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UNESP - UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
CAMPUS DE BOTUCATU
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
ASPECTOS ESTRUTURAIS DE ÓRGÃOS REPRODUTIVOS DE SEIS ESPÉCIES
DE EUPATORIEAE (ASTERACEAE), COM ÊNFASE NA ONTOGÊNESE DAS
CIPSELAS E SEMENTES
JULIANA MARZINEK
BOTUCATU - SP
- 2008 –
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências, Campus de Botucatu, UNESP,
para obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas (Botânica), AC:
Morfologia e Diversidade Vegetal.
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UNESP - UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
CAMPUS DE BOTUCATU
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
ASPECTOS ESTRUTURAIS DE ÓRGÃOS REPRODUTIVOS DE SEIS ESPÉCIES
DE EUPATORIEAE (ASTERACEAE), COM ÊNFASE NA ONTOGÊNESE DAS
CIPSELAS E SEMENTES
JULIANA MARZINEK
PROFª DRª DENISE MARIA TROMBERT OLIVEIRA
ORIENTADORA
BOTUCATU - SP
- 2008 -
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências, Campus de Botucatu, UNESP,
para obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas (Botânica), AC:
Morfologia e Diversidade Vegetal.
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FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO DE AQUIS. E TRAT. DA INFORMAÇÃO
DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE
Marzinek, Juliana.
Aspectos estruturais de órgãos reprodutivos de seis
espécies de Eupatorieae (Asteraceae), com ênfase na ontogênese das
cipselas e sementes / Juliana Marzinek. – 2008.
Tese (doutorado) – Instituto de Biociências de Botucatu, Universidade
Estadual Paulista, 2008.
Orientador: Profª. Drª. Denise Maria Trombert Oliveira
Assunto CAPES: 20302002
1. Morfologia vegetal. 2. Botânica.
CDD 581.4
Palavras-chave: Anatomia; Costelas; Endotélio; Frutos; Ovário; Óvulo.
ii
Aos meus pais Paulo e Cecília e ao meu irmão Adriano
Dedico
iii
Agradecimentos
À Prof
a
Dr
a
Denise Maria Trombert de Oliveira, por ter acreditado
na minha volta à anatomia, sempre disposta a oferecer estímulos, ouvir com
interesse e ânimo todas as questões, dúvidas e problemas que surgiram no
decorrer do trabalho e pela paciência e objetividade em sua orientação.
À Prof
a
Dr
a
Káthia Socorro Mathias Mourão, por ter “plantado a
sementinha dos órgãos reprodutivos” na minha vida, pelos primeiros
ensinamentos botânicos e pelas conversas altamente confortantes e
produtivas.
Aos taxonomistas Aristônio Magalhães Teles, Rosangela Simão
Bianchini e Nelson Ivo Matzenbacher, pela identificação das plantas deste
trabalho.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), pela concessão da bolsa de doutorado.
Aos professores Dr. Roberto Antonio Rodella, pelas importantes
observações na minha qualificação; a Dr
a
Silvia Rodrigues Machado, ao Dr.
Marcos Sobral, Dr
a
Beatriz Appezzato-da-Glória e Dr. Elder Antonio Sousa e
Paiva, pelas valiosas dicas e “consultorias” prestadas para a melhoria deste
trabalho.
Aos funcionários do Departamento de Botânica da Unesp,
especialmente ao Sr. Clemente José Campos, pelo auxílio nas coletas e ao
técnico Kleber Alexandre Campos, por todo auxílio no laboratório.
Ao Sr. Nivaldi Antônio Basso, do Centro de Microscopia Eletrônica,
IB, UNESP, Botucatu, pelo processamento do material analisado em
microscopia eletrônica de varredura.
Aos funcionários da Seção de Pós-Graduação Sérgio Primo Vicentini,
Maria Helena Godoy e Luciene de Cássia Jeronimo Tobias, por todo auxílio
prestado no decorrer no curso.
Aos funcionários da Biblioteca Marlene e Braz por toda ajuda com o
COMUT.
iv
Às professoras Adriana Lenita Meyer Albiero, Nádia Roque e
Renata Carmo de Oliveira pelas importantes sugestões na versão final desta
tese.
Ao Adriano Silvério (UFRGS) pela paciência para digitalizar textos
importantes e enviá-los quando precisei.
Aos colegas de curso: Clívia, Daniela, Inara, Juliana, Letícia, Marco
Antonio, Maria Olívia, Mônica, Natália, Pricila, Shirlayne e Valdir pelo
agradável convívio nesta jornada.
Ao João Donizeti Denardi, pelas discussões muito proveitosas, pelo
“herbie” para as coletas e pela companhia em Belo Horizonte entre tantos
outros favores e “quebra-galhos”.
Ao Orlando Cavalari de Paula, pelo apoio imprescindível e
incansável, pelas longas conversas anatômicas e por ancorar meus
pensamentos.
Aos amigos que, mesmo distantes, sempre estão presentes na minha
vida: Ana Flipper, Andersão, Aninha, Cláudia, Esmerê, Ju Bravo, Lu, Pisgui
e Pri Albuquerque.
Aos meus pais, pela sólida formação dada até minha juventude, que
me proporcionou a continuidade nos estudos até a chegada a este doutorado,
pelo apoio financeiro e psicológico, meus eternos agradecimentos.
v
SUMÁRIO
Página
RESUMO..................................................................................................................... 1
ABSTRACT.................................................................................................................
2
INTRODUÇÃO GERAL............................................................................................. 3
REVISÃO DE LITERATURA.................................................................................... 6
1. A família Asteraceae................................................................................................ 6
2. Gêneros estudados................................................................................................... 6
2.1. Campuloclinium DC............................................................................................. 6
2.2. Chromolaena DC...................................................................................................
7
2.3. Mikania Will...........................................................................................................
7
2.4. Praxelis Cass......................................................................................
.....................
7
2.5. Symphyopappus Turcz............................................................................................
9
2.6. Vittetia (DC.) R. King & H. Robinson
....................................................................
9
3. Aspectos estruturais de órgãos vegetativos..............................................................
9
3.1. Sistema subterrâneo...............................................................................................
9
3.2. Estruturas secretoras..............................................................................................
10
4. Aspectos estruturais dos órgãos reprodutivos.......................................................... 10
4.1. Flor.........................................................................................................................
10
4.2. Fruto.......................................................................................................................
12
4.3. Óvulo e semente....................................................................................................
14
CAPÍTULO I - Estrutura, ontogênese e aspectos ecológicos de cipselas de seis
espécies de Eupatorieae (Asteraceae)...........................................................................
18
Resumo.........................................................................................................................
19
Introdução.....................................................................................................................
19
Material e métodos.......................................................................................................
20
Resultados.................................................................................................................... 22
Discussão......................................................................................................................
26
Referências...................................................................................................................
31
Tabela e ilustrações...................................................................................................... 34
CAPÍTULO II - Costelas versus feixes em ovários e frutos de Eupatorieae
(Asteraceae): valor taxonômico de um caráter tradicional?.........................................
40
Resumo.........................................................................................................................
42
vi
Introdução.................................................................................................................... 42
Material e métodos.......................................................................................................
43
Resultados e Discussão.................................................................................................
44
Referências...................................................................................................................
45
Ilustrações.....................................................................................................................
47
CAPÍTULO III - Ontogênese seminal de Eupatorieae: um modelo para entender
variações funcionais do tegumento e seu papel no aborto de sementes de
Asteraceae....................................................................................................................
49
Introdução.....................................................................................................................
51
Material e métodos.......................................................................................................
52
Resultados.....................................................................................................................
53
Discussão......................................................................................................................
55
Literatura citada............................................................................................................
59
Tabela e Ilustrações......................................................................................................
65
CONSIDERAÇÕES FINAIS.......................................................................................
72
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.........................................................................
73
1
MARZINEK, J. ASPECTOS ESTRUTURAIS DE ÓRGÃOS REPRODUTIVOS DE
SEIS ESPÉCIES DE EUPATORIEAE (ASTERACEAE), COM ÊNFASE NA
ONTOGÊNESE DAS CIPSELAS E SEMENTES. 2008. 79P. TESE (DOUTORADO) –
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, UNESP – UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA,
BOTUCATU.
RESUMO – As Asteraceae compreendem cerca de 1.600 gêneros e mais de 23.000 espécies
de distribuição mundial, excetuando-se os pólos. A família possui ampla ocorrência nos
cerrados do estado de São Paulo e a tribo Eupatorieae é a segunda em número de espécies,
superada apenas pelas Vernonieae. Tendo em vista a ampla ocorrência da tribo na região de
Botucatu e os raros trabalhos anatômicos sobre o grupo, este trabalho visa o estudo de
ontogênese de cipselas, partes acessórias como pápus e carpopódio, e da semente, enfatizando
características da vascularização de seis espécies, mais especificamente Campuloclinium
macrocephalum (Less.) DC., Chromolaena stachyophylla (Spreng.) R. King & H. Robinson,
Mikania micrantha H.B.K., Praxelis pauciflora (H.B.K.) R. King & H. Robinson,
Symphyopappus reticulatus Baker e Vittetia orbiculata (DC.) R. King & H. Robinson, parte
delas segregadas de Eupatorium. Para isto, foram utilizadas técnicas usuais de processamento
para microscopia de luz e microscopia eletrônica de varredura. Verificou-se que as cipselas
estudadas apresentam uma camada de fitomelanina, que é secretada pelo mesocarpo externo e
é depositada no espaço esquizógeno produzido entre este e o mesocarpo interno, e possui
espessura variável entre as espécies. As cerdas dos pápus são vascularizadas em pequena
extensão, exceto em M. micrantha em que a vascularização é ausente. Em S. reticulatus,
algumas projeções do pápus são retrorsas e a presença de linha de fratura sob o disco floral,
observada apenas nesta espécie, pode indicar processo duplo de dispersão (anemocórico e
epizoocórico). Observou-se também que a presença de costelas não reflete a quantidade de
feixes vasculares da cipsela e a variação específica é bastante grande, ocorrendo de duas a
nove costelas entre as espécies estudadas, não necessariamente acompanhadas de feixes. O
estudo da semente revela um padrão geral freqüente dentre as Asteraceae; contudo, um novo
padrão de vascularização seminal foi relatado para a família. Nas Eupatorieae estudadas, o
papel mais significativo do tegumento é nutritivo, ocorrendo consumo da endotesta externa
durante o desenvolvimento seminal. O aborto das sementes também foi relatado, ocorrendo
associado à multiplicação desorganizada do endotélio.
Palavras-chave: anatomia, óvulo, ovário, frutos, costelas, endotélio.
2
MARZINEK, J. STRUCTURAL ASPECTS OF REPRODUCTIVE ORGANS OF SIX
SPECIES OF EUPATORIEAE (ASTERACEAE), EMPHASIZING THE ONTOGENY
OF THE CYPSELAE AND SEEDS. 2008. 79P. DR THESIS – BIOSCIENCES
INSTITUTE, UNESP – SÃO PAULO STATE UNIVERSITY, BOTUCATU.
ABSTRACT – Asteraceae comprises approximately 1,600 genera and more than 23,000
species of global distribution, except the poles. The family occurs widely in cerrado
vegetation in São Paulo State, Brazil, and the tribe Eupatorieae is the second largest in terms
of the number of species, after only Vernonieae. In view of the wide occurrence of this tribe
in the region near Botucatu, and the lack of anatomical studies focusing on this group, the
present work examined the ontogenesis of cypselae, accessory parts such as the pappus and
carpopodium, and the seeds themselves, emphasizing characteristics of their vasculature, in
six species of Eupatorieae: Campuloclinium macrocephalum (Less.) DC., Chromolaena
stachyophylla (Spreng.) R. King & H. Robinson, Mikania micrantha H.B.K., Praxelis
pauciflora (H.B.K.) R. King & H. Robinson, Symphyopappus reticulatus Baker, and Vittetia
orbiculata (DC.) R. King & H. Robinson, some of them segregated from the genus
Eupatorium. The analyses employed standard techniques of processing for slide preparation
for light and scanning electron microscopy. The cypselae examined have a phytomelanin
layer that is secreted by the outer mesocarp and deposited in the schizogenous space produced
between the outer and inner mesocarp. The phytomelanin layer exhibits variable thickness
among the different species. The pappus bristles are vascularized for short distances, except in
M. micrantha with shows no vasculature. In S. reticulatus, some pappus projections are
retrorsely, and a fracture line can been observed on the floral disk that may indicate the
existence of two simultaneous dispersal processes (anemochoric and epizoochoric). It was
also observed that the presence of ribs does not reflect the number of vascular bundles in the
cypsela, and species variability is very large in regards to this character, occurring from two to
nine ribs among the species studied, that are not necessarily accompanied by vascular
bundles. Examination of the seeds revealed general vasculature patterns frequently seen
among the Asteraceae; although a new pattern for the family was registered. Among the
Eupatorieae studied, the most important role of the integument is in nutrition, with the outer
endotesta being consumed during seed development. Seed abortion was also observed,
occurring in association with the unorganized multiplication of the endothelium.
Key words: anatomy, ovule, ovary, fruit, ribs, endothelium.
3
INTRODUÇÃO GERAL
Asteraceae é a maior família dentro das Eudicotiledôneas, com aproximadamente
1.600 gêneros e mais de 23.000 espécies de ampla distribuição (Anderberg et al. 2007). No
Brasil, ocorrem aproximadamente 300 gêneros e 2.000 espécies cosmopolitas (Souza &
Lorenzi 2005).
Na família podem ser encontradas ervas, subarbustos ou arbustos com folhas
alternas, opostas ou verticiladas. As flores são agregadas em capítulos envolvidos por brácteas
e podem ser unissexuais ou bissexuais, algumas vezes estéreis, de simetria radial ou bilateral.
As sépalas são altamente modificadas formando o pápus que pode ser persistente ou caduco.
As anteras usualmente são conadas. O ovário ínfero possui dois carpelos unidos, com um
óvulo unitegumentado de placentação basal (Judd et al. 1999).
À parte da ampla distribuição, chama atenção o fato de a família possuir grande
importância nos cerrados (Ratter et al. 1997; Batalha & Mantovani 2001), destacando-se
como o grupo mais freqüente entre as espécies do estrato herbáceo e subarbustivo. Dados de
Almeida et al. (2005) indicaram que as tribos com maior número de espécies neste bioma
foram Vernonieae, Eupatorieae e Heliantheae, que juntas somaram 73% das Asteraceae
levantadas.
Tradicionalmente são reconhecidas, três subfamílias de compostas: Barnadesoideae,
Cichorioideae e Asteroideae. Asteroideae é uma subfamília monofilética que compreende dez
tribos, dentre as quais se situa Eupatorieae; as sinapomorfias presentes nesta subfamília
incluem presença de flores do raio verdadeiras, flores do disco curtamente lobadas, lobos do
estilete com áreas estigmáticas separadas em duas bandas marginais, ausência de laticíferos e
presença de benzofuranos e benzopiranos (Bremer 1994).
A tribo Eupatorieae é constituída por ervas, subarbustos, arbustos de folhas opostas,
raramente alternas. O capítulo é séssil ou com pedicelo distinto. Possui raramente uma flor,
podendo conter várias com corolas frequentemente tubulares e nunca amarelas. O estilete é
conspícuo, exserto e glabro. As cipselas podem ser obovóides ou oblongas com três a cinco
costelas, raramente dez. A tribo compreende 17 subtribos contendo 2.200 espécies em 182
gêneros (Anderberg et al. 2007).
Em Eupatorieae, os frutos são caracterizados pela presença de fitomelanina,
substância orgânica formada após a fecundação, que se deposita no espaço esquizógeno
formado entre a hipoderme e a zona fibrosa do pericarpo. Esta substância possui importante
4
papel na proteção do embrião e no processo de germinação da semente. Algumas pesquisas
relataram que, no girassol, a camada de fitomelanina serve como barreira mecânica e química
contra a penetração de larvas de insetos no fruto (Pandey & Dhakal 2001). Apesar da
importância da camada de fitomelanina nas Eupatorieae e Heliantheae, trabalhos estruturais e
ultra-estruturais ainda são escassos e pouco se conhece sobre sua ontogênese.
Os capítulos de Asteraceae possuem de uma a centenas de flores, e o espaço restrito
para o desenvolvimento dos frutos parece interferir na disposição das costelas na cipsela.
Alguns autores, como Cabrera (2002), revelaram que as costelas do fruto são formadas nas
regiões onde ocorrem feixes vasculares. Observações preliminares em espécies de
Eupatorieae revelaram a inconstância deste caráter, ocorrendo freqüente variação entre
número de costelas e de feixes vasculares nas cipselas.
Dentre as peculiaridades estruturais dos frutos de Asteraceae, destacam-se a
formação do pápus e do carpopódio. O pápus é um cálice profundamente modificado, que
possui grande importância taxonômica, podendo ser utilizado na determinação de espécies
como nos trabalhos de Bean (2001), que estudou a tribo Cardueae, e Hood & Semple (2003),
que estudaram Solidago. Possui também relevante papel na dispersão do fruto (Pijl 1982).
O carpopódio, zona de abscisão da cipsela, está relacionado ao desprendimento do
fruto e, conseqüentemente, à dispersão do mesmo (Haque & Godward 1984). Segundo os
autores, o carpopódio tem também grande importância para a taxonomia de Asteraceae.
Sementes de Asteraceae foram estudadas por diversos autores, especialmente na
Índia (Pandey et al. 1978, 1983; Pandey & Singh 1980, 1982a, 1982b, 1983, 1994).
Entretanto, os autores não realizaram análises ontogenéticas, o que dificulta o reconhecimento
das funções desempenhadas pelo tegumento ao longo do desenvolvimento.
Trabalhos têm registrado a não ou baixa formação de sementes na família, como em
Smallanthus sonchifolius, que não produz sementes viáveis (Machado et al. 2004) e Vernonia
linearis, V. psilophylla, V. sessilifolia (Sajo & Menezes 1986a, b) nas quais a maior parte das
cipselas em cada capítulo não contém sementes em seu interior.
A vascularização de sementes de Asteraceae é um aspecto que exibe certa variação.
Venkateswarlu (1941) verificou diferenças na extensão do feixe anti-rafeal em Cosmos,
Emilia, Eupatorium, Tridax, Tagetes e Zinnia. Corner (1976), em seu trabalho sobre sementes
de dicotiledôneas apontou além das diferenças na extensão do feixe anti-rafeal, ramificações
do mesmo.
5
Tendo em vista o grande número de espécies de Asteraceae e sua ampla ocorrência
por todo o planeta, especialmente no bioma cerrado, a relevância da estrutura de flores e
frutos para a sistemática do grupo e os freqüentes trabalhos referentes a peculiaridades na
produção de sementes de diversas Asteraceae, o presente trabalho tem por objetivo avaliar a
estrutura e ontogênese das cipselas de seis espécies de Eupatorieae, em parte segregadas de
Eupatorium sensu lato, verificando, especialmente, a vascularização do pericarpo e semente, e
relacionando as funções da testa durante o desenvolvimento seminal.
6
REVISÃO DE LITERATURA
1. A família Asteraceae
Asteraceae é a maior família dentro das Eudicotiledôneas, com aproximadamente
1.600 gêneros e mais de 23.000 espécies de ampla distribuição (Anderberg et al. 2007). No
Brasil ocorrem aproximadamente 300 gêneros e 2.000 espécies cosmopolitas (Souza &
Lorenzi 2005).
A família é de fácil reconhecimento, principalmente pelos caracteres reprodutivos,
como a presença de capítulo altamente modificado e ovário bicarpelar ínfero (Jansen &
Palmer 1988). A inflorescência do tipo capítulo ocorre freqüentemente em altos níveis de
evolução floral, como nas Asteraceae, Euphorbiaceae, Umbelliferae (=Apiaceae) e
Dipsacaceae (Leppik 1956, 1960, 1967).
Eupatorieae, compreende 170 gêneros e 2.400 espécies. É concentrada no México,
América Central e do Sul, possui vários representantes na América do Norte, mas poucas
espécies no Velho Mundo (King & Robinson 1987).
A maioria das Eupatorieae é herbácea ou arbustiva. As folhas são geralmente
opostas e trinervadas. São facilmente reconhecidas pelos capítulos discóides com flores alvas,
lilases ou azuis. As cipselas são uniformes, a maioria oblonga, com cinco costelas ou, mais
raramente, com sete ou dez costelas. O pápus consiste de cerdas ou páleas, algumas vezes
escamas, além de poder estar totalmente ausente (King & Robinson 1987).
Na década de 70, o gênero Eupatorium foi segregado em inúmeros outros gêneros,
levando em consideração microcaracteres que, até então, não eram utilizados ou eram
ignorados pelos botânicos (King & Robinson 1970). Em King & Robinson (1987), as
segregações do gênero Eupatorium estão reunidas. Parte das espécies deste trabalho são
resultantes destas separações.
2. Gêneros estudados:
As seis espécies estudadas neste trabalho pertencem aos gêneros abaixo descritos:
2.1. Campuloclinium DC, espécie-tipo: Eupatorium macrocephalum Less.
Ervas ou subarbustos com muitos ou poucos ramos. Caules cilíndricos, estriados,
freqüentemente hirsutos. Folhas opostas ou alternas. Flores 30-100 por capítulo, corola rósea
ou roxa, tubular. Frutos alongados 4-7 mm alt., prismáticos, com cinco costelas proeminentes,
com poucas ou muitas glândulas, carpopódio grandemente aumentado. Pápus com 25-40
7
cerdas persistentes, escabras, dispostas em uma série, usualmente alongadas, células apicais
das cerdas são subagudas a agudas (King & Robinson 1987).
Este gênero possui 40 espécies, que ocorrem na Argentina, Bolívia, Brazil,
Colômbia, Guatemala, Honduras, México e Paraguai (Anderberg et al. 2007).
Espécie estudada: Campuloclinium macrocephalum (Fig. 1).
2.2. Chromolaena DC, espécie-tipo: Chromolaena horminoïdes DC.
Ervas ou arbustos, esparsos ou densamente ramificados. Caules cilíndricos a
hexagonais, pubescentes. Folhas usualmente opostas ou alternas. Flores 6-75 por capítulo,
corolas brancas, azuis, roxas, tubulares. Frutos prismáticos, com 3-5 costelas, pápus com
cerca de 40 cerdas escabras delgadas e persistentes, dispostas em uma série, com células
apicais agudas (King & Robinson 1987).
Este gênero possui numerosas espécies, produtos de hibridação e ocorre em grande
diversidade no Brasil, onde as espécies estão concentradas (King & Robinson 1987).
Espécie estudada: Chromolaena stachyophylla (Fig. 2).
2.3. Mikania Will., espécie-tipo: Eupatorium scandens L.
Lianas, ervas ou arbustos escandentes, às vezes eretos. Caules cilíndricos a
hexagonais, estriados ou raramente alados, glabros ou às vezes pubescente. Folhas opostas.
Quatro flores por capítulo, corolas usualmente brancas. Frutos prismáticos, com 4-10 costelas,
glabros ou com glândulas. Carpopódio curto, cilíndrico. Pápus com 35-60 cerdas escabras,
persistentes, com uma ou duas séries, com células apicais freqüentemente obtusas (King &
Robinson 1987).
Este gênero possui cerca de 400 espécies pantropicais (Anderberg et al. 2007).
Espécie estudada: Mikania micrantha (Fig. 3).
2.4. Praxelis Cass, espécie-tipo: Praxelis villosa Cass.
Ervas ou subarbustos, eretas ou decumbentes, com ramos esparsos. Caules
cilíndricos, com estriações moderadas, glabros ou pubescentes. Folhas opostas ou espiraladas.
Flores 25-30 por capítulo, corolas brancas, azuis. Frutos ligeiramente a fortemente
comprimidos, com 3-4 costelas, carpopódio distinto, largo, altamente assimétrico. Pápus com
8
cerca de 40 cerdas escabras persistentes em uma série, com células apicais agudas (King &
Robinson 1987).
Este gênero possui cerca de dezesseis espécies na América do Sul e uma espécie
originária da Ásia e Austrália (Anderberg et al. 2007).
Espécie estudada: Praxelis pauciflora (Fig. 4).
Figuras. 1-6. Aspecto geral das espécies estudadas. 1. Campuloclinium macrocephalum
(Less.) DC.; 2. Chromolaena stachyophylla (Spreng.) R. King & H. Robinson; 3. Mikania
micrantha H.B.K.; 4. Praxelis pauciflora (H.B.K.) R. King & H. Robinson; 5.
Symphyopappus reticulatus Baker; 6. Vittetia orbiculata (DC.) R. King & H. Robinson.
Barras = 3 mm (D); 4 mm (B, F); 6 mm (E); 8 mm (C); 16mm (A).
9
2.5. Symphyopappus Turcz., espécie-tipo: Symphyopappus decussatus Turcz.
Arbustos eretos ou arvoretas moderadamente ramosas. Tronco cilíndrico, estriado,
minimamente puberulento. Cinco flores por capítulo, corola rósea ou roxa. Frutos curtos,
prismáticos, com 4-5 costelas, glabros ou com poucas glândulas curtas sem pedúnculo.
Carpopódio curto-cilíndrico. Pápus com cerca de 40 cerdas congestas, freqüentemente em
duas séries com células apicais agudas ou obtusas (King & Robinson 1987).
Este gênero possui doze espécies e é restrito para o Brasil, alcançando o Rio Grande
do Sul, Goiás e norte da Bahia (King & Robinson 1987, Anderberg et al. 2007).
Espécie estudada: Symphyopappus reticulatus (Fig. 5).
2.6. Vittetia (DC.) R. King & H. Robinson, espécie-tipo: Eupatorium orbiculatum DC.
Arbustos ou subarbustos eretos, lenhosos na base. Tronco cilíndrico, minimamente
hirto. Dez a doze flores por capítulo, corola branca a rósea. Frutos prismáticos, com 7-10
costelas, glandulíferos com poucos ou muito tricomas unicelulares tectores. Carpopódio
pequeno, curto-cilíndrico. Pápus com 30-65 cerdas persistentes, em uma série com células
apicais nitidamente agudas (King & Robinson 1987).
Este gênero possui duas espécies e é restrito ao Brasil, alcançando os estados de
Santa Catarina, Paraná e São Paulo (King & Robinson 1987, Anderberg et al. 2007).
Espécie estudada: Vittetia orbiculata (Fig. 6).
3. Aspectos estruturais de órgãos vegetativos
3.1. Sistema subterrâneo
Em Asteraceae, o sistema subterrâneo acumula frutanos (Tertuliano & Figueredo-
Ribeiro 1993) e está relacionado à propagação vegetativa (Sajo & Menezes 1986a, b). Tendo
em vista a complexidade de sua estrutura, que pode apresentar origem caulinar, radicular ou
mista, vários trabalhos ontogenéticos foram realizados para esclarecer a origem do sistema
subterrâneo em determinadas espécies, como os de Sajo & Menezes (1986 a, b); Machado et
al. (2004); Hayashi & Appezzato-da-Glória (2005); Vilhalva & Appezzato-da-Glória (2006a,
b).
Rizzini (1965), analisando a regeneração de plantas do cerrado sujeitas à ação do
fogo e do homem, ressaltou o papel da formação de gemas nas raízes para a sobrevivência das
10
espécies, particularmente em regiões secas. Segundo o autor, ao contrário das sementes, as
raízes gemíferas encontram-se protegidas no solo e o sistema subterrâneo mais amplo
proporciona nutrição para o desenvolvimento das gemas.
3.2. Estruturas secretoras
A maior parte dos trabalhos estruturais com Asteraceae enfoca as estruturas presentes
no grupo. Têm sido encontrados diversos tipos, como hidatódios (Aguilera et al. 2004), ductos
(Ascensão & Pais 1988), laticíferos (Vertrees & Mahlberg 1978), cavidades (Monteiro et al.
1995, Milan et al. 2006), idioblastos (Castro et al. 1997, Milan et al. 2006), nectários
extraflorais (O’Dowd & Catchpole 1983, Galetto 1995), tricomas (Carlquist 1958, Ascensão &
Pais 1987, Ferreira & Janick 1995). Nos estudos referidos, foram abordados aspectos
estruturais, ultraestruturais, histoquímicos e ecológicos das respectivas estruturas secretoras.
Castro et al. (1997), analisando a utilização de estruturas secretoras na identificação de
gêneros de Asteraceae no cerrado, sugerem uma possível afinidade entre os representantes de
Eupatorieae e Heliantheae, devido à constância na presença e posição ocupada por ductos;
assim como na presença exclusiva de tricoma unisseriado, filamentoso, recurvado ou não com o
formato da célula distal variando de globóide a espatulada somente em indivíduos destas tribos.
4. Aspectos estruturais dos órgãos reprodutivos:
4.1. Flor
As flores de Asteraceae são densamente agregadas em capítulos protegidos por um
invólucro de brácteas (Judd et al. 1999). O capítulo é uma estrutura racemosa, de
desenvolvimento centrípeto, com a aparência de uma flor simples, onde as brácteas
representam as sépalas, as flores do raio as pétalas, enquanto as do disco lembram apenas
órgãos reprodutores (Barroso et al. 1991).
Segundo Burtt (1977) o invólucro de brácteas possui as seguintes funções: proteção
das flores jovens, proteção das flores maduras à noite ou estações rigorosas, atração dos
polinizadores e proteção durante o desenvolvimento do fruto.
Na opinião de Carlquist (1957, 1969), a vascularização comparativa é importante
ferramenta para demonstrar o curso da evolução da estrutura floral. Em pequenas flores com
corolas reduzidas, o suprimento vascular em cada flor também é grandemente reduzido, os
feixes dorsais e ventrais podem ser reduzidos em comprimento e, em uma redução extrema,
11
todo suprimento vascular do carpelo consiste de um pequeno feixe que parte diretamente do
estelo receptacular ao óvulo (Chute 1930; Eames 1953; Eames & MacDaniels 1977).
Sancho & Otegui (2000) realizaram um trabalho sobre vascularização e tecido
secretor em flores de Gochnatia polymorpha; a partir de considerações evolutivas, foi
encontrada uma complexa variação de caracteres. Segundo as autoras, isso se deve ao fato de
que Gochnatia é gênero basal em Asteraceae. Em Mutiseae, é certo que a espécie ocupe
posição derivada.
Para Koch (1930a, b), a corola da flor do raio é uma modificação da corola da flor do
disco. As corolas das flores de Asteraceae distinguem-se em quatro tipos. O primeiro, chamado
de aster, normalmente é encontrado em Asterae, Inulae (Inula), Helenieae, Anthemideae,
Senecioneae, Calendulae, Arctotidae, Mutisieae e Cichorieae; o segundo, chamado Heliantheae,
característico da tribo de mesma denominação; o terceiro tipo é característico de Mutisieae e
também recebe o mesmo nome da tribo; e o quarto tipo é chamado de discóide, encontrado em
Vernonieae, Eupatorieae, Inulae (exceto Inula) e Cynareae.
Manilal (1971) estudou 54 gêneros e 66 espécies entre 12 tribos de Asteraceae e
concluiu que as pétalas possuem três traços em contraste com a condição de receber um-traço,
mais comum em Angiospermas. O autor concluiu que as corolas bilabiadas e liguladas são
modificações do tipo tubular básico.
A especialização de partes da área estigmática que acompanham a face papilosa
interna do carpelo constitui o tecido de transmissão (Eames 1977). O tecido pode, ainda ser
observado na parede interna do ovário, como registrado por Capus (1878) em trabalho sobre
anatomia, histórico e considerações fisiológicas sobre o tecido de transmissão. O autor citou a
ocorrência do tecido nestas condições no ovário de Asteraceae, Boraginaceae, Labiatae e
Amarillidaceae. De acordo com Lersten (2004), o tecido de transmissão possui as funções:
prover orientação física e nutrientes para o tubo polínico. Ainda para o autor, uma terceira
possibilidade seria a secreção de substâncias que poderiam estimular ou inibir o tubo polínico.
Segundo Martins & Oliveira (2007), em Vernonia herbacea e V. brevifolia, a região
do tecido de transmissão caracteriza-se por apresentar epiderme interna multisseriada, com
células pequenas, mais densas e com núcleos grandes e bem evidentes.
12
4.2. Fruto
Apesar do fácil reconhecimento morfológico, os frutos de Asteraceae têm sido
enquadrados como cipsela ou aquênio, indiscriminadamente. O trabalho de J. Marzinek, O.C.
De-Paula e D.M.T. Oliveira (submetido) comparou a anatomia de frutos secos, indeiscentes,
uniloculares e monospérmicos e avaliou antecedentes históricos, remetendo à padronização de
dois termos, diferenciando-os pela origem simples, a partir de ovário súpero (aquênio) ou
complexa, proveniente de ovário ínfero (cipsela), situação em que se enquadram as Asteraceae.
Para Grant (1950), o ovário ínfero possui valor adaptativo em flores de espécies
visitadas por animais destrutivos. Os elaborados mecanismos de dispersão de Asteraceae
consistem de modificações do cálice e outras partes fundidas no topo do ovário ínfero.
Segundo Zohary (1950), a monospermia constitui o último estádio na evolução do
fruto. Ainda para o autor, a diferenciação de tipos de fruto no mesmo capítulo, chamada de
heterocarpia, é muito bem representada em Asteraceae.
O trabalho de Hess (1938) foi um dos primeiros sobre os tricomas típicos de
Asteraceae, denominados zwillingshaare (twin hairs, ou seja tricomas bisseriados). O autor
utilizou os caracteres dos tricomas da cipsela para a delimitação de gêneros. Para Roth (1977),
os tricomas bisseriados são importantes para facilitar a fixação do fruto ao substrato após a
dispersão.
Lavialle (1912) realizou um extenso trabalho sobre desenvolvimento do ovário e
fruto em 45 gêneros e 297 espécies de Asteraceae distribuídas por todas as tribos.
Para a taxonomia, diversos caracteres do fruto como indumento, pápus e carpopódio
são muito utilizados para diferenciar espécies e até gêneros.
Vale destacar que numerosos autores prenderam-se a avaliar a estrutura e
distribuição de tricomas em cipselas, como: Drury & Watson (1966) em Inuleae, Kynvclová
(1970), Källersjö (1985), Bruhl & Quinn (1990), Ouyahya & Viano (1990) em Anthemideae
Saenz (1981) em Heliantheae, Leszek et al. (1997) e Pope (1983) em Vernonieae, Leszek et
al. (1997) e Wetter (1983) em Senecioneae, Scott (1985), Ritter & Miotto (2006) em
Eupatorieae, Blanca & Guardia (1997) e Pak et al. (2001) em Lactuceae, Leszek (1997) em
Liabeae; Davies & Facher (2001) e Cabrera (2002) em Mutiseae, Mukherjee & Sarkar (2001)
e Hood & Semple (2003) em Astereae.
Trabalhos sobre a anatomia das cipselas de Asteraceae foram realizados por diversos
autores, tais como: Pandey et al. (1978), que estudaram a tribo Cichorieae; Pandey & Singh
13
(1980) e Martins & Oliveira (2007), trabalharam com Vernonieae; Pandey & Singh (1982b)
com Senecioneae; Pandey & Singh (1982a) com Heliantheae; Pandey et al. (1983) com
Inuleae; Pandey & Singh (1983) com Eupatorieae; Pandey & Singh (1994) com Eupatorieae e
Heliantheae. Os frutos de Eupatorieae e Heliantheae possuem uma camada de fitomelanina
em seu pericarpo, o que diferencia estas tribos das demais.
Perez-Garcia & Duran (1987) estudaram a anatomia do fruto de Onopordum
nervosum (Cardueae), mas não avaliaram sua ontogênese; afirmaram que, provavelmente a
camada lignificada em paliçada observada na cipsela, pode constituir ser obstáculo para a
germinação da semente.
Small (1917), acredita que morfologicamente o pápus é um tricoma em sua natureza.
Segundo Ramiah & Sayeeduddin (1958), o pápus, cálice profundamente modificado, possui
importante papel na dispersão do fruto e no senso aerodinâmico. A principal função do pápus
é aumentar a resistência entre o ar e o fruto em dispersão, prolongando o tempo de queda e
aumentando a chance do fruto ser carregado para distâncias maiores (Haberlant 1914 apud
Sheldon & Burrows 1973)
O pápus encontrado nas cipselas é uma fonte clássica de informação taxonômica que,
dependendo do grau de especificidade das características, pode ser utilizado para identificação
de gêneros e até mesmo espécies (Mukherjee & Sarkar 2001).
Bean (2001), em seu trabalho sobre morfologia e terminologia referente ao pápus,
estudou Cardueae. Foi apresentada uma proposta de definições para a tribo, visto que, para o
autor, há um excesso de termos utilizados na descrição das Asteraceae. Além disso, foram
apresentadas descrições e chave de identificação para as espécies baseada nos 28 caracteres
analisados.
Hood & Semple (2003), estudaram a variação do pápus em 75 espécies de Solidago
Os autores concluíram que as observações anteriores em membros de Astereae não foram
acuradas ou suficientemente detalhadas e propõem futuras descrições com auxílio de
microscópio.
A zona de separação da cipsela do eixo da inflorescência, chamada de zona de
abscisão por Roth (1977), foi descrita no mesmo ano por Robinson (1977) sendo denominada
carpopódio. Esta região diferenciada pode ou não constituir uma estrutura especial que facilita
a separação (Haque & Godward 1984). Para os últimos autores, como o carpopódio está
relacionado à abscisão do fruto, ele é, conseqüentemente relacionado à dispersão do mesmo.
14
No trabalho de Haque & Godward (1984) foram apresentados novos registros de
carpopódios e sua importância taxonômica em 40 espécies de Asteraceae, bem como a
evolução desta estrutura, suas funções e possível utilização na taxonomia da família.
4.3. Óvulo e semente
O óvulo de Asteraceae é anátropo, solitário, unitegumentado, tenuinucelado. O
tegumento possui de quatro a 18 camadas de células. As sementes são pequenas, contidas na
cipsela. Possuem tegumento fino ou papiráceo, multiplicativo ou não. O endosperma pode ser
nuclear ou celular, oleoso, persistente ou não (Corner 1976).
Martin (1946), em seu trabalho sobre morfologia interna comparativa das sementes,
estudou 156 gêneros de Asteraceae, incluindo 18 espécies de Eupatorium e uma de Mikania.
Em Eupatorium, o autor descreveu que os cotilédones são relativamente curtos, ocupando um
quarto do comprimento total do embrião.
Venkateswarlu (1941) estudou a vascularização dos óvulos de espécies de Cosmos,
Emilia, Eupatorium, Tagetes, Tridax, Zinnia. Descreveu que em Eupatorium o feixe rafeal
prolonga-se até o terço superior da anti-rafe.
Corner (1976) relatou três tipos de vascularização em Asteraceae: um único cordão
que se estende do funículo até a micrópila, um cordão com ramificações pós-calazais e dois
cordões funiculares, que se dividem uma vez e emitem vários pequenos cordões pós-calazais.
Em 65 famílias de dicotiledôneas (inclusive em Asteraceae) e sete de
monocotiledôneas ocorre uma especialização na epiderme interna do tegumento interno (ou
único) do óvulo, denominado endotélio ou tapete tegumentar (Werker 1997). Ainda segundo a
autora, o endotélio está envolvido nos seguintes processos: transferência de nutrientes do
tegumento para o megagametofito; acúmulo temporário de nutrientes; aparente secreção de
enzimas digestivas como amilase e proteinases para o tecido tegumentar adjacente; dissolução
de produtos de seu próprio metabolismo e também atuação como uma barreira, prevenindo o
crescimento excessivo do embrião e endosperma.
O endotélio é usualmente composto por uma camada, mas pode ser encontrado
bisseriado ou multisseriado, como em Asteraceae (Bouman 1984) podendo ser persistente na
semente madura (Johri et al. 1992).
Tiagi & Taimmi (1960, 1963) estudaram a anatomia e ontogênese de Vernonia
cinerascens e V. cinerea e constataram falha na formação de sementes em V. cinerascens.
15
Maheshwari & Roy (1952) estudaram o megagametofito e o embrião de Tridax
procumbens (Heliantheae), descrevendo como anormalidades a presença de poliembrionia e
de semente sem endosperma.
Maheshwari & Roy (1952) e Kapil & Sethi (1962a e b) estudaram a ontogênese em
Heliantheae, registrando que uma ou duas camadas de endosperma persistem na semente
madura. Para Deshpande (1960, 1962), tais camadas são endoteliais.
Padmanabhan (1962) reinvestigou a origem da camada persistente na semente
concluindo que a crítica aos trabalhos de Maheshwari & Roy (1952) e Kapil & Sethi (1962)
não é válida.
Misra (1964) observou em Flaveria repanda, que grande número megagametofitos
degenera. O autor revelou duas possibilidades que justifiquem o processo: falha na fusão
tripla ou falha total na dupla fecundação, o que faz com que o saco embrionário e o endotélio
desenvolvam-se anormalmente.
Cichan & Palser (1982) verificaram que, em Chicorium intibus três tipos de
desenvolvimento anormal são verificados: proliferação do endotélio; falha na formação do
embrião; falha no desenvolvimento do endosperma. Segundo Cooper & Brink (1949), o
desenvolvimento tardio do endosperma pode estar associado à apomixia. Além disso, o
desenvolvimento das flores e, naturalmente, dos óvulos no capítulo é centrífugo, sendo o
aborto nas flores centrais do capítulo, fenômeno comum em Asteraceae (Cooper & Brink
1949).
Davis (1968) estudando Calostis lappulaceae, relatou que a esterilidade dos frutos
pode ser atribuída à degeneração da célula-mãe do megásporo, colapso do saco embrionário,
extrusão do megagametofito no lóculo do ovário ou falha na formação do endosperma seguida
de aborto do embrião.
Para Pullaiah (1981), as Heliantheae são bastante interessantes porque possuem
grande número de variações: três tipos de saco embrionário podem ser formados entre suas
espécies (Polygonum, Allium e Fritilaria), variação nas antípodas, apomixia, polispermia e
poliembrionia.
Oliveira (1972), estudando órgãos vegetativos e reprodutivos de Mikania
hirsutissima var hirsutissima, relatou que no fruto existe a “camada esclerosada”, constituída
por lignina com pigmento preto. O endosperma possui duas camadas, mas o autor considera a
semente como exalbuminosa, porque as células dos cotilédones armazenam todas as
substâncias de reserva.
16
Nas Asteraceae, os processos de reprodução assexuada, ou seja, sem a participação
de gametas, têm sido freqüentemente documentados. No grupo, ocorre tanto a reprodução
vegetativa, a partir de sistemas subterrâneos complexos e gemíferos, quanto a reprodução
apomítica. Na apomixia (ou agamospermia), há formação de sementes que se desenvolvem
sem fecundação. Neste tipo de reprodução, quando o embrião se desenvolve a partir de uma
célula somática do óvulo, pode ocorrer a formação de sementes férteis, mesmo sem haver
união do gameta feminino com o masculino como ocorre na reprodução sexuada (Cavalli
2003)
Bhat et al. (2005) relataram que a apomixia é descrita em mais de 400 taxa de
plantas com flores, que representam mais de 40 famílias; entre as plantas que possuem
apomixia gametofítica, 75% pertencem às famílias Asteraceae, Rosaceae e Poaceae, que
constituem 10% das Angiospermas. Para Richards (2003) a agamospermia prevalece em
Asteraceae, Rosaceae e Poaceae, desenvolvidas em altas latitudes, sugerindo que certos taxa
destes habitats são pré-adaptados à agamospermia. O primeiro relato de apomixia em
Eupatorium foi registrado por Holmgren (1919). Rozemblum et al. (1988) estudaram a
apomixia em E. tannacetifolium, comparando-a com mais sete espécies. Os resultados
sugeriram a importância da apomixia para a estabilização da poliploidia no grupo, sendo este
mais um elemento da possível evolução do gênero Eupatorium.
Bertasso-Borges & Coleman (1998) analisaram a embriologia e citogenética de E.
pauciflorum e E. intermedium. A formação do embrião em E. pauciflorum, invariavelmente,
precede a formação do endosperma e o desenvolvimento precoce do embrião é sustentado
pelos tecidos que envolvem o saco embrionário; considerando que não há produção de grão
de pólen em E. pauciflorum e que a formação do embrião é prévia à produção do endosperma,
entende-se que E. pauciflorum é apomítica.
Posteriormente, Bertasso-Borges & Coleman (2005) estudaram E. laevigatum. A
apomixia foi relatada em cinco espécies brasileiras de Eupatorium e os estudos indicaram que
a apomixia é um importante mecanismo de reprodução em muitas espécies e secções do
gênero. Dos 3.632 frutos analisados, 28,2% produziram sementes; das sementes produzidas,
somente 33,42% germinaram. Os autores concluíram que E. laevigatum é apomítica
dominante.
Ferrer & Good-Avila (2007) registraram que 68 famílias de Angiospermas possuem
algum sistema de incompatibilidade genética. Os estudos de sistemas reprodutivos em 571
17
espécies de Asteraceae revelaram que cerca de 63% são incompatíveis, 10% é parcialmente
incompatível e apenas 27% é compatível.
Byers (1995) analisou a quantidade e qualidade de pólen em populações com baixa
produção de sementes de Eupatorium, incluindo uma espécie rara, Eupatorium resinosum, e
uma espécie comum, Eupatorium perfoliatum. Os dados indicaram que plantas de E.
resinosum apresentam 40% de cruzamento incompatível. Eupatorium perfoliatum mostrou
sinais de auto-compatibilidade em alguns indivíduos. Segundo o autor, é sabido que espécies
raras possuem taxa de reprodução sexuada baixa ou inconsistente, quando comparada a
espécies congêneres.
Sajo & Menezes (1986a, b) registraram um fato interessante em Vernonia linearis,
V. psilophylla e V. sessilifolia, em que a maior parte das cipselas em cada capítulo não
transporta sementes em seu interior. Associando-se esta observação ao fato de que todos os
rizóforos dessas espécies podem originar novos ramos aéreos em suas porções próximas ao
solo, as autoras consideraram que a propagação vegetativa constitui numa importante
estratégia reprodutiva nessas plantas, em que a produção seminal está se restringindo.
A tese foi dividida em três capítulos redigidos na forma de
artigos científicos, de acordo com as normas das revistas,
conforme exigências deste Programa de Pós-graduação
18
Capítulo I
*
*
Trabalho elaborado segundo as normas da revista Flora.
19
Estrutura e ontogênese das cipselas de seis espécies de Eupatorieae (Asteraceae)
Juliana Marzinek,
1
Denise Maria Trombert Oliveira
2
1
Departamento de Botânica, Instituto de Biociências, UNESP – Universidade Estadual
Paulista, CP 510, 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil.
2
Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de
Minas Gerais, Avenida Antônio Carlos, 6627, Pampulha, CP 486, 31270-901, Belo
Horizonte, Minas Gerais, Brasil.
Resumo
A ontogênese das cipselas e de suas partes acessórias em Campuloclinium
macrocephalum, Chromolaena stachyophylla, Mikania micrantha, Praxelis pauciflora,
Symphyopappus reticulatus e Vittetia orbiculata, parte delas segregadas do gênero
Eupatorium, foi estudada em microscopia ótica e eletrônica de varredura. A camada de
fitomelanina presente no fruto é secretada pelo mesocarpo externo e possui espessura variável
entre as espécies, depositando-se em espaço esquizógeno entre mesocarpo externo e interno.
As cerdas dos pápus são vascularizadas, exceto em M. micrantha; possuem células projetadas
superficialmente, dispostas acropetamente; em S. reticulatus, algumas projeções são retrorsas
e a presença de linha de fratura sob o disco floral apenas nesta espécie pode indicar processo
duplo de dispersão. As numerosas diferenças registradas entre as cipselas estudadas reforçam
segregações anteriores do gênero Eupatorium sensu lato.
Palavras-chave: anatomia, fruto, Asteraceae, fitomelanina, pápus, carpopódio.
Introdução
A tribo Eupatorieae (Asteraceae) compreende 170 gêneros e 2.400 espécies. É
concentrada no México, América Central e do Sul, possui representantes na América do
Norte, mas poucas espécies no Velho Mundo (King e Robinson, 1987). Eupatorium é um
gênero bastante complexo, que vem sofrendo seqüenciadas segregações, as quais foram
compiladas por King e Robinson (1987).
20
Wagenitz (1976) afirma que o estudo da anatomia do fruto é um campo promissor e
elucidativo para a sistemática de Asteraceae. Caracteres como indumento (Ritter e Miotto,
2006), pápus (Bean, 2001), carpopódio (Haque e Godward, 1984) e a própria anatomia do
pericarpo (Bruhl e Quinn, 1990) ou o conjunto de todos os itens acima citados (Leszek et al.,
1997) são utilizados com grande eficiência na delimitação de tribos, gêneros e até mesmo
espécies da família.
Os frutos de Asteraceae ainda são pouco estudados, considerando a ampla
ocorrência da família por praticamente todos os continentes. Este fato é confirmado pela
discordância frente à própria denominação do fruto produzido pelas compostas. Oliveira
(2007) e Marzinek et al. (submetido), levando em consideração aspectos anatômicos e
históricos, padronizaram a denominação dos frutos de Asteraceae como cipsela,
especialmente considerando sua origem complexa.
Um fato que chama a atenção nas descrições das cipselas de Eupatorieae e
Heliantheae é sua caracterização como carbonizadas (King e Robinson, 1987); esse aspecto é
devido ao depósito de uma rígida camada de fitomelanina, massa orgânica formada após a
fertilização, que preenche o espaço esquizógeno formado no pericarpo das cipselas em
desenvolvimento (Pandey e Dhakal, 2001).
De modo geral, trabalhos ontogenéticos com órgãos reprodutivos de Eupatorieae são
escassos, resumindo-se às iniciativas de Pandey e Singh (1983, 1994). Apesar da importância
de Eupatorieae dentre as Asteraceae, não existem trabalhos que enfoquem, simultaneamente,
os temas ontogênese, indumento, pápus e carpopódio em espécies do grupo, os quais podem
se mostrar relevantes para corroborar as segregações sofridas pelo gênero.
Assim, este trabalho teve como objetivo analisar o desenvolvimento do pericarpo e
partes acessórias das cipselas de seis espécies de Eupatorieae, parte delas segregadas de
Eupatorium s.l. e todas de ampla ocorrência na região do município de Botucatu, estado de
São Paulo, Brasil, enfatizando as estruturas mais relevantes taxonômica e ecologicamente.
Material e Métodos
Indivíduos de Campuloclinium macrocephalum (Less.) DC., Chromolaena
stachyophylla (Spreng.) R. King e H. Robinson, Mikania micrantha H.B.K., Praxelis
pauciflora (H.B.K.) R. King e H. Robinson, Symphyopappus reticulatus Baker e Vittetia
orbiculata (DC.) R. King e H. Robinson foram coletados em fragmentos de cerrado nas
proximidades do Município de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. O material foi
21
herborizado e depositado no Herbário BOTU (Holmgren et al., 1990) sob os números de
registro 25.552 a 25.557.
A análise da micromorfologia de superfície das cipselas foi realizada com o material
fixado em glutaraldeído (2,5% em tampão fosfato 0,1M e pH 7,3 mantido a 4ºC). As amostras
foram processadas e montadas em suportes de alumínio, metalizadas com ouro e examinadas
em microscópio eletrônico de varredura Quanta 200 (FEI Company), sendo as imagens
obtidas digitalmente.
Para os estudos anatômicos, ovários e cipselas, em diversas fases de desenvolvimento,
foram fixados em FAA 50 por 48 horas (Johansen, 1940) e conservados em etanol a 70%
(Jensen, 1962). O material fixado foi desidratado em série etílica, incluído em metacrilato
(Leica®) conforme indicação do fabricante e seccionado em micrótomo rotativo com 6 a
10µm de espessura, em secções transversais e longitudinais; foi corado com azul de toluidina
0,05%, pH 4,7 (O’Brien et al., 1964) e montado em resina sintética. As lâminas permanentes
foram observadas em microscópio de luz Olympus BX41, sendo as imagens também obtidas
digitalmente.
Foram realizados os seguintes testes histoquímicos: vermelho de rutênio para
evidenciar polissacarídeos e pectinas (Jensen, 1962); floroglucinol acrescido de ácido
clorídrico, para paredes lignificadas (Sass, 1951); Sudan IV para substâncias lipídicas; lugol
para amido; cloreto férrico acrescido de carbonato de sódio para compostos fenólicos,
(Johansen, 1940); reagente de Dragendorff para alcalóides (Yoder e Mahlberg, 1976); azul de
bromofenol para proteínas (Mazia et al., 1953).
Os resultados foram descritos ontogeneticamente. Considerando a origem ínfera do
ovário, adotou-se a definição de pericarpo lato sensu, sendo o exocarpo produzido pela
epiderme externa do ovário ínfero, o endocarpo pela interna e o mesocarpo pelas regiões
fundamental e vascular.
A distribuição de tricomas foi analisada em microscopia eletrônica de varredura e
microscopia ótica. Dez cipselas (n=10) de cada espécie, montadas em glicerina entre lâmina e
lamínula, também foram observadas. Foi utilizado o termo escasso (quando os tricomas
estavam presentes em até 10% da superfície da cipsela), freqüente (entre 11% e 50%) e
abundante (acima de 50%).
A terminologia adotada para as porções projetadas das fibras do pápus foi
adaptada de Hickey (1979), considerando-se o ângulo de divergência entre a porção distal das
células projetadas e o ápice das cerdas; tais ângulos foram classificados em agudos estreitos
22
(menor que 45°) e ângulos moderados (entre 45° e 65°). Para a superfície das cerdas, adaptou-
se a nomenclatura proposta por Barthlott et al. (1998).
Resultados
Nas espécies em estudo, o ovário de botões florais é ínfero (Fig. 1A), bicarpelar e
unilocular (Fig. 1B). Possui formato oblongo, com estrias longitudinais em número variável,
mais distinguíveis durante o desenvolvimento do pericarpo.
A epiderme ovariana externa é unisseriada (Fig. 1C), com células cubóides,
ligeiramente alongadas no sentido longitudinal (Fig. 1E), vacuoladas e de núcleos evidentes;
ocorrem tricomas tectores bisseriados (Fig. 1D), e glandulares uni- e bisseriados, com número
de células e densidade variáveis, os quais serão detalhados posteriormente.
O mesofilo ovariano apresenta duas regiões. A externa é composta por células
justapostas alongadas no sentido longitudinal; transversalmente, as células subepidérmicas
apresentam-se isodiamétricas (Figs. 1C-D). São células vacuoladas e com núcleos evidentes.
O número de camadas do mesofilo externo varia de duas em Ca. macrocephalum
(Fig. 1C), Ch. stachyophylla, P. pauciflora e V. orbiculata, constituindo cinco a seis camadas
de células em M. micrantha (Fig. 1F) e S. reticulatus (Fig. 1D). Vascularizando o ovário,
ainda no mesofilo externo, são observados cordões procambiais com raros elementos
vasculares diferenciados (Fig. 1F).
O mesofilo interno apresenta de quatro a cinco camadas de células cilíndricas,
dispostas longitudinalmente, de pequeno diâmetro, com evidentes núcleos fusiformes (Fig.
1E). As camadas mais internas possuem grandes espaços intercelulares e formatos irregulares,
quando comparadas às camadas externas (Figs. 1C-D, F).
A epiderme interna é unisseriada, pouco evidente em Ch. stachyophylla, P.
pauciflora, S. reticulatus (Fig. 1D) e V. orbiculata, em Ca. macrocephalum (Fig. 1C) e M.
micrantha, estas células são alongadas longitudinalmente, justapostas, com núcleos evidentes
e de grande diâmetro quando comparadas às células do mesofilo interno. Em todas as espécies
estudadas, nos locais de união dos carpelos, destaca-se uma região multisseriada de células de
pequeno diâmetro, com paredes pécticas e núcleos evidentes, que compõem o tecido de
transmissão (Fig. 1F).
No disco floral, observa-se a epiderme unisseriada, revestindo células
parenquimáticas alongadas, em variável número de camadas, dispostas obliquamente na
23
periferia, onde formam a protuberância em que se insere o pápus (Fig. 1G); imersos nesta
região, observam-se os traços vasculares das demais peças florais. Em M. micrantha,
lateralmente a cada feixe que irá irrigar a corola, verificam-se duas cavidades secretoras (Fig.
1H).
O pápus está presente em todas as espécies estudadas, é conato na base e cada
cerda é composta por um conjunto multisseriado de células; estas exibem contorno transversal
arredondado e são alongadas longitudinalmente; as extremidades distais das células externas
projetam-se para o exterior, região onde se abriga o núcleo evidente (Fig. 1G).
Na região basal dos ovários, há a formação de uma protuberância de células
parenquimáticas cubóides, com paredes delgadas, que constituem o carpopódio. No botão
floral de Ca. macrocephalum (Fig. 1A) e Ch. stachyophylla, as paredes das células
epidérmicas do carpopódio são lignificadas; S. reticulatus possui carpopódio assimétrico (Fig.
1I) com as células epidérmicas maiores que as internas e de tamanhos variáveis, dispostas em
camada única (Fig. 1J). As demais espécies possuem o carpopódio indistinto da região
mediana do ovário. O traço ovular é único e robusto, atingindo a base do lóculo (Fig. 1A).
Durante o desenvolvimento, o exocarpo não se altera (Figs. 2A, C, G, I, K), exceto
em M. micrantha, que desenvolve cutícula ornamentada (Fig. 2E). A densidade celular do
mesocarpo externo aumenta nitidamente em todas as espécies e os núcleos apresentam-se
volumosos, como pode ser verificado mais claramente nas Figs. 2C e G.
O evento mais significativo que ocorre no pericarpo jovem é observado no
mesocarpo interno, região em que as células mais externas formam numerosas projeções
anticlinais em direção ao mesocarpo externo, produzindo meatos esquizógenos evidentes
entre os duas regiões mesocárpicas (Figs. 2A-L), mais amplos em S. reticulatus (comparar
Figs. 2I e J com as demais espécies).
Em M. micrantha e S. reticulatus, o contorno lobado da parede periclinal interna
do mesocarpo externo, em contato com as projeções referidas anteriormente, produz maiores
espaços intercelulares (Figs. 2F, J).
Posteriormente, em todas as espécies, a camada periférica externa do mesocarpo
interno lignifica-se, constituindo esclereídes.
Inicia-se então o depósito de uma substância escura, a fitomelanina, nos meatos
descritos anteriormente, formando uma faixa contínua, espessa e evidente em todas as
espécies, mais espessa em M. micrantha e S. reticulatus (Figs. 2M-X). A fitomelanina não
24
apresenta reação positiva aos testes histoquímicos submetidos, mas ocupa todo o espaço entre
mesocarpo externo e interno.
Em M. micrantha, a lignificação das paredes das células externas do mesocarpo
interno é tardia; nesta espécie, os espaços esquizógenos entre as duas regiões mesocárpicas
são contíguos a espaços intercelulares do mesocarpo externo, de modo que o depósito de
fitomelanina ocorre mais irregularmente, ocupando parte destes espaços (Fig. 2R). A
fitomelanina é depositada em espaços intercelulares externos aos feixes vasculares em Ca.
macrocephalum e S. reticulatus (Fig. 3A) e V. orbiculata. Em Ch. stachyophylla (Fig. 3B) M.
micrantha e P. pauciflora a camada é interrompida na região dos feixes. Simultaneamente, o
mesocarpo interno colapsa, sendo parcialmente reabsorvido (Fig. 2N).
Observações macroscópias evidenciam que, em Ca. macrocephalum, o depósito de
fitomelanina inicia-se na região basal do fruto e se direciona para o ápice. As demais espécies
apresentam cipselas menores, que não permitiram esta análise.
Na maturidade, a cipsela assume o aspecto característico da espécie, como pode
ser verificado na Fig. 3C. Na região superior do fruto, dois diferentes processos foram
observados: após a ocorrência de lignificação das paredes das células mais internas do disco
floral (Fig. 3E), as células parenquimáticas periféricas desidratam e ficam colapsadas,
retraindo-se (Fig. 3D) na maioria das espécies, e ampliando a abertura entre as cerdas do
pápus. Apenas em S. reticulatus, observa-se também a ocorrência de lignificação das paredes
de uma faixa de células na base do disco floral, que resulta, na maturidade, em uma linha de
fratura (Fig. 3F), que produz o desprendimento do disco floral em conjunto com o pápus (Fig.
3G).
As cerdas do pápus também se lignificam durante o desenvolvimento do fruto.
Nesta fase, entretanto, ainda se mantêm vivas, inclusive com núcleos conspícuos (Fig. 3E).
O pericarpo maduro apresenta intensa desidratação, principalmente na região
intercostal, de modo que a maioria das camadas fica colapsada. Distinguem-se, apenas,
algumas células exocárpicas, as fibras, os feixes vasculares e a camada de fitomelanina (Figs.
3H-I). O carpopódio apresenta a superfície lignificada (Fig. 3J).
Na maturidade, o pápus possui aspecto tricomatoso e apresenta-se persistente,
cerdoso, isomorfo, com as cerdas ordenadas em um verticilo. O pápus apresenta de 14 a 43
cerdas, variando entre as espécies: 14-16 em M. micrantha; 16-19 em P. pauciflora; de 17-20
em Ch. stachyophylla; 22-25 em V. orbiculata; 25-27 em S. reticulatus e 40-43 em Ca.
macrocephalum. As extremidades distais das células projetadas na superfície da cerda
25
possuem ângulo de divergência sempre agudo que varia de estreito em Ca. macrocephalum
(Fig. 4A), Ch. stachyophylla (Fig. 4B) e M. micrantha (Fig. 4C) a moderado em P. pauciflora
(Fig. 4D), S. reticulatus (Fig. 4E) e V. orbiculata (Fig. 4F). Essas extremidades possuem
ápice agudo, com exceção de M. micrantha (Fig. 4C), cujo ápice é arredondado; em S.
reticulatus, eventualmente, as extremidades celulares também se mostram arredondadas.
Observou-se que a micromorfologia da superfície das cerdas exibe padrões
variáveis, sendo reticulada em Ca. macrocephalum (Fig. 4G), com curtas estrias longitudinais
em Ch. stachyophylla (Fig. 4H), finamente estriada e com as projeções mostrando leve
compressão apical em M. micrantha (Fig. 4I); a superfície mostra estrias ainda mais sutis em
P. pauciflora (Fig. 4J) e é lisa em S. reticulatus (Fig. 4K) e V. orbiculata (Fig. 4L). No pápus
de S. reticulatus, algumas projeções das cerdas são retrorsamente fletidas (conferir o detalhe
da Fig. 4E).
As cerdas dos pápus das espécies estudadas apresentam paredes celulares
completamente lignificadas (Figs. 4M-R). A maioria é vascularizada, com exceção de M.
micrantha, mas a extensão destes feixes varia entre as espécies. Em Ch. stachyophylla
somente 1,7% de seu comprimento total da cerda é vascularizado; em Ca. macrocephalum,
apenas 2%; em P. pauciflora, são 4%; S. reticulatus, 10%; e em V. orbiculata, 37% do
comprimento de cada cerda apresenta um pequeno feixe vascular.
Na maturidade, o carpopódio é lignificado, simétrico na maioria das espécies
(Figs. 4S-U, Y), sendo assimétrico em P. pauciflora (Fig. 4V) e S. reticulatus (Figs. 4W-X).
A superfície do carpopódio varia de indiferenciada em M. micrantha, com aproximadamente
duas camadas de altura em Ch. stachyophylla, uma a três camadas de células diferenciadas em
P. pauciflora, aproximadamente quatro camadas em Ca. macrocephalum, de quatro a seis em
S. reticulatus e aproximadamente oito em V. orbiculata.
O indumento é variável nas cipselas avaliadas, como pode ser visto pela
comparação das Figs. 3C (P. pauciflora), 3D (Ch. stachyophylla) e 3F (S. reticulatus). Foram
observados cinco tipos de tricomas, dois tectores bisseriados e três glandulares, variando de
uni- a bisseriados. A Tab. 1 resume as observações sobre os cinco tipos de tricomas das
espécies estudadas, relatando a variação em sua distribuição horizontal (nas regiões costal e
intercostal) e vertical (considerando os terços proximal, mediano e distal) da cipsela.
Discussão
A estrutura do ovário das espécies estudadas é típico da tribo Eupatorieae, com
epiderme unisseriada com tricomas, mesofilo externo com células mais justapostas, mesofilo
26
interno composto por células parenquimáticas com amplos espaços intercelulares e epiderme
interna com células diferenciadas em duas regiões, formando o tecido de transmissão,
conferindo com os trabalhos de Pandey e Singh (1983, 1994), únicos registros anteriores para
a tribo.
A coloração enegrecida observada nas cipselas de alguns grupos de compostas se
deve à fitomelanina, que inicia seu depósito no espaço esquizógeno entre o mesocarpo
externo e interno. Para Roth (1977), esta secreção escura é, aparentemente, originada da
desintegração de células, constituindo uma peculiaridade dos espaços lacunares de certos
frutos de Asteraceae. Nas espécies deste estudo, não existe desintegração de células e o
mesocarpo externo possui características secretoras, como citoplasma denso e núcleo
evidente; sendo responsável pela síntese da fitomelanina, depositada no espaço produzido
pelas projeções celulares entre mesocarpo externo e interno. Segundo Pandey et al. (1989), os
precursores da fitomelanina são sintetizados no retículo endoplasmático das células
hipodérmicas (mesocarpo externo) e migram para o espaço esquizógeno, onde a substância
seria polimerizada.
Existe uma nítida diferença na espessura da camada de fitomelanina entre as
espécies estudadas; M. micrantha e S. reticulatus possuem a camada mais espessa que as
demais, fato que pode ser associado ao maior número de camadas secretoras do mesofilo
externo. Pandey e Dhakal (2001), revisando trabalhos sobre fitomelanina nas compostas,
destacaram que esta substância possui ação deterrente contra a predação por insetos, a qual foi
verificada em trabalhos experimentais com girassol (Helianthus spp). Analisando cipselas de
M. micrantha e S. reticulatus, J. Marzinek e D.M.T. Oliveira (dados não publicados)
encontraram, respectivamente, 10% e 22% de frutos contendo larvas de insetos. Como estas
são espécies com as maiores camadas de fitomelanina aqui registradas, não é possível
relacioná-las à ação deterrente. Assim, o papel dessa substância nas cipselas permanece por
elucidar.
Dentre as Asteraceae, somente Heliantheae e Eupatorieae possuem fitomelanina,
mas o tipo de depósito desta substância é variável entre as tribos. Segundo Robinson (1981) e
King e Robinson (1987), esta camada freqüentemente não é interrompida nas costelas em
Eupatorieae, enquanto as cipselas possuem interrupções na camada carbonizada, referidas
como estriações em Heliantheae (Robinson, 1981). No presente trabalho, Ca.
macrocephalum, S. reticulatus e V. orbiculata enquadram-se na generalização para
Eupatorieae; em Ch. stachyophylla, M. micrantha e P. pauciflora, contudo, observou-se a
27
interrupção documentada na camada de fitomelanina na região das costelas, evidenciando que
este caráter não é fixo para tribo.
Com relação ao depósito de fitomelanina em Ca. macrocephalum, o sentido
acrópeto contraria o que foi apontado por Vries (1948) em Tagetes patula, espécie de
Helenieae (sensu Bremer, 1994). Não foram encontradas outras referências sobre este aspecto
e nas demais espécies deste estudo, o tamanho reduzido das cipselas e a velocidade com que o
processo ocorre limitaram a observação.
O indumento das cipselas de Asteraceae foi estudado por vários autores (p. ex.
Drury e Watson, 1966; Wetter, 1983; Blanca, 1997; Mukherjee e Sarkar, 2001) e possui
grande valor taxonômico. Para Roth (1977), os tricomas bisseriados são característicos do
pericarpo da família e podem ser utilizados para facilitar a fixação do fruto ao substrato. Os
tricomas do tipo I e III referidos neste estudo (respectivamente, tector bisseriado, com 4
células, e glandular bisseriado, com pedúnculo composto por quatro a seis células hialinas)
são os mais comuns dentre as Eupatorieae estudadas. Dentre as Asteraceae de cerrado
estudadas por Castro et al. (1997), o tricoma do tipo IV (glandular e unisseriado com
pedúnculo composto de seis a sete células de porção secretora unicelular, ocorre
exclusivamente nos representantes de Eupatorieae e Heliantheae. Ritter e Miotto (2006),
estudando a micromorfologia de espécies de Mikania, relataram que, em M. micrantha, são
encontrados alguns tricomas simples, pluricelulares, unisseriados e muitos tricomas
glandulares na superfície do fruto. Contudo, o tricoma do tipo IV, também encontrado neste
estudo para esta espécie, não foi referido pelas autoras.
A análise da ocorrência dos tricomas entre as espécies revela algumas
peculiaridades interessantes (conferir Tab. 1), como a distribuição mais homogênea em P.
pauciflora, que possui somente tricomas tectores bisseriados, o tipo mais característico das
Asteraceae, conhecidos como twin hairs. A distribuição mais heterogênea é verificada em V.
orbiculata, que possui o tricoma tector bisseriado e mais dois tipos secretores, todos
relativamente abundantes nas regiões intercostais de suas cipselas. Variação entre costelas e
região intercostal é distinguível somente em Ca. macrocephalum. Considerando a distribuição
entre as regiões apical, mediana e basal dos frutos, todas as espécies apresentaram tricomas
mais freqüentes próximos aos ápices.
Segundo Roth (1977), a anatomia das cipselas de Asteraceae é característica. A
estrutura interna revela certos caracteres utilizados taxonomicamente, principalmente no que
se refere à disposição do tecido de sustentação da cipsela, preservado após desidratação. A
28
análise da ontogênese no estudo de pericarpos secos é bastante elucidativa, principalmente em
Asteraceae, em que não persistem muitas camadas definidas na maturidade. Em Eupatorieae,
particularmente, só restam a fitomelanina e resíduos de paredes e feixes vasculares, não sendo
possível promover comparações entre taxa. Trabalhos com aspectos ontogenéticos em
Eupatorieae foram realizados por Pandey e Singh (1983, 1994), entretanto os autores
relacionaram poucas características relativas à ontogênese.
Haque e Godward (1984) consideraram que o carpopódio, zona de abscisão da
cipsela, pode ou não se apresentar desenvolvida em uma estrutura que facilita a separação e,
conseqüentemente a dispersão do fruto a qual, segundo King e Robinson (1987), é muito
variável em Eupatorieae. Dentre as espécies estudadas, destacam-se M. micrantha, em que o
carpopódio é indistinto e P. pauciflora e S. reticulatus, em que a estrutura é nitidamente
assimétrica. Vittetia orbiculata possui o carpopódio mais diferenciado de todas as espécies
estudadas, seguido por Ca. macrocephalum. Haque e Godward (1984) estudaram o
carpopódio e sua aplicação taxonômica em Asteraceae e verificaram que, dentre as
Asteroideae estudadas, Ca. macrocephalum possuía o carpopódio mais diferenciado; este
dado não é discrepante do presente trabalho, já que os autores não amostraram espécies de
Vittetia.
Com relação a M. micrantha, a análise do disco floral destacou a ocorrência de duas
cavidades margeando cada feixe vascular. São raros os relatos de estruturas secretoras internas
nas cipselas de Asteraceae embora, em órgãos vegetativos, os registros sejam mais freqüentes.
Castro et al. (1997) relataram a presença de ductos nas folhas de M. officinalis e Oliveira (1972)
observou a presença de elementos secretores nas folhas, flores e frutos de M. hirsutissima var.
hirsutissima; os autores não especificam, contudo, que tipo de secreção ocorre, de mesma
maneira que não se pôde detectar secreção nas cavidades aqui amostradas.
Para Stuessy e Garver (1996), o pápus é um dos mais importantes caracteres do
capítulo e, segundo Mukherjee e Sarkar (2001), o pápus encontrado nas cipselas de Asteraceae
é uma fonte clássica de informação taxonômica que, dependendo do grau de especificidade das
características, pode ser utilizado para identificação de gêneros e até mesmo espécies.
Com relação ao pápus, é importante destacar que o sistema vascular pode estar
diferenciado ou não. A vascularização do pápus é relatada em algumas espécies de Helogyne
(Eupatorieae), onde o feixe vascular alcança até a metade do comprimento da cerda (King e
Robinson, 1987) e em algumas Chaenactidinae, pertencentes à tribo Heliantheae (Robinson,
1981). As cerdas aqui estudadas são vascularizadas, com exceção de M. micrantha. A variação
29
do comprimento do feixe ao longo da cerda mostra claramente a redução estrutural do cálice
entre as Asteraceae, reforçando a clássica afirmativa de Cronquist (1955, 1981) e Ramiah e
Sayeeduddin (1958) de que o pápus é uma modificação do cálice. King e Robinson (1987)
afirmaram que o pápus da maioria das espécies de Eupatorieae é formado por muitas cerdas
capilares em uma série, condição considerada primitiva para a tribo; no grupo, o pápus ainda
pode ser reduzido a dez ou cinco cerdas, como em Hofmeisteria, ou algumas em
Fleischmannia, podendo também se encontrar totalmente ausente em Ageratum e alguns outros
gêneros. A presença de vascularização em pequena extensão nas cerdas de Eupatorieae é um
indicativo da tendência de redução do número de cerdas, chegando até mesmo à supressão
pápus. Sabe-se que o sistema vascular é o mais conservador no vegetal e que sua redução
comumente precede a do próprio órgão (Eames e MacDaniels, 1947), como registrado em
algumas Eupatorieae.
O pápus possui importante papel na dispersão do fruto, apresentando movimentos
higroscópicos que regulam o momento de dispersão (Pijl, 1982). No senso aerodinâmico, a
principal função do pápus é aumentar a resistência entre o ar e o fruto em dispersão,
prolongando o tempo de queda e aumentando a chance do fruto ser carregado por distâncias
maiores (Haberlandt, 1914). A desidratação das fibras do disco floral pode estar relacionada à
retração dos tecidos mais periféricos e à abertura das cerdas no pápus, o que favorece a
dispersão anemocórica.
Para Stuessy e Garver (1996), o pápus acumula dupla função, separadas ao longo
do tempo: na flor, possui somente um papel defensivo, principalmente contra insetos; no
fruto, agrega-se o papel dispersor, e este duplo papel é um dos fatores que justificam, em
parte, o sucesso evolutivo das Asteraceae. A sugestão do papel defensivo do pápus na flor não
encontra respaldo nas espécies estudadas, onde observações pessoais em campo mostraram
capítulos completamente destruídos pela predação por insetos.
Embora o padrão típico de Asteraceae seja apresentar cálice persistente, algumas
cipselas possuem uma linha de ruptura próxima ao ápice, que destaca todas as cerdas do
pápus em uma única estrutura, como uma coroa. Este processo, aqui documentado apenas em
S. reticulatus, também foi relatado para Carduus arvensis por Dandeno (1905). Para o autor, a
ruptura facilitaria a germinação, visto que a embebição da semente acontece pela região apical
da cipsela. Shimida (1985) relatou que os pápus não decíduos estão relacionados à dispersão
da cipsela a maiores distâncias da planta-mãe. Trabalhos experimentais que avaliem
detalhadamente a embebição de sementes dispersadas em cipselas são importantes para
esclarecer este papel.
30
Chama a atenção o fato da mesma estrutura, o pápus, poder se relacionar a dois
padrões tão distintos de dispersão nas Asteraceae: o biótico, epizoocórico, em que o pápus é
carregado na superfície de animais, caso em que as cerdas possuem formato de gancho ou são
fletidas; e o segundo padrão seria a dispersão abiótica anemocórica, onde as extremidades das
cerdas tendem a ser eretas. O diásporo de S. reticulatus tende a associar dois processos:
inicialmente, a cipsela se desprende, anemocoricamente, do eixo da inflorescência onde se
formou, e após dispersão inicial, as extremidades retrorsamente fletidas, associadas a linha de
ruptura existente na cipsela podem favorecer a dispersão biótica.
Pápus capilares de cerdas delgadas e pouco rígidas, como o observado em Emilia
fosbergii, favorece o transporte pelo vento e, dada a sua flexibilidade, não interfere na fixação
do fruto ao substrato (Marzinek et al. submetido). No caso de S. reticulatus, se o pápus não
fosse destacado da cipsela durante a dispersão, este poderia dificultar o seu contato com o
substrato, já que suas cerdas são rígidas e mais espessas. O destaque da coroa do pápus pode
significar uma adaptação que facilite a embebição e germinação das sementes de S.
reticulatus.
Entre as espécies estudadas, as características utilizadas taxonomicamente em
Eupatorieae, como pápus, carpopódio, indumento e a própria anatomia da cipsela antes da sua
maturação, são muito variáveis e corroboram com as segregações do gênero Eupatorium,
compiladas por King e Robinson (1987).
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelas
bolsas de J. Marzinek e de D.M.T. Oliveira; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
São Paulo (FAPESP), Programa BIOTA (Proc. 00/12469-3), pelo auxílio financeiro; ao M.Sc.
Aristônio Magalhães Teles, pela identificação das espécies deste estudo.
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34
Tabela e Ilustrações
35
Tab. 1. Tipos* e distribuição de tricomas nas cipselas das espécies estudadas. (A, ápice; M,
região mediana; B, base; -: ausente; +: escasso; ++: freqüente; +++: abundante).
Espécie Região A M B A M B A M B A M B A M B
costal + + + - - - - - - - - - - - -
intercostal - - - - - - + + + - - - - - -
costal ++ + + - - - ++ - - - - - - - -
intercostal + + + - - - + - - - - - - - -
costal - - - - - - - - - - - - - - -
intercostal - - - - - - + - - + + + - - -
costal +++ +++ ++ - - - - - - - - - - - -
intercostal ++ ++ + - - - - - - - - - - - -
costal - - - - - + - - - - - - - - -
intercostal - - - ++ ++ ++ - - - - - - - - -
costal ++ ++ ++ - - - - - - - - - - - -
intercostal + + + - - - +++ ++ + - - - ++ - -
Tipo de tricoma
Praxelis
pauciflora
Symphyopappus
reticulatus
Vittetia
orbiculata
Campuloclinium
macrocephalum
Chromolaena
stachyophylla
Mikania
micrantha
Tipo IV Tipo VTipo I Tipo II Tipo III
* Tipo I: tector, bisseriado, 4-células; Tipo II: tector, bisseriado, 4-6 células de conteúdo
hialino; Tipo III: glandular, bisseriado, pedúnculo com 4-6 células hialinas, 2-4 células distais
globóides a espatuladas com conteúdo denso; Tipo IV: glandular, unisseriado, pedúnculo com
6-7 células, porção secretora unicelular; Tipo V: glandular, bisseriado, pedúnculo com 2-4
células hialinas, 8-10 células distais com conteúdo denso.
Fig.1. Ovário de botão floral. (A, E, G, I) Secções longitudinais; (B-D, F, H, J) secções
transversais. (A) Campuloclinium macrocephalum; observar as células epidérmicas basais
lignificadas (seta). (B) Mikania micrantha. (C-D) Detalhe da parede ovariana respectivamente
de Campuloclinium macrocephalum e de Symphyopappus reticulatus. (E) Campuloclinium
macrocephalum; notar os núcleos fusiformes das células do mesofilo interno (ponta de seta).
(F) Detalhe da parede ovariana de Mikania micrantha, destacando o tecido de transmissão (*).
(G) Detalhe do disco floral de Praxelis pauciflora. Notar células externas do pápus que se
projetam e apresentam núcleo evidente (seta). (H) Detalhe de parte do disco floral de Mikania
micrantha, mostrando as cavidades secretoras circunvizinhas aos feixes vasculares. (I-J)
Carpopódio de Symphyopappus reticulatus. (ca, carpopódio; ie, epiderme interna; im,
mesofilo interno; lo, lóculo; oe, epiderme externa; om, mesofilo externo; ov, óvulo; ow,
parede ovariana; pa, pápus; pe, pétala; vb, feixe vascular). Barras = 250 µm (A); 150 µm (B,
J); 20 µm (C,E); 50 µm (D,F,G,I); 100 µm (H).
36
Fig. 2. Pericarpo em desenvolvimento. (A, C, E, G, I, K, M, O, Q, S, U, W) Secções
transversais; (B, D, F, H, J, L, N, P, R, T, V, X) secções longitudinais. (A-L) Pericarpo
imaturo evidenciando o início da formação dos espaços esquizógenos (pontas de seta). (M-X)
pericarpo em maturação, com depósito de fitomelanina. (A, B, M, N) Campuloclinium
macrocephalum. (C, D, O, P) Chromolaena stachyophylla. (E, F, Q, R) Mikania micrantha,
notar o depósito de fitomelanina no mesocarpo externo (seta). (G, H, S, T) Praxelis
pauciflora. (I, J, U, V) Symphyopappus reticulatus. (K, L, W, X) Vittetia orbiculata. (fl,
camada fibrosa; im, mesocarpo interno; om, mesocarpo externo). Barras = 20 µm (A-D, G-H,
K-P, S-T, W-X); 50 µm (E-F, I-J, Q-R, U-V).
37
Fig. 3. Cipselas em maturação (A-B, H-I) Secções transversais, (E, G, J) secções
longitudinais. (A-B) Depósito de fitomelanina nos espaços intercelulares externos aos feixes
vasculares em Symphyopappus reticulatus e Chromolaena stachyophylla, respectivamente.
(C) cipsela madura de Praxelis pauciflora. (D-E) Respectivamente, detalhe da
micromorfologia e anatomia da região do disco floral de Chromolaena stachyophylla. (F-G)
Respectivamente, da micromorfologia e anatomia da região da fratura de Symphyopappus
reticulatus. (H-I) Pericarpo maduro de Campuloclinium macrocephalum; (J) carpopódio com
superfície lignificada de Vittetia orbiculata. (ca, carpopódio; fd, disco floral; pa, pápus; pe,
pericarpo; se, semente; ponta de seta, início da fratura. Barras = 75 µm (A); 20 µm (B); 50
µm (C); 100 µm (D, E, J); 30 µm (F); 150 µm (G, H, I).
38
Fig. 4. Micromorfologia, secções transversais dos pápus e micromorfologia do carpopódio
respectivamente de (A, G, M, S) Campuloclinium macrocephalum, (B, H, N, T) Chromolaena
stachyophylla, (C, I, O, U) Mikania micrantha, (D, J, P, V) Praxelis pauciflora, (E, K, Q, W,
X) Symphyopappus reticulatus e (F, L, R, Y) Vittetia orbiculata. Barras = 50 µm (A, C, E);
20 µm (B, D, F-R); 150 µm (S-Y).
39
40
Capítulo II
†
†
Trabalho elaborado segundo as normas da revista Taxon.
41
Costelas versus feixes em ovários e cipselas de Eupatorieae (Asteraceae): valor
taxonômico ou apenas um caráter tradicional?
Juliana Marzinek
‡
, Orlando Cavalari De-Paula
§
& Denise Maria Trombert Oliveira
**,
Título resumido: Costelas x feixes
Palavras-chave – costelas, feixes, Eupatorieae, taxonomia, chaves de identificação
‡
. UNESP – Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Caixa Postal
510, 18618-000, Botucatu, SP, Brasil.
§
. UNESP – Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Avenida 24A,
Bela Vista, 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil.
**
. Universidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, Av.
Antônio Carlos, 6627, Pampulha, Caixa Postal 486, 31270-901, Belo Horizonte, MG, Brasil.
dmtoliveira@icb.ufmg.br (autor para correspondência)
42
Resumo
A anatomia de ovários e frutos de seis espécies de Eupatorieae foi analisada, visando
a detectar variações no número de costelas das cipselas. Observações preliminares deixaram
dúvidas quanto à segurança da utilização deste caráter nas descrições taxonômicas e sua
eficiência em chaves de identificação. Dentre as espécies estudadas, Campuloclinium
macrocephalum, Symphyopappus reticulatus e Mikania micrantha apresentaram, de forma
constante, cinco costelas por cipsela. Já Chromolaena stachyophylla e Praxelis pauciflora
mostraram ampla variação neste caráter, encontrando-se de duas a nove costelas. Vittetia
orbiculata, embora exiba variação, possui uma porcentagem elevada de frutos com cinco
costelas (91%). A presença ou ausência de feixe vascular nas costelas também foi discutida,
mostrando que a variação no número de costelas está muito mais associada à pressão do
capítulo sobre as mesmas do que a um condicionante genético, não constituindo, portanto, um
caráter diagnóstico para as espécies estudadas.
Introdução
As Eupatorieae abrangem 17 subtribos, 182 gêneros e cerca de 2.200 espécies, o que
representa 10% das Asteraceae (King & Robinson 1987, Anderberg & al 2007). Apesar do
grande número de elementos envolvidos na flora mundial, esta tribo é muito pouco estudada
(King & Robinson 1987).
Vários caracteres são utilizados na delimitação dos gêneros e espécies desta tribo, a
base do estilete, pápus, carpopódio, colar da antera e costelas. Segundo Font Quer (1985), as
costelas são faixas que formam áreas ressaltadas na superfície de determinados órgãos,
principalmente dos frutos. O autor cita as Umbelíferas como exemplo de ocorrência deste
caráter, entretanto as costelas também estão presentes em Asteraceae e seu número é muito
utilizado na identificação das Eupatorieae.
Historicamente, Cassini (1829) dividiu a tribo Eupatorieae em três secções
descrevendo os frutos de Agératées e Prototypes como subpentagonais, e referindo que as
Liatridées possuíam cerca de dez costelas. Bentham & Hooker (1876) utilizaram, além do
ápice da antera, o número de costelas para separar a tribo Eupatorieae em três subtribos:
Piquerieae e Agerateae, com fruto de cinco costelas, e Adenostyleae, que possuía de oito a
dez costelas.
Barroso (1950), em seu trabalho sobre o gênero Eupatorium no Brasil, assume para
o gênero cinco estrias (costelas) no fruto, diferindo somente a ornamentação desta região
entre as várias espécies.
43
Mais recentemente, embora o peso do caráter supragenericamente tenha sido
reduzido, King & Robinson (1987) utilizaram o número de costelas em sua chave de
identificação de alguns gêneros como Piqueriopsis, Vittetia e Praxelis. Também Anderberg &
al (2007) adotaram esta postura, incluindo número de costelas na identificação genérica para
Macvaughiella, Cronquistia, Hartwrightia, entre outros gêneros.
Anatomicamente, a literatura tem relacionado as costelas com a presença de feixes
vasculares. Trabalhos como os de Saenz (1981) e Cabrera (2002) relataram que os feixes
vasculares estão presentes, formando as costelas do fruto.
As próprias descrições taxonômicas que utilizam número de costelas mostram que
este caráter não é muito fixado, visto que, na maioria das vezes, os trabalhos relatam variação,
propondo intervalos de número de costelas. Trabalhos paralelos realizados com espécies
segregadas do gênero Eupatorium (Capítulo I deste volume) indicaram uma grande variação
intra-específica no número de costelas. Tendo em vista estas explanações, o presente trabalho
avalia e discute as seguintes questões: As costelas sempre abrigam feixes vasculares? Quão
variável é o número de costelas em espécies de Eupatorieae?
Material e Métodos
Ramos férteis de Campuloclinium macrocephalum (Less.) DC., Chromolaena
stachyophylla (Spreng.) R. King & H. Robinson, Mikania micrantha H.B.K., Praxelis
pauciflora (H.B.K.) R. King & H. Robinson, Symphyopappus reticulatus Baker e Vittetia
orbiculata (DC.) R. King & H. Robinson foram coletados em fragmentos de cerrado nas
proximidades do Município de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. As exsicatas referentes
às espécies deste estudo foram depositadas no Herbário BOTU (Holmgren & al 1990).
Ovários de flores em antese e frutos jovens foram coletados e fixados em FAA 50
(Johansen 1940) e conservados em etanol a 70% (Jensen 1962). Amostras de 100 flores de
cada espécie foram fixadas e desidratadas em série etílica, incluídas em metacrilato (Leica®)
conforme indicação do fabricante e seccionadas em micrótomo rotativo com 8 µm de
espessura, em secções transversais medianas; foram coradas com azul de toluidina 0,05%, pH
4,7 (O’Brien & al, 1964) e montadas em resina sintética.
As lâminas permanentes foram observadas em microscópio de luz Olympus BX41;
primeiramente, analisou-se o aspecto geral das secções transversais dos órgãos,
posteriormente, analisou-se em detalhe a relação entre a presença de feixes vasculares e de
costelas, bem como efetuou-se a contagem do número de costelas. As imagens foram obtidas
digitalmente.
44
Resultados e discussão
A literatura registra dados divergentes a respeito do número de costelas em vários
gêneros de Asteraceae e os dados obtidos neste trabalho reforçam esta posição. Em Ch.
stachyophylla (Fig. 1A-E), 8% da amostra apresentou cinco costelas, 21% apresentou seis,
29% apresentou sete, 29% apresentou oito e 13% apresentou nove costelas nas cipselas.
Segundo Anderberg & al (2007), o gênero Chromolaena é caracterizado por possuir cipselas
prismáticas com três a cinco costelas. Para King & Robinson (1987), este gênero apresenta
cinco, ou raramente três costelas. Na espécie estudada, prevaleceram de seis a oito costelas
(79% das cipselas avaliadas), não apoiando os limites registrados pelos autores.
Em P. pauciflora (Fig. 1F-H), 3% das cipselas amostradas apresentaram duas
costelas; 49% apresentaram três; 47% apresentaram quatro; 1% apresentou cinco costelas.
King & Robinson (1987) e Anderberg & al (2007) registraram que este gênero caracteriza-se
por apresentar de três a quatro costelas, não se pode, contudo, desprezar a ocorrência eventual
de duas e cinco costelas por cipsela documentada neste trabalho.
Chama a atenção o fato de Ch. stachyophylla e P. pauciflora, ambas pertencentes a
subribo Praxeliinae, apresentarem a maior instabilidade no número de costelas. Este fato
torna-se mais relevante quando se considera que a chave para gêneros da subtribo Praxeliinae
apresentada recentemente por Anderberg & al (2007) traz como primeiro passo a quantidade
de costelas na cipsela.
Apesar de King & Robinson (1987) e Anderberg & al (2007) relatarem a presença
de sete a dez costelas nas flores de Vittetia, o presente estudo revelou que, em V. orbiculata
(Fig. 1I), 91% dos ovários possuíam cinco costelas, 6% apresentou seis e 3% apresentou sete.
As porcentagens observadas mostram predominância de cinco costelas.
A presença de um número fixo de cinco costelas por ovário e fruto (Fig. 1J-L) foi
observada em Ca. macrocephalum, M. micrantha e S. reticulatus. Das três espécies
observadas, somente Ca. macrocephalum foi segregada de Eupatorium. Mikania micrantha e
S. reticulatus são espécies descritas anteriormente à segregação. Na chave de identificação
proposta por King & Robinson (1987), o gênero Mikania parte de sete a dez costelas (página
32, passo 39 da chave) contra cinco aqui registradas; na descrição do gênero, entretanto, os
autores referem quatro a dez costelas para Mikania, confirmando a fragilidade deste caráter.
Segundo King & Robinson (1987) e Anderberg & al (2007), o gênero Campuloclinium possui
cinco costelas e Symphyopappus de quatro a cinco, dados parcialmente corroborados por este
trabalho.
45
Como já referido por Saenz (1981) e Cabrera (2002), é natural se esperar que, nas
costelas, regiões mais projetadas do fruto, se encontre a inserção de um feixe vascular; a
formação da costela poderia significar a acomodação do feixe entre os tecidos fundamentais.
Nas espécies estudadas, contudo, a associação entre a presença de feixes vasculares e a
formação da costela não foi constante, exceto em Ca. macrocephalum, M. micrantha e S.
reticulatus que apresentaram feixes acompanhando as costelas em toda extensão. Em Ch.
stachyophylla, P. pauciflora (Fig 1M) e V. orbiculata, a maioria das costelas enquadra-se
nesta relação, embora existam também costelas sem a presença de feixe (Fig. 1N). Cron & al
(1993), estudando a anatomia de Cineraria, verificaram que as cipselas mais internas dos
capítulos são de formas variadas. Comparando a observação dos autores e os frutos analisados
neste trabalho, acredita-se que essa variação deve-se mais à restrição de espaço físico no
capítulo que à determinação genética. Assim, as cipselas podem ter a secção transversal
irregular em função da proximidade com as vizinhas, especialmente em capítulos congestos,
em que sofrem compressão em todas as direções, formando costelas mesmo em regiões onde
não há feixes vasculares.
Pelo presente estudo pode-se concluir que a presença de cinco costelas
acompanhadas de feixes vasculares é muito comum em cipselas de Eupatorieae, mas não é
constante, sendo, portanto, um caráter pouco confiável do ponto de vista taxonômico. Pode-se
inferir também que a formação de costelas nas cipselas está mais ligada à posição ocupada
pela flor no eixo da inflorescência do que à presença de feixes vasculares.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelas
bolsas de J. Marzinek e de D.M.T. Oliveira; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
São Paulo (FAPESP) pela bolsa de O.C. De-Paula e pelo auxílio financeiro junto ao Programa
BIOTA (Proc. 00/12469-3); ao M.Sc. Aristônio Magalhães Teles, pela identificação das
espécies estudadas.
Literatura citada
Anderberg, A.A., Baldwin, B.G., Bayer, R.G., Breitwieser, J., Jeffrey, C., Dillon, M.O.,
Eldenas, P., Funk, V., Garcia-Jacas, N., Hind, D.J.N., Karis, P.O., Lack, H.W.,
Nesom, G., Nordenstam, B., Oberprieler, C.H., Panero, J.L., Puttock, C.,
Robinson, H., Stuessy, T.F., Susanna, A., Urtubey, E., Vogt, R., Ward, J., &
46
Watson, L.E. 2007. Compositae. Pp. 61-576 in: Kubitzki, K., Kadereit, J.W., &
Jeffrey, C., (eds), The families and genera of vascular plants. Springer Verlag, Berlin
Heidelberg. p 61-576.
Barroso, G.M. 1950. Considerações sobre o gênero Eupatorium. Arquivos do Jardim
Botânico do Rio de Janeiro 10:13-116.
Bentham, G., & Hooker, J.D. 1876. Genera Plantarum II. Reeve & Co., London.
Cabrera, L. 2002. Cypsela development in Acourtia (Mutiseae, Nassauviinae, Asteraceae)
and its taxonomic implications. International Journal of Plant Sciences 163:227-233.
Cassini, A.H.G. 1829. Talleau dês Synanthérées. Annales les Sciences Naturelles 17:387-
423.
Cron, G.V., Robbertse, P.J., & Vincent, P.L.D. 1993. The anatomy of the cypselae of
species of Cineraria L. (Asteraceae - Senecioneae) and its taxonomic significance.
Botanical Journal of the Linnean Society 112:319-334.
Font Quer, P. 1985. Diccionario de Botánica. Editorial Labor, Barcelona.
Holmgren, P.K., Holmgren, N.H., & Barnett, L.C. 1990. Index Herbariorum. Part I: The
Herbaria of the world, 8 ed. International Association for Plant Taxonomy, New York.
Jensen, W.A. 1962. Botanical histochemistry: principles and practice. W.H. Freeman, San
Francisco.
Johansen, D.A. 1940. Plant microtechnique. McGraw-Hill Book Company Inc., New York.
King, R.M., & Robinson, H. 1987. The genera of the Eupatorieae (Asteraceae). Missouri
Botanical Garden, Kansas.
O’Brien, T.P., Feder, N., & McCully, M.E. 1964. Polychromatic staining of plant cell walls
by toluidine blue O. Protoplasma 59:368-373.
Saenz, A.A. 1981. Anatomía y morfología de frutos de Heliantheae (Asteraceae). Darwiniana
23:37-117.
47
Ilustrações
Fig 1. Ovários e frutos em secções transversais. (A-E) Chromolaena stachyophylla,
respectivamente com seis, sete, oito, nove e oito costelas. (F-H) Praxelis pauciflora,
respectivamente com duas, três e quatro costelas. (I) Vittetia orbiculata. (J) Campuloclinium
macrocephalum. (K) Mikania micrantha. (L) Symphyopappus reticulatus. (M-N) Praxelis
pauciflora. (M) Detalhe de costela com feixe vascular. (N) Detalhe de costela sem feixe
vascular. Barras: (A-I, K) = 150 µm; (J-L) = 100 µm; (M-N) = 50 µm.
48
49
Capítulo III
††
††
Trabalho elaborado segundo as normas da revista Annals of Botany.
50
Ontogênese seminal de Eupatorieae: um modelo para entender variações funcionais do
tegumento e seu papel no aborto de sementes de Asteraceae
JULIANA MARZINEK
1
E DENISE MARIA TROMBERT OLIVEIRA
2‡‡
1
Departamento de Botânica, Instituto de Biociências, UNESP – Universidade Estadual
Paulista, CP 510, 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil.
2
Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de
Minas Gerais, Avenida Antônio Carlos, 6627, Pampulha, CP 486, 31270-901, Belo
Horizonte, Minas Gerais, Brasil.
• Justificativa e objetivos A variação do papel do tegumento ao longo do desenvolvimento
seminal é pouco relatada na literatura, havendo maior ênfase em suas funções na semente
madura. Sementes de Asteraceae são pouco conhecidas e os relatos existentes raramente
exploram aspectos funcionais. O objetivo deste estudo foi avaliar a ontogênese seminal de
espécies de Eupatorieae, verificando o papel do tegumento na nutrição e no aborto de sementes.
• Métodos A ontogênese seminal de seis espécies de Eupatorieae foi analisada em material
incluído em metacrilato segundo técnicas usuais. A completa formação de sementes foi
verificada sob estereomicroscópio em amostras de 200 cipselas de cada espécie.
• Resultados principais Os resultados obtidos mostraram um padrão geral constante para as
Asteraceae anteriormente descritas; contudo, um novo padrão de vascularização seminal foi
relatado para a família, além de dois outros já descritos para outras espécies. Nas Eupatorieae
estudadas, o papel mais significativo do tegumento é nutritivo, ocorrendo consumo da endotesta
externa durante o desenvolvimento seminal; as camadas residuais colapsam na maturidade, não
sendo funcionais. Ocorreu aborto de sementes em todas as espécies estudadas, variando de 95%
em Symphyopappus reticulatus a 18,5% em Vittetia orbiculata; alterações endoteliais foram
observadas em todos os casos de aborto, embora haja variação nas estruturas remanescentes e
seu grau de desenvolvimento.
• Conclusões O tegumento seminal de Asteraceae tem nítido papel nutritivo juvenil,
transferindo-se ao pericarpo a função protetora na maturidade. É necessário ampliar o número
‡‡
Autor para correspondência: dmt[email protected]g.br
51
de espécies estudadas da família, buscando analisar a evolução da vascularização seminal no
grupo e os efetivos papéis do endotélio no aborto de sementes.
Palavras-chave: Asteraceae, anatomia, ontogênese, semente, vascularização, tegumento,
endotélio, aborto seminal.
INTRODUÇÃO
Óvulos e sementes exibem pequena plasticidade fenotípica e grande diversidade
morfológica, sendo consideradas significativas para a classificação das plantas. Infelizmente, a
estrutura de óvulos e sementes, principalmente de espécies tropicais, é muito pouco conhecida.
A falta de estudos descritivos e ontogenéticos dificulta a análise de caracteres evolutivos que
afetaram estas estruturas (Von Teichman e Wan Wyk, 1991).
Asteraceae é a maior família dentro das Eudicotiledôneas, com aproximadamente
1.600 gêneros e mais de 23.000 de ampla distribuição (Anderberg et al., 2007). No Brasil
ocorrem aproximadamente 300 gêneros e 2.000 espécies cosmopolitas (Souza e Lorenzi,
2005). A família é de fácil reconhecimento, principalmente pelos marcantes caracteres
reprodutivos, como a presença de capítulo altamente modificado e de ovário bicarpelar ínfero
com um óvulo de placentação basal (Jansen e Palmer, 1988).
Eupatorieae compreende 170 gêneros e 2.400 espécies. É concentrada no México,
América Central e do Sul, possui representantes na América do Norte, mas poucas espécies
no Velho Mundo (King e Robinson, 1987). Eupatorium vem sofrendo seqüenciadas
segregações, compiladas por King e Robinson (1987). As espécies estudadas neste trabalho
são, em sua maioria, derivadas destas separações.
Nas Asteraceae, o óvulo tem estrutura bem constante, sendo unitegumentado e
tenuinucelado (Corner 1976). As sementes também são unitegumentadas, mas a literatura
registra que sua vascularização é variável, tanto na rafe quanto na anti-rafe (Venkateswarlu,
1941; Corner, 1976).
Embora sejam encontrados diversos estudos anatômicos com frutos e sementes de
Asteraceae, com as tribos Cichorieae e Inuleae (Pandey et al., 1978, 1983); Vernonieae,
Senecioneae, Heliantheae, Eupatorieae e Heliantheae (Pandey e Singh, 1980, 1982a, 1982b,
1983, 1994), raras são as análises ontogenéticas, como a de Kapil e Sethi (1962b). Devido a
esta lacuna, pouco se conhece sobre as funções desempenhadas pelo tegumento ao longo do
52
desenvolvimento. A análise estrutural das várias fases da formação da semente permite
verificar a ocorrência de variação funcional, bem como da transferência de função do
tegumento ao pericarpo, já que os frutos são indeiscentes na família.
Estudos estruturais detalhados são indispensáveis também para a compreensão dos
eventos relacionados ao desenvolvimento anormal das estruturas ovulares ou seminais, que
culminam no aborto da semente. A baixa formação de sementes em Asteraceae é relatada em
vários trabalhos, como Sassaki et al. (1999); Ferreira et al. (2001); Machado et al. (2004) e
tida não só como um problema ecológico, mas também econômico, como no caso das
Asteraceae medicinais (Afolayan et al., 1997).
Este trabalho foi desenvolvido com o objetivo de descrever a ontogênese das sementes
de seis espécies de Eupatorieae, parte delas segregadas de Eupatorium s.l., verificando,
principalmente, a ocorrência de aborto seminal e os tecidos relacionados a esse processo.
MATERIAL E MÉTODOS
Indivíduos de Campuloclinium macrocephalum (Less.) DC., Chromolaena
stachyophylla (Spreng.) R. King & H. Robinson, Mikania micrantha H.B.K., Praxelis
pauciflora (H.B.K.) R. King & H. Robinson, Symphyopappus reticulatus Baker e Vittetia
orbiculata (DC.) R. King & H. Robinson foram coletados em fragmentos de cerrado nas
proximidades do Município de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. O material foi
herborizado e depositado no Herbário BOTU (Holmgren et al., 1990).
Ovários e cipselas, nas diversas fases de desenvolvimento, foram coletados e fixados
em FAA 50 (Johansen, 1940) e conservados em etanol a 70% (Jensen, 1962). O material foi
seccionado em micrótomo rotativo com 2 a 6 µm de espessura e as secções obtidas foram
coradas em azul de toluidina 0,05%, pH 4,7 (O’Brien et al., 1964), montadas em resina
sintética e analisadas em microscópio de luz Olympus BX41, obtendo-se as imagens
digitalmente. Secções longitudinais e transversais das sementes jovens foram ilustradas em
diagramas, produzidos a partir de fotomicrografias para destacar os padrões de vascularização
observados.
Foram realizados os seguintes testes histoquímicos: para evidenciar polissacarídeos e
pectinas, vermelho de rutênio (Jensen, 1962); para paredes lignificadas, floroglucinol
acrescido de ácido clorídrico (Sass, 1951); para substâncias lipídicas, Sudan IV; para amido,
lugol; para compostos fenólicos, cloreto férrico acrescido de carbonato de sódio (Johansen,
1940); para proteínas, azul mercúrio de bromofenol (Mazia et al., 1953).
53
Para verificar a produção de sementes, foram analisadas 200 cipselas maduras e bem
formadas, provenientes de diferentes indivíduos de cada espécie, as quais foram dissecadas
sob estereomicroscópio Zeiss.
RESULTADOS
Desenvolvimento seminal
O óvulo das espécies estudadas é anátropo, unitegumentado, tenuinucelado, formado em
placentação basal. A epiderme externa do tegumento é composta por uma camada de células
levemente alongadas no sentido longitudinal, de cutícula delgada, citoplasma pouco denso e
núcleos evidentes. O mesofilo é composto por sete (S. reticulatus) a nove (Ch. stachyophylla)
camadas de células, semelhantes às epidérmicas (Fig. 1A-B).
A vascularização ovular é feita por um cordão procambial que percorre a rafe e se
estende pela anti-rafe até próximo à micrópila em Ca. macrocephalum, P. pauciflora e S.
reticulatus (Fig. 2A). Em V. orbiculata, o cordão procambial se estende apenas pelo terço
mediano da anti-rafe (Fig. 2B), enquanto em Ch. stachyophylla e M. micrantha, o cordão
procambial estende-se até a calaza, bifurca-se e funde-se novamente no terço micropilar da anti-
rafe (Fig. 2C).
A epiderme interna é multiplicativa e composta por duas a quatro camadas de células em
todas as espécies (Fig. 1C); a mais interna apresenta células com núcleos volumosos e conteúdo
mais denso (Fig. 1C-D). Internamente ao tegumento, observa-se o nucelo escasso e o
megagametofito alongado em formação (Fig. 1D).
Previamente à antese, observou-se a ocorrência de auto-fecundação, como pode ser visto
em V. orbiculata (Fig. 1E).
Após a fecundação, ocorre pequeno alongamento e a semente atinge, de modo não
multiplicativo, o tamanho característico da espécie. Os únicos eventos observados são o
alongamento e diferenciação celular no tegumento e a formação do embrião.
Na semente jovem, a exotesta e a mesotesta não apresentam modificações, exceto no
feixe vascular que se diferencia (Fig. 3A). A endotesta externa forma paredes irregularmente
espessadas, com intenso acúmulo de compostos pécticos; a endotesta interna é unisseriada e
constitui o endotélio (Fig. 3A), onde não se acumulam pectatos. O endosperma é celular e o
embrião encontra-se na fase globular (Fig. 3B).
Durante o desenvolvimento, completa-se a diferenciação do feixe da rafe (Fig. 3C) e
anti-rafe (Fig. 3D), e há a reabsorção dos compostos pécticos da endotesta externa, formando
54
um espaço lisígeno (Fig. 3E). O endotélio também é reabsorvido nesta fase (Fig. 3E),
concomitantemente ao crescimento do embrião. O endosperma encontra-se periférico ao
embrião, cujo desenvolvimento comprime o espaço lisígeno criado pela reabsorção parcial da
testa (comparar Fig. 3B, E, F).
A semente madura é anátropa, com formato alongado e tegumento papiráceo, ocupando
totalmente a cavidade seminal da cipsela (Fig. 4A-B). A testa colapsa e observam-se somente
resíduos de paredes celulares junto ao pericarpo (Fig. 4A-C). O endosperma é persistente, com
uma a duas camadas de células tendendo a cubóides, com citoplasma denso e núcleos evidentes
(Fig. 4B-C); nestas células detectou-se a presença de lipídeos.
O embrião é reto e possui eixo embrionário cilíndrico unido aos dois cotilédones (Fig.
4A) plano-convexos (Fig. 4B). A radícula e a plúmula são pouco diferenciadas (Fig. 4A). As
células do embrião apresentam citoplasma denso, também com acúmulo de lipídeos. O
cotilédone possui protoderme com células cubóides, sem estômatos e tricomas. O mesofilo é
homogêneo (Fig. 4B), com leve tendência à dorsiventralidade, já que ocorrem células mais
alongadas adaxialmente e mais isodiamétricas voltadas para a região abaxial. Imersos no
mesofilo, ocorrem três cordões procambiais. Em Ch. stachyophylla e em P. pauciflora (Fig.
4D), foram observadas sementes com embrião bem formado, mas com cotilédones assimétricos.
Aborto de sementes
Foi observada uma taxa variável de aborto em todas as espécies estudadas. Enquanto
em S. reticulatus somente 5% das cipselas analisadas continham sementes bem formadas em
seu interior, em V. orbiculata observaram-se 81,5% de cipselas nessas condições. Nas demais
espécies, formaram-se sementes em 40% (Ca. macrocephalum, Fig. 5A), 48,5% (Ch.
stachyophylla), 58% (M. micrantha) e 77,5% (P. pauciflora) das cipselas estudadas.
Além da grande freqüência de aborto, verificou-se que os processos pelos quais ele
ocorre são semelhantes em todas as espécies. Em todos os casos, a primeira alteração
observada relacionou-se ao endotélio, em que foram observadas divisões celulares, ocorrendo
de maneira desorganizada e produzindo estratos irregulares de células (Fig. 5B), consumindo
parcialmente a endotesta externa. Em determinados casos, verificou-se que o endotélio
ampliado comprime o megagametofito (Fig. 5C), causando sua completa degeneração (Fig.
5D). Desta maneira, o crescimento seminal é interrompido, embora o pericarpo continue se
desenvolvendo até a estrutura característica da espécie. Interrompido o desenvolvimento
55
seminal, contudo, diferente do observado com estruturas bem formadas (Fig. 5A), a cavidade
seminal não é preenchida pela semente (Fig. 5B-F).
Em cipselas que atingiram a maturidade com a semente abortada (Fig. 5E-G), pode-se
verificar a presença de resquícios da semente, principalmente do tegumento; nesses casos, a
cavidade seminal pode ser ampla, abrigando um volumoso espaço (Fig. 5E-F) ou restrita,
estando o amplo espaço interno ao tegumento, em função do desenvolvimento incompleto do
embrião (Fig. 5G). Foram encontrados espécimes com a exotesta e os feixes remanescentes,
acompanhados por resíduos endoteliais, como registrados em Ca. macrocephalum (Fig. 5E).
Em casos mais extremos, permanece somente parte do tegumento colapsado, sem ser possível
o reconhecimento de camadas celulares, como em S. reticulatus (Fig. 5F). Em outros
exemplares, como o de V. orbiculata (Fig. 5G), além da testa, observou-se uma camada
endospérmica irregular e descontínua, e um conjunto disforme constituído pelo remanescente
da mal-formação do embrião.
DISCUSSÃO
Desenvolvimento seminal
De acordo com Corner (1976), o óvulo de Asteraceae possui tegumento único com
quatro a 18 camadas de células, multiplicativo ou não. Nas espécies estudadas, verificou-se
que a epiderme interna do tegumento é multiplicativa. Ainda segundo o autor, o endosperma
pode ser nuclear ou celular nas compostas. Quanto a esses aspectos, as sementes das espécies
estudadas enquadram-se tipicamente no padrão descrito para a família.
Os papéis do tegumento na semente madura são frequentemente discutidos na
literatura. Werker (1997) resumiu que o tegumento assume a função de proteção do embrião
maduro contra a dessecação e danos físicos e biológicos; a autora destacou que, mais
raramente, o tegumento maduro acumula reservas úteis à germinação das sementes. Apesar
das generalizações encontradas na literatura serem relevantes, os papéis do tegumento devem
ser, contudo, considerados em associação ao tipo de pericarpo constituído, já que pode haver
transferência da função protetora do tegumento para o pericarpo, quando este é indeiscente.
Como visto nas Eupatorieae estudadas, este processo ocorre nas Asteraceae em que o
tegumento único é colapsado na maturidade, quando apenas o pericarpo da cipsela fornece a
proteção ao embrião.
Na estrutura jovem, os papéis do tegumento são relacionados à nutrição,
transferindo açúcares e aminoácidos para o megagametofito e esporofito jovem e acumulando
56
materiais de reserva temporariamente (Werker, 1997). As espécies estudadas mostram
claramente esta função tegumentar na semente jovem. A partir do possível caráter
multiplicativo da testa, um aspecto das sementes de Asteraceae já destacado por Corner
(1976), as espécies estudadas produzem uma série de camadas endotestais que acumulam
pectatos nas paredes celulares. Trabalhos anteriores com diversos grupos de Asteraceae (Tab.
1) raramente relataram o desenvolvimento da endotesta externa. Embora alguns estudos
tenham sido apresentados como ontogenéticos, diversos deles não mencionaram a origem das
camadas da testa. Na maioria das vezes, a região periendotelial é descrita como um espaço de
ar, certamente em referência ao resultado da reabsorção dessas camadas; tal descrição se deve,
provavelmente, ao fato dos autores não acompanharem o tegumento desde o início do
desenvolvimento. O acúmulo de substâncias no tegumento jovem, seguido de sua reabsorção,
paralelamente ao desenvolvimento do embrião foi claramente demonstrado neste trabalho,
enfatizando que a maior relevância do tegumento nas Eupatorieae é nutritiva e está restrita à
fase juvenil. Interpretação similar foi apresentada apenas por Davis (1962), Marzinek e
Oliveira (em preparação) e Marzinek et al. (submetido).
À parte da variação da vascularização seminal já publicada anteriormente, as
sementes aqui estudadas revelam um novo padrão ainda não relatado na literatura.
Venkateswarlu (1941) observou, nas seis espécies estudadas por ele, que o feixe rafeal é único
e prolonga-se em diferentes comprimentos na anti-rafe. Já Corner (1976) relatou três tipos de
vascularização em Asteraceae: um único cordão que se estende do funículo até a micrópila,
um cordão com ramificações pós-calazais e dois cordões funiculares, que se dividem uma vez
e emitem vários pequenos cordões pós-calazais.
Estudando apenas seis espécies de uma mesma tribo de Asteraceae, este trabalho
documentou três tipos de vascularização, destacando um padrão inédito de vascularização
seminal. A observação da emissão de um feixe rafeal que se duplica na região calazal e volta
a se unir no terço inferior da anti-rafe em Ch. stachyopphylla e M. micrantha demonstra que a
vascularização seminal em Asteraceae é ainda pouco conhecida e merece novos trabalhos.
Considerando que a semente é tida como um órgão conservador e de pequena plasticidade
(Von Teichman e Van Wyk, 1991), sua vascularização pode constituir uma característica
importante para análises filogenéticas na família. Além disso, é difícil interpretar a seqüência
evolutiva do caráter vascularização seminal nas Asteraceae, especialmente em função do
pequeno número de espécies estudadas frente à dimensão da família. Corner (1976) e Werker
(1997) consideraram derivadas as sementes pequenas e que apresentam um único feixe
vascular.
57
Para Werker (1997), o endotélio, também conhecido como tapete tegumentar, é uma
especialização da epiderme interna do tegumento interno do óvulo. Ocorre em 65 famílias de
dicotiledôneas, inclusive Asteraceae, e está envolvido nos seguintes processos: transferência
de nutrientes do tegumento da semente para o saco embrionário; acúmulo temporário de
nutrientes; aparente secreção de enzimas digestivas como amilases e proteinases, dissolver
produtos de seu próprio metabolismo e podendo também atuar como uma barreira, prevenindo
o crescimento excessivo do embrião e endosperma. Para Bouman (1984), o endotélio é
usualmente composto por uma camada, mas pode ser encontrado bisseriado ou multisseriado,
como nas Asteraceae, podendo ainda ser persistente na semente madura, conforme indicado
por Johri et al. (1992). Para Dahlgren (1991) e Von Teichman e Van Wyk (1991), a presença
de endotélio é considerada caráter derivado e é associada a óvulos tenuinucelados,
unitegumentados e à produção de pequenas sementes, como é o caso das Asteraceae.
É comum a existência de interpretações errôneas geradas pela proximidade entre
endotélio e endosperma. Em Tridax, Maheshwari e Roy (1952) e Kapil e Sethi (1962a)
relataram a formação de uma ou duas camadas de endosperma que persistem na semente
madura. Entretanto, a proximidade entre estas camadas gera equívocos, como os de
Deshpande (1960, 1962), que estudando a mesma espécie chegou à conclusão que as duas
camadas remanescentes são endoteliais. Padmanabhan (1962) reinvestigou a origem da
camada persistente na semente e concluiu que se tratava de endosperma. Segundo Grau e
Hopf (1985), em Asteraceae, o endosperma disposto em camadas firmes cerca o embrião
como uma proteção adicional e só é rompido mecanicamente durante a germinação.
Com relação ao embrião, a organização observada é característica da família
(Martin, 1946), embora chame a atenção o fato de alguns embriões apresentarem-se bem
formados, mas com cotilédones nitidamente assimétricos. Como se trata de inflorescências
congestas, esta variação estrutural provavelmente se deve à posição da flor no eixo da
inflorescência.
Aborto de sementes
Durante este trabalho, verificou-se que a produção de cipselas em todas as espécies
estudadas é muito alta, porém várias delas não apresentam sementes bem formadas em seu
interior. Diversos trabalhos também observaram este fenômeno, como os de Clampitt (1987),
Maluf e Wizentier (1998) e Sassaki et al. (1999).
58
É sabido que as Asteraceae apresentam grande diversidade de sistemas reprodutivos,
com muitas espécies possuindo grande flexibilidade de estratégias, aspecto crucial para o
sucesso da família na maioria das regiões biogeográficas (Hiscock, 2000). Byers (1995)
investigou as causas da baixa produção de sementes em Eupatorium resinosum e concluiu que
tanto a baixa deposição de pólen como a incompatibilidade do pólen podem contribuir para isso.
A auto-incompatibilidade é freqüente nas Asteraceae (Richards, 1986) e a tribo Eupatorieae
desenvolveu sistema de incompatibilidade genética (Ferrer e Good-Avila, 2007). Para
Warburton et al. (2000), quando existe pequena diversidade genética dentro da população e o
fluxo gênico não ocorre, a existência de mecanismos de auto-incompatibilidade podem resultar
em pouca ou nenhuma produção de frutos. Em Asteraceae, a ausência de redução do pericarpo
pode ser devido ao pequeno envolvimento de energia em sua produção, visto que não há
aumento de camadas pericárpicas. Assim, o desenvolvimento do pericarpo mantém-se
inalterado enquanto que a semente nem sempre apresenta-se bem formada.
Na maioria das plantas com flores, poucos óvulos resultam em sementes viáveis. É
comum que óvulos mesmo quando fertilizados, sejam abortados durante a embriogênese
(Sedgley, 1980). Em Asteraceae, vários autores registram a ocorrência de aborto de sementes,
abrangendo espécies de diversas tribos, como as estudadas por Cooper e Brink (1949); Tiagi e
Taimmi (1960, 1963); Misra (1964) e Cichan e Palser (1982). Uma das possíveis explicações
poderia estar relacionada a ocorrência de muitas flores no capítulo, o que poderia ser
responsável pela falta de recursos maternos, levando ao aborto de óvulos e sementes.
Entretanto, Solbrig e Rollins (1977), Sano (1977), Kimata (1978) e Schemske (1978) afirmaram
que, em ervas anuais e perenes, a proporção de ovários que se transformam em fruto é alta e não
parece ser limitada por investimento materno depois de florescer.
O desenvolvimento anormal de óvulos pode estar relacionado à proliferação do
endotélio (Cichan e Palser, 1982), falha na formação do embrião e problemas no
desenvolvimento do endosperma. Segundo Kapil e Tiwari (1978), a proliferação do endotélio
pode estar associada ao aborto do embrião, particularmente em cruzamentos incompatíveis. Nas
espécies estudadas, a proliferação desorganizada das células endoteliais pode estar relacionada à
incompatibilidade, visto que se observou a ocorrência de fecundação, mas muitas semente não
completaram seu desenvolvimento.
Muitas Asteraceae possuem sistema subterrâneo complexo e muito desenvolvido,
relacionados a estratégias de propagação vegetativa, como é o caso de Smallanthus sonchifolius,
descrita por Machado et al. (2004), uma espécie que não produz sementes viáveis nem mesmo
nas áreas de sua ocorrência natural. Sajo e Menezes (1986a,b) relataram que em Vernonia
59
linearis, V. psilophylla, V. sessilifolia a maior parte das cipselas em cada capítulo não contêm
sementes em seu interior; as autoras associam esta observação ao fato de que os rizóforos
típicos da espécie originam novos ramos aéreos em suas porções próximas ao solo e
considerando que tais estruturas se constituem importante unidade de reprodução nessas
plantas. Apesar desses relatos, não há estudos sobre o sistema subterrâneo das espécies aqui
estudadas, não sendo possível relacionar o aborto de sementes à eficiência de propagação
vegetativa no grupo. Os dados obtidos indicam nitidamente que o endotélio desempenha papel
significativo no aborto seminal em Asteraceae. Investimentos em pesquisas que permitam
definir mais claramente os papéis do endotélio, tanto no desenvolvimento normal das sementes
quanto em seu aborto, são indispensáveis para permitir a compreensão da alta taxa de formação
de cipselas sem sementes viáveis em várias espécies de compostas.
AGRADECIMENTOS
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelas bolsas
concedidas; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), Programa
BIOTA (Proc. 00/12469-3), pelo auxílio financeiro; ao M.Sc. Aristônio Magalhães Teles, pela
identificação das espécies deste estudo; ao M.Sc. Orlando Cavalari De-Paula, pelo auxílio nas
ilustrações.
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65
Tabela e Ilustrações
66
Tabela 1. Dados comparativos dos estudos estruturais sobre sementes de diferentes tribos de
Asteraceae disponíveis na literatura, com ênfase nas características da zona periendotelial (ZP).
(+) presença, (-) ausência, (?) dado não citado.
Tribos
Ontogênese
seminal
Origem da
ZP
Características da ZP Função da ZP Referências
Anthemideae - ? ? ? Davis (1962)a
Astereae - ? ? ? Davis (1964)
Cichorieae + ? espaço de ar ? Pandey et al. (1978)
Cichorieae + ?
lise das células, diminuindo o número de
camadas do tegumento
? Sood et al. (2000)
Cinereae + ? espaço de ar ? Singh e Pandey (1985)
Eupatorieae + ? espaço de ar ?
Pandey e Singh (1983);
Pandey e Singh (1994)
Gnaphalieae - ?
células ao redor do endotélio mostram
sinais de ação de enzimas, o citoplasma
se desorganiza
nutritiva Davis (1962)b
Gnaphalieae - ? ? ? Davis (1961)
Helenieae - ? ? ? Misra (1964)
Heliantheae - ? ? ? Maheshwari e Roy (1952)
Heliantheae + ? espaço de ar ? Misra (1965)
Heliantheae + ? ? ?
Kapil e Sethi (1962)a;
Padmanabhan (1962)
Heliantheae - ?
as células perdem seus conteúdos e
formam a zona periendotelial,
posteriormente comprimidas
? Pullaiah (1981)
Heliantheae + ? espaço de ar ?
Pandey e Singh (1982)a;
Pandey e Singh (1994)
Inuleae - ?
as células perdem seus conteúdos e
formam a zona periendotelial e são
posteriormente comprimidas
? Pullaiah (1979)
Inuleae + ? espaço de ar ? Pandey et al. (1983)
Mutiseae + ?
células do endotélio aumentam, perdem
conteúdo e degeneram (do redor tbém)
? Kapil e Sethi (1962)b
Mutiseae +
endotesta
externa
endotesta externa péctica, com posterior
formação de amplo espaço lisígeno
nutritiva
Marzinek e Oliveira (em
preparação)
Senecioneae + ? espaço de ar ? Pandey e Singh (1982)b
Senecioneae + ?
a zona periendotelial + endotélio são
consumidas pelo embrião
? Pullaiah (1983)
Senecioneae +
endotesta
externa
endotesta externa péctica, com posterior
formação de amplo espaço lisígeno
nutritiva Marzinek et al. (submetido)
Vernonieae + ? espaço de ar ? Pandey e Singh (1980)
Vernonieae - ? ? ? Tiagi e Tamni (1960)
Vernonieae - ? ? ? Tiagi e Tamni (1963)
Vernonieae - ?
região periendotelial é reabsorvida e há
endotélio remanescente
? Misra (1972)
Vernonieae + ? reabsorção com criação espaço lisígeno ? Martins (2006)
Fig. 1. Óvulo de botão floral. Secções longitudinais (A, D-E); secções transversais (B-C). (A)
Praxelis pauciflora. (B) Symphyopappus reticulatus. (C) Detalhe da epiderme interna
multiplicativa de Mikania micrantha. (D) Detalhe do megagametofito e epiderme interna
multiplicativa de Campuloclinium macrocephalum. (E) Auto-fecundação em Vittetia
orbiculata; notar o tubo polínico penetrando o megagametofito e atingindo a oosfera. ar, anti-
rafe; ch, calaza; ie, epiderme interna; in, tegumento; me, megagametofito; mi, micrópila; nu,
nucelo; ow, parede ovariana; ra, rafe. Barras = 100 µm (A-B,E); 20 µm (C); 50 µm (D).
67
Fig. 2. Diagramas das secções longitudinais (à esquerda) e transversais (à direita), nas alturas
indicadas, dos óvulos das espécies estudadas, mostrando os padrões de vascularização
verificados. (A) Campuloclinium macrocephalum, Praxelis pauciflora e Symphyopappus
reticulatus. (B) Vittetia orbiculata. (C) Chromolaena stachyophylla e Mikania micrantha.
68
Fig. 3. Semente imatura. Secções longitudinais (B, F) e transversais (A, C-E). (A) Chromolaena
stachyophylla (seta: endotesta externa com paredes pécticas). (B) Symphyopappus reticulatus,
com embrião globular. (C-D) Respectivamente, rafe e anti-rafe de Symphyopappus reticulatus.
(E) Detalhe de Symphyopappus reticulatus (ponta de seta, espaço lisígeno formado pela
reabsorção da endotesta). (F) Detalhe de Mikania micrantha, com embrião cordiforme. *
cavidade seminal; ed, endosperma; em, embrião; en, endotélio; sc, tegumento seminal; pe,
pericarpo; xy, xilema. Barras = 50 µm (A, E); 150 µm (B); 20 µm (C-D); 100 µm (F).
69
Fig. 4. Semente madura bem formada. Secção longitudinal (A); secções transversais (B-D). (A-
C) Chromolaena stachyophylla; notar o amplo embrião, acompanhado pelo endosperma escasso
e testa colapsada. (D) Praxelis pauciflora, evidenciando os cotilédones assimétricos. co,
cotilédone; ea, eixo embrionário; ed, endosperma; pe, pericarpo; sc, tegumento seminal. Barras
= 150 µm (A-B); 50 µm (C); 100 µm (D).
70
Fig. 5. Sementes em diferentes graus de formação. Secções transversais. (A) Semente bem
formada de Campuloclinium macrocephalum. (B) Semente imatura de Campuloclinium
macrocephalum, em fase inicial de aborto; notar o endotélio com proliferação irregular. (C)
Semente imatura de Vittetia orbiculata, mostrando desorganização endotelial. (D) Cipsela
jovem de Chromolaena stachyophylla, com semente em degeneração. (E) Cipsela madura de
Campuloclinium macrocephalum mostrando semente parcialmente desenvolvida (seta, feixe
vascular). (F-G) Respectivamente, cipsela madura de Symphyopappus reticulatus e de Vittetia
orbiculata, contendo resíduos de sementes abortadas. (en, endotélio desorganizado; ponta de
seta em G, resquícios do embrião). * cavidade seminal. Barras = 150 µm (A, F); 100 µm (B, E,
G); 50 µm (C, D).
71
72
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A partir do trabalho aqui apresentado, pode-se destacar:
• Levando-se em consideração o grande número de espécies de Asteraceae, as análises
estruturais de cipselas das compostas ainda são pouco abrangentes e o estudo de frutos nesta
família é importante para o entendimento de aspectos ecológicos e filogenéticos do grupo.
• As estruturas acessórias (pápus e carpopódio) das cipselas estudadas permitem diferenciar
as espécies, corroborando as segregações sofridas pelo gênero Eupatorium.
• Embora haja tendência na literatura de se associarem costelas e feixes nas cipselas de
Asteraceae, nem sempre as costelas possuem feixes. A variação do número de costelas
registradas nas espécies estudadas torna este caráter pouco seguro para aplicação em
descrições e/ou chaves de identificação dos gêneros estudados.
• Considerando o pequeno número de espécies estudadas, a grande variação observada na
vascularização da semente e o caráter conservador deste órgão, novos trabalhos enfocando os
padrões de vascularização seminal são desejáveis e podem trazer subsídios adicionais para
compreender a filogenia do grupo. Este trabalho registrou um novo tipo de vascularização da
semente, o que mostra a pouca exploração desta característica.
• Trabalhos ultra-estruturais sobre o papel do endotélio no aborto de sementes e sua função na
nutrição do embrião são muito importantes para se esclarecerem mecanismos de crescimento
do embrião, relacionando-os com as possíveis falhas que culminam no aborto de sementes.
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Elaboradas segundo as normas da ABNT.
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