II).
Five of the six species sampled in both seasons of the year ingested predominantly
crustaceans, in both seasons (Fig. 2). However, this apparent seasonal similarity in diet was
confirmed by non-significant Spearman's correlations only for Lupinoblennius pavai
(0.66), Ctenogobius boleosoma (0.78) and Ctenogobius shufeldti (0.19).
For Bathygobius soporator, a significant seasonal variation occurred (Spearman =
0.04), with crustaceans predominating in the dry season and with a more diversified diet in
the rainy season (Fig. 2). For Citharichthys spilopterus, although the seasonal variation
Capítulo II 44
was not significant (Spearman = 0.60), the percentage of fish in the diet was higher in the
rainy season.
Although Microphis lineatus consumed different items in the two seasons, its diet
was defined from only one individual caught in each season, which made it impossible to
analyze the seasonal variation in the diet.
Of the seven species that occurred in only one season of the year (Fig. 3), three
ingested mainly crustaceans, and two, aquatic insects. The other two species showed a
more diversified, carnivorous diet, with a predominance of aquatic insects in Centropomus
parallelus and polychaetes in Trinectes paulistanus (Fig. 3).
Grouping the species by similarity in the general diet (Fig. 4) indicated the presence
of three groups of species in the dry season and four in the rainy season. Although in both
seasons the largest group consisted of species that fed mainly on crustaceans (Group I), in
the rainy season the carnivorous diet was more diversified, with additions of polychaetes,
aquatic insects and fish in the diets of some species (Fig. 4).
The underwater observation established that the majority of the species observed
foraged on the bottom, few caught food among the submersed vegetation and none used
both substrates for foraging. Because of this spatial difference in feeding, the analysis of
dietary overlap from the general diet of these species in the dry and rainy seasons was
carried out by considering separately the species which foraged on the bottom and in the
vegetation (Tab. II). For the bottom-feeding species, the percent of high overlap values (>
0.7) was higher in the dry season (30%) than in the rainy season (20%). However, all the
dietary overlaps of the dry season corresponded to Group I species in the similarity
dendrogram; whereas in the rainy season they corresponded to Groups I and II (Fig. 4). Of
those species which sheltered and fed among the vegetation, in both seasons only a pair of
species showed significant overlap (16.7%), corresponding to the Group I of the similarity
dendrogram.
Analysis of the specific diet (Relative Index of Importance)
Concerned to the eight kinds of crustaceans consumed by the fishes of the Rio da
Fazenda mangrove, ostracods and tanaidaceans occurred in the highest percentage in the
majority of cases analyzed (Tab. III).
Three of the five fish species that occurred in both seasons (Tab. III) did not show
seasonal variation in diet. Bathygobius soporator and L. paivai consumed mainly
tanaidaceans (Spearman = 0.49 and 0.06, respectively), and C. boleosoma mainly ostracods
Capítulo II 45
(0.06). Of the species with seasonal difference in diet, C. spilopterus consumed more
ostracods in the dry season and tanaidaceans in the rainy season; whereas C. shufeldti
consumed both kinds of crustaceans in the dry season, and predominantly ostracods in the
rainy season. However, this apparent seasonal variation was not confirmed statistically by
Spearman's correlations (0.58 and 0.11, respectively).
Of the five species analyzed only in one season, Eucinostomus melanopterus, C.
parallelus and T. paulistanus consumed mainly one kind of crustacean (copepods by the
first two species, and amphipods by the last), whereas Sphoeroides greeley consumed a
high percentage of ostracods and isopods (Tab. III). The diet of Pseudophalus mindii was
more generalist, including copepods, isopods and amphipods in very similar proportions.
Grouping of the species by similarity of the kinds of crustaceans consumed
indicated the presence of four groups (Fig. 5). In both seasons, groups I and II ate mostly
tanaidaceans and ostracods. This similarity analysis also revealed the seasonal variation of
C. spilopterus and C. shufeldti.
The seasonal analysis of food overlap based on the kinds of crustaceans ingested by
the fishes was also carried out considering separately the species that foraged on the
bottom and among the vegetation (Tab. IV). The bottom-feeders showed a higher
percentage of significant overlap in the dry season (83.3%) than in the rainy season
(13.3%). In the rainy season, of the two pairs of species with a high overlap value, one
belongs to Group I of the dendrogram, which consumed mainly tanaidaceans, and one to
Group II, with a higher consumption of ostracods (Fig. 5, Tab III). In the dry season (Fig.
5), B. soporator corresponds to Group I, ingesting mainly tanaidaceans (>70%), followed
by ostracods (24%). This species showed a high degree of overlap with two species of
Group II, C. boleosoma and C. shufeldti, because both consumed ostracods in large
quantities (74 and 57%, respectively), followed by tanaidaceans (26 and 43%). The species
found among the vegetation showed no dietary overlap in either season.
Ontogenetic variation in diet
For three species it was possible to analyze ontogenetic variation in the general diet
(FI%) and in the kinds of crustaceans consumed (RII%). Although these three were
collected in both seasons of the year, only B. soporator was collected in sufficient numbers
(>5) for both ontogenetic and seasonal analysis.
The general diet (Fig. 6) of B. soporator showed no significant ontogenetic or
seasonal variation. In both seasons of the year, comparison of the diet of fish in the two
Capítulo II 46
size classes showed no significant differences (χ
2
=3.7, df = 4, p ≤ 0.05 and χ
2
=8.6, df = 5,
p ≤ 0.05 for the dry and rainy seasons, respectively); individuals of both classes consumed
mainly crustaceans. Similarly, no significant differences were obtained when the seasons
were compared within each size class (χ
2
= 3.0, df = 3, p ≤ 0.05 and χ
2
=6.1, df = 4, p ≤
0.05 for the larger and smaller classes, respectively).
Analyzing the kinds of crustaceans consumed by B. soporator (Fig. 7), in the dry
season the larger fish consumed a higher percentage of tanaidaceans, whereas the smaller
fish consumed ostracods and tanaidaceans in similar proportions. Contrariwise, in the rainy
season larger individuals had a more diversified diet, whereas the smaller ones consumed
mainly tanaidaceans. Although there was a tendency toward ontogenetic variation for B.
soporator in the kind of crustaceans eaten in each season, the chi-square analysis
comparing the diets of the size classes (within the same season) indicated that the values
were not significant (dry season χ
2
= 3.9, df = 4, p ≤ 0.05; rainy season χ
2
= 6.3, df = 6, p ≤
0.05). However, when the seasons were compared within each size class, only the smaller
individuals showed significant seasonal variation in diet (χ
2
= 9.2, df = 4, p ≤ 0.05 and χ
2
=6.9, df = 6, p ≤ 0.05 for the individuals of the smaller and larger size classes,
respectively).
For L. paivai (Fig. 8) and C. boleosoma (Fig. 9) no significant dietary differences
between the two size classes were observed, either for the general diet (χ
2
= 2.4, df = 2, p ≤
0.05 and χ
2
= 5.5, df = 4, p ≤ 0.05 respectively), or for the groups of crustaceans consumed
(χ
2
= 0.8, df = 3, p ≤ 0.05 e χ
2
=
4.4, df = 3, p ≤ 0.05). In both size classes, the two species
consumed mainly crustaceans (>90%), with L. paivai having a preference for tanaidaceans,
and C. boleosoma for ostracods.
Capítulo II 47
Figure 1. Position of the three stretches (high, median, and low ranges of salinity) sampled
in the Rio da Fazenda mangrove, State of São Paulo, southeastern Brazil (only the main
channels of the Rio da Fazenda and the Rio Picinguaba are represented). Upper stretch (U;
23º22’24”S, 44º50’62”W); middle stretch (M; 23º21’15”S, 44º50’78”W); lower stretch (L;
23º21’11”S, 44º50’83”W).
Capítulo II 48
Figure 2. Feeding Index (FI%) of all food items consumed by fish species in the Rio da
Fazenda mangrove, during the dry season (white bars) and rainy season (black bars). Algae
(Alg), plant matter (Veg), Mollusca (Mol), Polychaeta (Pol), Aquatic Insects (AqI),
Crustacea (Cru), Fish (Fis).
Lupinoblennius paivai
99.1
0.9
99.1
0.9
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Bathygobius soporator
44.6
41.9
1.0
7.9
1.6
3.1
97.4
2.6
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Ctenogobius boleosoma
0.2
96.9
2.9
0.02
98.1
1.3
0.6
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Citharichthys spilopterus
49.0
0.1
50.9
94.4
3.9
1.7
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Ctenogobius shufeldti
99.1
0.8
0.1
96.5
1.71.7
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Microphis lineatus
100.0100.0
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Capítulo II 49
Figure 3. Feeding Index (FI%) of all food items consumed by fish species in the Rio da
Fazenda mangrove, only in the dry season (white bars) or in the rainy season (black bars).
Algae (Alg), plant matter (Veg), Mollusca (Mol), Polychaeta (Pol), Aquatic Insects (AqI),
Crustacea (Cru), Fish (Fis).
Eucinostomus melanopterus
98.6
1.4
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Poecilia vivipara
100.0
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Sphoeroides greeley
100.0
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Cfr Fis
Eleotris pisonis
100.0
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Pseudophallus mindii
100.0
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Centropomus parallelus
38.8
51.0
10.2
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Trinectes paulistanus
26.2
19.7
54.1
0
20
40
60
80
100
Alg Veg Mol Pol AqI Cru Fis
Capítulo II 50
Figure 4. Dendrogram of similarity (Bray-Curtis) using feeding index (FI%) of all food
items consumed by the species in the Rio da Fazenda mangrove during the dry and rainy
seasons. Acronyms for fish species as in Table I. See text for an explanation of the groups
(roman numerals. Polychaeta (Pol), Aquatic Insects (AqI), Crustacea (Cru), Fish (Fis).
IV
III
I
II
100%AqI
Cru + Pol
>90%Cru
Cru
Cru + Fis
Rainy season
>90%Cru
AqI+Cru
100%AqI
>90%Cru
I
III
II
I
Dry season
Capítulo II 51
Figure 5. Dendrogram of similarity (Bray-Curtis) developed from the relative index of
importance (RII%) of the crustaceans consumed by the species collected in the Rio da
Fazenda mangrove during the dry and rainy seasons. Acronyms for fish species as in Table
I. See text for an explanation of the groups (Roman numerals). Ostracoda (Ost), Copepoda
(Cop), Tanaidacea (Tan), Isopoda (Iso), Amphipoda (Amp).
IV
III
II
I
100%Cop
Cop + Iso + Amp
Ost + Tan
Ost
Tan
Dry season
IV
III
II
I
Amp
Cop
Ost + Iso
Ost
Tan
Rainy season
Capítulo II 52
Figure 6. Feeding Index (FI%) of all food items consumed by Bathygobius soporator of
two size classes (SL= standard length; n= number of fish with stomach contents), sampled
in the Rio da Fazenda mangrove during the dry season (white bars) and the rainy season
(black bars). Algae (Alg), Polychaeta (Pol), Aquatic insects (AqI), Crustacea (Cru), Fish
(Fis).
>40 mm SL N=10
3.7
78.3
1.0
3.1
0
20
40
60
80
100
Alg Pol AqI Cru Fis
<40 mm SL N=14
3.5
82.4
3.2
4.9
0.3
0
20
40
60
80
100
Alg Pol AqI Cru Fis
>40 mm SL N=8
3.0
92.6
4.4
0
20
40
60
80
100
Alg Pol AqI Cru Fis
<40 mm SL N=7
78.5
20.4
1.1
0
20
40
60
80
100
Alg Pol AqI Cru Fis
Capítulo II 53
Figure 7. Relative Index of Importance (RII%) of the crustaceans consumed by
Bathygobius soporator of two size classes (SL= standard length; n= number of fish with
stomach contents), sampled in the Rio da Fazenda mangrove during the dry season (white
bars) and the rainy season (black bars). Ostracoda (Ost), Caridea (Car), Megalopa (Meg),
Portunidae (Por), Tanaidacea (Tan), Isopoda (Iso), Amphipoda (Amp).
>40 mm SL N=10
6.6
32.5
10.9
13.8
3.6
32.7
0
20
40
60
80
100
Ost Car Meg Por Tan Iso Amp
<40 mm SL N=14
9.5
0.2
0.7
89.3
0.2
0
20
40
60
80
100
Ost Car Meg Por Tan Iso Amp
>40 mm SL N=8
1.9
0.6
66.3
23.7
7.4
0
20
40
60
80
100
Ost Car Meg Por Tan Iso Amp
<40 mm SL N=7
2.1
46.2
51.7
0
20
40
60
80
100
Ost Car Meg Por Tan Iso Amp
Capítulo II 54
Figure 8. Feeding Index (FI%, on the left) of all food items and Relative Index of
Importance (RII%, on the right) of the crustaceans consumed by Lupinoblennius paivai of
two size classes (SL= standard length; n= number of fish with stomach contents), in the
Rio da Fazenda mangrove during the dry season. Algae (Alg), Aquatic insect (AqI),
Crustacea (Cru), Copepoda (Cop), Tanaidacea (Tan), Isopoda (Iso), Amphipoda (Amp).
>20 mm SL N=21
0.3
24.3
75.3
0
20
40
60
80
100
CopTan IsoAmp
RII%
<20 mm SL N=21
0.03
18.5
81.5
0.02
0
20
40
60
80
100
Cop Tan Iso Amp
RII%
>20mmSL N=11
99.4
0.5
0.1
0
20
40
60
80
100
Alg AqI Cru
FI%
<20mmSL N=11
1.6
98.4
0
20
40
60
80
100
Alg AqI Cru
FI%
Capítulo II 55
Figure 9. Feeding Index (FI%, on the left) of all food items and Relative Index of
Importance (RII%, on the right) of the crustaceans consumed by Ctenogobius boleosoma
of three size classes (SL= standard length; n= number of fish with food items in their
stomach), in the Rio da Fazenda mangrove during the rainy season. Mollusca (Mol),
Polychaeta (Pol), Crustacea (Cru), Fish (Fis), Ostracoda (Ost), Megalopa (Meg),
Tanaidacea (Tan), Isopoda (Iso).
30-35 mm SL N=8
0.1
99.9
0
20
40
60
80
100
Ost Meg Tan Iso
RII%
25-29 mm SL N=23
0.1
0.6
99.3
0
20
40
60
80
100
Ost Meg Tan Iso
RII%
20-24 mm SL N=11
0.1
0.2
99.7
0
20
40
60
80
100
Ost Meg Tan Iso
RII%
30-35 mm SL N=8
99.8
0.20.03
0
20
40
60
80
100
Mol Pol Cru Fis
FI%
25-29 mm SL N=23
1.6
97.3
1.3
0.2
0
20
40
60
80
100
Mol Pol Cru Fis
FI%
20-24 mm SL N=11
0.5
99.5
0
20
40
60
80
100
Mol Pol Cru Fis
FI%
Capítulo II 56
Table I. Fish species collected in the mangrove forest of the Rio da Fazenda in the dry
season (July and August 2004) and the rainy season (February and March 2005). Number
(n) and size (SL = minimum and maximum standard length, in millimeters) of individuals
used in the diet analysis (stomach contents). The species acronyms will be used in the
following figures and tables.
Family/Species Acronym Dry
season
Rainy
season
n SL n SL
Achiridae
Trinectes paulistanus (Miranda-Ribeiro, 1915)
Tpau
-
-
4
12-24
Bleniidae
Lupinoblennius paivai (Pinto, 1958)
Lpai
32
12-31
2
18-25
Centropomidae
Centropomus parallelus Poey, 1860
Cpar
6
13-29
-
-
Eleotridae
Eleotris pisonis (Gmelin, 1789)
Epis
1
20
-
-
Gerreidae
Eucinostomus melanopterus (Bleeker, 1863)
Emel
-
-
5
14-47
Gobiidae
Bathygobius soporator (Valenciennes , 1836)
Ctenogobius boleosoma (Jordan & Gilbert, 1882)
Ctenogobius shufeldti (Jordan & Eigenmann, 1887)
Bsop
Cbol
Cshu
15
5
4
26-59
18-26
21-31
24
42
7
13-67
22-35
19-40
Mugilidae
Mugil curema ( Valenciennes, 1836)
Mcur
-
-
15
20-22
Paralichthyidae
Citharichthys spilopterus Günther,1862
Cspi
5
13-61
6
23-160
Poeciliidae
Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801
Pvi
-
-
1
18
Syngnathidae
Microphis lineatus (Kaup, 1856)
Pseudophallus mindii (Meek & Hildebrand, 1923)
Mlin
Pmin
1
-
129
-
1
1
113
47
Tetraodontidae
Sphoeroides greeleyi (Gilbert, 1900)
Sgre
-
-
2
15-18
Capítulo II 57
Table II. Alimentary overlap matrices (Horn’s index) for fish species that forage on the
bottom or in the vegetation of the Rio da Fazenda mangrove, during the dry and rainy
seasons. The overlap index was calculated using the values of the Feeding Index (FI%) of
each food item (shown in Figures 2 and 3). Values above 0.7 were considered significant.
Acronyms for fish species as in Table I.
Bsop Cspi Cbol Cshu
Cspi
0.959 - - -
Cbol
0.969 0.971 - -
Cshu
0.477 0.472 0.526 -
Epis
0.000 0.120 0.000 0.000
Lpai Mlin Pmin
Mlin
0.037 - -
Pmin
0.995 0.000 -
Cpar
0.624 0.697 0.593
Bsop Cspi Cbol Cshu Emel
Cspi
0.789 - - - -
Cbol
0.662 0.662 - - -
Cshu
0.739 0.373 0.652 - -
Emel
0.520 0.677 0.939 0.494 -
Tpau
0.442 0.356 0.555 0.334 0.500
Lpai Mlin Sgre
Mlin
0.489 - -
Sgre
0.489 1.000 -
Pviv
0.074 0.000 0.000
Dry season
Bottom
Vegetation
Rainy season
Bottom
Vegetation
Capítulo II 58
Table III. Relative index of importance (RII%) of the crustaceans consumed by the fish species of the Rio da Fazenda mangrove, during the dry
season (DS) and the rainy season (RS). Acronym for fish species as in Table I.
Groups of
Bsop Bsop Cspi Cspi Cbol Cbol Cshu Cshu Lpai Lpai Cpar Emel Sgre Tpau Pmin
Crustaceans DS RS DS RS DS RS DS RS DS RS DS RS RS RS DS
Ostracoda 24.1 0.2 74.0 - 74.1 99.7 56.6 90.2 - - - - 56.5 - -
Copepoda - - 5.3 - - - - - - - 100.0 91.7 - - 22.3
Caridea - 8.4 - 1.4 - - - - - - - - - - -
Megalopa - 1.6 - 10.5 - - - - - - - - - - -
Portunidae - 3.4 - - - - - - - - - - - - -
Tanaidacea 74.2 64.8 9.6 69.4 25.9 0.2 43.4 9.5 84.9 87.5 - 8.3 14.4 - -
Isopoda 1,7 19.2 4.1 17.5 - 0.1 - 0.3 15.0 12.5 - - 29.1 - 33.3
Amphipoda - 2.4 7.0 1.2 - - - - 0.1 - - - - 100.0 44.4
Total of groups 3 7 5 5 2 3 2 3 3 2 1 2 3 1 3
Capítulo II 59
Tabela IV. Alimentary overlap matrices (Horn’s index) for fish species that forage on the
bottom or in the vegetation of the Rio da Fazenda mangrove, during the dry and rainy
seasons. The overlap index was calculated using the values of the relative index of
importance (RII%) of the crustaceans consumed (shown in Table III). Values above 0.7
were considered significant. Acronym for fish species as in Table I.
Bsop Cspi Cbol
Cspi
0.635 - -
Cbol
0.808 0.890 -
Cshu
0.913 0.825 0.975
Lpai Pmin
Pmin
0.226 -
Cpar
0.006 0.483
Bsop Cspi Cbol Cshu Emel
Cspi
0.933 - - - -
Cbol
0.027 0.018 - - -
Cshu
0.226 0.220 0.956 - -
Emel
0.187 0.190 0.007 0.089 -
Tpau
0.082 0.047 0.000 0.000 0.000
Lpai
Sgre
0.483
Rainy season
Bottom
Vegetation
Dry season
Bottom
Vegetation
Capítulo II 60
Table V. Niche breadth (B
A =
Levins' standardized measure) determined for fish species of
Rio da Fazenda, using the Feeding Index (FI%) and the Relative Index of Importance
(RII%), calculated for the dry season (DS) and the rainy season (RS). Species were
considered specialists when B
A
< 0.5, and generalists when B
A
> 0.5.
B
A
(FI%) B
A
(RII%)
Species DS RS DS RS
B. soporator
0.053 0.436 0.321 0.191
C. boleosoma
0.024 0.060 0.623 0.003
C. parallelus
0.688 - 0 -
C. spilopterus
0.060 0.502 0.192 0.227
E. melamopterus
- 0.028 - 0.180
E. pisonis
0 - - -
C. shufeldti
0.323 0.195 0.966 0.108
L. paivai
0.018 0.386 0.116 0.280
M. lineatus
0 0 - -
P. mindii
0 - 0.191 -
P. vivipara
- 0 - -
S. greeleyi
- 0 - 0.677
T. paulistanus
- 0.750 - 0
% Specialists 83.3 71.4 66.7 85.7
% Generalists 16.7 28.6 33.3 14.3
Capítulo II 61
DISCUSSION
Although it was not possible to assess the diet of the individuals of M. curema
collected in the Rio da Fazenda, data from specimens sampled in an estuary located at the
other end of Fazenda Beach showed that the diet of this species is based on algae, followed
by organic matter (V. S. Uieda pers. comm.). Considering those data, this species did not
show feeding overlap with any of the other studied species, for which these food resources
were not found (organic matter), or were present in a very low percentage (algae) in the
diet.
Most of the fish species of the Rio da Fazenda mangrove ingested primarily
crustaceans. This predominance of crustaceans in the diet of fish in mangrove areas was
also noted for gobiids, the family best represented in the study area (AZEVEDO & SIMAS,
2000). For C. boleosoma and C. shufeldti, the morphological similarities probably
influenced the similarity in diets (FITZHUGH & FLEEGER, 1985; TOEPFER & FLEEGER,
1995), as also found in the present study.
The generally more diversified diet of the species during the rainy season,
demonstrated by the cluster analysis, may be related to greater availability of resources in
the environment during this period. A pattern of seasonal variation in the diet, influenced
by seasonal variation in the availability of resources, was also observed for some fish
species present in an area just upstream of the upper stretch of the Rio da Fazenda
mangrove (V. S. Uieda pers. comm.), where aquatic insects predominated in the diet
during the rainy season, and crustaceans during the dry season.
In the macroinvertebrate fauna present in the submersed roots of the vegetation of
the Rio da Fazenda mangrove, isopods (Sphaeromatidae) and tanaidaceans (Tanaidae)
were the most important crustaceans (unpublished data). Thus, the greater consumption of
ostracods and tanaidaceans by the fish species analyzed must be related not only to their
availability in the environment, but also to the viability of consumption. The presence of a
more rigid exoskeleton in isopods can make the consumption of this item less
advantageous for the fish than crustaceans such as tanaidaceans, which, besides being
abundant, have an exoskeleton easier to manipulate. Furthermore, the presence of a certain
type of food in the digestive contents of a fish does not necessarily mean that it is a
preferred food: it may be ingested only because it is more available, while the preferred
food is absent, scarce or hard to catch (ZAVALA-CAMIM, 1996). Therefore, the high
Capítulo II 62
consumption of ostracods by the fish of the Rio da Fazenda mangrove, in spite of their low
abundance on the submersed roots of the vegetation, may indicate a preference for this
group of crustaceans.
The predominance of species using mainly a single food source (crustaceans, and
among these, Ostracoda and Tanaidacea) and the existence of seasonal variation in the
diets of some species were quite evident in the analysis of food niche breadth (Tab. V).
Dietary specialists predominated.
In the Rio da Fazenda mangrove, the submerged vegetation along the shoreline was
used by the ichthyofauna as a foraging locality, and for bottom-feeding species, mainly as
cover. Cover is defined as "whatever thing that provides protection against predators or
improves adverse stream flow conditions or seasonal changes in metabolic costs”
(HABITAT INVENTORY COMMITTEE, 1986). Thus, for bottom species, the vegetation may be
being used for protection from aerial and aquatic predators, or even from the pull of the
current during changing tides. According to ALVES & FILHO (1996), vegetation can be used
as a temporary shelter by active species, and as a substrate, reproduction and refuge by less
mobile species. The behavioral interactions between the fish species and their prey may be
influenced by the presence or absence of littoral vegetation, which plays an important role
in foraging success and in the behavior of predators (SAVINO & STEIN, 1989).
Ontogenetic variation in the diet of a species during its development is an
adaptation that permits reduction of competition for food or to supply physiological needs
for migration, sexual maturation and reproduction (BRAGA & BRAGA, 1987; WINEMILLER,
1989). This adaptation may entail a change in the foraging site, from feeding in midwater
to feeding at the bottom, during ontogenetic development (ZAHORCSAK et al., 2000). The
lack of ontogenetic variation in the general diet, for the three species analyzed, may be
related to similarities in foraging strategy and locale used by individuals of all size classes,
and to the abundance of the food resources (crustaceans) consumed predominantly by fish
of all sizes.
The present study provides evidence that marginal vegetation is important to fish
species of the Rio da Fazenda mangrove, as a place for shelter and foraging. The high
diversity of crustaceans constituted an important food source for the majority of species,
which adjusted their diet according to seasonal variations in the availability and to
interactions with other species.
Capítulo II 63
ACKNOWLEDGEMENTS
We are grateful to Hamilton A. Rodrigues for assistance in the field; to Instituto
Florestal – Núcleo Picinguaba for the local support and research allowance; to Fundação
de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo - FAPESP for financial support (Proc-
03/08314-2) and for the grants to the first author.
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CAPÍTULO III
COLONIZAÇÃO POR MACROINVERTEBRADOS EM
VEGETAÇÃO DE MANGUE: VARIAÇÃO NA COMPOSIÇÃO DA
FAUNA EM FUNÇÃO DA SALINIDADE E DA ESTAÇÃO DO ANO
Capítulo III 67
Colonização por macroinvertebrados em vegetação de mangue: variação
na composição da fauna em função da salinidade e da estação do ano
RESUMO
O presente trabalho pretende identificar os macroinvertebrados aquáticos que colonizam a
vegetação do mangue, através de um trabalho de manipulação experimental com utilização
de substratos artificiais. O substrato artificial foi montado com pedaços de corda de sisal,
em estruturas semelhantes às raízes das plantas do mangue, instalados em cada uma das
extremidades de um tubo de PVC de 50 cm de comprimento, sendo o tubo preso junto à
vegetação marginal do mangue com arame. O experimento de colonização foi realizado
nas estações seca e chuvosa. Dez réplicas do substrato artificial foram instaladas em três
trechos de salinidade: um trecho a jusante com salinidade alta, um trecho a montante com
salinidade baixa, e um trecho intermediário com salinidade média. No substrato artificial
foi amostrado um total de 11 grupos taxonômicos, representados pelos filos Cnidaria,
Annelida e Arthopoda. Os insetos foram o grupo mais abundante, totalizando 2.422
indivíduos dos animais coletados, e esteve representado principalmente por larvas de
Chironomidae. Os crustáceos corresponderam ao grupo de artrópode tão diversificado e
abundante quanto os insetos, com um total de 2.207 indivíduos amostrados, sendo
representados por Copepoda, Tanaidacea, Isopoda, Amphipoda e Decapoda. Quanto à
variação sazonal, oito grupos taxonômicos foram amostrados na estação seca e onze na
chuvosa. Apesar da riqueza ter sido semelhante nas duas estações, uma variação sazonal
ficou nítida quando considerada a abundância total por estação, sendo três vezes maior na
estação chuvosa. Enquanto na estação seca a maioria dos grupos foi mais abundante na
salinidade média e baixa, na estação chuvosa houve uma melhor distribuição dos grupos
nas três faixas de salinidade. Analisando a distribuição sazonal e espacial dos
macroinvertebrados, notamos a maior abundância dos grupos na estação chuvosa e a
predominância no trecho de baixa salinidade.
Palavras-chave: substrato artificial, colonização, macroinvertebrados, estação do ano,
trechos de salinidade.
Capítulo III 68
INTRODUÇÃO
Os manguezais podem ser definidos como um “ecossistema costeiro, de transição
entre os ambientes terrestres e marinhos, característico de regiões tropicais e subtropicais e
sujeito ao regime das marés” (Schäeffer-Novelli, 1995). Estes sistemas, localizados ao
longo dos estuários, representam comunidades vegetais adaptadas a condições climáticas
contrastantes, típicas de regiões costeiras e geograficamente distribuídas entre latitudes
intertropicais (Schäeffer-Novelli, 1995).
O ecossistema costeiro é conhecido tradicionalmente como uma área muito
importante por servir como berçário para as fases jovens de espécies estuarinas residentes
e/ou temporárias (Chaves & Bouchereau, 1999). Seu papel como berçário tem sido
associado com a viabilidade de alimento e abrigo dos predadores, oferecido pelas
estruturas físicas do substrato e pela turbidez (Primavera, 1997). Também, no ambiente
marinho costeiro os habitats bênticos possuem uma série de características espaciais e
ecológicas que os tornam mais acessíveis para o estudo do efeito deste habitat na
abundância dos macroinvertebrados, tais como as fases de pós-larva e jovens de camarões
e caranguejos, anfípodos, poliquetos e gastrópodos (Eggleston et al., 1999).
Além disso, as partículas que ficam em suspensão na água, provenientes de
material alóctone e autóctone, são causadores da dispersão de sementes, desovas de peixes,
larvas de invertebrados aquáticos, nas áreas de manguezais e entre manguezais e demais
regiões costeiras devido à ação das marés (Mazda et al., 1999).
No que se refere à estrutura das comunidades que utilizam este ambiente,
permanente ou temporariamente, muitos fatores abióticos e bióticos podem ser de
fundamental importância para explicar os padrões de abundância e distribuição das
espécies (Menge & Sutherland, 1987; Worthen et al., 1994). A salinidade é um importante
fator que estabelece e explica padrões na estrutura das comunidades, atuando como um
filtro fisiológico e eliminando as espécies que não toleram gradientes muito altos de
salinidade (Patrick et al., 2002; Silberbush et al., 2005).
A complexidade estrutural do substrato também apresenta um importante papel na
estrutura das comunidades, principalmente nas regiões intertidais. Os animais presentes
nestas áreas têm que lidar com mecanismos de ação das marés e dessecação, em conjunto
com a predação e competição (Navarrete & Castilla, 1990). Devido a estas condições, a
complexidade geométrica do substrato pode aumentar as taxas de colonização por proteger
Capítulo III 69
os organismos do ambiente e por aumentar a área disponível para seu estabelecimento no
substrato (Jacobi & Langevin, 1999). Alguns trabalhos têm evidenciado que a intensidade
de predação é mais baixa em habitats com vegetação do que sem vegetação e que áreas
com grande biomassa mostram um nível mais baixo de predação do que áreas com uma
menor biomassa (Heck & Thoman, 1984; Bell & Westoby, 1986; Micheli, 1996).
Estudos ecológicos mais recentes sobre manipulações experimentais têm crescido
em popularidade e feito grandes contribuições para o entendimento geral do
estabelecimento, manutenção e persistência das comunidades (Uieda, 1999). Um dos
principais problemas para uma realização eficaz de experimentos em ecologia é a sua
adequação com o ambiente natural (Underwood & Chapman, 2000). Experimentos de
colonização permitem não somente conhecer a fauna de invertebrados presentes numa
área, mas também podem possibilitar a análise das mudanças que ocorrem na composição
da comunidade ao longo do tempo (Brower & Zar, 1984).
A maioria dos estudos sobre colonização tem sido efetuada em ambientes de água
doce, muitos utilizando substratos artificiais para verificar o movimento dos
macroinvertebrados em novos habitats (Carvalho & Uieda, 2004). Porém, poucos trabalhos
experimentais foram desenvolvidos em regiões costeiras, podendo ser citados os trabalhos
de Hulberg & Oliver (1980) em costão rochoso, de Heck & Thoman (1981) em habitats
marinhos lodosos e trabalhos mais recentes em estuários, como os de Fitzhugh & Fleeger
(1985), Anderson & Underwood (1994), Smith & Rule (2002) e Cardoso et al., 2007.
Segundo Deutsch (1980), estudos sazonais de curta ou longa exposição dos substratos
também são importantes, permitindo uma análise em escala temporal da taxa de
colonização por macroinvertebrados.
O município de Ubatuba, local onde foi desenvolvido o presente estudo, vem
sofrendo vários tipos de pressões em seus manguezais, como aterros, poluição, exploração
de madeira, orquídeas e bromélias, pesca ilegal, além do assoreamento do leito dos rios.
Por isso, é de extrema relevância o estudo da fauna associada à vegetação do mangue, pois
poderemos destacar a importância desta vegetação como local de abrigo e alimentação para
uma fauna bastante diversificada.
O presente trabalho pretende identificar os macroinvertebrados aquáticos que
colonizam a vegetação do mangue, através de um trabalho de manipulação experimental
com utilização de substratos artificiais. O processo de colonização foi acompanhado em
três trechos com diferentes salinidades e durante as estações seca e chuvosa. A hipótese
examinada é de existe uma variação espacial e temporal na composição da fauna, com
Capítulo III 70
espécies resistentes a maiores salinidades nos trechos próximos à foz. Este estudo, além de
ampliar os conhecimentos científicos sobre a estrutura da fauna dos manguezais, será uma
importante contribuição para a Unidade de Conservação do Núcleo Picinguaba, onde foi
realizado.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Este trabalho foi desenvolvido no Rio da Fazenda (23º31’ a 23º34’S, 45º02’ a
45º05’W), localizado dentro do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba. O
Núcleo Picinguaba está localizado no município de Ubatuba, São Paulo, apresentando
como característica a preservação de uma área que se inicia na cota ZERO e se estende até
o mar, ou seja, nele são preservados todos os ambientes que compõem o complexo
ecossistema litorâneo: praia, costão rochoso, mata de restinga, mangue, mata de planície e
mata de encosta.
O Rio da Fazenda é um rio litorâneo, com ca. 6 Km de extensão, cuja nascente se
localiza na encosta da Serra do Mar e a foz na Praia da Fazenda, correndo inteiramente
dentro do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba (Corrêa & Uieda, 2008). A
vegetação do mangue é composta principalmente por Hibiscus pernambucensis Arruda
(Malvaceae), Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. (Combretaceae) e Eugenia sp
Linnaeus (Myrtacea).
Trabalho experimental
A determinação da fauna de invertebrados presentes nas raízes foi realizada através
de um experimento de colonização, utilizando um substrato artificial previamente testado
(Corrêa & Uieda, 2008). Este substrato foi montado com pedaços (7,5 cm) de corda de
sisal, instalados em cada uma das extremidades de um tubo de PVC de 50 cm de
comprimento, sendo o tubo preso junto à vegetação marginal do mangue com arame. Esta
montagem permitia que o substrato artificial permanecesse sempre submerso, independente
das variações na profundidade em função das mudanças de maré. Este tipo de experimento
foi escolhido ao invés de analisar a fauna diretamente da vegetação natural, pois o
Capítulo III 71
substrato artificial permite uma padronização do tamanho da amostra e do tempo de
colonização.
O experimento de colonização foi realizado na estação seca (julho e agosto de
2004) e chuvosa (fevereiro e março de 2005), sendo conduzido na semana de lua cheia,
quando ocorriam os menores picos de maré. Com a instalação dos substratos no momento
do nível mais baixo da maré não havia o perigo dos mesmos ficarem para fora d’água
durante as flutuações diárias da maré. Dez réplicas do substrato artificial foram instaladas
em três trechos de salinidade (Tabela I): um trecho a jusante com salinidade alta, variando
de 3 a 10 ppm, um trecho a montante com salinidade baixa, variando de 0 a 2 ppm, e um
trecho intermediário com salinidade média, variando de 2 a 6 ppm, sendo os valores
mínimos da estação chuvosa e os valores máximos da seca. As medidas de salinidade,
oxigênio e temperatura foram obtidas durante os quatro dias do experimento de
colonização com auxílio de um HORIBA-U10.
Na manhã do quinto dia os substratos artificiais foram removidos e acondicionados
em frascos com formol 5%, devidamente etiquetados. O período de cinco dias
compreendia o intervalo antes da mudança de lua cheia para minguante, necessário para
que não houvesse alterações nas flutuações de marés altas e baixas em função da mudança
na fase de lua, ou seja, para que o experimento todo ocorresse durante um ciclo semelhante
de maré.
Análise dos dados
No laboratório, foi adicionado o corante Rosa de Bengala ao material fixado para
facilitar a visualização dos animais. Após 24 horas no corante, o conteúdo das amostras
(líquido fixador e substrato artificial) foi lavado sobre três peneiras de granulometria
(malhas de 1, 0,5 e 0,25mm). As peneiras foram vistoriadas sob estereomicroscópio para
triagem dos organismos, posteriormente identificados (Pennak, 1978; Merritt & Cummins,
1996), contados e preservados em álcool 70%. Para alguns grupos foram utilizadas
bibliografias específicas para identificação ao nível de espécie, como Isopoda (Pires, 1982,
1985) e Tanaidacea (Gutu, 1996), ou ao nível de tribos, como Chironomidae (Trivinho-
Strixino & Strixino, 1995), sendo a identificação deste material posteriormente verificada
por especialistas. Além da abundância, também foi estimado o biovolume, ou seja, a área
ocupada (número de quadrados de uma grade) por cada grupo de invertebrado quando
colonizando o substrato, determinada usando uma placa milimetrada.
Capítulo III 72
A significância do efeito da estação do ano e da salinidade sobre a abundância, total
e dos quatro grupos taxonômicos mais abundantes, foi testada através de um modelo linear
generalizado (GLM). Esta é uma medida de discrepância entre os valores observados e os
ajustados pelo modelo (Dobson, 2001; Demetrio, 2002). A estatística de deviances foi
utilizada para indicar a qualidade do modelo (Maia et al., 2003), pois quanto menor for o
valor obtido, melhor será o ajuste do modelo. Nesta análise o valor de deviances total se
refere ao modelo que não conta com nenhum dos componentes sob estudo (estação e
salinidade), ou seja, a abundância é considerada como constante em todas as situações. O
teste verifica quanto diminui o valor de deviances do modelo anterior (Total) quando
incorporado ao modelo o efeito da estação (Modelo 1) ou da salinidade (Modelo 2), ou
seja, quando estimadas as abundâncias médias para cada uma das situações destes dois
componentes (2 estações e 3 salinidades). Se a redução for pequena, significa que o efeito
testado para cada um dos modelos pouco contribui para a explicação das diferenças na
abundância. Se a redução for grande, significa que considerar o efeito deste componente é
importante, uma vez que o valor de deviances do modelo diminui significativamente
contando com seu efeito.
Uma possível relação entre a abundância dos macroinvertebrados amostrados e os
fatores abióticos mensurados (oxigênio, salinidade, temperatura e estação do ano) foi
verificada através de uma Análise de Componentes Principais (PCA).
RESULTADOS
No substrato artificial foi amostrado um total de 11 grupos taxonômicos (Tabela
II), representados pelos filos Cnidaria (Hydrozoa), Annelida (Polychaeta) e Arthopoda
(Arachnida, Insecta e Crustacea). Os insetos foram o grupo mais abundante, totalizando
2.422 indivíduos (52%) dos animais coletados, e esteve representado principalmente por
larvas de Chironomidae (Diptera, 48% do total). Outros grupos de insetos também foram
amostrados (Collembola, Ephemeroptera, Trichoptera, Hemiptera e Odonata), porém em
menor abundância (somente 3,7% do total). Os crustáceos compreenderam um grupo de
artrópode tão diversificado e abundante quanto os insetos, com um total de 2.207
indivíduos amostrados (48%), sendo representados por Copepoda (Harpacticoida e
Ciclopoida), Tanaidacea (Tanaidae), Isopoda (Sphaeromatidae e Munnidae), Amphipoda
Capítulo III 73
(Gammaridea) e Decapoda (Caridea e Brachyura). Dos grupos de crustáceos amostrados,
três corresponderam a 46% do total de invertebrados amostrados (26% de Isopoda, 12% de
Tanaidacea e 8% de Copepoda).
Quanto à variação sazonal, oito grupos taxonômicos foram amostrados na estação
seca (julho e agosto/2004) e onze na chuvosa (fevereiro e março/2005). Porém, para os três
grupos de ocorrência somente na estação chuvosa poucos indivíduos foram amostrados
(Tabela II). Apesar da riqueza ter sido semelhante nas duas estações, uma variação sazonal
ficou nítida quando considerada a abundância total por estação, sendo três vezes maior na
estação chuvosa. Esta diferença sazonal também foi evidente quando analisada a
abundância dos grupos, com predomínio de Isopoda na estação seca e de Chironomidae na
estação chuvosa (Tabela II).
A variação sazonal também pode ser verificada quando associada à variação
espacial, com maior porcentual de indivíduos coletados no trecho de salinidade baixa
durante a estação chuvosa, enquanto na estação seca os porcentuais foram semelhantes nos
três trechos de salinidade amostrados (Tabela II).
A abundância total maior na estação chuvosa dos três trechos de salinidade (Figura
1A) e maior no trecho de salinidade baixa durante a estação chuvosa (Figura 1B) pode ser
comprovada pela análise dos dados de abundância utilizando o modelo linear generalizado
(GLM), com valores altamente significativos (p<0,000) para as variáveis estação e
salinidade.
No que se refere à distribuição espacial dos grupos taxonômicos, nas duas estações
do ano Isopoda predominou nos trechos de salinidade alta e média, enquanto
Chironomidae predominou no trecho de salinidade baixa (Tabela II). Apesar dos dois
primeiros trechos terem se assemelhado quanto ao grupo mais abundante, diferiram quanto
ao segundo grupo em importância, esta diferença sendo influenciada por uma variação
sazonal: na estação seca Tanaidacea para os trechos de salinidade alta e média, na estação
chuvosa Copepoda para o trecho de salinidade alta e Chironomidae para a salinidade
média.
Analisando a abundância relativa dos grupos em cada trecho de salinidade (Figura
2), nota-se que a maioria ocorre nas três faixas de salinidade, com apenas uma exceção na
estação seca e quatro na chuvosa. Enquanto na estação seca a maioria dos grupos foi mais
abundante nas salinidades média e baixa, na estação chuvosa esta distinção não ficou nítida
(Figura 2).
Capítulo III 74
Pela análise de correlação, envolvendo os fatores ambientais e a abundância dos
oito grupos taxonômicos de ocorrência nas duas estações do ano, os dois primeiros eixos
explicaram 47% da variância total (Tabela III e Figura 3). No primeiro eixo, estação,
oxigênio e temperatura apresentaram valores significativos e definiram a posição de
Copepoda neste eixo, com maior abundância na estação chuvosa, com maiores valores de
temperatura e menores de oxigênio. No segundo eixo, a salinidade apresentou valor
significativo, confirmando a maior abundância de Chironomidae e Insecta no trecho de
salinidade baixa.
Para os quatro grupos de macroinvertebrados predominantes, representados por
Chironomidae, Isopoda, Tanaidacea e Copepoda, a maior abundância na estação chuvosa
(Figura 4, Tabela II) pode ser comprovada pela análise dos dados de abundância utilizando
o modelo linear generalizado (GLM), com uma diferença sazonal significativa na
abundância dos quatro grupos (Tabela IV).
Por outro lado, a distribuição destes mesmos grupos por trecho de salinidade nas
duas estações (Figura 5) mostra a presença de padrões distintos de distribuição. Para
Tanaidacea não foi visível um padrão de distribuição espacial definido, ou seja, sem um
efeito significativo da salinidade sobre a abundância (Tabela IV). Para os outros três
grupos, a interação da abundância com os trechos de salinidade foi altamente significativa
(Tabela IV), sendo encontrado para Copepoda maior abundância no trecho de salinidade
alta e na estação chuvosa, para Isopoda maior abundância no trecho de salinidade média na
estação chuvosa e para Chironomidae maior abundância no trecho de salinidade baixa nas
duas estações (Figura 5).
Para os dois grupos de crustáceos de maior abundância, Isopoda e Tanaidacea,
foram amostradas quatro e duas espécies, respectivamente (Tabela V). Para Isopoda foram
identificadas três espécies da família Sphaeromatidae (Cassidinidea tuberculata, Dies
fluminensis e Sphaeroma terebrans) e uma da família Munnidae (Munna peterseni); para
Tanaidacea, duas espécies da família Tanaidae (Sinelobus stanfordi e Tanais dulongii).
Nas estações seca e chuvosa e nos três trechos de salinidade foram mais abundantes C.
tuberculata e S. stanfordi (Tabela V).
A análise da abundância e do biovolume das espécies de Isopoda (Figura 6)
mostrou uma variação sazonal e espacial. Na estação seca, somente duas espécies foram
encontradas, sendo C. tuberculata encontrada nas três faixas de salinidade e M. peterseni,
exclusivamente no trecho de salinidade baixa. Na estação chuvosa, foram encontradas mais
duas espécies e três padrões de distribuição: C. tuberculata ocorrendo predominantemente
Capítulo III 75
no trecho de salinidade média, M. peterseni D. fluminensis preferencialmente no trecho de
salinidade baixa e S. terebrans ocorrendo exclusivamente no trecho de salinidade alta.
Por outro lado, para as duas espécies de Tanaidacea somente T. dulongii apresentou
variação espacial e sazonal na abundância e biovolume, na estação seca ocorrendo em duas
faixas de salinidade e com predomínio na salinidade média e na estação chuvosa ocorrendo
nas três faixas de salinidade (Figura 7).
Para Chironomidae foram identificadas cinco tribos, com predomínio de
Chironomini nas duas estações (Tabela V). Para todas as tribos a abundância e o
biovolume foram maiores no trecho de salinidade baixa (Figura 8).
Capítulo III 76
Figura 1. Abundância absoluta (média e desvio padrão) dos macroinvertebrados
amostrados no Rio da Fazenda em três trechos de salinidade (alta, média e baixa) e em
duas estações do ano (seca = julho e agosto/2004, chuvosa = fevereiro e março/2005), com
os dados apresentados por trecho de salinidade (A) e por estação do ano (B).
0
20
40
60
80
100
120
140
160
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
0
20
40
60
80
100
120
140
160
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
A
B
Número de indivíduos Número de indivíduos
Capítulo III 77
Figura 2. Abundância relativa dos macroinvertebrados amostrados nas estações seca e
chuvosa nas faixas de salinidade Alta (barra preta), Média (barra cinza) e Baixa (barra
branca).
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
C
o
pe
po
d
a
T
an
ai
d
a
cea
I
s
o
po
d
a
Amphipoda
Car
id
ea
Br
a
chy
u
ra
Chirono
m
idae
Insecta
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Polic
h
aeta
Ar
a
ch
nida
C
o
p
ep
od
a
Ta
n
aidace
a
Isopoda
Amphip
o
da
Caridea
Brachyura
C
h
i
ro
no
mi
d
ae
Inse
ct
a
Hy
d
rozoa
Grupos taxonômicos
Capítulo III 78
Figura 3. Posição das variáveis nos dois eixos (PCA1 e PCA2), definidos a partir dos
valores de correlação obtidos pela Análise dos Componentes Principais aplicada aos dados
de abundância dos macroinvertebrados amostrados no Rio da Fazenda (para as siglas veja
a Tabela III). Variável categórica: estação (1- seca, 2- chuvosa).
PCA1
PCA2
Capítulo III 79
Figura 4. Abundância (média e desvio padrão) dos quatro grupos de macroinvertebrados
mais representativos, amostrados no Rio da Fazenda nos trechos de salinidade Alta, Média
e Baixa e nas estações seca e chuvosa, com os dados apresentados por trecho de salinidade.
Copepoda
0
2
4
6
8
10
12
14
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
Tanaidacea
0
2
4
6
8
10
12
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
Isopoda
0
5
10
15
20
25
30
35
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
Chironomidae
0
20
40
60
80
100
120
140
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
Número de indivíduos Número de indivíduos
Capítulo III 80
Figura 5. Abundância (média e desvio padrão) dos quatro grupos de macroinvertebrados
mais representativos, amostrados no Rio da Fazenda nos trechos de salinidade Alta, Média
e Baixa e nas estações seca e chuvosa, com os dados apresentados por estação do ano.
Copepoda
0
2
4
6
8
10
12
14
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
Tanaidacea
0
2
4
6
8
10
12
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
Isopoda
0
5
10
15
20
25
30
35
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
Chironomidae
0
20
40
60
80
100
120
140
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
Número de indivíduos Número de indivíduos
Capítulo III 81
Figura 6. Abundância (A) e Biovolume (B) das espécies de Isopoda amostradas nas
estações seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março de 2005) no mangue do
Rio da Fazenda, nas faixas de salinidade Alta (barra preta), Média (barra cinza) e Baixa
(barra branca). Ctub= Cassidinidea tuberculata; Mpet= Munna peterseni; Dflu= Dies
fluminensis e Ster= Sphaeroma terebrans.
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ctub Mpet
Abundância
%
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ctub Mpet Dflu Ster
Biovolume
%
A
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ctub Mpet
Biovolume
%
B
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ctub Mpet Dflu Ster
Abundância
%
Capítulo III 82
Figura 7. Abundância (A) e Biovolume (B) das espécies de Tanaidacea amostradas nas
estações seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março de 2005) no mangue do
Rio da Fazenda, nas faixas de salinidade Alta (barra preta), Média (barra cinza) e Baixa
(barra branca). Ssta= Sinelobus stanfordi e Tdul= Tanais dulongii.
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ssta Tdul
Abundância
%
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ssta Tdul
Biovolume
%
A B
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ssta Tdul
Abundância
%
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Ssta Tdul
Biovolume
%
Capítulo III 83
Figura 8. Abundância (A) e Biovolume (B) das tribos de Chironomidae amostradas nas
estações seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março de 2005) no mangue do
Rio da Fazenda, nas faixas de salinidade Alta (barra preta), Média (barra cinza) e Baixa
(barra branca). Pent= Pentaneurini; Chir= Chironomini; Tany= Tanytarsini; Cory=
Corynoneurini e Orth= Orthocladiini.
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Chir Tany Cory Orth
Abundância %
Estação seca
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Chir Tany Cory Orth
Biovolume %
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Pent Chir Tany Cory Orth
Abundância %
Estação chuvosa
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Pent Chir Tany Cory Orth
Biovolume %
A B
Capítulo III 84
Tabela I. Média e desvio padrão dos parâmetros ambientais mensurados no ngue do Rio
da Fazenda, Ubatuba, SP, durante a estação seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro
e março/2005) e em três trechos de salinidade.
Estação Trecho de
salinidade
Oxigênio
dissolvido
(mgO
2
L
-1
)
Temperatura
da água
(ºC)
Salinidade
(‰)
Alta 5,9 ± 0,8 20,1 ± 1,1 6,3 ± 3,5
Seca Média 6,0 ± 0,9 19,9 ± 1,3 4,0 ± 2,0
Baixa 6,0 ± 1,1 19,0 ± 1,1 1,1 ± 0,7
Alta 5,7 ± 0,4 24,7 ± 0,4 3,5 ± 0,5
Chuvosa Média 5,4 ± 0,4 23,9 ± 0,3 2,1 ± 0,4
Baixa 5,2 ± 0,5 23,3 ± 0,5 0,5 ± 0,2
Capítulo III 85
Tabela II. Abundância absoluta (N) e relativa (%) dos grupos de macroinvertebrados amostrados na estação seca (julho e agosto/2004) e
chuvosa (fevereiro e março/2005), nos trechos de salinidade alta, média e baixa, durante o experimento de colonização realizado no mangue do
Rio da Fazenda, Ubatuba, SP (Insecta = Collembola, Ephemeroptera, Trichoptera, Hemiptera e Odonata).
Estação seca
Estação chuvosa
Grupos
Alta Média Baixa Total Alta Média Baixa Total
taxonômicos
N % N % N % N % N % N % N % N %
Hydrozoa - - - - - - - - 1 0,1 - - - - 1 <0,0
Polychaeta - - - - - - - - 3 0,5 - - 3 0,1 6 0,2
Arachnida - - - - - - - - 1 0,1 1 0,1 - - 2 <0,0
Chironomidae 23 6,8 37 9,8 152 38,6 212 19,0 59 10,1 224 27,2 1754 82,8 2037 57,8
Insecta 21 6,2 13 3,4 39 9,9 73 6,6 50 8,6 5 0,6 45 2,1 100 2,8
Copepoda 12 3,5 21 5,5 37 9,4 70 6,3 152 26,1 52 6,3 83 3,9 287 8,1
Tanaidacea 48 14,1 85 22,4 83 21,1 216 19,4 96 16,5 119 14,4 107 5,0 322 9,1
Isopoda 232 68,4 203 53,6 68 17,2 503 45,2 193 33,1 419 50,8 111 5,2 723 20,5
Amphipoda 1 0,3 1 0,3 1 0,2 3 0,3 22 3,8 2 0,2 8 0,4 32 0,9
Caridea 1 0,3 19 5,0 11 2,8 31 2,8 4 0,7 2 0,2 7 0,3 13 0,4
Brachyura 1 0,3 - - 3 0,8 4 0,4 2 0,3 - - 1 <0,0 3 <0,0
TOTAL 339 379 394 1112 583 824 2119 3526
%/salinidade 30,5 34,1 35,4 16,5 23,4 60,1
%/estação 24,0 76,0
Capítulo III 86
Tabela III. Valores de correlação das variáveis nos dois eixos principais (PCA1 e PCA2),
obtidos a partir da análise de componentes principais aplicada aos dados de abundância dos
macroinvertebrados amostrados no Rio da Fazenda, durante as estações seca e chuvosa. Os
valores em negrito (>0,600) foram considerados de contribuição significativa para a
variância total.
Variáveis PCA1 PCA2
Estação
0,968
0,001
Salinidade -0,436
-0,659
Oxigênio
-0,881
0,404
Temperatura
0,950
-0,191
Copepoda- COP
0,662
-0,079
Tanaidacea- TAN 0,251 0,059
Isopoda- ISO 0,200 -0,462
Amphipoda- AMP 0,325 -0,336
Caridea- CA -0,248 0,068
Brachyura- BRA -0,032 0,148
Chironomidae- CHI 0,430
0,745
Insecta- INS 0,129
0,803
Variância (%) 29.031 17.872
Capítulo III 87
Tabela IV. Valores de deviances e sua significância (p<0.05), obtidos pela análise de
variância (GLM) aplicada para os valores de abundância dos quatro grupos de
macroinvertebrados mais representativos nas amostras realizadas no mangue do Rio da
Fazenda, em duas estações do ano (seca = julho e agosto/2004, chuvosa = fevereiro e
março/2005) e em três trechos de salinidade (alta, média e baixa).
Copepoda
Tanaidacea
Causa da variação
gl
deviances
p gl
deviances
p
Estação 1 70,767 <0,001 1 5,004 0,025
Salinidade 2 17,352 <0,001 2 2,748 0,253
Total 119 232,26 119 145,42
Isopoda
Chironomidae
Causa da variação
gl
deviances
p gl
deviances
p
Estação 1 8,893 0,003 1 336,00 <0,001
Salinidade 2 62,719 <0,001 2 485,86 <0,001
Total 119 215,21 119 845,21
Capítulo III 88
Tabela V. Abundância absoluta (N) e relativa (%) das espécies de Isopoda e Tanaidacea (Crustacea) e das tribos de Chironomidae amostradas na
estação seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março/2005), nos trechos de salinidade alta, média e baixa, durante o experimento de
colonização realizado no mangue do Rio da Fazenda, Ubatuba, SP.
Estação seca
Estação chuvosa
Taxa
Alta Média Baixa TOTAL Alta Média Baixa TOTAL
N % N % N % N % N % N % N % N %
ISOPODA
C. tuberculata
232 100 203 100 57 83,8 492 97,8 180 93,3 399 95,2 68 61,3 647 89,5
D. fluminensis
- - - - - - - - 1 0,2 - - 3 2,7 4 0,6
S. terebrans
- - - - - - - - 1 0,2 - - - - 1 0,1
M. peterseni
- - - - 11 26,2 11 2,2 11 5,7 20 4,8 40 36,0 71 9,8
TANAIDACEA
S. stanfordi
48 100 81 95,3 80 96,4 209 96,8 94 97,9 116 97,5 103 96,3 313 97,2
T. dulongii
- - 4 4,7 3 3,6 7 3,2 2 2,1 3 2,5 4 3,7 9 2,8
CHIRONOMIDAE
Pentaneurini - - - - - - - - 1 1,7 - - 2 0,1 3 0,1
Chironominae 21 91,3 32 86,5 118 77,6 171 80,7 53 89,8 201 89,8 1569 89,5 1823 89,6
Tanytarsini 2 8,7 2 5,4 16 10,5 20 9,4 5 8,5 19 8,5 83 4,7 107 5,2
Coryneurini - - 1 2,7 5 3,3 6 2,8 - - 1 0,4 19 1,1 20 1,0
Orthocladiini - - 2 5,4 13 8,6 15 7,1 - - 3 1,3 81 4,6 84 4,1
Capítulo III 89
DISCUSSÃO
Dos diversos grupos que compõem a comunidade de macroinvertebrados aquáticos,
os insetos são os mais estudados (Hauer & Hesh, 1996). No presente trabalho, a ordem
Diptera, representada pela família Chironomidae, foi o grupo de inseto mais representativo
no mangue do Rio da Fazenda. Em sistemas de água doce, a composição e a distribuição
das larvas de Chironomidae têm sido bastante estudadas (Trivinho-Strixino & Strixino,
1995), apesar de pouco se conhecer sobre sua composição em regiões costeiras. Dentre os
crustáceos, segundo grupo em abundância no mangue do Rio da Fazenda, é citada uma
grande riqueza, principalmente no que se refere a Isopoda, em região intertidal, onde os
substratos se apresentam cobertos por algas e matéria orgânica devido à influência das
marés (Pires, 1982).
Dentre a fauna encontrada no mangue do Rio da Fazenda, os organismos
amostrados durante as estações seca e chuvosa podem ser divididos em dois grupos: os que
colonizaram em abundância semelhante o substrato artificial nos 3 trechos de salinidade,
uma minoria, e aqueles que colonizaram preferencialmente um trecho de salinidade. Uma
distribuição diferencial dos organismos também pôde ser constatada por Dauvin & Vallet
(2006), trabalhando em regiões costeiras na França, encontrando uma grande abundância
de espécies endêmicas em altas concentrações salinas.
A variação espacial e sazonal observada no Rio da Fazenda, com maior abundância
e riqueza de grupos amostrados na estação chuvosa e no trecho de salinidade baixa, pode
evidenciar um efeito do stress ambiental causado pelas mudanças sazonais nas variáveis
ambientais e a maior sensibilidade dos organismos em colonizar trechos mais salinos. Uma
redução na diversidade de espécies ao longo dos gradientes abióticos, tais como salinidade,
temperatura e oxigênio dissolvido, pode ser um indicador de um ambiente estressante.
Stoner & Acevedo (1990), trabalhando em um estuário em Porto Rico, relacionaram o
baixo número de espécies com as condições contrastantes de salinidade, temperatura e
oxigênio e com a complexidade estrutural do substrato. Para Colling et al. (2007) a redução
na salinidade foi o fator determinante de uma baixa densidade de crustáceos em estuários
do sul do Brasil.
A riqueza e diversidade de espécies podem dobrar com o aumento da salinidade
para espécies eurihalinas, ampliando inclusive sua distribuição, porém para outras espécies
Capítulo III 90
menos tolerantes elevados valores de salinidade podem impedir sua sobrevivência
(Silberbush et al., 2005). No mangue do Rio da Fazenda, os crustáceos mostraram ser um
grupo mais tolerante a valores mais elevados de salinidade do que os insetos, estes últimos
aparentemente com maior sucesso de colonização durante a estação chuvosa quando foram
observados valores menores de salinidade.
Análises da composição da comunidade em condições de baixa concentração de
oxigênio mostram que há um aumento na dominância de espécies oportunistas e uma
diminuição na dominância das espécies generalistas (Dauer & Ranasinghe, 1992). Para a
fauna do estuário de Chesapeake, na Virginia, foi observada uma redução na diversidade à
medida que a concentração de oxigênio também diminuia (Dauer & Ranasinghe, 1992). No
presente trabalho, a menor concentração de oxigênio dissolvido foi encontrada no trecho
de baixa salinidade durante a estação chuvosa, quando ocorreu uma elevada dominância de
Chironomidae.
Uma distribuição diferencial da comunidade de invertebrados em trechos de
diferentes faixas de salinidade, como observado no mangue do Rio da Fazenda, também
foi constatada por Chainho et al. (2006), trabalhando no rio Mondego em Portugal. Para
Isopoda, grupo amostrado em maior abundância nos trechos de salinidade alta e média, é
citado na literatura um predomínio da família Sphaeromatidae em riqueza de espécies, com
diferentes tipos morfológicos adaptados aos mais variados nichos, tais como os ambientes
marinhos, salobros e de águas doces (Pires, 1982). Segundo Loyola & Silva (1960), C.
tuberculata, espécie de Isopoda encontrada no Rio da Fazenda principalmente nos trechos
de maior salinidade, é típica de região entre-marés e mais freqüentemente encontrada em
vegetação aquática de águas salobras. Para o gênero Munna, a citação de ocorrência em
região mesohalina (Pires, 1985) contrasta com os resultados obtidos no presente trabalho,
onde sua maior abundância ocorreu no trecho de salinidade baixa.
Para Copepoda, uma maior abundância na estação chuvosa e no trecho de
salinidade alta, como observado no Rio da Fazenda, também foi constatado por Bell
(1980), trabalhando em um estuário na Carolina do Sul, o qual relacionou esta distribuição
com o pico de reprodução do grupo.
No presente trabalho, não somente a importância da vegetação marginal, mas
também a forte influência da salinidade e da sazonalidade sobre a estrutura da fauna de
invertebrados, foram comprovados pelos experimentos realizados. Estes resultados
salientaram a grande importância da preservação deste ambiente marinho costeiro, assim
Capítulo III 91
como da vegetação subaquática, pois sua destruição comprometeria a subsistência de uma
fauna bastante diversificada e que utiliza o manguezal como local de alimentação e abrigo.
AGRADECIMENTOS
A Adriana Jorcin e Alaíde Guessner pelo auxílio na identificação das larvas de
Chironomidae; a Ana M. P. S. Vanin e Kátia C. dos Santos pelo auxílio na identificação de
Isopoda e Tanaidacea; a Hamilton A. Rodrigues, Emerson M. de Carvalho e Tamara L.F.
Pinto pelo auxílio nos trabalhos de campo; a César Taconelli pelo auxílio nas análises
estatísticas; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo – FAPESP pelo
auxílio financeiro (Proc- 03/08314-2) e pela bolsa de doutorado concedida à primeira
autora.
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development of an intertidal estuarine fouling assemblage. Journal of Experimental
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CAPÍTULO IV
VARIAÇÃO ESPACIAL E TEMPORAL NA ESTRUTURA DA
COMUNIDADE DE CHIRONOMIDAE (DIPTERA) EM UM MANGUE
DO SUDESTE DO BRASIL
Capítulo IV
96
Variação espacial e temporal na estrutura da comunidade de
Chironomidae (Diptera) em um mangue do sudeste do Brasil
RESUMO
O presente trabalho teve como objetivo analisar, através de um experimento de
manipulação, a influência da sazonalidade e da salinidade sobre a estrutura da comunidade
de larvas de Chironomidae associadas à vegetação de um mangue na região sudeste do
Brasil. O experimento foi realizado na estação seca (julho e gosto/2004) e na estação
chuvosa (fevereiro e março/2005), em três trechos de salinidade: alta (6,4 ± 2,0), média
(2,0 ± 0,9) e baixa (0,9 ± 0,8). Substratos artificiais, confeccionados com pedaços de corda
de sisal, foram instalados em cada trecho de salinidade para colonização durante cinco dias
por mês. Um total de 2249 larvas de Chironomidae foi amostrado, compreendendo 3
subfamílias, 5 tribos e 21 morfoespécies. Na estação chuvosa foi coletada uma maior
abundância de larvas quando comparado à estação seca (2037 e 212, respectivamente),
com 12 morfoespécies comuns às duas estações do ano. Quanto à variação sazonal na
abundância, um maior número de indivíduos foi coletado na estação chuvosa. No que se
refere à variação espacial, observou-se principalmente na estação chuvosa maiores valores
de abundância no trecho de salinidade baixa. Apesar da abundância ter sido maior na
estação chuvosa, as duas estações se assemelharam quanto ao predomínio da Subfamília
Chironominae, da Tribo Chironomini e da morfoespécie Polypedilum (Polypedilum) sp2.
Devido à grande diversidade e abundância de Chironomidae no mangue do Rio da
Fazenda, seu estudo é de grande importância não somente para um melhor conhecimento
desta fauna, mas também pelo seu importante papel como fonte de alimento para várias
espécies de peixes desta região e, por conseguinte, na cadeia trófica deste ecossistema.
Palavras-chave: colonização, manipulação experimental, salinidade, sazonalidade,
substrato artificial.
Capítulo IV
97
INTRODUÇÃO
No Brasil, os manguezais ocupam uma superfície total de mais de 10.000 Km
2
, se
estendendo desde o Amapá até Laguna, em Santa Catarina. No litoral sudeste, uma grande
faixa é encontrada nos estuários do mar pequeno, em São Paulo, na baía de Paranaguá, no
Paraná, e no litoral de Santa Catarina (Por, 1994; Shaeffer-Novelli, 1995).
Este ecossistema é caracterizado por mudanças bruscas de salinidade, oxigênio e
turbidez devido à influência das marés e da entrada de água dos rios (Methven et al.,
2001). Ao contrário do que ocorre em outros ecossistemas marinhos, as áreas de
manguezais possuem uma grande biomassa aérea, o que lhes dá a aparência de verdadeiras
florestas (Shaeffer-Novelli, 1995).
A intensidade luminosa e a temperatura são importantes fatores de influência na
atividade dos animais neste ambiente (Heck & Thoman, 1981). As diferenças na
penetrabilidade da luz o longo da coluna d’água determinam a formação de abrigos
apropriados para diversos animais (James & Heck, 1994). Os padrões de distribuição da
fauna estuarina podem estar relacionados à maior habilidade dos organismos em lidar com
as mudanças dos fatores físicos e biológicos associados com o gradiente ambiental, como
mudanças na salinidade, tamanho das partículas de sedimento e tempo de exposição dos
organismos a estes gradientes (Rodrigues et al., 2006). Além disso, a grande complexidade
estrutural das algas, raízes e galhos que ficam submersos na água proporciona uma maior
proteção aos animais devido às condições ambientais contrastantes, aumentando as taxas
de colonização dos organismos que utilizam este ambiente como local de abrigo e de
alimentação (Jacobi & Langevin, 1996; Eggleston et al., 1999).
Muitos estudos que analisam a comunidade de macroinvertebrados aquáticos têm
utilizado manipulações experimentais como metodologia de trabalho, com a amostragem
em substratos artificiais (veja Carvalho & Uieda, 2004), podendo ser citados para o estudo
de Chironomidae os trabalhos de Anjos & Takeda (2005), no Rio Paraná, e de Corrêa &
Uieda (2008), no mangue do Rio da Fazenda.
Os macroinvertebrados que vivem associados aos substratos são na maioria insetos
aquáticos e apresentam íntima associação com o mesmo durante as fases juvenis (Correia
& Trivinho-Strixino, 2005). No que se refere a Chironomidae, sabe-se que apresenta um
importante papel na dinâmica trófica dos sistemas aquáticos, sendo suas larvas uma
importante fonte alimentar para muitos peixes (McLarney et al., 1974; Menzie, 1980; ). No
Capítulo IV
98
entanto, existem poucas informações sobre a fauna de Chironomidae em ecossistemas
costeiros e muito pouco sobre larvas de Chironomidae associadas a plantas aquáticas neste
ambiente (Menzie, 1980).
Jovens de Chironomidae representam um dos principais componentes da
macrofauna bentônica presente nos sedimentos e na vegetação dos sistemas aquáticos
(Trivinho-Strixino & Strixino, 1995; Corbi & Trivinho-Strixino, 2006). As larvas de
Chironomidae destacam-se entre os invertebrados aquáticos devido à sua alta densidade e
diversidade, à sua associação aos mais diversos tipos de substratos, à sua grande
plasticidade alimentar e à diversidade de estratégias adaptativas (Fend & Carter, 1995;
Anjos & Takeda, 2005).
Devido à grande diversidade e pouca informação disponível sobre a fauna de
Chironomidae em manguezais, seu estudo é de grande importância não somente para um
melhor conhecimento desta fauna, mas também pelo seu importante papel como fonte de
alimento para várias espécies de peixes desta região (Corrêa & Uieda, 2007) e, por
conseguinte, na cadeia trófica deste ecossistema. Assim, no presente trabalho o objetivo foi
ampliar os conhecimentos sobre a fauna de Chironomidae, estudando, através de um
experimento de manipulação, a diversidade de taxa associados à vegetação submersa em
um manguezal na região sudeste do Brasil, analisando a possível influência da
sazonalidade e da salinidade sobre a estrutura desta comunidade.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Este estudo foi desenvolvido no mangue do Rio da Fazenda (23º31’ - 23º34’S,
45º02’ - 45º05’W), localizado no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba. O
Núcleo Picinguaba está localizado no município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São
Paulo. O Rio da Fazenda é um rio costeiro, com cerca de 6 Km de extensão, correndo
inteiramente dentro do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba. O trabalho
foi realizado em três trechos do manguezal: um trecho a jusante com salinidade alta, um
trecho a montante com salinidade baixa e um trecho de salinidade intermediária (Tabela I).
A vegetação do manguezal nestes três trechos é composta principalmente por Hibiscus
Capítulo IV
99
pernambucensis Arruda (Malvaceae), Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn.
(Combretaceae) e Eugenia sp Linnaeus (Myrtacea).
Trabalho experimental
A determinação da fauna de Chironomidae presente nas raízes da vegetação
submersa foi realizada através de um experimento de colonização utilizando substrato
artificial, testado previamente (Corrêa & Uieda, 2008). O substrato artificial foi montado
com pedaço de corda de sisal (7,5 cm), desfiado nas pontas e preso a um peso de chumbo,
sendo instalados um substrato em cada extremidade de um tubo de PVC de 50 cm de
comprimento. O tubo foi amarrado à vegetação marginal, ficando livre para se movimentar
com as mudanças da maré de tal modo a manter os substratos sempre submersos. A
utilização do substrato artificial permitiu uma padronização do tamanho da amostra e do
tempo de colonização, o que seria impossível amostrando a vegetação natural.
O experimento de colonização foi conduzido durante cinco dias de cada um dos
quatro meses de coleta, julho e agosto de 2004 (estação seca) e fevereiro e março de 2005
(estação chuvosa). Dez réplicas do substrato artificial foram instaladas durante o período
de baixamar em cada um dos três trechos de salinidade. Medidas de salinidade, oxigênio e
temperatura foram obtidas durante quatro dias do experimento de colonização com auxílio
de um HORIBA-U10. Na manhã do quinto dia os substratos artificiais foram removidos e
acondicionados em frascos com formol 5%.
Análise dos dados
No laboratório o substrato artificial foi lavado sobre três peneiras de granulometria
(malhas de 1,0, 0,5 e 0,25 mm). As peneiras foram vistoriadas sob estereomicroscópio
para triagem dos macroinvertebrados. As larvas de Chironomidae foram separadas e
identificadas individualmente através da dissecação e visualização das diferentes
estruturas existentes na cápsula cefálica e no corpo (Trivinho-Strixino & Strixino, 1995),
para determinação da abundância por grupo taxonômico.
Os valores de riqueza e abundância das morfoespécies foram utilizados para o
cálculo dos Índices de Diversidade (Shannon-Wiener) e de Equitabilidade (Simpson) com
base em sua distribuição espacial (trecho de salinidade) e temporal (estação do ano). A
significância do efeito da estação do ano e da salinidade sobre a diversidade de
Chironomidae foi testada através de um modelo linear generalizado (GLM). Esta é uma
medida de discrepância entre os valores observados e os ajustados pelo modelo (Dobson,
Capítulo IV
100
2001; Demetrio, 2002). A estatística de deviances foi utilizada para indicar a qualidade do
modelo (Maia et al., 2003), pois quanto menor for o valor obtido, melhor será o ajuste do
modelo. Nesta análise o valor de deviances total se refere ao modelo que não conta com
nenhum dos componentes sob estudo (estação e salinidade), ou seja, a abundância é
considerada como constante em todas as situações. O teste verifica que quanto menor for o
valor de deviances do modelo anterior (Total) quando incorporado ao modelo o efeito da
estação (Modelo 1) ou da salinidade (Modelo 2), ou seja, quando estimadas as abundâncias
médias para cada uma das situações destes dois componentes (2 estações e 3 salinidades),
melhor será o ajustamento do Modelo. Se a redução for pequena significa que o efeito
testado para cada um dos modelos pouco contribui para a explicação das diferenças na
abundância. Se a redução for grande significa que considerar o efeito deste componente é
importante, uma vez que o valor de deviances do modelo diminui significativamente
contando com seu efeito.
Uma possível relação entre os dados de abundância por Subfamília, Tribo e
Morfoespécie e os fatores abióticos mensurados (oxigênio, salinidade, temperatura e
estação do ano) foi verificada através de uma Análise de Componentes Principais (PCA).
RESULTADOS
Um total de 2.249 larvas de Chironomidae foi amostrado no substrato artificial,
compreendendo 3 subfamílias (0,1% Tanypodinae, 94,4% Chironominae e 5,5%
Orthocladiinae), 5 tribos (0,1% Pentaneurini, 88,7% Chironomini, 5,6 Tanytarsini, 1,2%
Corynoneurini e 4,4% Orthocladiini) e 21 morfoespécies (Tabelas II e III).
Na estação seca foi coletada uma menor abundância de larvas quando comparado à
estação chuvosa (212 e 2.037 indivíduos, respectivamente), com 12 morfoespécies comuns
às duas estações do ano. Analisando a variação sazonal na abundância separadamente por
trecho de salinidade, observa-se um maior número de indivíduos coletados na estação
chuvosa (Figura 1A). Por outro lado, analisando a variação espacial da abundância
separadamente por estação (Figura 1B), observa-se uma diferença espacial somente na
estação chuvosa, com maiores valores de abundância no trecho de salinidade baixa. A
análise da abundância total de Chironomidae realizada pelo modelo linear generalizado
(GLM), comparando os trechos de salinidade e estações do ano, mostrou um efeito
Capítulo IV
101
significativo sobre a abundância total de Chironomidae quando incorporado ao modelo o
efeito da estação (deviances = 184,24; p<0,001; gl 1), da salinidade (deviances = 113,43;
p<0,001; gl 2) e da interação destes dois fatores (efeito conjunto) incorporada a um modelo
que já conta com salinidade e estação, mas não com um efeito conjunto dos dois fatores
(deviances = 36,92, p<0,001; gl 2). Estes resultados salientam o forte efeito do fator
temporal e espacial, não somente isolados, mas também em interação, sobre a abundância
de larvas de Chironomidae associadas à vegetação do mangue.
Uma variação sazonal e espacial na abundância também ficou evidente quando
calculados os Índices de Diversidade e de Equitabilidade, com maiores valores na
salinidade alta durante a estação seca e na salinidade baixa durante a estação chuvosa
(Tabelas II e III).
Apesar da abundância ter sido maior na estação chuvosa, as duas estações se
assemelharam quanto ao predomínio da Subfamília Chironominae, da Tribo Chironomini e
da morfoespécie Polypedilum (Polypedilum) sp2 (Tabelas II e III). O predomínio destes
grupos nas duas estações também pode ser visualizado quando analisada a variação sazonal
da abundância por subfamília (Figura 2) e por tribo (Figura 3).
Analisando a variação espacial (salinidade) e temporal (estações) das
morfoespécies das tribos Chironomini (Figura 4) e Tanytarsini (Figura 5), mais abundantes
e de ocorrência nas duas estações, pudemos observar que a abundância foi maior no trecho
de salinidade baixa. Somente Polypedilum (Poly.) sp2 (Figura 4) teve uma abundância
semelhante nos três trechos durante a estação seca.
Quando comparada a abundância por trecho de salinidade e por estação do ano pelo
modelo linear generalizado, através da estatística de deviances, para as duas Subfamílias e
quatro Tribos de Chironomidae foram observadas diferenças significativas para todas as
variáveis analisadas (Tabela IV).
Pela análise de correlação, envolvendo os fatores ambientais e a abundância das
Subfamílias de Chironomidae (Tabela V, Figura 6), os dois primeiros eixos explicaram
juntos 73% da variância total. No primeiro eixo a maioria das variáveis ambientais
analisadas apresentou valores significativos e definiu a posição da Subfamília
Chironominae neste eixo, com maior abundância na estação chuvosa, com temperaturas
mais elevadas e menores valores de oxigênio. No segundo eixo somente oxigênio
apresentou valor significativo, confirmando a maior abundância das subfamílias
Chironominae e Orthocladiinae em trecho de menores valores de oxigênio.
Capítulo IV
102
A análise de correlação da abundância das cinco tribos de Chironomidae com os
fatores ambientais (Tabela VI, Figura 6), explicaram 68% da variância total. No primeiro
eixo a maioria das variáveis ambientais analisadas apresentou valores significativos para
três das cinco tribos amostradas, com maior abundância na estação chuvosa, com
temperaturas mais elevadas, e no trecho de menor salinidade. Para o segundo eixo,
nenhuma tribo apresentou um padrão significativo de distribuição.
Para a análise de correlação entre a abundância das 21 morfoespécies e os fatores
ambientais (Tabela VII, Figura 6), os dois primeiros eixos explicaram somente 32% da
variância total. No primeiro eixo, somente a estação e salinidade apresentaram valores
significativos, definindo a posição de cinco morfoespécies em trechos de menor salinidade
e na estação chuvosa. Para o segundo eixo, nenhuma das morfoespécies apresentou um
padrão significativo de distribuição.
Capítulo IV
103
Figura 1. Abundância absoluta (média e desvio padrão) de larvas de Chironomidae
amostradas no Rio da Fazenda em três trechos de salinidade (Alta, Média e Baixa) e em
duas estações do ano (Seca = julho e agosto/2004, Chuvosa = fevereiro e março/2005),
com os dados apresentados por trecho de salinidade (A) e por estação do ano (B).
A
B
Chironomidae
0
20
40
60
80
100
120
140
Alta Média Baixa
Seca
Chuvosa
Chironomidae
0
20
40
60
80
100
120
140
Seca Chuvosa
Alta
Média
Baixa
Número de indivíduos Número de indivíduos
Capítulo IV
104
Figura 2. Abundância absoluta de larvas das Subfamílias de Chironomidae (SD = desvio
padrão) amostradas no mangue do Rio da Fazenda, durante as estações seca (julho e
agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março/2005) (soma dos valores das três salinidades).
Estação chuvosa
Média
±SD
±1,96*SD
Tanypodinae
Chironominae
Orthocladiinae
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
100
120
140
Estação seca
Média
±SD
±1,96*SD
Chironominae
Orthocladinae
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
10
12
Capítulo IV
105
Figura 3. Abundância absoluta de larvas das Tribos de Chironomidae (SD = desvio
padrão) amostradas no mangue do Rio da Fazenda, durante as estações seca (julho e
agosto/2004) e chuvosa (fevereiro e março/2005) (soma dos valores das três salinidades).
Pent- Pentaneurini, Chir- Chironomini, Tany- Tanytarsini, Cory- Corynoneurini, Orth-
Orthocladiini.
Estação seca
Média
±SD
±1,96*SD
Chir Tany Cory Orth
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
10
12
Estação chuvosa
Média
±SD
±1,96*SD
Pent Chir Tany Cory Orth
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
100
120
Capítulo IV
106
Figure 4. Abundância absoluta de larvas de Chironomini (SD = desvio padrão) amostradas
no mangue do Rio da Fazenda, durante as estações seca (esquerda) e chuvosa (direita) e
nos trechos de salinidade Alta, Média e Baixa.
Polypedilum (Poly)sp2
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-20
0
20
40
60
80
100
Phaenopsectra
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
Phaenopsectra
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-2
-1
0
1
2
3
4
Polypedilum (Poly)sp2
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-2
0
2
4
6
Polypedilum (Tripodura)
Média
±SD
±1,96*SD
Média Baixa
-4
-2
0
2
4
6
8
Polypedilum (Tripodura)
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-20
-10
0
10
20
30
40
50
Capítulo IV
107
Figure 5. Abundância absoluta de larvas de Tanytarsini (SD = desvio padrão) amostradas
no mangue do Rio da Fazenda, durante as estações seca (esquerda) e chuvosa (direita) e
nos trechos de salinidade Alta, Média e Baixa.
Tanytarsus
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-2
-1
0
1
2
3
Tanytarsus
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-2
0
2
4
6
8
10
Rheotanytarsus sp1
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
1,5
Rheotanytarsus sp1
Média
±SD
±1,96*SD
Alta Média Baixa
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
Capítulo IV
108
Figura 6. Posição das variáveis nos dois eixos (PCA1 e PCA2), definidos a partir do
scores obtidos pela Análise dos Componentes Principais (para as siglas veja as Tabelas IV,
V e VI). Variável categórica: estação (1- seca, 2- chuvosa).
Subfamília Tribo
PCA1
PCA2
PCA1
PCA2
Morfoespécie
PCA1
PCA2
Capítulo IV
109
Tabela I. Média e desvio padrão dos parâmetros ambientais mensurados no ngue do Rio
da Fazenda, Ubatuba, SP, durante a estação seca (julho e agosto/2004) e chuvosa (fevereiro
e março/2005) e em três trechos de salinidade.
Estação Trecho de
salinidade
Oxigênio
dissolvido
(mgO
2
L
-1
)
Temperatura
da água
(ºC)
Salinidade
(‰)
Alta 5,9 ± 0,8 20,1 ± 1,1 6,3 ± 3,5
Seca Média 6,0 ± 0,9 19,9 ± 1,3 4,0 ± 2,0
Baixa 6,0 ± 1,1 19,0 ± 1,1 1,1 ± 0,7
Alta 5,7 ± 0,4 24,7 ± 0,4 3,5 ± 0,5
Chuvosa Média 5,4 ± 0,4 23,9 ± 0,3 2,1 ± 0,4
Baixa 5,2 ± 0,5 23,3 ± 0,5 0,5 ± 0,2
Capítulo IV
110
Tabela II. Abundância absoluta (N) e relativa (%) de larvas de Chironomidae amostradas
no Rio da Fazenda, durante a estação seca (julho e agosto/2004), em três trechos de
salinidade (alta, média e baixa). Identificação das morfoespécies baseado em Trivinho-
Strixino & Strixino (1995).
ESTAÇÃO SECA Alta Média Baixa
Subfamília/Tribo/Morfoespécie N % N % N %
Chironominae/Chironomini
Dicrotendipes sp2 - - 1 2,7 - -
Parachironomus sp1 - - - - 1 0,7
Phaenopsectra
1 4,3 1 2,7 20 13,1
Polypedilum (Poly.) sp2 20 87,0 24 64,9 51 33,5
Polypedilum gr. fallax
- - - - 1 0,7
Polypedilum (Tripodura)
- - 5 13,5 34 22,4
Endotribelos
- - 1 2,7 11 7,2
Chironominae/Tanytarsini
Caladomyia
- - - - 1 0,7
Tanytarsus
1 4,3 1 2,7 10 6,6
Rheotanytarsus sp1 1 4,3 1 2,7 5 3,3
Orthocladiinae/Corynoneurini
Corynoneura sp1 - - 1 2,7 5 3,3
Orthocladiinae/Orthocladiini
Cricotopus sp1 - - 1 2,7 4 2,6
Nanocladius
- - 1 2,7 7 4,6
Orthocladini - - - - 2 1,3
Diversidade (Shannon-Wiener)
1.760 1.429 1.465
Equitabilidade (Simpson)
0.236 0.178 0.105
Capítulo IV
111
Tabela III. Abundância absoluta (N) e relativa (%) de larvas de Chironomidae amostradas
no Rio da Fazenda, durante a estação chuvosa (fevereiro e março/2005), em três trechos de
salinidade (alta, média e baixa). Identificação das morfoespécies baseado em Trivinho-
Strixino & Strixino (1995).
ESTAÇÃO CHUVOSA Alta Média Baixa
Subfamília/Tribo/Morfoespécie N % N % N %
Tanypodinae/Pentaneurini
Ablabesmyia (Karelia)
1 1,7 - - 2 0,1
Chironominae/Chironomini
Beardius sp1 - - - - 6 0,3
Beardius sp2 1 1,7 3 1,3 - -
Dicrotendipes sp3 - - 1 0,5 - -
Parachironomus sp1 - - - - 1 0,1
Parachironomus sp2 - - - - 1 0,1
Phaenopsectra
2 3,4 3 1,3 16 0,9
Polypedilum (Poly.) sp2 38 64,4 165 73,7 1198 68,3
Polypedilum gr. fallax
1 1,7 - - 9 0,5
Polypedilum (Tripodura)
8 13,5 27 12,0 322 18,3
Endotribelos
3 5,1 2 0,9 16 0,9
Chironominae/Tanytarsini
Tanytarsus
4 6,8 16 7,1 74 4,2
Rheotanytarsus sp1 1 1,7 3 1,3 9 0,5
Orthocladiinae/Corynoneurini
Corynoneura sp1 - - - - 15 0,8
Thienemaniella sp2 - - - - 4 0,2
Onconeura
- - 1 0,5 - -
Orthocladiinae/Orthocladiini
Cricotopus sp1 - - 3 1,3 78 4,4
Nanocladius
- - - - 2 0,1
Orthocladini - - - - 1 0,1
Diversidade (Shannon-Wiener)
0.765 1.868 3.268
Equitabilidade (Simpson)
0.328 0.249 0.346
Capítulo IV
112
Tabela IV. Valores de deviances e sua significância (p<0.05), obtidos pela análise de
variância (GLM) aplicada para os valores de abundância de larvas de Choronomidae (2
Subfamílias, 4 Tribos), amostradas no Rio da Fazenda em duas estações do ano (seca =
julho e agosto/2004, chuvosa = fevereiro e março/2005) e em três trechos de salinidade
(alta, média e baixa).
CHIRONOMIDAE Chironominae
Orthocladinae
Causa da variação
gl
deviances
p gl
deviances
p
Estação 1 360,67 <0,001 1 40,708 <0,001
Salinidade 2 496,15 <0,001 2 152,070 <0,001
Total 119 871,37 119 245,916
CHIRONOMINAE Chironomini
Tanytarsini
Causa da variação
gl
deviances
p gl
deviances
p
Estação 1 285,67 <0,001 1 42,880 <0,001
Salinidade 2 522,17 <0,001 2 72,837 <0,001
Total 119 908,20 119 211,85
ORTHOCLADINAE Corynoneurini
Orthocladiini
Causa da variação
gl
deviances
p gl
deviances
p
Estação 1 6,567 0,010 1 36,247 <0,001
Salinidade 2 37,965 <0,001 2 123,167 <0,001
Total 119 89,796 119 208,530
Capítulo IV
113
Tabela V. Valores de correlação das variáveis nos dois eixos principais (PCA1 e PCA2),
obtidos a partir da análise de componentes principais aplicada aos dados de abundância das
Subfamílias de Chironomidae amostradas no Rio da Fazenda. Os valores em negrito
(>0.600) foram considerados de contribuição significativa para a variância total.
Variáveis
PCA1 PCA2
Estação
0.964
-0.236
Salinidade -0.572 -0.512
Oxigênio
-0.743 -0.638
Temperatura
0.899
-0.419
Tanypodinae (TANYP) 0.297 0.296
Chironominae (CHIRO)
0.601 0.613
Orthocladiinae (ORTHO) 0.466
0.706
Variância (%) 46.901 26.612
Capítulo IV
114
Tabela VI. Valores de correlação das variáveis nos dois eixos principais (PCA1 e PCA2),
obtidos a partir da análise de componentes principais aplicada aos dados de abundância das
Tribos de Chironomidae amostradas no Rio da Fazenda. Os valores em negrito (>0.600)
foram considerados de contribuição significativa para a variância total.
Variáveis
PCA1 PCA2
Estação
0.851
-0.515
Salinidade
-0.672
-0.271
Oxigênio -0.545
0.819
Temperatura
0.738 -0.662
Pentaneurini (PENT) 0.321 0.124
Chironomini (CHIR)
0.748
0.399
Tanytarsini (TANY)
0.697
0.413
Corynoneurini (CORY) 0.507 0.506
Orthocladiini (ORTH)
0.617
0.499
Variância (%) 42.273 25.516
Capítulo IV
115
Tabela VII. Valores de correlação das variáveis nos dois eixos principais (PCA1 e PCA2),
obtidos a partir da análise de componentes principais aplicada aos dados de abundância das
Morfoespécies de Chironomidae amostradas no Rio da Fazenda. Os valores em negrito
(>0.600) foram considerados de contribuição significativa para a variância total.
Variáveis
PCA1 PCA2
Estação
0.629 -0.735
Salinidade
-0.682
-0.056
Oxigênio -0.252
0.881
Temperatura 0.484
-0.832
Ablabesmyia (Karelia) (A) 0.343 -0.010
Beardius sp1 (B) 0.554 0.132
Beardius sp2 (C) -0.015 -0.253
Dicrotendipes sp2 (D) 0.299 -0.055
Dicrotendipes sp3 (E) 0.001 -0.087
Parachironomus sp1 (F) 0.309 0.135
Parachironomus sp2 (G) 0.196 -0.058
Phaenopsectra (H) 0.380 0.442
Polypedilum (Poly) sp2 (I)
0.851
0.049
Polypedilum fallax (J) 0.503 0.207
Polypedilum (Tripodura) (K)
0.666
0.051
Endotribelos (L) 0.169 -0.007
Caladomyia (M) -0.033 0.134
Tanytarsus (N)
0.756
0.109
Rheotanytarsus sp1 (O) 0.274 0.046
Corynoneura sp1 (P)
0.595
0.306
Thienemaniella sp2 (Q) 0.328 0.114
Onconeura (R) 0.054 -0.128
Cricotopus sp1 (S)
0.763
0.275
Orthocladini (T) 0.188 0.367
Nanocladius (U) 0.076 0.430
Variância (%)
20.550 11.675
Capítulo IV
116
DISCUSSÃO
Dentre os macroinvertebrados que compõem a fauna estuarina, Diptera-
Chironomidae é um grupo muito pouco conhecido, principalmente no que se refere à sua
distribuição espaço-temporal. Em sistemas aquáticos, devido à grande representatividade
deste grupo e à heterogeneidade de habitats ocupados (Trivinho-Strixino & Strixino,
1995), estudos relacionando a composição e a distribuição das larvas de Chironomidae aos
fatores abióticos está recebendo uma crescente atenção por parte da comunidade científica.
Além disso, este grupo constitui uma importante fonte indicadora de poluição em regiões
mais urbanizadas (Gresens et al., 2007) e responde às alterações ambientais de forma mais
eficaz, enfatizando sua importância em ambientes aquáticos (Rosin & Takeda, 2007).
A forma física e estrutural dos substratos artificiais é também um importante fator
que influencia as diferenças na composição na comunidade de larvas de Chironomidae
(Anjos & Takeda, 2005). A complexidade estrutural do substrato é diretamente
proporcional à riqueza de espécies, em função da maior disponibilidade de recursos e
habitats (O’Connor, 1991). Casey & Kendall (1996) observaram que a quantidade de
matéria orgânica que fica aderida ao substrato é o principal fator para a colonização de
invertebrados, alterando a área de superfície do substrato. No presente trabalho, a
adequação do substrato artificial foi previamente testada através da comparação da
composição da fauna subaquática com o substrato natural composto por raízes e galhos
submersos nas margens do mangue (Corrêa & Uieda, 2008). Neste trabalho, o substrato de
corda de sisal foi escolhido por ser uma estrutura vegetal, de coloração semelhante à da
vegetação subaquática do mangue e permitindo a aderência de uma grande quantidade de
matéria orgânica e algas.
Outra importante característica do substrato é sua estabilidade, tendo sido
constatado por Rosin & Takeda (2007) que a alta estabilidade do ambiente pode favorecer
a dominância de algumas espécies de Chironomidae e reduzir a diversidade. De acordo
com Verneaux & Aleya (1998) e Rosin & Takeda (2007), a baixa concentração de
oxigênio dissolvido é um fator determinante na distribuição de Chironomidae e pode ter
sido a causa da menor densidade e diversidade observada por estes autores na estação
chuvosa. No trabalho realizado em um lago no Canadá, Gajewski et al. (2005) verificaram
que a baixa temperatura também ocasionou uma baixa diversidade de larvas de
Chironomidae.
Capítulo IV
117
No presente trabalho, a estação chuvosa apresentou a maior abundância e
diversidade das morfoespécies, principalmente no trecho de salinidade baixa, mostrando
uma nítida distribuição espacial e sazonal. Dentre as 21 morfoespécies, somente três não
foram encontradas no trecho de salinidade baixa na estação chuvosa, e dentre as quatorze
morfoespécies que colonizaram o substrato na estação seca, somente uma não foi
encontrada no trecho de salinidade baixa. A análise da dieta das espécies de peixes que
forrageiam entre as raízes da vegetação do mangue do Rio da Fazenda mostrou um maior
consumo de insetos na estação chuvosa, apesar do alimento predominantemente
consumido pelos peixes terem sido crustáceos (Corrêa & Uieda, 2007). Estes dados
salientam a importância da fauna de invertebrados como elo de ligação na cadeia trófica
desde ecosssistema.
No mangue do Rio da Fazenda, as larvas de Chironomidae mostraram uma nítida
preferência por colonizar o trecho de baixa salinidade durante a estação chuvosa, situação
em que foram obtidos os menores valores de salinidade, temperatura e oxigênio, além de
ter sido observada menor transparência da água (observação pessoal). A maior turbidez,
provavelmente ocasionada pelo maior arraste de sedimento dos rios pelas fortes chuvas
desta estação, pode ser uma situação vantajosa para a fauna de invertebrados, com maior
disponibilidade de matéria orgânica e de proteção contra predadores visualmente
orientados.
Para riachos dos Alpes na Itália (Lencioni & Rossaro, 2005) e da região centro-
oeste do Brasil (Aburaya & Callil, 2007) foi descrita a dominância de Orthocladiinae sobre
Chironominae. No entanto, em outro trabalho desenvolvido no centro-oeste do Brasil,
Serrano et al. (1998) descreveram uma alta dominância de Chironominae sobre
Orthocladiinae, ressaltando a preferência de Chironominae por ambientes de clima
tropical, resultado semelhante ao obtido no presente trabalho.
Outros estudos desenvolvidos no rio Paraná (Anjos & Takeda, 2005) e na região
Amazônica (Freitas, 1998) não observaram correlações significativas entre variáveis
ambientais e a composição da fauna de Chironomidae colonizando substratos artificiais.
No experimento realizado no mangue do Rio da Fazenda estas correlações foram bem
nítidas, com significativa influência da salinidade sobre o processo de colonização no
substrato artificial. A morfoespécie que melhor se adaptou às diferenças espaciais (trechos
de salinidade) e sazonais (estações do ano) foi Polypedilum sp2, encontrada em maior
abundância em todas as situações analisadas. A alta densidade deste gênero e sua
característica cosmopolita também foram reportadas por outros autores (Marchese et al.,
Capítulo IV
118
2005; Trivinho-Strixino & Strixino, 2005; Aburaya & Callil, 2007). Além disso, condições
ambientais contrastantes podem, por um lado, se tornar extremamente estressantes para
alguns gêneros menos adaptados enquanto, por outro lado, favorecem a dominância de
Polypedilum (Higuti & Takeda, 2002; Rosin & Takeda, 2007).
Das sete morfoespécies mais abundantes, Polypedilum (Poly.) sp2, Polypedilum
(Tropidura), Tanytarsus e Cricotopus sp1 foram as que apresentaram valores de correlação
significativos, tendo sua distribuição sido fortemente influenciada pela salinidade e estação
do ano. Uma grande abundância da morfoespécie Cricotopus sp1 em ambientes de água
doce também foi reportada por outros autores (Trivinho-Strixino & Strixino, 1995; Anjos
& Takeda, 2005; Gresens et al., 2007).
As larvas de Chironomidae apresentaram uma nítida distribuição espacial e
temporal, colonizando principalmente o trecho de menor salinidade e apresentando uma
maior abundância e riqueza na estação chuvosa. Os resultados obtidos no presente trabalho
permitiram não somente ampliar o conhecimento sobre a diversidade da fauna de
manguezais, mas também ressaltar a importância deste ambiente, assim como a
importância da vegetação do mangue, como local de abrigo e proteção para uma fauna rica
e diversificada. Levando em consideração a localização da área de estudo dentro de uma
área de proteção ambiental, o presente trabalho pode ainda servir de subsídio para estudos
mais acurados de biomonitoramento, importantes principalmente em áreas com forte
influência antrópica, como é o caso de grande parte das áreas costeiras.
AGRADECIMENTOS
A Adriana Jorcin e Alaíde Guessner pelo auxílio na identificação das larvas de
Chironomidae; a Hamilton A. Rodrigues, Emerson M. de Carvalho e Tamara L.F. Pinto
pelo auxílio nos trabalhos de campo; a César Taconelli pelo auxílio nas análises
estatísticas; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo – FAPESP pelo
auxílio financeiro (Proc- 03/08314-2) e pela bolsa de doutorado concedida à primeira
autora.
Capítulo IV
119
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CONCLUSÕES
GERAIS
Conclusões gerais 122
CONCLUSÕES GERAIS
O presente estudo possibilitou ampliar o conhecimento sobre a estrutura da
comunidade de macroinvertebrados dos manguezais, bem como destacar a importância da
vegetação marginal como local de abrigo e alimentação para as espécies de peixes que
dependem desta vegetação para seu desenvolvimento e permanência nesta região.
No Capítulo I os dados mostram a adequação do substrato artificial montado para
uso nos experimentos de manipulação, permitindo a colonização por uma fauna semelhante
à do substrato natural.
O Capítulo II reforça a importância da vegetação marginal como local de abrigo e,
principalmente, como local de alimentação pelas espécies de peixes. O predomínio de
espécies utilizando predominantemente uma única fonte alimentar (crustáceos e, entre
estes, principalmente Ostracoda e Tanaidacea) e a existência de variação sazonal na dieta
de algumas espécies ficaram bem evidentes na análise de amplitude do nicho alimentar,
com um predomínio de espécies especialistas na dieta.
No Capítulo III, concluiu-se que a estrutura da comunidade de macroinvertebrados
que colonizam as raízes da vegetação do mangue varia em função da salinidade e da
estação do ano, com espécies mais resistentes a variações ambientais no trecho de
salinidade alta. A estação chuvosa e o trecho de salinidade baixa foram responsáveis pela
maior abundância e diversidade de espécies.
No capítulo IV os resultados permitiram ampliar os conhecimentos sobre a fauna de
Chironomidae em manguezais, grupo de maior abundância e diversidade dentro da fauna
estudada. Quanto à variação sazonal na abundância, um maior número de larvas foi
coletado na estação chuvosa. No que se refere à variação espacial, observou-se
principalmente na estação chuvosa maiores valores de abundância no trecho de salinidade
baixa. Apesar da abundância ter sido maior na estação chuvosa, as duas estações se
assemelharam quanto ao predomínio da Subfamília Chironominae, da Tribo Chironomini e
da morfoespécie Polypedilum (Polypedilum) sp2.
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