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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM
Comportamento reprodutivo de Podocnemis erythrocephala (Spix 1824)
(Testudines, Podocnemididae) em cativeiro
CAMILA RUDGE FERRARA
Dissertação apresentada ao Programa Integrado de
Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos
Naturais do convênio INPA/UFAM, como parte dos
requisitos para obtenção do título de Mestre em
CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentração em
Biologia de Água Doce e Pesca Interior
MANAUS-AM
2007
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ii
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM
Comportamento reprodutivo de Podocnemis erythrocephala (Spix 1824)
(Testudines, Podocnemididae) em cativeiro
CAMILA RUDGE FERRARA
ORIENTADOR: Richard Carl Vogt
Dissertação apresentada ao Programa
Integrado de Pós-Graduação em Biologia
Tropical e Recursos Naturais do convênio
INPA/UFAM, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS, área de concentração em
Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
MANAUS-AM
2007
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i
FICHA CATALOGRAFICA
Camila Rudge Ferrara
Comportamento reprodutivo de Podocnemis erythrocephala em cativeiro (Testudines,Podocnemididae) /
Camila Rudge Ferrara – Manaus: INPA/UFAM
2007.
56p. ilust.
Dissertação de Mestrado – Área de concentração: Biologia de Àgua Doce e Pesca Interior.
Palavras-chaves: 1. Irapuca 2. Podocnemidae 3. Comportamento 4. Seleção sexual 5. Amazônia
Keywords: 1.Irapuca 2. Podocnemidae 3. Behavior 4. Sexual selection 5. Amazon
SINOPSE:
Estudou-se alguns aspectos do comportamento reprodutivo e da seleção sexual de
Podocnemis erythrocephala em cativeiro. Foram reconhecidas três fases da corte até o
acasalamento e não houve seleção das fêmeas por tamanho e coloração da cabeça.
Palavras-chave: 1. Irapuca 2. Podocnemidae 3. Comportamento 4. Seleção sexual 5.
Amazônia
ii
Esta dissertação é dedicada aos meus
pais, Arnaldo e Iza e à memória de meus
avós, Arnaldo e Cecília.
iii
AGRADECIMENTOS
Aos meus pais pela confiança, apoio e incentivo durante todas as etapas da
minha vida.
Ao meu orientador Dr. Richard Vogt pela oportunidade e confiança.
Ao Dr. Celso Morato, luz que apareceu no meu caminho e me ajudou a dar forma
ao meu trabalho, sem ele certamente não teria chegado aqui.
Ao Jaime pela ótima companhia de campo e por toda ajuda e conselhos dados
durante o desenvolvimento da dissertação.
Ao Leo por todo seu amor, carinho e paciência.
Ao pessoal do laboratório pela ajuda durante o mestrado, em especial ao Arthur,
Ladislau, Melina, e Rafael que me ajudaram nas coletas de campo e na devolução dos
exemplares.
À Deise por todas as suas revisões, não sei o que seria do meu português sem
você.
À Lucélia por todos os conselhos dados na fase inicial do mestrado quando ainda
estava totalmente “flutuando”.
Ao Dr. Jansen Zuanon por toda sua calma e ensinamentos.
À Caru pelos seus maravilhosos desenhos.
À galera de casa Zeca, Jah, Leo, Kabuck, Tonho, Juliana, Tucumã e Gato por
toda ajuda com as tortugas.
À Tucumã por sua companhia e carinho.
Aos amigos que sempre quebram meu galho, Rafael, Doidinho, Angelita, Thiago,
Carlinha, Jaime...
Às secretárias da Pós-graduação Carminha e Elany, por todos os galhos
quebrados.
Ao pessoal da secretaria do BADPI, em especial ao Otacy e ao Bactéria.
Ao CNPQ pela bolsa de mestrado concedida.
À FAPEAM pelo financiamento do projeto.
iv
Às minhas amigas do coração Paulinha e Maria, por todos os momentos de
risadas e descontrações.
À toda minha família, em especial a tia Lelé que de uma forma ou de outra
sempre esteve presente me incentivando .
Ao amigos que fiz em Manaus e aos que deixei em São Paulo.
v
Resumo
O comportamento reprodutivo de Podocnemis erythrocephala (irapuca) em cativeiro foi
estudado por meio de observações dos comportamentos de corte e cópula, seleção
sexual para tamanho da carapaça e da cabeça, coloração cefálica, e influência da
temperatura da água nos movimentos de corte. Foram utilizados no estudo 20 fêmeas e
39 machos, observados durante 390 horas em 150 sessões de 3-6 horas diárias. Três
categorias de comportamentos foram observadas. A primeira fase da corte foi,
caracterizada pelas aproximações de ambos os sexos e perseguições dos machos às
fêmeas. A fase seguinte correspondeu à pré-cópula, caracterizada pela receptividade
da fêmea ao cortejo dos machos e comportamentos que tem como conseqüência a
cópula (terceira fase). As fêmeas, passivas ou agressivamente, podem rejeitar machos
nas duas primeiras fases. Para avaliar possíveis diferenças no sucesso reprodutivo de
machos com cabeça artificialmente coloridas foram realizadfos testes que resultaram
em respostas similares das fêmeas para os diferentes tratamentos. Os tamanhos das
carapaças e cabeças variaram significativamente entre os sexos, fêmeas são maiores
do que os machos. Com relação aos movimentos, fêmeas cortejam mais que os
machos, principalmente nas temperaturas mais altas do aquário (29 – 31ºC).
vi
ABSTRACT
The reproductive behavior of Podocnemis erythrocephala in captivity was studied
through the observation of courtship behavior, mating, sexual selection for carapace
length, head width, and cephalic coloration, as well as influence of water temperature in
courtship behavior. The study was conducted with 20 females and 39 males in 390
hours of observation in 150 sessions of 3-6 hours per day. Three categories of behavior
patterns were observed. The initiation behavior corresponded to the first phase of the
courtship, characterized by the approximation of both sexes and males pursuing
females. The following behavior patterns corresponded to pre-mating, characterized by
female receptivity to male courtship and behavior patterns consequences of which will
be mating. Females may passive or aggressively reject males in the two first phases.
Females were homogeneously receptive to males, independent of their head color,
artificially painted by red or black. The size differences of the carapace and head were
significant between the sexes; females are larger than males. Females were found be
more active. Moving and courting more than males, specially with the higher
temperature (29 – 31ºC).
vii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Frequência de procura ou aceitação dos machos na seleção das fêmeas..22
Tabela 2.1. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da
carapaça (cm) dos machos..........................................................................................23
Tabela 2.2. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da
carapaça (cm) das fêmeas...........................................................................................24
Tabela 2.3. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da
carapaça, (cm) dos machos e fêmeas..........................................................................24
Tabela 3.1. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da cabeça
(cm) dos machos..........................................................................................................24
Tabela 3.2. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da cabeça
(cm) das fêmeas..........................................................................................................25
Tabela3.3. Estatística das distribuições de freqüências dos comprimentos da cabeça,
(cm) dos machos, e fêmeas.........................................................................................25
Tabela 4. Associação entre temperatura da água e os movimentos de corte, machos e
fêmeas..........................................................................................................................26
Tabela 5. Freqüência de movimentos, machos e fêmeas............................................27
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Fluxograma da corte até o final do acasalamento ....................................13
Figura 2. Comportamento reprodutivo, Primeira fase: aproximação do macho: por trás
(a), cabeça (b), lateral (c); aceitação da fêmea (d); rejeição da fêmea (e); perseguição
do macho à fêmea: nadando (f), andando (g), mordendo (h).........................................17
Figura 3. Comportamento reprodutivo, segunda fase – pré-cópula: tentativa de monta
(a); pescoço do macho encosta na carapaça da fêmea (b); cauda arqueada do macho
na cloaca da fêmea (c – e); rejeição da fêmea (f)...........................................................19
Figura 4. Comportamento reprodutivo, Terceira fase: cópula (a – c); final (d)...............21
ix
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO..................................................................................................................1
Podocnemis erythrocephla.....................................................................................2
OBJETIVOS......................................................................................................................6
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................7
Animais...................................................................................................................7
Experimentos..........................................................................................................7
Corte e acasalamento.............................................................................................8
Influência da cor da cabeça dos machos na seleção pelas fêmeas.....................9
Morfometria e dimorfismo sexual............................................................................9
Movimentos de corte e temperatura......................................................................10
Movimentos de corte.............................................................................................11
RESULTADOS................................................................................................................12
1. Corte e Acasalamento......................................................................................12
2. Influência da cor da cabeça dos machos na seleção pelas fêmeas.................20
3. Morfometria e dimorfismo sexual......................................................................21
4. Temperatura e movimentos de corte................................................................24
5. Freqüência de movimentos de corte................................................................25
DISCUSSÃO...................................................................................................................28
Corte e acasalamento...........................................................................................28
Seleção sexual.....................................................................................................35
Corte e movimentos em função da temperatura da água.....................................39
CONCLUSÕES...............................................................................................................41
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS................................................................................42
x
INTRODUÇÃO
O comportamento dos quelônios é um dos mais importantes fatores que nos
auxiliam a entender os processos adaptativos que promovem a seleção biológica neste
grupo de animais. Nestes animais, o repertório comportamental associado à reprodução
é determinado por fatores físicos e biológicos, como por exemplo, dimorfismo sexual
para tamanho (Berry & Shine, 1980), coloração da cabeça (Moll et al., 1981
Andersson,1994) e influência da temperatura nos diversos comportamentos de corte.
Estudos sobre a biologia reprodutiva e atividades de acasalamento e cortejo dos
quelônios sul-americanos são escassos (Pritchard & Trebbau, 1984; Molina, 1996b); e
mais ainda para as espécies amazônicas. As diferenças de tamanho entre os sexos são
associadas ao comportamento de corte e acasalamento. Geralmente o hábitat
especifica o comportamento (Berry & Shine, 1980). Por exemplo, em algumas espécies,
como Geochelone denticulata e G. radiata, que são terrestres,
e Kinosternon
flavescens, K. scorpioides, semi-aquáticas, os machos lutam entre si ou forçam o
acasalamento, sem que haja escolha das fêmeas. Nestas espécies os machos são do
mesmo tamanho que as fêmeas ou maiores (Berry & Shine, 1980). Já nas espécies em
que as fêmeas escolhem os machos, como Chelodina oblonga da Australia, Chrysemys
picta, da América do Norte, os machos são menores e há forte seleção sexual por parte
das fêmeas (Berry & Shine, 1980).
Nas espécies aquáticas, os machos geralmente são menores, mas há exceções,
como o cabeçudo, Peltocephalus dumerilianus (Podocnemidae). Quando há dimorfismo
para tamanho, ambos os sexos têm comportamento de corte complexo. Nestes
2
quelônios, como ocorre nos machos de algumas espécies do gênero Trachemys, as
garras mais alongadas e a cauda maior são caracteres sexuais fortemente ligados ao
comportamento reprodutivo. As cores dos machos, permanentes ou mais acentuadas
durante o período reprodutivo, também podem estar associadas à corte, como ocorre
em Trachemys dorbigny, que exibe o padrão de cores da cabeça e membros anteriores
durante o cortejo (Moll et al., 1981; Ernst, 1990; Lovich et al., 1990; Molina, 1996a).
Os estudos sobre biologia reprodutiva, incluindo o comportamento de corte, além
de serem importantes para analisar fatores evolutivos e genéticos, fornecem
informações que subsidiam os projetos de manejo de quelônios (Andrade, 2004).
Entretanto, no geral são tão escassos os estudos reprodutivos destes animais, que em
todas as recomendações sobre biodiversidade e planos de manejo de vida silvestre
estão incluídas recomendações para a realização de pesquisas sobre o tema (Brasil,
1998; Capobianco et al., 2002).
Podocnemis erythrocephala
O gênero Podocnemis inclui quatro espécies amazônicas: a tartaruga da
amazônia (Podocnemis expansa), que ocorre na bacia do rio Amazonas a leste dos
Andes até a bacia do Rio Orinoco (Pritchard, 1979); o tracajá (Podocnemis unifilis),
distribuído na Bacia Amazônica (Soini, 1995); a iaçá (Podocnemis sextuberculata),
encontrada nos rios de água branca como o rio Branco, Solimões e Amazonas, mas há
registros na água clara, como nos rios Trombetas e Tapajós (Smith, 1979a); e a
irapuca (Podocnemis erythrocephala) que tem a distribuição restrita aos rios de águas
pretas (Mittermeier & Wilson, 1974; Pritchard, 1979; Ernst & Barbour, 1989), mas há
3
relatos para os rios de águas claras (Hoogmoed & Ávila-Pires, 1990; Pritchard, 1990;
Rebêlo, 1991; Vogt et al., 1991; Iverson, 1992).
Uma característica marcante de P. erythrocephala é o padrão de coloração
vermelha ou alaranjada na cabeça, daí o nome específico. Nos machos adultos o
padrão avermelhado persiste até a fase adulta; as fêmeas têm variação ontogenética, e
colorido avermelhado na cabeça torna-se marrom escuro nos adultos (Mittermier &
Wilson, 1974, Pritchard,1979).
A irapuca é a menor espécie do gênero Podocnemis, os adultos raramente
ultrapassam 30 cm de comprimento da carapaça (Pritchard & Trebbau, 1984). São
primariamente herbívoros, alimentando-se de plantas aquáticas e frutos que caem nos
igapós, mas peixes também fazem parte da sua dieta (Mittermier & Wilson, 1974;
Pritchard, 1979; Vogt, 2001).
O período das desovas de P. erythrocephala ocorre durante a vazante. Na foz dos
rios Ayuanã e Santa Izabel, a reprodução vai de setembro a dezembro (Batistella,
2004); no rio Negro o período reprodutivo vai de agosto a novembro (Vogt, 2001), com
pico em setembro-outubro; na Colômbia a reprodução vai de dezembro a janeiro
(Castaño-Mora, 1997).
As fêmeas se deslocam por grandes distâncias para desovar nas campinas do rio
Negro, mas também desovam nas praias (Castaño-Mora, 1997; Vogt, 2001). O
comportamento das desovas não é em grupo, as fêmeas são solitárias. As desovas
ocorrem geralmente durante a noite, quando cada fêmea deposita de 5-14 ovos por
postura (Mittermeier & Wilson, 1974). A freqüência de desovas por fêmea pode ser até
4
quatro vezes durante uma estação reprodutiva (Vogt, 2001). Os ovos são alongados, e
a casca é rígida (Mittermeier & Wilson, 1974).
Atualmente os predadores mais importantes da irapuca parecem ser os humanos. A
alta pressão de coleta de seus ovos e caça a adultos de P. erythrocephala (Vogt, 2001)
levou a espécie a ser classificada pela IUCN (World Conservation Union) na categoria
vulnerável (Hilton, 2000), porém nos dias de hoje retornou para a categoria estável
(IUCN, 2006). O consumo de quelônios na Amazônia não é apenas uma necessidade,
trata-se de uma iguaria regional muito apreciada por todas as classes sociais (Alho,
1984). Registros históricos mostram que estes animais, especialmente a tartaruga da
amazônia (Podocnemis expansa) foram comercializados em larga escala durante muito
tempo, tendo sido coletados milhares de ovos e indivíduos adultos por ano (Bates,
1892; Smith, 1979b). Na região do rio Negro, por exemplo, o hábito de comer ovos e a
carne de indivíduos adultos sempre foi praticado pelos índios, que passaram o costume
para os colonizadores, os quais mantêm este hábito até hoje, apesar da proibição
(Vogt, 2001).
Existem vários projetos de manejo para mitigar o impacto sobre os ovos e
racionalizar o hábito de utilizar quelônios na alimentação, bem como minimizar os
impactos sobre os filhotes até a idade da primeira reprodução e aumentar a
sobrevivência dos adultos, através da criação de áreas de proteção de desova e
alimentação (Smith, 1979b). Neste sentido são incentivados os estudos para melhor
entender os processos adaptativos destes animais, como a biologia e comportamento
reprodutivo, para consolidar planos de manejo com a participação de moradores locais
(Fachín-Teran, 1999). Outras alternativas propostas para mitigar os impactos sobre a
5
irapuca incluem a comercialização de filhotes como animais de estimação, agregando
um maior valor aos filhotes e gerando uma renda melhor para a população local
(Richard C. Vogt, com. pess) . Esta espécies possui varias caracteristicas que possam
favorecer sua comercialização, a coloração dos filhotes (cabeça preta com manchas
vermelhas) é muito bonita, persistindo nos machos adultos, facil manipulação de sexo,
através do controle de temperatura de incubação dos ovos e o pequeno tamanho dos
adultos.
Desta forma, os relatos deste estudo sobre o comportamento reprodutivo de
Podocnemis erythrocephala, irapuca, tem como objetivos obter informações que
possam ser utilizadas em outros estudos acadêmicos e subsidiar os projetos de manejo
de quelônios amazônicos, gerando informações que possam ser utilizadas pelos órgãos
públicos de meio ambiente e conservação. Especificamente, o presente estudo
descreve o comportamento reprodutivo de irapuca, através da análise da influência da
temperatura sobre as atividades reprodutivas e observações do comportamento de
corte e cópula, relacionando a coloração e os tamanhos da carapaça e cabeça como
critérios para avaliar possível mecanismo de seleção sexual pelas fêmeas.
6
Objetivos
O objetivo do presente estudo foi descrever o comportamento reprodutivo de
Podocnemis erythrocephla, por meio da análise da influência da temperatura sobre as
atividades reprodutivas e observações do comportamento de corte e cópula,
relacionando a coloração e os tamanhos da carapaça e cabeça como critérios para
avaliar possível mecanismo de seleção sexual pelas fêmeas.
7
Material e método
Animais: Foram utilizados 20 fêmeas e 39 machos de Podocnemis
erythrocephala, coletados entre fevereiro e julho de 2006 no rio Cumicuri, município de
Barcelos, Amazonas (00º41’S, 63º12’W). A autorização de coleta foi fornecida pelo
Ibama, licença nº 062/2006. Os animais foram transportados para o Instituto Nacional
de Pesquisas da Amazônia e mantidos individualmente em caixas plásticas (55 x 40 x
20 cm de comprimento, largura e altura) com água da rede publica de abastecimento.
Os exemplares foram alimentados com ração para cães (composição: 45% de
carboidrato, 22% de proteína, 7% de gordura, 4% de fibra, 10% de matéria mineral e
vitaminas) e couve, ofertados a cada dois dias à vontade. A água das caixas foi trocada
em dias alternados; durante a troca os animais eram retirados e as caixas lavadas com
água. A utilização repetida de animais em experimentos seguidos foi evitada porque os
animais eram reconhecidos através de marcas na carapaça, feitas para identificá-los
(Cagle, 1939).
O estudo foi realizado em cativeiro, porque é difícil estudar o comportamento dos
quelônios aquáticos em natureza. Desta forma, estudos do comportamento em cativeiro
oferecem várias vantagens, como experimentos controlados e observações mais
detalhadas. Há pelo menos um século, estudos em cativeiro têm contribuído para o
aumento do conhecimento sobre biologia e comportamento de animais (Mitsukuri 1895,
1905). O comportamento dos répteis de um modo geral é similar em cativeiro ou em
8
natureza, o que favorece os estudos com animais em laboratório (Carpenter &
Ferguson, 1977; Burghardt,1977; Molina, 1995).
Procedimentos experimentais: Foram realizados dois conjuntos de
experimentos:
1) Para descrever o comportamento de corte até o acasalamento e verificar as
possiveis preferências das fêmeas pela coloração cefálica dos machos, bem como
comparar os movimentos de corte entre os sexos com relação à temperatura, foram
realizados 450 horas de experimentos, compostas por 150 sessões de 3 - 6 horas
diárias, totalizando 100 dias de observações. Durante as sessões de observação os
animais eram colocados num aquário de 100 cm de comprimento, 40 cm de largura e
50 cm de altura e com capacidade para 200 L, e a água era renovada entre uma
sessão e outra. Para cada sessão foram utilizados uma fêmea e três machos
escolhidos aleatoriamente, mas com o cuidado da não repetição dos indivíduos. Os
animais eram colocados sistematicamente nos aquários 1 hora antes de iniciar o
experimento (período de adaptação) e no final eram levados de volta para as suas
caixas. No início e fim de cada sessão a temperatura da água foi anotada.
2) Para analisar a freqüência de movimentos de corte entre os sexos foi feito um
experimento de 20 horas, com 10 sessões de duas horas diárias. Para este
experimento foram utilizados dois machos e duas fêmeas. Os animais permaneceram
no aquário durante os 10 dias de experimento e a água foi trocada três vezes.
Como procedimentos gerais em todos os experimentos, as observações foram
feitas a dois metros do aquário, para não interferir nos comportamentos dos animais
9
(Altman, 1974), e registradas em uma ficha específica (Anexo 1). Durante as
observações não foi utilizado nenhum tipo de barreira visual. No final do estudo as
irapucas foram devolvidas aos seus locais de coleta, no rio Cumicuri, Amazonas. No
início e fim de cada sessão a temperatura da água foi anotada.
1. Corte e Acasalamento: A questão formulada foi: quais os comportamentos
dos machos e das fêmeas desde o início do cortejo até o acasalamento? Os
comportamentos observados foram agrupados em três categorias, com as devidas
ilustrações de cada seqüência: início da primeira fase da corte – reconecimento dos
parceiros, pré-cópula e cópula (adaptado de Carpenter, 1977; Auffenberg, 1977, 1978;
Molina, 1996a). A primeira fase envolve os comportamentos iniciais do macho à procura
da fêmea e as respostas desta; a segunda fase envolve as tentativas de monta pelo
macho e as respostas da fêmea; a cópula inclui o acasalamento de fato e os
movimentos finais. Estes experimentos foram planejados para descrever e agrupar em
categorias os comportamentos observados e verificar o tempo de duração dos mesmos.
Não houve comparações de freqüência entre os comportamentos dos diferentes
indivíduos testados de cada sexo.
2. Influência da cor da cabeça dos machos na seleção das fêmeas: A
pergunta que fiz foi se fêmeas de P. erythrocephala poderiam selecionar machos pela
cor das suas cabeças. Em cada sessão as cabeças de dois machos, escolhidos
aleatoriamente, eram pintadas individualmente de preto e vermelho com lapís de olho e
baton respectivamente. A escolha dos cosméticos para pintura dos indivíduos foi devido
10
à não toxicidade e facilidade de remoção do produto, procedimento feito imediatamente
após cada sessão. A cabeça do terceiro macho não era pintada (controle).
Variável: Freqüência de movimentos de procura ou aceitação dos machos pelas
fêmeas. Fêmeas não reagem com a aproximação dos machos.
Hipótese Nula: A proporção dos movimentos de procura ou aceitação dos
machos pelas fêmeas independe da cor da cabeça dos machos.
Análise dos dados: As freqüências foram analisadas com uso de teste de qui-
quadrado (teste de proporções), com nível de significância de 5% (Zar, 1996).
3. Morfometria e dimorfismo sexual: A pergunta que fiz foi se haveria
dimorfismo sexual para tamanhos de carapaça e cabeça (diferenças significativas entre
os sexos). Para análise dos dados foram utilizadas 20 fêmeas e 20 machos (a escolha
dos machos foi aleatória).
Hipótese nula: machos e fêmeas têm os mesmos tamanhos de carapaça e
cabeça, i.e., não há dimorfismo sexual para tamanho.
Variáveis: Comprimento total da carapaça (cm), da nuca à porção supracaudal
(cm), e distância do occipital à narina (cm).
Análise dos dados: A hipótese nula foi verificada por meio de testes de
comparação entre duas médias (teste de t, Student), com nível de significância de 5%,
bicaudal (Zar, 1996).
11
4. Movimentos de corte e temperatura: A pergunta que fiz foi se poderia haver
diferenças dos movimentos de corte entre os sexos e a temperatura da água dos
aquários.
Hipóteses Nulas: i) A freqüência de movimentos de corte dos machos e fêmeas é
independente da temperatura.
Variáveis: Temperatura (duas categorias: 24-28ºC e 29-31ºC) e número de
movimentos de corte dos machos e fêmeas, nesta categoria foram inclusos todos os
movimentos de aceitação durante a corte e o acasalamento de ambos os sexos.
Análise de dados: A verificação da hipótese nula foi feita através de qui-
quadrado (tabela de contingência), nível de significância de 5% (Zar, 1996:483).
5. Movimentos de corte: A pergunta que fiz foi se poderia haver diferenças nas
freqüências dos movimentos de corte entre machos e fêmeas de irapuca. Os
movimentos foram divididos em três categorias: movimentos de natação / exploração
do aquário (movimento sem corte), movimentos relacionados a corte (para cada sexo
separadamente); e uma terceira categoria, animais estacionários.
Hipótese nula: Machos e fêmeas se movimentam igualmente,
independentemente de estarem cortejando ou não, bem como é homogêneo o tempo
com que ficam parados.
Variáveis: Freqüência de animais de ambos os sexos que permanecem parados,
com movimentos relacionados corte e movimentos de natação / exploração do aquário.
Análise dos dados: A verificação da hipótese nula foi feita através de qui-quadrado
(tabela de contingência), nível de significância de 5% (Zar, 1996).
12
Resultados
1. Corte e Acasalamento
Para as finalidades do estudo, o comportamento reprodutivo de Podocnemis
erythrocephala foi diferenciado em três fases entre o inicio da corte e o final do
acasalamento. Os comportamentos de corte são aqui definidos como quaisquer
interações comportamentais entre machos e fêmeas que promovam o acasalamento
(Lincoln et al., 1982). A primeira fase correspondeu ao início dos comportamentos
observados nos indivíduos de ambos os sexos, como as aproximações e as rejeições
das fêmeas; a segunda fase correspondeu aos estágios mais avançados dos
comportamentos associados à pré-cópula, durante os quais as fêmeas podem ainda
rejeitar os machos; na terceira fase ocorreu a cópula e a separação do casal, a partir
deste momento não foram observadas interações na dupla que acasalou.
O tempo total das interações entre os dezoito casais observados até a cópula foi
em média de 12 minutos (amplitude 10-20 minutos). Uma observação interessante
sobre o tempo destas interações, foi com relação ao papel das fêmeas na duração das
fases, porque as freqüentes rejeições aos machos determinavam a interrupção da corte
destes. Nestes casos, o repertório comportamental dos machos era interrompido logo
no inicio, o que os levava a reiniciar a corte várias vezes, diminuindo o tempo entre as
interações. Mais à frente este aspecto sobre a rejeição pelas fêmeas será mais
detalhado.
13
♂
♂
e
e
♀
♀
se
se
encontram
encontram
Inspe
Inspe
ç
ç
ão olfativa
ão olfativa
♀
♀
não
não
receptiva
receptiva
♀
♀
receptiva
receptiva
fundo
fundo
do
do
aqu
aqu
á
á
rio
rio
mov
mov
. lentos
. lentos
♂
♂
tenta a monta
tenta a monta
♀
♀
não
não
receptiva
receptiva
♀
♀
receptiva
receptiva
♂
♂
desiste
desiste
c
c
ó
ó
pula
pula
separa
separa
ç
ç
ão
ão
do
do
casal
casal
morde
morde
foge
foge
♂
♂
desiste
desiste
♂
♂ persegue a
♀
♀
Figura 1: Fluxograma da corte até o final do acasalamento de P. erytrhocephala
Primeira fase: Início da côrte
A fase inicial da corte é caracterizada pela procura de individuos de um sexo pelo
outro, através de aproximações e reconhecimentos, pelas perseguições dos machos
pelas fêmeas, e pela aceitação ou não da fêmea com relação à corte do macho. As
Figuras 2a-h ilustram as seqüências dos comportamentos descritos.
14
i) Aproximação e olfação
Este é um comportamento de reconhecimento realizado por ambos os sexos,
porém com desdobramentos diferenciados até a fase de acasalamento, devido ao
repertório de corte pouco mais demorado e elaborado exibido pelos machos. A corte
por iniciativa das fêmeas limita-se a alguns movimentos de aproximação e olfação,
constituindo uma procura. Esta procura se dá tanto na busca por machos, como por
outras fêmeas, inclusive com comportamento de pseudocópula. Este aspecto será
discutido mais à frente, quando for apresentado o resultado sobre as variações de
movimentos entre machos e fêmeas. De um modo geral, as fêmeas afastam-se após
uma aproximação e toques de narinas em qualquer ponto da carapaça de outra fêmea
ou de um macho. Já os machos exibem outros comportamentos quando se aproximam
de uma fêmea e sempre tentam copular, se caso não sejam imediatamente rejeitados.
O comportamento de reconhecimento exibido pelos machos se caracteriza pela
aproximação das fêmeas e tem em média 13 segundos, mas pode ser mais prolongado
(amplitude 3-244 segundos). Durante esta fase, as fêmeas podem ou não rejeitar os
machos. Os machos se aproximam das fêmeas dorsalmente, pela cabeça, ou pelas
porções posterior e lateral da carapaça destas. Durante a aproximação os movimentos
dos machos acompanham os das fêmeas, as quais podem estar nadando ou no fundo
do aquário; algumas vezes a fêmea permanece parada enquanto o macho fica se
movimentando em torno delas.
Ao se aproximar por trás da fêmea (Figura 1a), o macho toca a narina na região
cloacal da fêmea, às vezes também mordendo-a nas pernas e na porção posterior da
15
carapaça (ou apenas tentando morder, sem tocar na fêmea). Durante a aproximação o
pescoço do macho permanece estendido; o das fêmeas pode ficar retraído.
O macho pode também se aproximar da fêmea pelos lados (Figura 2b), tocando
a narina na região lateral da sua carapaça, mordendo ou tentando morder sem tocar na
fêmea. Da mesma forma que na aproximação realizada por trás, na aproximação lateral
o macho permanece quase todo o tempo com o pescoço estendido, algumas vezes
dobrado para o lado.
Quando a aproximação é dorsal, sobre a cabeça da fêmea (Figura 2c), o macho,
com o pescoço arqueado para baixo, se aproxima nadando por cima da fêmea e se
posiciona horizontalmente sobre esta, com a porção anterior do seu plastrão alinhado
com a porção anterior da carapaça da fêmea. Nesta posição o macho dá toques de
narina e morde ou tenta morder a cabeça da fêmea, iniciando os movimentos
preparatórios para a cópula (segunda fase da corte).
ii) Reações à aproximação
Durante a aproximação inicial os machos e fêmeas apresentam comportamentos
distintos, os quais podem levar às fases seguintes de pré-cópula e cópula caso não
sejam interrompidos. A reação das fêmeas à aproximação dos machos é caracterizada
pela rejeição ou não àqueles que se aproximam ou tentam se aproximar. Quando as
fêmeas aceitam a corte dos machos, elas podem estar no assoalho do aquário e
permanecerem paradas (Figura 2d) ou mover-se lentamente; quando estão boiando,
podem exibir movimentos natatórios, mas sem sair do lugar. O macho reconhece o
16
sinal de que está sendo aceito, já que a fêmea não apresenta qualquer reação
agressiva, e dá início aos movimentos da pré-cópula (segunda fase da corte).
Quando rejeita a corte, a fêmea foge da aproximação do macho, neste caso o
macho pode desistir ou tentar novamente, iniciando uma perseguição à fêmea que o
rejeitou. Às vezes a fêmea reage agressivamente às investidas do macho e volta-se
contra ele com a boca aberta (Figura 2e); o macho foge sem insistir no cortejo, mas
pode tentar novamente em poucos minutos, sendo novamente recebido com
agressividade pela fêmea. A insistência do macho em cortejar o leva a perseguir a
fêmea (Figuras 2f-h), comportamento geralmente acompanhado por mordidas ou
tentativas de morder por parte do perseguidor. Essa perseguição durou em média
poucos segundos, (x = 19 segundos, amplitude 3-41 segundos). As perseguições são
feitas com os animais nadando à meia água ou se movimentando no assoalho do
aquário, quando o macho mantém o pescoço estendido. Alguns indivíduos, menos
estimulados, desistem da perseguição após alguns segundos de tê-la iniciado; neste
caso, ficam parados por alguns minutos e reiniciam as tentativas de corte. No geral, a
fêmea mantém a rejeição ao macho, apesar da sua insistência.
17
Figura 1. Comportamento reprodutivo, Primeira fase: aproximação do macho: por trás (a), cabeça (b),
lateral (c); aceitação da fêmea (d); rejeição da fêmea (e); perseguição do macho à fêmea: nadando (f),
andando (g), mordendo (h).
Segunda fase: Pré-Cópula
Esta série de comportamentos que antecedem o acasalamento é caracterizada
por movimentos que poderão ter como conseqüência a cópula, desde que as fêmeas
sejam receptivas. A interação dos movimentos entre machos e fêmeas nesta fase durou
em média 12 segundos (amplitude 5-28 segundos). Durante a pré-cópula, machos e
fêmeas fazem uma série de movimentos com o corpo, cauda e cabeça. As Figuras 3a-f
ilustram as seqüências dos comportamentos descritos.
18
i) Movimentos dos machos e aceitação das fêmeas
Na perseguição do macho que insiste em cortejar a fêmea, há um momento em
que ela pára de fugir, seja por vontade própria, ou quando o macho consegue se
manter sobre ela; se a fêmea não se mostrar agressiva, neste momento se inicia a pré-
cópula. Esta fase pode ser iniciada também sem haver perseguições, quando a fêmea
aceita passivamente o macho. Em ambos os casos, o macho posiciona seu plastrão na
metade final da carapaça da fêmea e apóia os membros anteriores na mesma para
tentar montá-la (Figura 3a). O macho estica seu pescoço e o mantém arqueado para
baixo, encostando algumas vezes na carapaça e na cabeça da fêmea (Figura 3b).
Durante a tentativa de monta, o macho se aproxima da fêmea com a cauda
estendida e arqueada para baixo, movimentando-a ao redor da região cloacal da
fêmea, a qual, se aceitar o macho, também faz movimentos com a cauda, facilitando o
encontro das aberturas cloacais (Figura 3c-e). Este ritual é acompanhado por mordidas
ou tentativas do macho em morder a cabeça e o pescoço da fêmea, que geralmente
ficam estendidos. Às vezes o macho com o pescoço esticado e arqueado, esfrega a
parte ventral do pescoço na carapaça ou na cabeça da fêmea.
ii) Rejeição
Nesta fase a fêmea ainda pode rejeitar o macho, fazendo movimentos com o
corpo e a cabeça, na tentativa de mordê-lo. Se o macho insistir em copular com uma
fêmea desestimulada que o rejeita, ela se desvencilha e volta-se para ele ameaçando-o
com a boca aberta (Figura 3f). Neste caso, o macho se afasta e permanece quieto por
19
vários minutos e pode voltar ou não a se aproximar da fêmea. Caso o macho não se
afaste, a fêmea nada em direção a ele com a boca aberta em atitude ameaçadora. O
macho reage nadando para trás, com a cabeça estirada voltada para a fêmea. Esta
atividade ameaçadora da fêmea em direção ao macho ocorre até que ele se afaste,
neste caso a fêmea afasta-se também.
Figura 3. Comportamento reprodutivo, segunda fase – pré-cópula: tentativa de monta (a); pescoço do
macho encosta na carapaça da fêmea (b); cauda arqueada do macho na cloaca da fêmea (c – e);
rejeição da fêmea (f).
20
Terceira fase: Cópula
Quando a fêmea se mostra receptiva à corte do macho e não o rejeita durante a pré-
cópula, ocorre a cópula através da aproximação das caudas que põem em contato as
aberturas cloacais de ambos os sexos, com a introdução do pênis na cloaca da fêmea.
A duração média da interação entre machos e fêmeas das 18 observações de cópula,
foi de aproximadamente 23 segundos (amplitude 9-120 segundos). Foi observado uma
mesma fêmea copular três vezes, outras duas apenas uma vez. As Figuras 4a-d
ilustram a seqüência dos comportamentos descritos.
Movimentos durante a cópula e conclusão
Durante o acasalamento as caudas de machos e fêmeas mantêm-se estiradas e
os pescoços estendidos. Quando parados juntos ao assoalho do aquário, os membros
anteriores do macho se apóiam na carapaça da fêmea, enquanto os posteriores ficam
apoiados no assoalho (Figuras 4a-c). Algumas vezes as fêmeas não param de se
deslocar durante a cópula, e o macho desloca-se junto, sem desmontá-la. Durante a
cópula, o macho geralmente esfrega a parte ventral do pescoço na carapaça da fêmea.
Este movimento ocorre repetidas vezes, provavelmente como estímulo táctil para
ambos. Uma vez consumada a cópula, o macho desmonta da fêmea e o pênis é
recolhido. Os dois deslocam-se para lados diferentes do aquário e termina a interação
(Figura 4d).
21
Figura 4. Comportamento reprodutivo, terceira fase: cópula (a – c); final (d).
2. Influência da cor da cabeça dos machos na seleção das fêmeas
As cabeças de alguns machos foram pintadas de vermelho e preto, para verificar
se poderia haver diferenças significativas na aceitação das fêmeas (seleção sexual
para cor da cabeça). Como controle, alguns machos não tiveram a cabeça pintada. As
proporções de aceite das fêmeas pelos machos foram homogêneas, tanto para os que
tinham a cabeça pintada como para os que não tinham (χ²
0,05(2)
= 2,0; p>0,05;
Tabela 1), mostrando que as fêmeas não selecionam os machos pela cor da cabeça.
22
Tabela 1. Proporção
(número de indivíduos) de machos com cabeças
pintadas e normais que foram aceitos pelas fêmeas, qui-
quadrado (Ho: as
proporções são 1:1:1).
vermelha preta normal Soma
Observado 245 245 271 761
Esperado 253.6 253.6 253.6
3. Morfometria e dimorfismo sexual
Os caracteres utilizados para verificar dimorfismo sexual para tamanho na
irapuca foram os comprimentos da carapaça e da cabeça. Não houve variação
significativa no tamanho da carapaça dos machos aceitos ou rejeitados pelas fêmeas
(t
0,05 (2) 32
= 0,1850; p>0,05; Tabela 2, Apêndice 2), indicando que a seleção das fêmeas
por machos é independente do comprimento da carapaça. Não houve variação
significativa no tamanho da carapaça das fêmeas (t
0,05(2)18
= 0,21; p>0,05; Tabela 3,
Apêndice 3), indicando que os movimentos de procura dos machos por fêmeas também
são independentes do comprimento da sua carapaça. Como não houve variação
significativa no comprimento da carapaça dentro de cada sexo, foi verificado se poderia
haver diferenças significantes no comprimento da carapaça entre os sexos (dimorfismo
sexual). O resultado indicou que as fêmeas têm carapaça maior (t
0,05(2)38
= 9,884;
p<0,05; Tabela 4, Apêndice 4). Há dimorfismo sexual na irapuca, mas não há seleção
de machos por fêmeas (ou fêmeas por machos) com carapaças maiores ou menores,
porque embora maiores que os machos, as fêmeas não apresentaram variação
significativa no tamanho da carapaça, o mesmo resultado para os machos.
23
Não houve diferença significativa tamanho da cabeça de machos aceitos ou
rejeitados pelas fêmeas (t
0,05(2)32
= 0,6532; p>0,05; Tabela 5, Apêndice 5), indicando
que a aceitação das fêmeas é independente do comprimento da cabeça do macho. Nos
tamanhos da cabeça de fêmeas, também não houve diferença significativa (t
0,05(2)18
=
0,78; p>0,001; Tabela 6, Apêndice 6), indicando que os movimentos de procura de
fêmeas por machos são independentes do tamanho das suas cabeças. Como não
houve diferença significativa nos tamanhos da cabeça de machos aceitos ou rejeitados
pelas fêmeas, verificou-se se poderia haver diferenças significantes nos comprimentos
das cabeças entre os sexos. O resultado indicou que há dimorfismo sexual com relação
a este caráter, as fêmeas são maiores (t
0,05 (2) 38
= 6.217; p<0,05; Tabela 7, Apêndice
7).
Tabela 2. Carapaça dos machos, comprimento (cm): estatística das
distribuições de freqüências.
A n m±sx s V (Ix)
Fev-Maio 19.2-22.3 17 21.064±0.22 0.93 4.42 20.58-21.54
Julho 19.6-22.4 17 21.00±0.22 0.91 4.33 20.53-21.47
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
24
Tabela 2.2. Carapaça das fêmeas, comprimento (cm): estatística das
distribuições de freqüências.
A n m±sx s V (x)
Fev-Maio 21.5-30.7 10 26.06±0.89 2.82 10.8 24.04-28.07
Julho 24.0-28.7 10 26.07±0.43 1.36 5.17 20.53-21.47
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
Tabela 2.3. Carapaça dos machos e fêmeas, comprimento (cm): estatística
das distribuições de freqüências, todas as amostras, 2006.
A n m±sx s V (x)
Machos 19.2-22.3 20 20.98±0.20 0.91 4.30 19.20-22.30
Fêmeas 21.5-30.7 20 26.12±0.48 2.15 8.23 25.15-27.17
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
Tabela 3.1. Cabeça dos machos, comprimento (cm): estatística das
distribuições de freqüências.
A n m±sx s V (x)
Fev-Maio 3.2-4.7 17 3.85±0.07 0.32 8.31 3.69-4.02
Julho 3.6-4.3 17 3.91±0.04 0.17 4.34 3.82-4.00
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
25
Tabela 3.2. Cabeça das fêmeas, comprimento (cm): estatística das
distribuições de freqüências, amostras de Fevereiro-Maio e Julho, 2006.
A n m±sx s V (Ix)
Fev-Maio 3.9-5.2 10 4.5±0.12 0.40 8.8 4.40-5.20
Julho 4.0-4.9 10 4.5±0.08 0.28 6.2 4.50-4.90
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
Tabela 3.3. Cabeça dos machos e fêmeas, comprimento (cm): estatística
das distribuições de freqüências, todas as amostras, 2006.
A n m±sx s V I(x)
Machos 3.2-4.7 20 3.87±0.06 0.30 7.75 3.72-4.01
Fêmeas 3.9-5.2 20 4.50±0.07 0.33 7.30 4.34-4.65
A, amplitude s, desvio padrão
n, tamanho da amostra V, coeficiente de variação
m±sx, média ± erro padrão I(x), intervalo de confiança da média
4. Temperatura e movimentos de corte
Para verificar se poderia haver alguma relação entre a temperatura e a atividade
reprodutiva, foram utilizados os movimentos de corte (descritos no item 1. Corte e
acasalamento) observados em ambos os sexos e as temperaturas dos aquários em
duas categorias, 24-28ºC e 29-31ºC. As associações entre temperatura e os
movimentos de corte registrados para ambos os sexos foram significativas (χ²
0,05(2)
=
4,0443; p<0,05; Tabela 8), mostrando que as fêmeas cortejam mais que os machos em
ambas as categorias de temperatura testadas, e que os movimentos das fêmeas são
mais freqüentes nas temperaturas entre 29-31ºC.
26
Tabela 5
. Temperatura da água (ºC) e movimentos de corte, machos e
fêmeas, qui-quadrado.
24-28ºC 29-31ºC Soma
Machos 27 66 93
Fêmeas 60 83 143
Soma 87 149 236
5. Freqüência de movimentos de corte
A freqüência de movimentos com e sem corte apresentado pelas irapucas foi
significativamente diferente entre os sexos, bem como com relação ao tempo com que
ambos permaneceram parados (χ²
0,05(2)
= 57,972; p<0,05; Tabela 9), mostrando
associação entre o comportamento reprodutivo e o sexo. Os resultados indicaram
também que os indivíduos de ambos os sexos permaneceram mais tempo parados
independente da temperatura, apesar das fêmeas se movimentaram mais, incluindo os
movimentos de corte.
Alguns comportamentos anômalos foram registrados, com relação às
aproximações entre animais do mesmo sexo. As fêmeas se cortejam entre si mais do
que os machos. Dentre as 34 observações de aproximação com comportamento de
corte e tentativas de acasalamento entre fêmeas, uma apresentou cortejo prolongado
até a tentativa de cópula. Entre machos foram registradas apenas seis aproximações
com comportamento de corte e tentativa de acasalamento, sendo que uma teve cortejo
prolongado até a tentativa de cópula.
27
Tabela 4. Freqüências de movimentos, qui-quadrado
.
Parados Movimentos
sem corte
Movimentos
com corte
Soma
Machos 816 311 28 1200
Fêmeas 690 443 67 1200
Soma 1551 754 95 2400
28
Discussão
Corte e acasalamento
A reprodução é um aspecto fundamental da história de vida dos organismos e o
estudo dos seus parâmetros é importante para avaliar o sucesso reprodutivo dos
indivíduos. Dentre estes parâmetros, são de especial importância o comportamento de
corte e o dimorfismo sexual, que podem influenciar a seleção entre os sexos, como o
tamanho e a coloração (Alcock,1993; Krebs & Davis,1993; Andersson, 1994). Com
relação aos quelônios do gênero Podocnemis, são praticamente inexistentes na
literatura informações sobre a biologia reprodutiva das espécies, há apenas breves
relatos sobre desova e comportamento de Podocnemis vogli da Venezuela; (Ramo,
1982), comportamento de nidificação de tartaruga-da-amazônia, Podocnemis expansa
(Vanzolini, 1967; Alho & Pádua, 1982a,b) e Podocnemis unifilis (Foote, 1978), e ao
comportamento alimentar de Podocnemis expansa, P. unifilis, P. sextuberculata
(Malvasio, et al., 2003). Sobre os demais aspectos ligados principalmente a reprodução
há uma grande lacuna.
O comportamento de corte relatado neste estudo se enquadra no padrão geral
de comportamento reprodutivo descrito para várias espécies das famílias
Kinosternidae (Sexton, 1960; Mahmoud, 1967; Lardie, 1975; Bels & Crama, 1994) e
Chelidae (Molina, 1996a,b; Richard, 1999). Estes comportamentos se iniciam pela
procura dos machos por fêmeas e pode ter vários desdobramentos, dependendo da
receptividade das fêmeas. Além destas alternativas, há outra condição da fêmea
responder ao macho que a corteja, que é afastar-se sem mostrar interesse, o que faz
29
com que o macho inicie uma perseguição à fêmea. Os comportamentos de pré-
cópula variam entre as espécies, ambos os sexos preparam-se para o acasalamento
(Ernest, 1990, Molina 1996ab).
O padrão geral do comportamento reprodutivo entre os quelônios pode ser
denominado por: Primeira fase-início da core – reconhecimento dos parceiros, Segunda
fase: pré-cópula e Terceira fase: cópula. Este padrão ocorre tanto para as espécies
aquáticas como para as terrestres (Carpenter, 1980; Molina, 1992). Algumas espécies
exibem corte mais elaborada, como o macho de Trachemys scripta scripta, o qual utiliza
as longas garras dos membros anteriores para atritar a cabeça da fêmea durante a
corte (Ernst, 1990). Ainda subespécies do gênero Trachemys, nas quais os machos são
desprovidos de garras, os machos (como de Trachemys scripta taylori) não exibem os
toques na cabeça da fêmea (Davis & Jackson, 1973).
Estes comportamentos observados, tanto neste estudo como os relatados na
literatura sobre quelônios (Carpenter, 1980), parecem basear-se em três tipos de
estímulos principais: visuais, tácteis e olfativos. O estímulo visual relaciona-se às
exibições que os machos fazem ao redor da fêmea para atraí-la, como nadar em circulo
ou persegui-la, e são complementadas por estímulos tácteis, como mordidas e
aproximações com o corpo, que se roça na fêmea. Também a fêmea explicita sua
rejeição ao macho, exibindo “display” baseado, em um repertório de comportamentos
agressivos.
Com relação aos estímulos tácteis, mordidas são comuns, e descrito para vários
animais (Krebs & Davies, 1993), como também observado neste estudo em todas as
fases do comportamento da irapuca, até o acasalamento. Possivelmente este
30
comportamento estimule sexualmente as fêmeas. Para quelônios este comportamento
foi descrito em Kinosternon scorpioides (Sexton, 1960), Chrysemys scripta (Davis &
Jackson, 1973), Podocnemis vogli (Ramo, 1982), Sternotherus minor (Bels & Crama,
1994) e Phrynops geoffroanus (Molina, 1996a,b).
A base olfativa relaciona-se principalmente com os sinais químicos, os quais
parecem revelar aos machos, a espécie do indivíduo examinado (Carpenter, 1980), o
sexo (Mahmoud, 1967, Carpenter, 1980) e o grau de receptividade das fêmeas (Stacey
et al., 1986), percebido por meio de inspeções olfativas da cloaca das mesmas.
Durante os experimentos, notei que em algumas ocasiões o macho não realiza a
olfação e parte direto para tentativa de copula. Este comportamento “direto” também foi
descrito para Phrynops geoffroanus (Molina, 1996ab) e Kinosternon flavescens
flavescens (Lardie, 1975). Em Acanthochelys pallidipectoris a olfação é muito rápida
(Horne, 1993) e em Platemys platycephala nem existe (Harding, 1983).
O comportamento do macho em “ir direto” para os movimentos pré-cópula (sem
olfação aparente) não parece ter sido ao acaso, porque ele poderia encontrar outro
macho, como de fato ocorreu algumas vezes, mas parece ter sido uma aproximação
certeira. Este comportamento permite a formulação de algumas hipóteses interessantes
sobre a biologia reprodutiva dos quelônios, com a premissa de que a aproximação sem
olfação não é aleatória: i) os machos podem sentir o cheiro da fêmea sem precisar
encostar à narina no corpo desta, ii) a decisão do macho pode ser tomada com base
em estímulos visuais da fêmea, iii) ambos os sexos podem emitir algum tipo de sinal
não olfativo e não visual.
Com relação à primeira hipótese, é provável que os machos possam detectar as
fêmeas à distância, através de receptores olfativos para odores específicos, como
31
feromônios, porém para testá-la são necessários experimentos com perguntas mais
específicas do que as que eu fiz neste estudo. Não há na literatura relatos de
experimentos sobre as distâncias mínimas que quelônios podem detectar odores,
mas Vogt (1979) sugere que em Chrysemys picta, da América do Norte, é
necessário o macho quase encostar o focinho na fêmea. Com relação à segunda
hipótese, os experimentos que realizei mostraram que a carapaça e a cabeça das
fêmeas são maiores; então é possível que machos possam distinguir visualmente
essas diferenças morfológicas, como sugerido para outras espécies de quelônios
(Moll & Legler, 1971; Legler, 1990). As fêmeas podem também ser detectadas pela
cor castanho-escura da cabeça, enquanto que a cabeça dos machos é
predominantemente vermelha. A terceira hipótese, mais instigante, supõe que os
indivíduos de ambos os sexos possam se comunicar através de sons emitidos por
eles.
Entretanto são desconhecidos os mecanismos pelos quais machos e fêmeas se
reconhecem. Possivelmente todas estas hipóteses estejam corretas; verificá-las
certamente em muito contribuiria para conhecermos a biologia de quelônios. Vogt
(1979) sugere que em quelônios aquáticos o reconhecimento das fêmeas pelos machos
possa ser visual e que os feromônios possam ser característicos de cada espécie e
ambos os sexos os tenham, atraindo-se mutuamente. Talvez esses feromônios se
difundam pouco na água e os indivíduos tenham de chegar bastante perto para detectar
a presença de fêmeas ou de machos. Nos jabutis, quelônios terrestres do gênero
Geochelone, tem que haver contato da narina com a região cloacal (Auffenberg, 1965).
32
A hipótese, de comunicação sonora em quelônios aquáticos é realmente muito
interessante e pode explicar muitos comportamentos, como as escolhas de locais para
desova (arribações), movimentos de filhotes e outras tantas perguntas, até agora sem
respostas. Dentre todas as hipóteses que se fazem sobre a possibilidade de
comunicação sonora em quelônios aquáticos, o estudo pioneiro de Giles (2005) com
Chelodina oblonga, da Australia, abriu as portas para esta possibilidade.
O experimento de Giles foi muito interessante. Ela utilizou microfones
subaquáticos e gravou os sons dos quelônios, machos e fêmeas, mas não distinguiu os
sons emitidos por animais de ambos os sexos, juvenis e adultos. Também não
conseguiu detectar os sons dos filhotes, porque talvez exigisse equipamento para
detectar sons emitidos em baixas freqüências. A amplitude de freqüência utilizada foi
entre 100Hz e 3,5 kHz, Giles encontrou 17 categorias de sons: contínuos e
descontínuos, graves e agudos. Esses experimentos sugerem que existe uma
organização social entre os quelônios aquáticos. A organização social utilizada como
critério foi com relação aos sons produzidos por peixes, invertebrados aquáticos e
mamíferos aquáticos. Na foca, Pagophilus groenlandic,
Giles relata 27 categorias de
sons, consideradas complexas, e as compara com as 17 categorias que ela detectou
em Chelodina, concluindo que os sons produzidos pelos quelônios revelam uma
complexidade social até então desconhecida para quelônios aquáticos. Giles também
detectou um tipo de som contínuo emitido pelos quelônios durante o período
reprodutivo, que ela considerou como sons específicos de corte.
Esta possibilidade de comunicação sonora em quelônios aquáticos pode explicar
uma série de comportamentos. Por exemplo, nos períodos de arribação, quando
algumas espécies se reúnem para desovar (como Podocnemis expansa e
33
possivelmente P. sextuberculata) o que motiva os indivíduos a iniciarem o processo e
se os mantém juntos? Como as fêmeas escolhem as praias para desovar e qual a
motivação que as mantém agrupadas na água, defronte as praias, antes de
desovarem? O que motiva o comportamento dos filhotes, os quais ao saírem dos
ninhos procuram imediatamente a água? Além do reconhecimento entre sexos, por
estímulos visuais e olfativos, qual a importância da emissão de sons durante o período
reprodutivo? Poderiam existir especificidades de sons entre machos e fêmeas?
Responder a estas perguntas exige estudos dirigidos e certamente os resultados
poderão elucidar muitos aspectos da reprodução dos quelônios aquáticos.
Um comportamento interessante observado neste estudo com as irapucas, foi a
perseguição que o macho faz à fêmea, quando ela não o rejeitou agressivamente, mas
não estava inteiramente receptiva ao seu cortejo. Vogt (1979) observou também este
comportamento na natureza para o quelônio aquático Chrysemys picta, com vários
machos perseguindo uma fêmea. Isto leva à formulação de algumas perguntas
interessantes: Poderia existir uma hierarquia nas perseguições? Poderia haver seleção
sexual, de modo que fêmeas pudessem escolher os machos por alguma característica?
A perseguição pode ter algum efeito que estimule as fêmeas?
O comportamento dos machos em perseguir fêmeas ocorre em várias espécies
de quelônios, tais como as espécies aquáticas da América do Norte Clemmys guttata e
Trachemys gaigeae, e a espécie argentina Phrynops hilarii (Legler, 1955; Mahmoud,
1967; Ernst, 1970; Stuart & Jennifer, 1998; Richard, 1999). É possível que a
perseguição tenha efeito estimulante nas fêmeas ou que induz a seqüência de
comportamentos que levam ao acasalamento. Este comportamento pode ser
coadjuvante ao êxito na cópula (Mahmoud, 1967; Davis & Jackson, 1970), mas pode
34
não ser condição necessária. Durante todos os experimentos com as irapucas,
observei 18 cópulas; destas 15 ocorreram após perseguições.
Não há dados na
literatura que possam ser comparados com esta freqüência de cópulas e perseguições
que eu observei durante o estudo.
Durante as perseguições, as irapucas machos mantiveram o pescoço esticado,
como descrito para Pelomedusa subrufa (Ernst, 1980). Em algumas ocasiões o macho
desistiu da perseguição sem motivo aparente, o mesmo comportamento descrito para
Phrynops hilarii (Richard,1999) e Phrynops geoffroanus (Molina, 1996a,b). É possível
que o abandono à perseguição do macho tenha ocorrido devido à fêmea estar
desestimulada por alguma razão, sugerindo que fêmeas também tenham que motivar
machos e, mais ainda, que talvez os machos nem sempre estejam estimulados e
prontos para copularem.
Nos jabutis, (quelônios terrestres do gênero Geochelone), os movimentos de
elevação da cabeça podem ter a função de sinalização, de dominância, demonstrando
uma hierarquia social (Auffenberg, 1978) que pode estar relacionada ao acesso a
recursos alimentares ou às fêmeas. Os movimentos de cabeça são utilizados também
nos encontros agonísticos, que refletem a hierarquia social entre os indivíduos (Pough
et al, 2003). Neste estudo com as irapucas não foi observado nenhum tipo de hierarquia
ou interações agonísticas entre os indivíduos.
Quando o macho consegue manter-se sobre a fêmea, apoiando os membros
sobre a carapaça da mesma, é a fase da pré-cópula. Este comportamento também é
comum para várias espécies de quelônios (Sexton, 1960; Mahmoud, 1967; Lardie,
1975). Durante a pré-cópula, o macho da irapuca mantém o pescoço esticado,
esfregando, mordendo ou tentando morder a cabeça da fêmea. Estes comportamentos
35
também são descritos para quelônios da família Chelidae, como, Phrynops geoffroanus,
e Phrynops hillari (Molina, 1996a,b; Richard, 1999). A fêmea de irapuca na pré-cópula
pode aceitar passivamente o macho ou tentar desaloja-lo, como já observado em
algumas espécies do gênero Kinosternon e Phrynops (Mahmoud,1967; Molina,
1996a,b).
A duração média da cópula das irapucas em cativeiro foi de cerca de 20
segundos, e este tempo parece ser variável entre os quelônios. Por exemplo, em
cativeiro para Trachemys scripta elegans a duração de foi de 13 minutos (Davis &
Jackson, 1970) e em Trachemys dorbignyi a duração foi de 2 minutos (Molina, 1995).
Os demais comportamentos durante a cópula e o final, quando os pares cessam as
interações, foram descritos também para outras espécies, como as citadas acima. Em
Kinosternum flavescens flavescens, K. subrubbrum, Sternothaerus odoratus e S.
carinatus também em cativeiro Mohamoud (1967) relata que o tempo decorrido desde
o cortejo até o acasalamento foi de 10 minutos a 3 horas para a primeira espécie, e 5
minutos a 2 horas para as três últimas. Nas irapucas, o tempo total transcorrido desde o
início do cortejo até o acasalamento foi 12 minutos, com amplitude entre 10-20 minutos,
um tempo considerado rápido, quando comparado com as espécies da família
Kinosternidae.
Seleção sexual
Em 1871, Charles Darwin formulou os conceitos sobre seleção sexual, que
pressupõem a vantagem de um indivíduo em conseguir o maior número de cópulas,
aumentando o seu sucesso reprodutivo. Machos e fêmeas de diversas espécies
36
possuem caracteres sexuais secundários, como tamanho e coloração, que influenciam
na escolha do parceiro (Anderson, 1994), embora possam torná-los mais vulneráveis a
predadores (Pough et al., 2001). Dois parâmetros são importantes no contexto da
seleção sexual. O primeiro é a competição entre os indivíduos do mesmo sexo,
denominada de seleção intra-sexual; o segundo é a seletividade das fêmeas ou dos
machos pelo sexo oposto, denominado inter-sexual (Krebs & Davis, 1993).
Neste estudo das irapucas, o componente seleção sexual pelas fêmeas foi
testado por meio das variações de caracteres morfológicos, tamanho da carapaça e da
cabeça, e da coloração cefálica dos machos. Como as diferenças não foram
significativas entre os indivíduos e as fêmeas escolhem igualmente machos com
cabeças coloridas (artificialmente) de vermelho, preto ou da cor natural, parece não
haver seleção sexual para estes caracteres, o que não significa que não possa haver
outro processo de seleção de machos por fêmeas e vice versa nas irapucas.
Em algumas espécies de vertebrados a coloração dos machos parece influenciar
na escolha das fêmeas (Batten, 1995). Para quelônios, é possível que o melanismo
seja um importante caráter que influencia na seleção sexual de machos pelas fêmeas,
já que os machos, são geralmente mais coloridos, principalmente na cabeça e
membros (Lovich et al, 1990; Pough et al, 2003). Este dimorfismo pode ser permanente
ou aparecer durante a época reprodutiva, como caráter sexual secundário e transitório
(Ernst & Babour, 1989; Lovich et al., 1990; Cooper & Greenberg, 1992).
Nas espécies em que o dimorfismo é sazonal, como no quelônio asiático
Callagur borneoensis, esta mudança de cor é induzida pela testosterona e está
associada ao período reprodutivo (Moll et al., 1981; Andersson, 1994), durante o qual
os machos de borneoensis mudam de uma tonalidade escura para clara (Moll et al.,
37
1981). Na maioria dos quelônios o dimorfismo sexual para cor é permanente, tanto nas
espécies terrestres quanto nas aquáticas. Em algumas espécies da família Emydidae
supõe-se que os machos exibem o colorido escuro da cabeça, pescoço e membros
anteriores para mostrar suas habilidades durante o acasalamento (Lovich et al., 1990,
Molina, 1996a). Esta suposição parece também ser importante para os quelônios
terrestres, nos quais as cores da cabeça e membros indicam possíveis critérios de vigor
para seleção pelas fêmeas (Auffenberg, 1978).
Uma característica exclusiva das irapucas, entre as espécies da familia
Podocnemidae é o padrão de coloração vermelha ou alaranjada da cabeça. Nos filhotes
e machos adultos este padrão persiste, enquanto que as fêmeas apresentam variação
ontogenética, e a da cabeça torna-se marrom escura nos adultos. Entretanto esta
variação não parece influenciar a escolha das fêmeas de irapuca, fato também
observado para fêmeas de alguns lagartos (Andersson, 1994; López et al., 2002). No
caso dos lagartos, outras características que não a cor influenciam as fêmeas, como
demonstrado para Lacerta monticola, cujas as fêmeas preferem machos que tenham
poros simétricos dos dois lados da cabeça. Estes poros liberam feromônios que
provavelmente informam mais sobre a vitalidade dos machos do que a cor (López et al.,
2002). É possível que as fêmeas de irapuca também tenham preferência por alguma
característica dos machos, que não a cor da cabeça.
Com relação ao tamanho, não houve variação significativa entre os machos de
irapuca, nem entre fêmeas, mas as, fêmeas são maiores do que os machos. Em
algumas espécies de vertebrados, machos e fêmeas diferem com relação ao tamanho
e as variações de tamanhos entre machos são significantes, influenciando na escolha
das fêmeas para acasalamento, que escolhem os indivíduos maiores (Anderson,
38
1994). O maior tamanho é selecionado possivelmente por meio de combates entre os
machos.
Dentre os quelônios fêmeas são frequentemente maiores do que os machos, as
exceções estão nas famílias Chelydridae, Kinosternidae e na maior parte das
espécies da família Testudinidae (Berry & Shine, 1980; Gibbons & Lovich, 1990). Na
maioria dos quelônios aquáticos as fêmeas são maiores, enquanto que na maioria
dos quelônios semi-aquáticos e terrestres, os machos são maiores ou do mesmo
tamanho que as fêmeas. A ocorrência de combates entre machos é pouco comum
em quelônios aquáticos, mas freqüente entre os quelônios semi-aquáticos e
terrestres. Machos maiores têm melhor resultado nos combates intrasexuais, na
realização de cópula forçada e na exploração dos recursos disponíveis (Auffenberg,
1977; Berry & Shine, 1980; Fitch, 1981; Gibbons & Lovich, 1990).
Especialmente nas espécies ovíparas nas quais as fêmeas crescem mais, fato
pode estar associado à produção de ovos, aumentando seu sucesso reprodutivo
(Darwin, 1871; Fitch, 1981; Andersson, 1994). De fato, nas espécies de quelônios do
gênero Podocnemis (P. unifilis, P. vogli e P. sextuberculata), existe correlação positiva
entre o tamanho das fêmeas e quantidade de ovos – massa, número e tamanho (Ramo,
1982; Soini & Soini, 1982; Bernhard, 2001). As fêmeas de quelônios continuam a
crescer depois da primeira reprodução, indicando que investem tanto na reprodução
quanto em si próprias (crescimento). Isto pode indicar também, uma baixa predação
sobre os adultos, pois nas espécies muito predadas as fêmeas alocam mais energia na
produção de ovos ou de filhotes (Dunham et al., 1988).
39
Com relação aos machos, estes podem ser menores, pois parte da energia que
seria alocada para o crescimento é disponibilizada para a procura das fêmeas (Vogt,
1980). Em quelônios, como a espécie norte-americana Trachemys scripta venusta, os
indivíduos não crescem durante o periodo reprodutivo, alocando energia para o
desenvolvimento das gônadas, gametogênese e procura de parceiros para a
reprodução (Moll & Moll, 1990).
Ao comentar alguns dos fatores seletivos que podem levar um dos sexos a ser
maior, Fitch (1981) sugere a necessidade da espécie em reduzir a competição
intersexual (por exemplo, alimentação). Esta hipótese também foi proposta para
quelônios por Bury (1979). Vogt (1980a) sugere que durante a nidificação o maior
tamanho das fêmeas em quelônios poderia fornecer uma maior proteção contra
predadores, geralmente aves e mamíferos. Esta hipótese também deve se aplicar aos
machos que costumam realizar extensas jornadas em terras, não explicando a
diferença de tamanho entre os dois sexos.
Corte e movimentos em função da temperatura da água
Neste estudo as fêmeas cortejaram mais que os machos, principalmente nas
temperaturas mais altas da água dos aquários, entre 29-31ºC. A literatura não traz
informações que possam ser comparadas com estes resultados, porque os relatos de
temperatura influenciando o comportamento referem-se apenas ao comportamento de
termorregulação (Hutchison, 1979; Chessman, 1987). É possível que temperaturas
mais baixas diminuam o metabolismo dos indivíduos, por serem termorreguladores.
Quanto à maior freqüência de cortejo entre as fêmeas, isto é um tanto contraditório com
a literatura, embora não tenha tido acesso a nenhum outro trabalho sobre
40
comportamento de quelônios em cativeiro. A aparente contradição está na suposição
de que nos quelônios aquáticos os machos deveriam se deslocar mais para procurar
fêmeas, e se o menor tamanho facilitaria os deslocamentos (Berry & Shine, 1980).
Entretanto, como os experimentos deste estudo foram realizados em cativeiro, fatores
como estresse causado por espaço limitado e ambiente artificial devem ser levados em
consideração.
Na outra série de experimentos sobre movimentos da irapuca (sem levar em
consideração a temperatura), os resultados mostraram que ambos os sexos
permanecem a maior parte do tempo parados e que novamente – fêmeas se
movimentam mais, incluindo os movimentos de corte. Seria interessante realizar outros
estudos para elucidar este aspecto e testar novamente as hipóteses de que os machos
se movimentam mais, com outros desenhos experimentais.
41
Conclusões
1. Foram reconhecidas três fases reprodutivas: aproximações e perseguições, pré-
cópula e cópula.
2. Fêmeas evitam de três formas o cortejo dos machos: passivamente, esquivando-
se, agressivamente.
3. Machos reagem à esquivas de fêmeas geralmente perseguindo-as.
4. O tempo de cortejo até a cópula foi em média de 12 minutos (amplitude 10 – 20
minutos), o menor já registrado para quelônios.
5. Os tamanhos das carapaças e cabeças variam significativamente entre os sexos
(fêmeas são maiores do que os machos).
6. Não houve seleção das fêmeas para cor e tamanho da carapaça e cabeça.
7. Fêmeas cortejam mais que os machos, principalmente nas temperaturas mais
altas do aquário (29 – 31ºC).
42
Referências Bibliográficas
Alcock, J., 1993. Animal Behavior: An evolutionary approach. Sinauer Associates. Sunderland.
MA: 626p.
Andrade, P. C. M. 2004. Criação e Manejo de Quelônios no Amazonas (Projeto Diagnostico da
criação de animais silvestres no estado do Amazonas). 447p (não publicado).
Alho, C. J. R. & Pádua L. F. M. 1982a. Sincronia entre o regime de vazante do rio e o
comportamento de nidificação da tartaruga da Amazônia Podocnemis expansa
(Testudinata: Pelomedusidae). Acta Amazonica 12(2): 323-326.
Alho, C. J. R. & Pádua L.F.M. 1982b. Reproductive parameters and nesting behavior of the
Amazon turtle Podocnemis expansa (Testudine, Pelomedusidae) in Brazil. Canadian
Journal of Zoology 60: 97 - 103.
Alho, C. J. R. 1984. A ciência do manejo da fauna silvestre. Rev. Bras. Tecnol., Brasília
15( 6): 24 – 33.
Altmann, J. 1974. Observational study of behavior: sampling methods. Animal Behaviour
49:227-267.
Andersson, M. 1994. Sexual Selection. Princeton Univ. Press (Princeton, NJ) 599p.
Auffenberg, W. 1965. Sex and species discrimination in two sympatric South American
tortoises. Copeia 1965: 335 – 342.
Auffenberg, W. 1977. Display behavior in tortoises. American Zoologist 17: 241 – 250.
43
Auffenberg, W. 1978. Courtship and Breeding Behavior in Geochelone radiata (Testudines:
Testudinidae). Herpetologica 34(3): 277-287.
Bates, H. W. 1892. The naturalist on the river Amazon. John Murray, London 395p.
Batistella, A. 2003. Biologia de nidificação de Podocnemis erythrocephala (Testudines,
Podocnemidae) em campinas do Médio Rio Negro - AM. Dissertação de Mestrado.
Intituto Nacional de Pesquisas da Amazônia / Universidade Federal do Amazonas.
Manaus, Amazonas, Brasil. 54 p.
Batten, M. 1995. Estratégias sexuais. Como as fêmeas escolhem seus parceiros. (Ed.) Rosa
dos Tempos, Rio de Janeiro 302 p.
Bels, V. L. & Crama, Y. J. M. 1994. Quantitative analysis of the courtship and mating behavior
in the in the Loggerhead Musk Turtle Stenotherus minor (Reptilia: Kinosternidae) with
comments on courtship behavior in turtles. Copeia 1994. 3: 676 – 684.
Bernhard, R. 2001. Biologia reprodutiva de Podocnemis sextuberculata (Testudines,
Pelomedusidae) na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazonas,
Brasil. Dissertação de Mestrado. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/
Universidade Federal do Amazonas. Manaus, Amazonas, Brasil. 62p.
Berry, J. F. & Shine, R. 1980. Sexual size dimorphism and sexual selection in turtles (order
Testudines). Oecologia 44(2): 185-191
44
Brasil, 1998. Relatório nacional para a convenção sobre a diversidade biológica. Ministério do
Meio Ambiente, dos Recursos Hídricos e da Amazônia Legal, Brasília, D.F. 283p.
Burghardt, G. M. 1977. Of iguanas and dinosaurs: social behavior and communication in
neonate reptiles. American Zoologist 17: 177-190.
Bury, R. B. 1979. Population ecology of freshwater turtles, 571 – 602 pp. In: Turtles:
perspectives and research (Harless, M.; Morlock, H. Eds.). John Wiley and Sons New
York. 695p.
Cagle, F. R. 1939. A system of marking turtles for future identification. Copeia 3:170-173.
Capobianco et al., 2002. Biodiversidade brasileira. Ministério do Meio Ambiente, Brasília, D.F.
403p.
Carpenter, C. C.1980. An Ethological approach to reproductive success in reptiles, 380-048pp.
In Reproductive biology and diseases of captive reptiles (Murphy, J. B. & Collins, J. T.
Eds.). Kansas, Society Studies Amphibia Reptilia.
Carpenter, C. C.; Ferguson, G. W. 1977. Variation and evolution of stereyotyped behavior in
reptiles, 335 – 554 pp. In Biology of Reptilia: ecology and behaviour (Gans, C. & Tinkle,
D. W., Eds). Academic Press, London 720p.
Castaño-Mora, O. V. 1997. La situación de Podocnemis erytrhocephala (SPIX, 1982)
(Testudinata: Pelomedusidae), en Colômbia. Caldasia 19:55 – 60.
45
Chessman, C. B. 1987. Atmospheric and aquatic basking of the Australian freshwater turtle
Emydura macquarii (Gray) (Testudines: Chelidae). Herpetologica 43(3): 301 – 306.
Cooper, Jr., W. E. & Greenberg, N. 1992. Reptilian coloration and behavior, 298 – 422pp. In:
Biology of the Reptilia. Hormones, brain, and behavior (Gans, C. & Crews, D., Eds.).
The University of Chicago, Chicago Press. 564p.
Davis, J. D. & Jackson, Jr. C. G. 1970. Copulatory behavior in the Red-Eared turtle,
Pseudemys scripta elegans (WIED). Herpetologica 26(2): 238 – 240.
Davis, J. D. & Jackson, Jr. C. G. 1973. Notes on the courtship of captive male Chrysemys
scripta taytori. Herpetologica 26(4,7): 65 – 64.
Darwin, C. 1871. The descent of man, and selection in relation to sex. J. Murray, London,
reprinted 1981. Princeton University Press, New Jersey. 475p.
Dunham, A.E.; Morin, P.J.; Wilbur, H.M. 1988. Methods for the study of reptile populations. 443
– 522p. In Biology of the reptilia: Defense and life history (Gans, B.C. Eds).Ecology Alan
R. Liss Inc, New York 659p.
Ernst, C. H. 1970. Reproduction in Clemmys guttata. Herpetologica 26(2): 228 – 232.
Ernst, C. H. 1980. Courtship of the African helmeted turtle (Pelomedusa subrufa). Britsh
Journal of Herpetology 6:141 – 142.
46
Ernst, C. H. 1990. Systematics, Taxonomy, Variation, and Geographic Distribution of the Slider
Turtle 57 – 67. In Life history and ecology of the slider turtle (Gibbons, J. W. Eds.).
Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. 368p
Ernst, C.H.E. & Barbour, R.W. 1989. Turtles of the Word. Smithsonian Institution Press,
Washington, D.C., USA, 313pp.
Fachí -Terán, A. 1999. Ecologia de Podocnemis sextuberculata (Testudines, Pelomedusidae)
na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazônas, Brasil. Tese de
Doutorado, Intituto Nacional de Pesquisas da Amazônia / Universidade Federal do
Amazonas, Manaus, Amazonas, Brasil. 188p.
Fitch, H. S. 1981. Sexual sizes differences in reptiles. Miscelaneous Publications of the
Museum of Natural History 70:1 – 72.
Foote, R. W. 1978. Nesting of Podocnemis unifilis (Testudines: Pelomesusidae) in the
Colombian Amazon. Herpetologica (34): 333-339.
Gibbons, J. W.; Lovich, J. E. 1990. Sexual dimorphism in turtles with emphasis on the slider
turtle (Trachemys scripta). Herpetological Monographs (4): 1 – 29.
Giles, J. 2005. The Underwater Acoustic Repertorie of the Long-necked, Freshwater Turtle
Chelodina oblonga. PhD Dissertation, School of Environmental Science, Murdoch
University. Perth, Australia. 224p.
Harding, J. H. 1983. Platemys platycephala (Twistneck Turtle). Reproduction. Herpetological
Review 14(1): 22.
47
Hilton, T. C. 2000. IUCN Red list of theatrened species. IUCN. Gland, Switzerland and
Cambridge, UK. 61p.
Hoogmoed, M. S. & Avila-Pires C. S. 1990. New distribution for Podocnemis erythrocephala
(Spix) with remark on some other turtle taxa (Reptilia: Chelonia: Pelomedusidae).
Zoologische Mededelingen 64:21-24.
Horne, B. 1993. Courtship behavior and oviposition of captive Acanthochelys pallidipectoris
Freiberg. SSAR Herpetological Review 24:1 - 25.
Hutchison, V. H. 1979. Thermoregulation p. 207 – 243. In: Turtles: perspectives and research
(Harless, M.; Morlock, H. Eds.). John Wiley and Sons New York 695p.
Iverson, J. 1992. A revised checklist with distribution maps of the turtle of the world. Privately
Printed. Richmond, Indiana, 363p.
IUCN Red List of threatened species, 2006 (WWW. IUCN.org.). Acesso 5/02/07.
Krebs, J. R. & Davis, N. B. 1993. An Introduction to behavioral ecology. Blackwell Science
Press, Cambridge. 420p.
Lardie, R. L. 1975. Courtship and mating behavior in the yellow mud turtle, Kinosternon
flavescens flavescens. Journal of Herpetology, 9(2): 223 – 227.
Lardie, R. L. 1983. Courtship and mating behavior in the yellow mud turtle, Kinosternon
flavescens flavescens. Journal of herpetology 9(2): 223 – 227.
48
Legler, J. M. 1955. Observations on the sexual behavior of captive turtles. Lloydia 18(2): 95 –
99.
Legler, J. M. 1990. The genus Pseudemys in Mesoamerica: Taxonomy, Distribution, and Origin
82 – 105pp. In Life history and ecology of the slider turtle (Gibbons, J. W. Eds.).
Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. 368p.
Lincoln, R. J.; Boxshall, G. A. & Clark, P. F. 1982. A dictionary of ecology, evolution and
systematics. Cambridge University Press. 298p.
López, P.; Muñoz, A. & Martin, J. 2002. Symmetry, male dominance and female mate
preferences in the Iberian rock lizard, Lacerta monticola. Behavioral Ecology and
Sociobiology 52:342-347.
Lovich, J. E.; McCoy, C. J. & Garstka, W. R. 1990. The development and significance of
melanism in the slider turtle 233-254. In Life history and ecology of the slider turtle
(Gibbons, J. W. Eds.). Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. 368p
Mahmoud, I. Y. 1967. Courtship behavior and sexual maturity in four species of Kinosternid
turtles. Copeia 1967(2): 314 – 319.
Malvasio, A; Souza, A. M.; Molina F. B. & Sampaio F. A 2003. Comportamento alimentar em
Podocnemis expansa (Schweigger), P. unifilis (Troschel) e P. sextuberculata (Cornalia)
em cativeiro (Testudine, Pelomedusidae). Revista Brasileira de Zoologia 20 (1): 161-168
49
Mitsukuri, K.1895. How many times does the snapping turtle lay eggs in one season? Zoology
Magazine 7(85): 143-147.
Mitsukuri, K.1905. The cultivation of marine and fresh-water animals in Japan. Bull. Bur. Fish.,
Washington 24: 257-289.
Mittermeier, R. A.; Wilson, R. A. 1974. Redescription of Podocnemis erythrocephala (Spix
1824) an Amazonian Pelomedusidae Turtle. Papéis Avulsos de Zoologia 28: 147-162.
Molina, F. B. 1989. Observações sobre a biologia e o comportamento de Phrynops
geoffroanus (Schweigger, 1812) em cativeiro (Reptilia, Testudines, Chelidae).
Dissertação de mestrado, Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da
Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil 185 p.
Molina, F. B. 1992. Comportamento reprodutivo de quelônios. Biotemas 5(2): 61 – 70.
Molina, F. B. 1995. Observações sobre a biologia e o comportamento reprodutivo de
Trachemys dorbignyi (Duméril & Bibron, 1835) em cativeiro (Reptilia, Testudines,
Emydidae). Tese de doutorado, Intituto de Biociências da Universidade de São Paulo,
São Paulo, Brasil. 307p.
Molina, F. B. 1996a. Biologia e comportamento reprodutivo de quelônios. Anais de Etologia 14:
211-221.
Molina, F. B. 1996b. Mating behavior of captive Geoffroys`s side–neck turtle, Phrynops
geoffroanus (Testudines: Chelidae). Herpetological Natural History 4: 155 – 160.
50
Moll, E. O. 1979. Reproductive cycles and adaptations, 305 – 331pp. In: Turtles: perspectives
and research (Harless, M.; Morlock, H. Eds.). John Wiley and Sons New York 695p.
Moll, E. O.; Matson, K. E. & Krehbiel, E. B. 1981. Sexual and seasonal dichromatism in the
Asian river turtle Callagur borneoensis. Herpetologica 37(4): 181-194.
Moll, E. O. & Legler, J. M. 1971. The Life history of a neotropical slider turtle, Pseudemys
scripta (Schoeoff), in Panama. Natural History Museun, Los Angeles 11: 1 – 102.
Moll, D. & Moll, E. O. 1990. The slider turtle in the Neotropics: Adaptation of a temperate
species to a tropical environment 152 – 161pp. In Life history and ecology of the slider
turtle (Gibbons, J. W. Eds.). Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. 368p.
Pough, F. H.; Andrews, R. M.; Cadle, J.E.; Crump, M. L.; Savitzky, A. H. & Wells, K. D. 2001.
Herpetology. Prentice Hall, Inc., Upper Saddle River, New Jersey. 612p.
Pough, F. H., Janis, C. M. & Heiser J. B. 2003. A Vida dos Verterbrados. (Ed.) Atheneu, São
Paulo. 699p.
Pritchard, P. C. H. 1979. Encyclopedia of Turtles. T. F. H. Publications Neptune City, New
Jersey. 395p.
Pritchard, P. C. H. 1990. Course on Amazonian freshwater turtles. In Turtles & Tortoises
(Eds.). IUCN Turtles & Tortoises Specialist group
Pritchard, P. C. H. & Trebbau, P. 1984. The turtles of Venezuela. Society for the Study of
Amphibians and Reptiles, Ithaca, NY. 415p.
51
Ramo, C. 1982. Boilogía del Galapago (Podocnemis vogli, Muller, 1935) em el hato el frio.
Llanos de Apure (Venezuela). Acta Vertebrata 9: 1 – 73.
Rebêlo, G. H. 1991. Um novo habitat e localidade para Podocnemis erythrocephala (Spix
1824) (Testudines: Pelomedusidae). Boletim Museu Paraense Emílio Goeldi, Série
Zoologia 7: 10-15.
Richard, E. 1999. Tortugas de las Regiones Aridas de Argentina. Literature of Latin America
(L.O.L.A.), Buenos Aires, Argentina 10:224p.
Seidel, M. E. 1988. Revision of the West Indian Emydid turtles (Testudines). American
Museum Novitates 2918: 1-41.
Sexton, O. J. 1960. Notas sobre la reproducción de una tortuga venezolana, la Kinosternon
scorpioides. M Cienc. Nat. La Salle, 20(57): 189 – 197.
Smith, N. J. H. 1979a. Destructive Explotation of the South American River Turtle. Assoc.
Pacif. Coast. Geog. Yearbook 36:85-102.
Smith, N. J. H. 1979b. Quelônios aquáticos da Amazônia: um recurso ameaçado. Acta
Amazonica 9 (1):87-97.
Soini, P. 1995. Ecologia reproductiva de la taricaya (Podocnemis unifilis) en el rio Pacaya,
Peru. Folia Amazônica 6: 105 – 124.
52
Soini, P. & Soini, M. 1986. Ecología reproductiva de la taricaya (Podocnemis unifilis) y sus
implicaciones en el manejo de la espécie. Informe de Pacaya No. 9, Direccíon Forestal
y de Fauna Región Agraria XXII, Iquitos 47p.
Stacey, N. E.; Kyle, A. L. & Liley, N. R. 1986. Fish reproductives pheromones, 117 – 134pp. In
Chemical signals in vertebrates, Plenum New York. 432p.
Stuart, J. N. & Jennifer, B. M. 1998. Trachemys gaigeae (Big Bend Slider). Courtship Behavior.
Herpetological Review 29(4): 235-236.
Vanzolini, P. E. 1967. Notes on nesting behavior of Podocnemis expansa in the Amazon vallley
(Testudines, Pelomedusidae). Pap. Avulsos Zool. (São Paulo), 20: 191 – 215.
Vogt, R. C. 1979. Spring aggregating behavior of painted turtles, Chrysemys picta (Reptilia,
Testudines, Testudinidae). Journal of Herpetology 13(3):363 – 338.
Vogt, R. C. 1980. Natural history of the map turtles Graptemys pseudogeographica and G.
ouachitensis in Wisconsin.Tulane Studies Zoology and Botany 22(1): 17 – 48.
Vogt, R. C. 2001. Turtles of Rio Negro, 245-262pp. In Conservation and mamagement of
ornamental fish resouses of the Rio Negro Basin, Amazônia, Brazil – Project Piaba
(Chao, N.L; Petry, P; Prang, G; Sonneschien, L; Tlusty, M. Eds). Universidade do
Amazonas, Manaus, Brasil 309p.
53
Vogt, R. C.; Rêbelo, G.; Moreira, G.; FachIn:-Terán, A.; Gasnier, T. R. J.; Silveira, R,; Mann, B.;
Raposo, C. P.; Arnold, P.; Marques, A. S.; Silveira, I. L. M.; Amazonas, W. R.; Castano,
O. V.; Carrilo, C. A. M.; Escalona, T.; Gvada, H. & Sulrez, F. R. 1991. Geographic
Distribution: Podocnemis erythrocephala. Herpetological Review 22 – 25.
Zar, J. H. 1996. Bioestatistical analysis: 3rd. edition. Prentice-Hall 718 p.
54
Apêndice 1. Ficha de registro de seqüências comportamentais utilizado para o estudo
do comportamento reprodutivo de Podocnemis erythrocephala.
I: fêmea - Dia -
m.n. - Inicio:
m.p. - Fim:
m.v. -
Tempo em seg. categorias
Olfação Perseguição Pré-cópula Cópula
mn – macho com a cabeça colorida naturalmente (sem pintura)
mp – macho com a cabeça pintada de preto
mv – macho com a cabeça pintada de vermelho
55
Apêndice 2. Comprimento da carapaça (cm) dos machos de Podocnemis erytrhocephala.
Apêndice 3. Comprimentos da carapaça (cm) das fêmeas de Podocnemis erytrhocephala.
Apêndice 4. Comprimento da carapaça (cm) dos machos e fêmeas de Podocnemis erytrhocephala.
Machos Fêmeas
21,5 27,0
21,5 28,5
20,0 30,7
21,3 26,0
21,3 26,0
21,5 26,3
19,2 28,0
21,0 22,0
20,2 24,6
21,8 21,5
19,5 26,1
20,7 24,0
22,0 25,5
22,2 27,1
22,3 27,9
21,8 26,0
20,3 28,7
19,6 26,1
21,0 26,3
20,9 25,0
Fev-
maio
21,5 21,5 20,0 21,3 21,3 21,5 19,2 21 20,2 21,8 19,5 20,7 22,0 22,2 22,3 21,8 20,3
Julho 19,6 21,0 20,9 22,4 19,7 21,2 20,0 22 22,3 20,3 20,6 20,1 20,8 21,5 20,7 21,6 22,4
Fev-maio
27,0 28,5 30,7 26,0 26,0 26.3 28,0 22,0 24,6 21,5
Julho 26,1 24,0 25,5 27,1 27,9 26,0 28,7 26,1 26,3 25,0
56
Apêndice 5. Comprimento da cabeça (cm) dos machos de Podocnemis erythrocephala.
Apêndice 6. Comprimento da cabeça (cm) das fêmeas de Podocnemis erytrhocephala.
Apêndice 7: Comprimentos da cabeça (cm) dos machos e fêmeas de Podocnemis erythrocephala.
Machos Fêmeas
3,9 4,3
3,8 5,0
3,9 5,2
3,8 4,6
3,8 4,4
3,8 4,3
3,2 4,8
3,7 4,1
3,8 4,4
3,5 3,9
3,5 4,5
3,8 4,0
4,2 4,2
4,7 4,7
4,1 4,8
4,0 4,7
4,1 4,9
4,0 4,3
3,9 4,5
3,9
4,4
Fev-
maio
3,9 3,8 3,9 3,8 3,8 3,8 3,2 3,7
3,8 3,5 3,5 3,8 4,2 4,7 4,1 4,0 4,1
Julho 3,9 4,0 3,7 3,9 3,9 4,0 3,9 3,9
4,2 3,7 4,0 3,6 4,0 3,7 3,9 4,0 4,3
Fev-maio
4,3 5,0 5,2 4,6 4,4 4,3 4,8 4,1 4,4 3,9
Julho 4,5 4,0 4,2 4,7 4,8 4,7 4,9 4,3 4,5 4,4
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