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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA E BIOLOGIA EVOLUTIVA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS
Aspectos bionômicos de Geometridae (Lepidoptera) associados à
Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902 (Myrsinaceae) na
Região de São Carlos, SP.
Luciana Tereza Estriga de Barros
- São Carlos -
2007
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA E BIOLOGIA EVOLUTIVA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
RECURSOS NATURAIS
Aspectos bionômicos de Geometridae (Lepidoptera) associados à
Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902 (Myrsinaceae) na
Região de São Carlos, SP.
Luciana Tereza Estriga de Barros
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Recursos Naturais da Universidade Federal de
São Carlos, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ecologia e
Recursos Naturais. Área de Concentração:
Ecologia.
- São Carlos -
2007
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Ficha catalográfica elaborada pelo DePT da
Biblioteca Comunitária da UFSCar
E82ab
Estriga, Luciana.
Aspectos bionômicos de Geometridae (Lepidoptera)
associados à Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902
(Myrsinaceae) na região de São Carlos, SP / Luciana
Estriga. -- São Carlos : UFSCar, 2007.
68 f.
Dissertação (Mestrado) -- Universidade Federal de São
Carlos, 2007.
1. Ecologia. 2. Geometridae. 3. Hymenoptera parasítica.
4. Lepidoptera. 5. Rapanea umbellata. I. Título.
CDD: 574.5 (20
a
)
Luciana Tereza Estriga de Barros
Aspectos Bionômicos de Geometridae (Lepidoptera) associados à
Rapanea umbellata
de são Carlos, SP
(Mart.) Mez, 1902. (Myrsinaceae) na região
Dissertação apresentada à Universidade Federal de São Carlos, como parte dos
requisitos para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Recursos Naturais.
Aprovada em 20 de julho de 2007
Presidente
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1°Examinador
2° Examinador
BANCA EXAMINADORA
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PrÓ a. Dra. Angélica M.P.M. Dias
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Prata. Dra'(Denise Scatolini
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iv
Aos meus pais Vera e Victor.
v
AGRADECIMENTOS
Quero deixar minha gratidão e reconhecimento a todas as pessoas e entidades que
colaboraram na realização deste trabalho, em especial:
Ao CNPq - Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – pela
bolsa de estudos fundamental para minha formação e sobrevivência.
Ao Prof. Dr. Manoel Martins Dias Filho por tudo que sua pessoa representa, por sua
dedicação, competência, paciência, gentileza, carinho, calma, bom humor, peculiaridades e
pela oportunidade de compartilhar uma ínfima parte de seu conhecimento.
À Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias pelo apoio, incentivo, paciência
e carinho; pela identificação dos parasitóides do presente estudo, por presidir a banca do
exame de qualificação e por compor a banca de defesa desta dissertação.
À Dra. Denise Scatolini, por compor minha banca de mestrado.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade
Federal de São Carlos pela oportunidade de realizar este estudo e ao pessoal da secretaria do
PPG-ERN pela prestatividade e ajuda sempre que solicitada.
Aos membros que participaram da banca de qualificação, Profa. Dra. Alaíde Fonseca
Gessner e Profa. Dra. Odete Rocha pelas sugestões que foram de grande valia.
Aos professores do PPG-ERN pelos ensinamentos.
Aos meus amigos: Abrão, Tadocas, Marcão, André Vitor, Celso, Paula, Peposo, Má
Caticoca, Cervini, Tetéia, Cris, Tati Terasin, Joãozinho, Lair, Lulu e tantos outros, pela
presença em minha vida.
vi
A todos que me acompanharam durante as coletas e me forneceram além de agradável
companhia, ajuda e várias risadas.
Aos amigos do laboratório: Ana Paula, Agatha, Helena, Priscila, Felipe, Clóvis,
Diogo, Carlão e Ulisses pelo convívio diário (ou não), contribuições e amizade sejam ao
longo dos anos de mestrado ou por raros momentos.
À Magda, Juliano, Rachel e Eduardo pela amizade, por coletarem comigo, pelos
ensinamentos e por me ajudarem na organização final deste documento, que sem eles parecia
não ter fim.
À princesa Nina, de quem eu sinto muita falta, e ao José pela amizade e ajuda e
convivência.
À minha irmã de coração Renatinha, e sua Titinha, por esses anos de amizade,
convivência, carinho, dedicação e por existir na minha vida.
À minha filhota Luinha, pela companhia e amor incondicional.
Ao meu amor, Lu, por tudo e mais um pouco.
Aos meus pais, Victor e Vera, à minha irmã Ligia e meu irmão Marcelo pelo amor,
paciência, dedicação, confiança, apoio, por tudo. Sem eles eu nada seria.
A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a realização deste projeto.
Muito Obrigada!
vii
Resumo
Este trabalho foi realizado em três diferentes áreas da Universidade Federal de São Carlos.
Foram estudados os Geometridae associados à Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902
(Myrsinaceae). As coletas foram realizadas quinzenalmente, durante o período de outubro de 2005
a abril de 2007 por meio de guarda-chuva entomológico. As larvas coletadas foram criadas em
laboratório, utilizando a planta hospedeira para alimentá-las.
Rapanea umbellata teve o primeiro registro como planta hospedeira de Geometridae
no presente estudo.
Ocorreram 14 espécies de Geometridae distribuída em 11 gêneros, 7 gêneros de
Hymenoptera Parasitica e um Diptera Tachinidae. Dentre as espécies de Geometridae, a mais
comum, com densidade relativa de 48,9%, foi Phrygionis polita (Cramer, 1780) Outros
geometrídeos registrados foram: P. paradoxata (Guenée, [1858]), Argyrotome melae (Druce,
1892), Opisthoxia sp. Hübner, [1825], Pero refellaria (Guenée, [1858]), Glena bipennaria
(Guenée, [1858]), G. unipennaria (Guenée, [1858]), Hymenomima amberia (Schaus, 1901),
Iridopsis chalcea (Obertür, 1883), Ischnopteris miseliata (Guenée, [1858]), Patalene Herrich-
Schäffer, [1854], Oxydia apidania (Cramer, [1779]), O. vesulia (Cramer, [1779]), Prochoerodes
tetragonata (Guenée, [1958]). Os parasitóides Hymenoptera foram: Euplectrus Nestwood, 1832
(Eulophidae), Charops Homgren, 1859 (Ichneumonidae), Hyposoter Foerster, 1869
(Ichneumonidae), Mesochorus Gravenhorst, 1829 (Ichneumonidae), Diolcogaster Asmed, 1900
(Braconidae), Hymenochaonia Dalla Torre, 1898 (Braconidae), Glyptapanteles Ashmed, 1905
(Braconidae). A densidade de larvas apresentou dois picos, um na estação seca e um na estação
chuvosa. Nesta mesma época, ocorreram as menores porcentagens de parasitismo.
O ciclo de desenvolvimento de Phrygionis polita foi estudado, sendo a primeira descrição
dos estágios imaturos de uma espécie da tribo Palyadini.
PALAVRAS-CHAVE: Geometridae; Hymenoptera parasítica; Lepidóptera, Rapanea umbellata.
viii
Abstract
This work was carried out in three different areas of Universidade Federal de São Carlos.
We studied the Geometridae associated to Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902 (Myrsinaceae).
The samples were collected at each two weeks, during the period of October of 2005 to april of
2007. It was used the method of entomological umbrella. The larvae were grown in the laboratory,
using the host plant as food.
Rapanea umbellata had the first register as plant hostess of Geometridae in the present
study. It occured 14 species of Geometridae arranged in 11 genus, seven genus of Hymenoptera
Parasitica and one Diptera. The common species that occured was Phrygionis polita (Cramer,
1780), whose relative abundance was 48,9%. Other Geometridae recordered were: P. paradoxata
(Guenée, [1858]), Argyrotome melae (Druce, 1892), Opisthoxia sp. Hübner, [1825], Pero
refellaria (Guenée, [1858]), Glena bipennaria (Guenée, [1858]), G. unipennaria (Guenée,
[1858]), Hymenomima amberia (Schaus, 1901), Iridopsis chalcea (Obertür, 1883), Ischnopteris
miseliata (Guenée, [1858]), Patalene Herrich-Schäffer, [1854], Oxydia apidania (Cramer,
[1779]), O. vesulia (Cramer, [1779]), Prochoerodes tetragonata (Guenée, [1958]). The
Hymenoptera parasitoids were: Euplectrus Nestwood, 1832 (Eulophidae), Charops Homgren,
1859 (Ichneumonidae), Hyposoter Foerster, 1869 (Ichneumonidae), Mesochorus Gravenhorst,
1829 (Ichneumonidae), Diolcogaster Asmed, 1900 (Braconidae), Hymenochaonia Dalla Torre,
1898 (Braconidae), Glyptapanteles Ashmed, 1905 (Braconidae). The density of larvae shows two
peaks, one at the dry season and one at the raining season. In the same time occurs the smaller
percentage of parasitism.
The cycle of development of Phrygionis polita was studied, being the first description of
the immature stages of a species of the Palyadini tribe.
KEYWORDS: Geometridae; Hymenoptera parasitoids; Lepidoptera Rapanea umbellata.
ix
Lista de Figuras e Tabelas
Figura 1: Vista de um ramo de R. umbellata (disponível em:
http://arvoresdeirati.com/index.php?area=descricao&id=104, acesso em 05/07/2007) .......... 4
Figura 2: Vista de um ramo de R. umbellata em floração (disponível em:
http://www.nybg.org/botany/nee/ambo/Checklist/images-dil/Myrsine_umbel.jpg, acesso em 05/07/2007) ..... 4
Figura 3: Vista de um broto de R. umbellata (fotografia cedida por José Pedro Nepomuceno
Ribeiro) ..................................................................................................................................... 4
Figura 4: Venação das asas de Geometridae. A, Ennominae; B, Sterrhinae (segundo COSTA
LIMA, 1950) ............................................................................................................................. 8
Figura 5: Diagrama das fitofisionomias do campus da Universidade Federal de São Carlos
evidenciando as áreas de estudo I, II e III (cedido por Lapa-DHB/UFSCar e fotos aéreas por
Google Earth, 2007) ................................................................................................................ 13
Figura 6: Método de coleta com guarda-chuva entomológico .............................................. 15
Figura 7: Trabalho com larvas no laboratório ....................................................................... 15
Figura 8: Vista da armadilha luminosa instalada em uma coleta noturna (fotografia cedida
pela Profa. Dra. Magda Yamada) ............................................................................................ 15
Tabela 1: Espécies de Geometridae registradas em Rapanea umbellata ............................... 17
Figura 9: Proporção entre os gêneros de Geometridae registrados em Rapanea umbellata . 17
Figura 10: Phrygionis paradoxata (macho) .......................................................................... 18
Figura 11: Argyrotome melae (fêmea) ................................................................................... 19
Figura 12: Opisthoxia sp. (fêmea) ......................................................................................... 19
Figura 13: Vista da parte basal das asas de uma mariposa (face inferior), mostrando
acoplamento por meio de um frênulo (segundo COSTA LIMA, 1945) ................................. 20
Figura 14: Proporção de Phrygionis polita e P. paradoxata em relação às outras espécies de
Geometridae no período de abril de 2006 a abril de 2007 ...................................................... 21
Figuras 15 - 16. Phrygionis polita. 15, ovos na borda da folha; 16, idem, na face inferior da
folha ........................................................................................................................................ 26
Figuras 17 - 18: Phrygionis polita. 17, ovos na face inferior da folha; 18, idem, em brotos, no
ápice do ramo........................................................................................................................... 27
Figuras 19 - 20: Phrygionis polita. 19, larva de primeiro ínstar, lateral; 20, larva de segundo
ínstar, látero-dorsal ................................................................................................................. 28
x
Figuras 21 - 22: Phrygionis polita. 21, larva de terceiro ínstar, látero-ventral; 22, larva de
quarto ínstar, lateral ................................................................................................................. 29
Figuras 23 - 24: Phrygionis polita. 23, larva de quinto instar dorsal; 24, larva de quinto instar
dorso-lateral ........................................................................................................................... 30
Figuras 25 - 30: Phrygionis polita. 25, caápsula cefálica da larva de quinto instar, frontal; 26,
idem, lateral; 27, pupa, ventral; 28, idem, lateral; 29, idem, dorsal; 30, cremáster, dorsal
.................................................................................................................................................. 31
Figuras 31 - 32: Phrygionis polita. 31, pupa dorsal, em casulo semi-aberto; 32, idem, com
aspecto geral do casulo aberto e última exúvia larval ......................................................... 32
Figuras 33 - 34: Phrygionis polita. 33, macho; 34, fêmea ................................................. 33
Figuras 35: Glena bipennaria (macho), abdome retirado para estudo de genitália ........... 36
Figura 36: Glena unipennaria (macho), abdome retirado para estudo de genitália .......... 36
Figura 37: Hymenomima amberia (macho) ....................................................................... 37
Figura 38: Iridopsis chalcea (macho) ................................................................................ 37
Figura 39: Ischnopteris miseliata (macho) ........................................................................ 38
Figura 40: Patalene sp. (macho) ........................................................................................ 39
Figura 41: Oxydia apidanea (fêmea) ................................................................................. 40
Figura 42: Oxydia vesulia (fêmea) .................................................................................... 40
Figura 43: Prochoerodes tetragonata (fêmea) .................................................................. 42
Figura 44: Proporção entre os parasitóides dos Geometridae criados sobre Rapanea
umbellata .............................................................................................................................. 43
Tabela 2: Hymenoptera Parasitóides de Geometridae e seus respectivos hospedeiros
registrados em Rapanea umbellata ..................................................................................... 44
Figura 45: Ocorrência das larvas de Geometridae em Rapanea umbellata durante o período
estudado (de abril de 2006 a abril de 2007). ....................................................................... 49
Figura 46: Curva de Precipitação relacionada à temperatura indicando os períodos secos (de
abril de 2006 a abril de 2007) ............................................................................................. 50
Figura 47: Ocorrência das larvas de Geometridae em relação à temperatura média (de abril
de 2006 a abril de 2007) ...................................................................................................... 50
Figura 48: Ocorrência das larvas de Geometridae em relação à umidade relativa (de abril de
2006 a abril de 2007) ........................................................................................................... 51
Figura 49: Ocorrência de larvas de Geometridae em relação à precipitação (de abril de 2006 a
abril de 2007 ......................................................................................................................... 51
xi
Figura 50: Ocorrência anual e densidade de parasitóides sobre as larvas dos Geometridae
obtidos (de abril de 2006 a abril de 2007) .......................................................................... 51
Figura 51: Ocorrência de larvas de Geometridae relacionada à taxa de parasitismo (de abril
de 2006 a abril de 2007) ...................................................................................................... 52
Figura 52: Taxa de parasitismo de larvas de Geometridae relacionada à temperatura média
(de abril de 2006 a abril de 2007) ........................................................................................ 52
Figura 53: Taxa de parasitismo de larvas dos Geometridae relacionada à umidade relativa (de
abril de 2006 a abril de 2007) .............................................................................................. 53
Figura 54: Taxa de parasitismo em larvas de Geometridae relacionada à precipitação (de abril
de 2006 a abril de 2007) ....................................................................................................... 53
Figura 55: Curva de saturação de espécies de Geometridae de outubro de 2005 a abril de
2007 ........................................................................................................................................ 54
xii
Sumário
Dedicatória .......................................................................................................................... iv
Agradecimentos ................................................................................................................... v
Resumo ............................................................................................................................... vii
Abstract .............................................................................................................................. viii
Lista de figuras e tabelas ................................................................................................... ix
Sumário ............................................................................................................................... xii
1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 1
1.1. Interações Tritróficas .......................................................................................... 1
1.1.2. Planta hospedeira ............................................................................................. 2
1.1.3. Insetos fitófagos .............................................................................................. 5
1.1.3.1. Lepidoptera ................................................................................................... 5
1.1.3.2. Geometridae ................................................................................................. 6
1.1.3.3. Ennominae .................................................................................................... 8
1.2. Inimigos Naturais ............................................................................................... 8
1.2.1. Superfamília Chalcidoidea .............................................................................. 9
1.2.2. Superfamília Ichneumonoidea ....................................................................... 10
2. OBJETIVOS .................................................................................................................. 11
3. MATERIAL E MÉTODOS .......................................................................................... 12
3.1. Área de estudo .................................................................................................. 12
3.2. Coleta de Material ............................................................................................ 14
3.3. Tratamento dos dados ........................................................................................ 16
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO .................................................................................. 17
4.1. Tribo Palyadini ................................................................................................. 18
4.1.1. Ciclo de desenvolvimento e estágios imaturos de Phrygionis polita ............ 21
4.1.1.1. Morfologia .................................................................................................. 22
4.1.1.2. Bionomia .................................................................................................... 24
4.2. Tribo Azelinini ................................................................................................. 34
4.3. Tribo Boarmiini ................................................................................................ 34
xiii
4.4. Tribo Nacophorini ............................................................................................... 38
4.5. Tribo Nephodiini ............................................................................................... 39
4.6. Tribo Ourapterygini .......................................................................................... 39
4.7. Gênero sem tribo definida ................................................................................. 41
4.8. Monofagia versus Polifagia ............................................................................... 42
4.9. Parasitóides ........................................................................................................ 43
4.9.1. Família Eulophidae ....................................................................................... 44
4.9.1.1. Euplectrus Westwood, 1832 ...................................................................... 44
4.9.2. Família Ichneumonidae ................................................................................. 45
4.9.2.1. Charops Homgren, 1859 (Campopleginae) ............................................... 45
4.9.2.2. Hyposoter Foerster, 1869 (Campopleginae) .............................................. 46
4.9.2.3. Mesochorus Gravenhorst, 1829 (Mesochorinae) ....................................... 46
4.9.3. Família Braconidae ....................................................................................... 46
4.9.3.1. Diolcogaster Ashmead, 1900 (Microgastrinae) .......................................... 47
4.9.3.2. Glyptapanteles Ashmead, 1905 (Microgastrinae) ....................................... 47
4.9.3.3 Hymenochaonia Dalla Torre, 1898 (Macrocentrinae) ................................. 47
4.10. Riqueza e Densidade ...................................................................................... 48
4.11. Sazonalidade ................................................................................................... 48
4.12. Fatores abióticos ............................................................................................. 49
5. CONCLUSÕES ............................................................................................................. 55
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................ 56
1
1. INTRODUÇÃO
1.1. Interações Tritróficas
Os ecossistemas naturais consistem em complexa rede de interações tróficas entre as
plantas, os herbívoros e os inimigos naturais destes (ARAB & BENTO, 2006).
A associação herbívoro/planta exerce grande impacto tanto no aspecto ecológico
quanto no aspecto evolutivo dos ecossistemas. A ação dos herbívoros pode prejudicar a
capacidade reprodutiva das plantas com as quais os insetos interagem e, desse modo, as
plantas sofrem constantemente pressões seletivas para se adaptarem contra a ação de insetos
herbívoros (FERNANDES & BICALHO, 1995; BERNARDES & MORAIS, 2003).
Interações com os herbívoros podem representar, portanto, importante força seletiva, e
várias características das plantas já foram identificadas como sendo defesas das populações
vegetais contra esses animais, incluindo espinhos, pubescência, esclerofilia, mutualismo com
formigas e abscisão precoce (COLEY & BARONE 1996).
As plantas se defendem do ataque de herbívoros por meio de mecanismos químicos e
físicos, que podem afetar diretamente o desempenho dos herbívoros (defesa direta) ou auxiliar
no recrutamento de inimigos naturais desses herbívoros (defesa indireta) (ARAGÃO et al.,
2000). A proteção de plantas por inimigos naturais dos herbívoros é bem documentada na
literatura, sendo, em alguns casos, tão notável que os inimigos naturais são referidos como
“guarda-costas” das plantas (WHITMAN, 1994 apud MATOS et al. 2006).
É importante ressaltar que plantas e inimigos naturais interagem de diferentes formas e
que muitas não favorecem apenas os inimigos naturais, mas podem levar ao benefício de
ambos (SABELIS et al. 1999 apud MATOS et al., 2006). Isso não ocorre ao acaso, já que, no
decorrer da evolução, essas interações podem ter surgido como fator fundamental para a
sobrevivência das espécies (EDWARDS & WRATTEN, 1981).
A acumulação de compostos químicos secundários parece ser o sistema de defesa mais
universal entre as plantas (KARBAN & BALDWIN, 1997 apud COSTA, 2004). É provável
que esses compostos tenham desempenhado papel fundamental na mediação de interações
evolutivas entre as plantas e outros organismos, incluindo insetos herbívoros (BECERRA,
1997), assim como destes últimos com seus próprios inimigos naturais (ODE et al., 2004).
Por sua vez, os herbívoros que conseguem superar as barreiras impostas pelas plantas
podem ter acesso a uma fonte de recursos pouco disputada (EHRLICH & RAVEN, 1964).
2
Superadas as barreiras químicas, por exemplo, os herbívoros adaptados chegam a utilizar os
próprios compostos secundários, que são tóxicos ou repelentes para insetos não-adaptados,
como pistas confiáveis na localização e/ou reconhecimento de plantas hospedeiras potenciais
(DETHIER, 1980; SCHOONHOVEN, 1981 apud COSTA, 2004).
É sabido que plantas sob o ataque de herbívoros liberam produtos químicos voláteis
permitindo a orientação de predadores, parasitóides (DICKE & VAN LOON, 2000) o que
indica serem esses sinais importantes para a localização da planta hospedeira e das presas. A
produção de compostos voláteis pela planta pode também ser induzida em conseqüência da
oviposição por herbívoros, atraindo assim, parasitóides (ARAB & BENTO, 2006). A
quantidade de compostos voláteis liberados pela planta é dependente do grau de infestação e
da idade das folhas (BAHADOORSINGH & KHAN, 2006).
A utilização de mecanismos de defesa indireta pelas plantas ocorre comumente na
natureza e representa um componente da dinâmica populacional em muitas comunidades
(PRICE, 1986 apud MATOS et al., 2006). Este tipo de defesa age sobre os herbívoros por
promover a efetividade do terceiro nível trófico, ou seja, dos seus inimigos naturais (DICKE
1999 apud MATOS et al., 2006).
Para revelar essa enorme fração da biodiversidade terrestre, é necessário inventariar
seus componentes. Tais inventários focais também fornecem informações sobre as ligações
tróficas entre as espécies permitindo, assim, avaliar nas espécies relacionadas os efeitos em
cascata resultantes da perda de espécies hospedeiras (LEWINSOHN et al., 2005).
As relações entre os três níveis tróficos são bastante complexas e envolvem
mecanismos de regulação, devido à alta dependência ou susceptibilidade que exercem entre
si. Alterações no hábitat ou outras condições de vida de qualquer uma dessas classes podem
provocar desequilíbrio que se estenderá por todas as outras (MARCONATO, 2001).
1.1.2. Planta hospedeira
A planta hospedeira de larvas de Geometridae estudada no presente trabalho foi
Rapanea umbellata (Mart.) Mez, 1902 (Myrsinaceae) (Figuras 1, 2 e 3). Segundo SOUZA &
LORENZI (2005), há divergência sobre o nome do principal gênero de Myrsinaceae no Brasil
(Myrsine ou Rapanea); esses autores utilizam Rapanea, citando esse gênero como
aparentemente o mais aceito. Trata-se de uma espécie perenifólia de médio porte que pode
atingir até 20 m de altura, com fustes curtos e retos de até 50 cm de diâmetro. Nomes
3
populares: capororoca, capororoca-branca, pororoca, capororoca-de-folha-grande, jacaré-do-
mato, caapororoca, capororocão (JUNG-MENDAÇOLLI & BERNACCI, 2006). BACKES &
IRGANG (2002) descrevem que capororoca em tupi-guarani significa a “árvore que estala”.
Essa espécie possui casca cinzenta-esverdeada, grossa, verrugosa, com fissuras
longitudinais. As folhas são simples, alternas, coriáceas, verde-escuras, mais claras na face
inferior. As flores são amarelo-esverdeadas, pentâmeras, unissexuais, pequenas. Os frutos são
do tipo drupa, esféricos de até 6,5 mm de diâmetro, de cor roxa (LORENZI, 2002).
Madeira de cor castanho-rosado, de valor secundário, utilizada na construção civil em
obras internas. Presta-se para lenha e carvão. A casca é importante fonte de tanino e o seu
decocto é considerado remédio contra a lepra (BACKES & IRGANG, 2002).
Produz anualmente abundante quantidade de sementes viáveis, amplamente
disseminadas por pássaros (LORENZI, 2002). Seus frutos são consumidos por sabiás,
tucanos, jacus, gralhas e outras aves. A semente germina facilmente em qualquer tipo de solo,
após os frutos passarem pelo tubo digestivo dos animais que os consomem. Assim, a espécie
torna-se bastante agressiva em campos, capoeira, ou mesmo em ambiente urbano.
BACKES & IRGANG (2002) relatam que a espécie possui importância ecológica por
ser pioneira, sendo indicada para a recuperação de áreas degradadas de campo ou de
vegetação secundária.
Ocorre de Pernambuco até o Rio Grande do Sul nas: Matas Mesófilas semidecíduas,
de Altitude, ribeirinhas, Atlântica de Encosta, mista com araucária e Cerrados.
É encontrada com flores entre março e dezembro e com frutos entre julho e fevereiro
(JUNG-MENDAÇOLLI & BERNACCI, 2006). Em São Paulo é uma das espécies mais
comuns ao lado de Rapanea ferruginea (Ruiz & Pav.) Mez. Normalmente apresenta mais de
10 flores por inflorescência. É bastante variável, apresentando folhas maiores em matas de
altitude (JUNG-MENDAÇOLLI & BERNACCI, 2006).
4
Figura 1: Vista de um ramo de R. umbellata (disponível em:
http://arvoresdeirati.com/index.php?area=descricao&id=104, acesso em 05/07/2007).
Figura 2: Vista de um ramo de R. umbellata em floração (disponível em: http://www.nybg.org/botany/nee/ambo/Checklist/images-
dil/Myrsine_umbel.jpg, acesso em 05/07/2007).
Figura 3: Vista de um broto de R. umbellata (fotografia cedida por José Pedro Nepomuceno Ribeiro).
5
1.1.3. Insetos fitófagos
Os insetos representam o maior grupo animal que se conhece: 50% dos seres vivos;
70% dos animais; 73% dos invertebrados e 83% dos Arthropoda (LA SALLE & GAULD,
1993). São abundantes, numerosos e muito importantes ecológica e economicamente para o
homem. Segundo BORROR (1969), os insetos ultrapassam em número todos os outros
animais terrestres e ocorrem praticamente em todos os lugares, e de acordo com o
Departamento de Agricultura dos EUA (USDA), cerca de cinco mil novas espécies são
descritas anualmente (NAKANO et al. 2002).
Apresentam alimentação bastante variada, muitos são fitófagos e praticamente toda
planta serve de alimento para algum tipo de inseto. Nos ecossistemas naturais, a interação
flora/fauna apresenta diversos aspectos. Um deles refere-se às interações inseto/planta, no
qual o primeiro se beneficia alimentando-se da seiva, das folhas, do néctar e pólen, e a
segunda se beneficia com a polinização, na decomposição da serapilheira e na absorção dos
nutrientes. Por sua vez estes insetos servem de alimento para diversos animais.
Nos sistemas naturais, há um equilíbrio dinâmico entre os seres vivos e o meio,
resultante das interações entre eles, de modo que a densidade populacional dos insetos
fitófagos é controlada, principalmente pela densidade das espécies vegetais pelas quais eles
têm preferência e/ou por seus inimigos naturais (parasitóides, predadores ou agentes
patogênicos). Além desses fatores, as variáveis climáticas, tais como, umidade e temperatura,
atuam sobre a densidade das populações (CARROLL & PEARSON, 1998).
1.1.3.1. Os Lepidoptera
Seu papel ecológico é reconhecido como de grande importância, seja na fase de imago
ou de estágios imaturos, por participarem de um conjunto de relações tritróficas nos
ecossistemas, onde desempenham um caráter de interface entre o primeiro (plantas) e o
terceiro nível trófico (parasitóides e predadores), incorrendo em sofisticadas relações de
adaptação e coevolução relacionadas às estratégias de ataque e defesa.
Compreendem as borboletas e mariposas e estão entre as quatro maiores ordens de
insetos. BUZZI (2002) mencionou 150.000 espécies descritas para a fauna mundial, sendo
mais de 35% na região Neotropical (DIAS, 2006). Entretanto, estima-se que este número
deverá ser muito maior com a soma de resultados de futuros inventários faunísticos. Estima-se
6
que somente 57% da fauna mundial seja conhecida e que o número aproximado total de
espécies deva chegar próximo a 255.000 espécies (BUZZI, 2002).
Borboletas e mariposas são de grande ajuda na avaliação e monitoramento ambientais
e seu uso como bioindicadores tem sido intensificado nos últimos anos (BROWN, 1991,
1996, 1997, 2001; ERHARDT & THOMAS, 1991; THOMAS et al, 1998; BROWN &
FREITAS, 2000, 2002).
Os adultos do grupo apresentam asas membranosas revestidas por escamas; adultos
com peças bucais do tipo sugador maxilar (espirotromba longa, fina e enrolada em espiral, às
vezes atrofiada e raramente ausente, outros ainda podem apresentar aparelho bucal
mastigador); antenas alongadas de formas variáveis; olhos compostos grandes e ocelos;
abdome mais ou menos cilíndrico, com dez segmentos, sem cercos; metamorfose completa
com número variável de ínstares no estágio larval, sendo na maioria de quatro a oito; larvas
do tipo eruciforme e pupas do tipo obtecta (com exceção das mais primitivas); muitas
envoltas num casulo, feito pela larva de último ínstar (BUZZI, 2002). Esse casulo pode ser
constituído por poucos fios de seda, unindo folhas ou fragmentos do substrato, até aqueles
totalmente compostos por seda, bastante elaborados.
A larva vive associada à planta hospedeira, desenvolvendo inúmeras adaptações e
estratégias de sobrevivência relacionadas aos seus predadores e parasitóides (MARCONATO,
2001). A maioria das larvas de Lepidoptera vive exposta, alimentando-se sobre a planta.
Existem poucas informações bionômicas sobre a fauna de lepidópteros na região
Neotropical. As espécies desse grupo ocorrentes no Cerrado brasileiro foram estimadas por
meio da identificação dos indivíduos adultos. A lista atual das larvas de lepidópteros com suas
plantas hospedeiras representa cerca de 5% (10.000 espécies) da fauna estimada de
lepidópteros (DINIZ et al. 2001).
1.1.3.2. Os Geometridae
Os Geometridae compreendem mais de 20.000 espécies descritas na fauna mundial,
sendo uma das três famílias de Lepidoptera mais ricas em espécies (PITKIN, 2002).
HEPPNER (1991) referiu-se a 7.956 espécies neotropicais; esse número vem sendo
constantemente acrescido em revisões recentes.
Composta por espécies de mariposas cosmopolitas, de tamanho pequeno a médio na
maioria; corpo geralmente delgado e asas largas. Em repouso, permanecem com as asas
7
abertas, na maioria das espécies, nas quais as asas anteriores e posteriores têm geralmente o
mesmo padrão de cores e desenhos.
Os adultos têm hábito noturno em sua maioria; há espécies diurnas, geralmente de
cores vivas. Apresentam órgão timpânico localizado na base do abdome, constituído por um
par de aberturas ventro-laterais.
A larva é muito peculiar na forma de locomoção (mede-palmos), característica
relacionada à ausência dos três primeiros pares de pernas abdominais nos segmentos A
3
, A
4
e
A
5
na maioria das espécies. É esse tipo característico de locomoção, que dá a impressão de o
inseto estar medindo a superfície de deslocamento, o que levou Linnaeus a adotar o nome
Geometra (ge, terra + metron, medida), para o gênero tipo desse grupo de lepidópteros
(COSTA LIMA, 1950).
É um grupo relativamente hábitat-específico de insetos herbívoros e assim muito
apropriados para estudos ecológicos (GUNNAR & FIEDLER, 2003).
A família é dividida atualmente em nove subfamílias (HOLLOWAY et al., 2001 apud
GUNNAR & FIEDLER, 2003), acrescentando Desmobathrinae, Orthostixinae e Alsophilinae
à classificação utilizada por muitos autores, que consideram os Geometridae divididos em seis
subfamílias. Estas estão em FLETCHER (1979): Archiearinae, Oenochrominae, Geometrinae,
Sterrhinae, Larentiinae e Ennominae. Este autor listou os gêneros de Geometroidea, com suas
respectivas espécies-tipo.
Apesar do grande número de espécies, aspectos bionômicos são pouco conhecidos e
representados apenas por publicações esparsas, sobretudo nos neotrópicos. Descrições dos
estágios imaturos de algumas espécies são encontradas em BOURQUIN (1939, 1945).
BIEZANKO (1948) e BIEZANKO et al. (1949) apresentaram uma relação de plantas
hospedeiras para várias espécies.
Mais recentemente, DIAS (1988), CASAGRANDE & MIELKE (1989), SANTOS et
al. (1996), MARCONATO & DIAS (2004) descreveram estágios imaturos de espécies
brasileiras. DINIZ & MORAIS (1995), DINIZ et al. (1999) e DINIZ et al. (2001) referiram-se
a larvas de Lepidoptera, inclusive Geometridae, sobre plantas de Cerrado. BRAGA et al.
(2001) identificaram parasitóides de duas espécies do gênero Eois Hübner, 1818. COVELL
(1984) apresentou informações sobre plantas nutridoras de espécies Neárticas, muitas das
quais ocorrem também na região Neotropical; dados similares para nossa fauna estão em
SILVA et al. (1967, 1968), com importante listagem de plantas hospedeiras e dados sobre
8
parasitóides de Lepidoptera. Outras informações estão dispersas na literatura e representam
muito pouco em relação ao grande número de espécies a ser estudado.
1.1.3.3. Os Ennominae
Quase metade dos Geometridae pertence a essa subfamília, a qual tem 10.000 espécies
no mundo, distribuídas em 1.100 gêneros. Os Ennominae Neotropicais são 1/3 das espécies da
subfamília, sendo 3.400 espécies, distribuídas em 267 gêneros (PITKIN, 2002).
Geralmente são mariposas de tamanho médio; nos machos, as antenas são simples ou
bipectinadas e nas fêmeas, usualmente simples. A subfamília é composta por muitas tribos,
cujas relações filogenéticas são apenas parcialmente conhecidas. Nas asas anteriores a nervura
R
1
é geralmente anastomosada com Sc; nas asas posteriores a nervura M
2
é geralmente
reduzida ou ausente e Sc aproxima-se bastante de Rs sem coalescer, na metade proximal da
célula discal, raramente além do meio (R
1
, primeira nervura radial, Sc, nervura subcostal, M
2
,
segunda nervura média, Rs, setor radial) (Figura 4).
Figura 4: Venação das asas de Geometridae. A, Ennominae; B, Sterrhinae (segundo COSTA LIMA, 1950).
A caracterização dessa subfamília baseia-se em formas adultas; estudos sobre estágios
imaturos são escassos e muito limitados e poderiam contribuir para o entendimento do grupo.
1.2. Inimigos Naturais
Os insetos reconhecidos como pragas podem provocar inúmeros danos econômicos, e
podem ser controlados por meio de fatores bióticos e abióticos. Além da temperatura,
9
precipitação, vento, defesas da planta, fertilidade do solo, etc., os inimigos naturais possuem
importante papel como reguladores. Dentre os inimigos naturais, a grande diversidade e o alto
nível de mortalidade que os parasitóides ocasionam às populações de seus hospedeiros têm
feito deles alvo de atenção como agentes de controle biológico.
O termo parasitóide é utilizado para designar insetos cujas larvas se alimentam sobre
ou no interior do corpo de um artrópodo hospedeiro, levando-o quase sempre à morte
(GAULD & BOLTON, 1988).
A variedade de hábitos entre os parasitóides gera uma série de situações que se
caracterizam pelas interações entre as espécies envolvidas, entre estas, as que mais aparecem
são: multiparasitismo (ovos de mais de uma espécie de parasitóide em um único hospedeiro),
superparasitismo (postura de mais de um ovo por uma ou mais fêmeas da mesma espécie,
sobre um único hospedeiro), e hiperparasitismo (quando seu hospedeiro é um parasitóide)
(TAVARES, 1991).
Os hiperparasitóides podem ser secundários (quando atacam um parasitóide primário),
terciários (quando atacam um parasitóide secundário) e assim por diante. O parasitóide
primário é aquele que ataca um hospedeiro fitófago “não-parasitóide”. Um hiperparasitóide é
conhecido como “obrigatório” quando sua progênie tem como hospedeiro a larva de um
parasitóide (SULLIVAN, 1987 apud TAVARES, 1991).
ASKEW & SHAW (1986) distinguiram os parasitóides em idiobiontes, os que
paralisam permanentemente o hospedeiro, e em cenobiontes, aqueles que paralisam
temporariamente, permitindo o desenvolvimento do hospedeiro após a postura do parasitóide
1.2.1. Superfamília Chalcidoidea
São denominados micro-himenópteros por compreenderem formas e tamanho menor
que 0,1 mm. Atualmente apresenta 2.000 gêneros e 22.000 espécies descritas, mas estima-se
que o número real de espécies ultrapasse 100.000 (NOYES, 2002 apud HANSON &
GAULD, 2006).
Grupo monofilético que parasita 14 ordens de insetos: Blattaria, Coleoptera, Diptera,
Heteroptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Mantodea, Neuroptera, Odonata, Orthoptera,
Psocoptera, Thysanoptera, Siphonaptera, Strepsiptera e os aracnídeos: Araneae e Acari
(BENDEL-JANSSEN, 1977 apud HANSON & GAULD, 2006).
10
1.2.2. Superfamília Ichneumonoidea
O maior grupo entre os Hymenoptera é Ichneumonoidea que ocorre em muitos
habitats, sendo muitas de suas espécies facilmente coletadas. Seus hospedeiros são
principalmente, larvas e pupas de insetos holometábolos, excluindo os Megaloptera e os
Siphonaptera. Ocorreram raramente sobre ovos individuais e são subdivididos em
Ichneumonidae e Braconidae. Muitos Braconidae parasitam ninfas de hemimetábolos:
Homoptera, Heteroptera, Isoptera e Psocoptera; e alguns parasitam adultos de Coleoptera e
Hymenoptera. Algumas espécies podem ser fitófagas (MATHEWS, 1984; WAHL &
SHARKEY, 1993).
Os Ichneumonoidea estão entre as superfamílias Neotropicais mais diversas, com mais
de 40.000 espécies descritas, distribuídas em 694 gêneros; junto aos Chalcidoidea
correspondem a 48% de todos Hymenoptera Neotropicais (GRISSELL & SCHAUFF, 1990).
11
2. OBJETIVOS
• Identificar a comunidade de Geometridae (Lepidoptera) associada à Rapanea
umbellata (Myrsinaceae), incluindo o estudo da bionomia e morfologia dos estágios
imaturos de Phrygionis polita (Cramer, 1780) (Ennominae);
• Estudar a ocorrência sazonal de larvas e fatores relacionados;
• Verificar a freqüência de parasitismo e eventuais relações de especificidade
parasitóide/hospedeiro.
12
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de estudo
O estudo foi realizado em três áreas localizadas no campus da Universidade Federal de
São Carlos entre as coordenadas 21
o
58’ e 22º00’ de latitude sul e 47º52’ e 47º54’ de longitude
oeste. Sua área total é de 637 ha (SALVADOR, N. N. B. com. pess.), sendo o reflorestamento
de Eucalyptus grandis W. Hill ex Maiden (Myrtaceae) predominante (cerca de 37%); mas a
área também possui reflorestamento de Eucalyptus com sub-bosque de cerrado (cerca de
15%); mata ripária (cerca de 0,6%) e cerrado sensu stricto (cerca de 19,5%).
Na Figura 5 estão sinalizadas: I. Área de Cerrado contígua à mata ripária na porção
dos dois braços que formam o Córrego do Espraiado; II. Bosque de Pinus sp. (3 ha), com sub-
bosque nativo em regeneração; III. Bosque de Eucalyptus sp. (1 ha), também com sub-bosque
nativo em regeneração.
13
Figura 5: Diagrama das fitofisionomias do campus da Universidade Federal de São Carlos evidenciando as
áreas de estudo I, II e III (cedido por Lapa-DHB/UFSCar e fotos aéreas por Google Earth, 2007).
14
3.2. Coleta de Material
A amostragem foi realizada quinzenalmente nas três áreas entre os meses de outubro
de 2005 até abril de 2007. Em campo, as plantas amostradas foram sacudidas sobre um
guarda-chuva entomológico com auxílio de um bastão de madeira, ou apenas com as mãos
(Figura 6).
As coletas duraram em média 4 horas em cada área de estudo, com a utilização de dois
guarda-chuvas.
As larvas coletadas no tecido branco do guarda-chuva entomológico foram
transferidas individualmente para recipientes plásticos translúcidos, junto com folhas da
planta hospedeira, que eram substituídas de dois em dois dias (Figura 7).
As larvas foram mantidas em laboratório, à temperatura controlada, até empuparem.
Ramos da planta utilizada foram mantidos em geladeira, dentro de sacos plásticos fechados
para não desidratarem, o que permitiu a conservação por cerca de quatro dias, em boas
condições de uso.
Os Lepidoptera foram identificados pelo orientador Dr. Manoel Martins Dias Filho, os
Hymenoptera pela Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias, ambos do Departamento de
Ecologia e Biologia Evolutiva da UFSCar.
Os estágios imaturos de Phrygionis polita (Cramer, 1780) (espécie predominante
sobre a planta hospedeira) foram estudados com base em material procedente de São Carlos
(campus da Universidade Federal). Uma fêmea adulta, já fecundada na natureza, foi obtida
em coleta por armadilha luminosa (Figura 8); essa fêmea foi mantida em recipiente de vidro
(10 cm de altura x 20 cm de diâmetro), juntamente com ramos de R. umbellata, para estimular
a oviposição. Após a eclosão, as larvas foram acondicionadas individualmente em recipientes
plásticos (5 cm de altura x 10 cm diâmetro). Para determinação do número de ínstares, 85
larvas tiveram suas ecdises observadas e as cápsulas cefálicas preservadas.
15
Figura 6: Método de coleta com guarda-chuva entomológico.
Figura 7: Trabalho com larvas no laboratório.
Figura 8: Vista da armadilha luminosa instalada em uma coleta noturna (fotografia cedida pela Profa. Dra.
Magda Yamada).
16
Os adultos de Geometridae obtidos foram mantidos em envelopes ou preparados em
alfinetes, segundo as técnicas usuais. Os parasitóides foram mantidos em meio líquido
(Solução de Dietrich) ou preparados em alfinetes, acompanhados do respectivo casulo. Em
ambos os casos, os despojos da larva hospedeira foram preservados em meio líquido ou seco,
para permitir comparações posteriores com indivíduos não parasitados e, assim, obter a
identificação dos hospedeiros.
3.3. Tratamento dos Dados
A partir dos dados climáticos obtidos na estação meteorológica do
CPPSE/EMBRAPA, foi construído um gráfico de temperatura e precipitação referentes ao
período em questão segundo o método de GAUSSEN & BAGNOLS (apud BURIOL et al.,
2007).
Os gráficos relacionando os dados de coleta com os dados climáticos foram feitos a
partir de abril de 2006, pois a partir desta data as coletas foram padronizadas.
Uma curva de saturação pelo método de MORRISSON et al., foi construída para
determinar se o tempo de coleta foi suficiente para inventarias todas as espécies de
Geometridae associados à R. umbellata.
As fotos do ciclo de desenvolvimento de Phrygionis polita e das espécies coletadas em
R. umbellata foram tiradas pelo orientador Dr. Manoel Martins Dias Filho.
17
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Durante o período de estudo, foram coletadas 132 larvas; identificadas 14 espécies de
Geometridae, distribuídas em 11 gêneros (Tabela 1); todas essas espécies foram registradas
pela primeira vez em R. umbellata como planta hospedeira.
Tabela 1: Espécies de Geometridae registradas em Rapanea umbellata.
Tribo Espécie
Azelinini Pero refellaria (Guenée, [1858]) (um exeplar)
Boarmiini Glena bipennaria (Guenée, [1858]) (três exemplares)
Glena unipennaria (Guenée, [1858]) (um exemplar)
Hymenomima amberia (Schaus, 1901) (um exemplar)
Iridopsis chalcea (Obertür, 1883) (um exemplar)
Nacophorini Ischnopteris miseliata (Guenée, [1858]) (um exemplar)
Nephodiini Patalene sp. (um exemplar)
Ourapterygini Oxydia apidania (Cramer, [1779]) (um exemplar)
Oxydia vesulia (Cramer, [1779]) (um exemplar)
Palyadini Phrygionis polita (Cramer, 1780) (59 exemplares)
Phrygionis paradoxata (Guenée, [1858]) (27 exemplares)
Opisthoxia sp. (um exemplar)
Argyrotome melae (Druce, 1892) (5cinco exemplares)
Não estabelecida (Pitkin, 2002) Prochoerodes tetragonata (Guenée, [1958]) (dois exemplares)
Houve a predominância do gênero Phrygionis Hübner, [1825] (74% de ocorrência) em
relação aos demais gêneros (Figura 9).
18
Figura 9: Proporção entre os gêneros de Geometridae registrados em Rapanea umbellata.
4.1. Tribo Palyadini
Desta tribo ocorreram exemplares de três gêneros: Phrygionis Hübner, [1825],
Argyrotome Warren, 1894 e Opisthoxia Hübner, [1825]. As espécies registradas foram:
Phrygionis polita (59 exemplares), P. paradoxata (27 exemplares) (Figura 10), Argyrotome
melae (5 exemplares) (Figura 11) e Opisthoxia sp. (1 exemplar) (Figura 12).
Figura 10: Phrygionis paradoxata (macho).
19
Figura 11: Argyrotome melae (fêmea).
Figura 12: Opisthoxia sp. (fêmea).
20
A tribo Palyadini foi revista em nível genérico por SCOBLE (1995); considerada por
PITKIN (2002) apenas como um ramo especializado dentro do conjunto Caberini/Baptini.
BELJAEV (2006) estudou a filogenia dos Ennominae e considerou Palyadini como tribo, com
base em caracteres da genitália masculina. Os representantes dessa tribo são caracterizados
pela ausência de frênulo e retináculo (Figura 13), sendo o acoplamento das asas feito pela
expansão do lobo umeral da asa posterior; são um grupo monofilético de gêneros, com
manchas metálicas nas asas, caráter que ocorre em alguns representantes dos Caberini/Baptini
(PITKIN, 2002).
Figura 13: Vista da parte basal das asas de uma mariposa (face inferior), mostrando acoplamento por meio de
um frênulo (segundo COSTA LIMA, 1945).
MORAIS et al. (2001) citou Cybianthus detergens Mart. e Myrsine guianensis (Aubl.)
Kuntz. como plantas hospedeiras de Argyrotome muricolor Warren, 1905; Cybianthus
detergens Mart. como hospedeira de Opistoxia danaeata (Walker, 1861).
KIMBALL (1965) apud SCOBLE (1994) referiu-se a Ardisia escallonioides Schltdl.
& Cham. (= Ardisia pickeringia T. & G. in A. DC.) (Myrsinaceae) como planta hospedeira de
Phrygionis paradoxata incolorata Prout, 1910 (denominada P. argentata (Drury, 1773)). Na
mesma publicação, SCOBLE referiu-se a Phygionis rawlinsi Scoble, 1994, encontrada na
República Dominicana em áreas onde Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. ex Roem. & Schult.
era
abundante. JANZEN (2007) referiu-se a plantas hospedeiras de Phrygionis privignaria
(Guenée, [1858]), pertencentes aos gêneros Ardisia Sw., Myrsine L. e Parathesis Hook.
21
(Myrsinaceae). Com base nessas informações é possível verificar estreita relação entre o
gênero Phrygionis e plantas da família Myrsinaceae.
Phrygionis polita foi a espécie predominante sobre Rapanea umbellata no período de
estudo, e suas larvas representaram 49% do total de larvas de Geometridae obtidas (Figura
14).
Figura 14: Proporção de Phrygionis polita e P. paradoxata em relação às outras espécies de Geometridae no
período de abril de 2006 a abril de 2007.
4.1.1. Ciclo de desenvolvimento e estágios imaturos de Phrygionis polita.
De um total de 178 ovos postos em laboratório, a partir de fêmea coletada à luz, foram
obtidas larvas que se desenvolveram com êxito sobre Rapanea umbellata. O material
estudado encontra-se depositado no Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva da
Universidade Federal de São Carlos, São Carlos, SP.
22
4.1.1.1. Morfologia
• Ovo
Comprimento, 0,68-0,73 mm; largura, 0,48-0,50 mm; espessura, 0,30-0,40 mm.
Oblongo, com extremidade micropilar achatada e um pouco mais larga que a extremidade
oposta (Figuras 15, 16, 17 e 18). Amarelo-esverdeado claro, quando posto; após o segundo
dia torna-se amarelo. Cório com estrias longitudinais salientes, entre as quais trabéculas
transversais também salientes dão aspecto reticulado à superfície. Cada ovo fica aderido ao
substrato lateralmente, por uma das faces, o que corresponde ao tipo “horizontal” conforme
SALKED (1983); este autor ilustrou ovos de muitas espécies de Geometridae do Canadá,
salientando detalhes da estrutura do cório.
• Larva
Primeiro ínstar (Figura 19): Comprimento, 4,7 mm; largura da cápsula cefálica, 0,30-
0,38 mm ( : 0,326 mm e σ: 0,2 mm). Cápsula cefálica geralmente amarela-esverdeada clara;
lateralmente faixa castanho-escura que envolve os estemas e chega até a base das antenas e
mandíbulas; limite posterior dos epicrânios e sutura epicranial, castanhos; cápsula cefálica
apresenta-se castanha-amarelada clara em alguns indivíduos, neste caso, com coloração
castanha mais acentuada lateralmente à sutura epicranial e na parte superior da fronte. Labro
castanho, mais escuro nas bordas da reentrância inferior; área central amarelo-clara.
Mandíbulas amarelado-claras, com dentes apicais castanho-claros. Antenas castanhas.
Tegumento amarelo-esverdeado translúcido permitindo a visualização do aparelho digestivo;
de cada lado do corpo, na altura dos espiráculos, faixa longitudinal castanho-escura; contínua
com a faixa castanha da parte inferior da cápsula cefálica e chega até as pernas anais; pode ser
menos evidente nos segmentos A
1
e A
2
. Faixa castanha mediana dorsal, ao longo do corpo,
que pode ser pouco evidente; nesta faixa dorsal se destacam quatro manchas castanhas, cada
uma próxima à borda anterior de A
2
, A
3
, A
4
e A
5
. Escudos cervical das pernas A
6
e anais da
mesma cor do tegumento. Espiráculos castanho-amarelado claros, com peritrema castanho,
localizados na faixa castanha longitudinal já citada. Pernas torácicas e abdominais com a
mesma cor do tegumento.
23
Segundo ínstar (Figura 20). Comprimento, 8,0 mm; largura da cápsula cefálica, 0,53-
0,63 mm ( : 0,55mm e σ: 0,027 mm). Semelhante ao primeiro instar, difere por apresentar o
limite posterior dos epicrânios, lateralmente, castanho-escuro. Labro com mancha amarelada
central, junto ao anteclípeo. Mandíbulas com mancha castanho-escura na base. Faixa castanha
mediana dorsal, ao longo do corpo, pouco evidente (menos evidente que no primeiro ínstar).
Terceiro ínstar (Figura 21). Comprimento, 13,0 mm; largura da cápsula cefálica,
0,83-0,93 mm ( : 0,870 mm e σ: 0,034 mm). Semelhante ao segundo ínstar, diferindo por
apresentar na cápsula cefálica faixa preta da parte inferior evidente; limite posterior dos
epicrânios preto, reduzido à parte inferior, próxima à faixa preta lateral. Labro amarelado-
claro ou levemente acastanhado, mais escuro nas margens laterais. Mandíbulas amareladas,
com dentes castanho-claros e mancha castanho-escura basal. Antenas castanho-escuras.
Tegumento verde translúcido; destacam-se o tórax e a extremidade posterior do corpo, de A
5
a
A
10
, amarelados. Faixa preta lateral evidente na cabeça e tórax e de A
3
a A
10
; abdome com
manchas pretas dorsais evidentes, a anterior maior e as demais progressivamente menores.
Pernas torácicas e abdominais amareladas; escudos para-anais castanho-avermelhados.
Quarto ínstar (Figura 22). Comprimento, 16 mm; largura da cápsula cefálica, 1,28-
1,48 mm ( : 1,355 mm e σ: 0,048 mm). Semelhante ao terceiro ínstar. Cabeça e protórax
castanho-amarelados. Labro amarelado-claro, com margens externas levemente acastanhadas.
Mandíbulas amareladas, com dentes castanho-claros e mancha castanho-escura basal, a qual
pode ser bastante reduzida. Extremidade posterior do corpo, de A
5
a A
10
amarelada, com
coloração castanho-avermelhada dos lados da faixa preta lateral; essa faixa é castanho-
avermelhada em A
9
e A
10
. Escudo lateral das pernas A6 e das pernas anais, castanho-
avermelhados.
Quinto ínstar (Figuras 23 e 24). Comprimento, 30 mm; largura da cápsula cefálica,
1,82-2,40 mm ( : 2,07 mm e σ: 0,116 mm) (Figuras 25 e 26). Cápsula cefálica castanho-
amarelada ou amarela-esverdeada, levemente avermelhada na parte superior dos epicrânios;
faixa castanho-escura a preta, na parte inferior, evidente. Labro castanho-amarelado claro.
Mandíbulas castanho-amarelada claro, com dentes e mancha basal castanho-avermelhada.
Antenas castanho-claras. Tegumento verde; ventralmente, abaixo da linha espiracular, verde-
acinzentado, levemente azulado; linha dorsal longitudinal mediana verde-escura, pouco
24
evidente, na mesma linha das quatro manchas pretas dorsais; de cada lado da linha dorsal
mediana, outras três linhas longitudinais vermelho-escuras, sinuosas. Escudo cervical verde,
com mesma cor do tegumento; escudo lateral das pernas A
6
, castanho-avermelhado; escudos
anais verde-claros, os para-anais castanho-avermelhados na parte inferior. Pernas torácicas
amareladas, com extremidade preta.
• Pupa
Comprimento, 1,3-1,5 cm ( : 1,49 cm e σ: 0,104 cm). Coloração inicial verde, depois
acastanhada; castanho-escura próximo à eclosão do adulto. (Figuras 27, 28, 29, 31 e 32).
Tegumento liso, luzidio, pontuado no abdome; pontuação ausente na borda posterior dos
segmentos; A
9
liso. Mandíbulas salientes. Espiráculos torácicos com limite posterior marcado
por saliência do mesotórax, rugosa, castanho escura. Espiráculos em A
2
e A
3
em área com
rugosidade fina do tegumento, disposta em cristas curvas ao redor do espiráculo. Borda
anterior de A
10
, dorsalmente, com saliências em forma de dentes arredondados e lateralmente,
com duas dobras salientes. Cremáster (Figura 30) com superfície rugosa; três pares de
ganchos laterais pequenos e um par de ganchos apicais grandes.
4.1.1.2. Bionomia
Larvas de P. polita foram encontradas regularmente em condições naturais sobre R.
umbellata.
Em laboratório, foram obtidas desovas em folhas jovens da planta hospedeira; os ovos
foram distribuídos isoladamente ou em pequenos grupos, na borda das folhas (Figura 15), ou
em suas faces superior ou inferior, em situações variadas (Figuras 16 e 17) ou em seus brotos
(Figura 18).
Em condições de laboratório o sucesso de eclosão foi expressivo; das 85 larvas
monitoradas, a taxa de sobrevivência foi de 91%, a de emergência, 93% e a proporção sexual,
42% sendo machos e 58%, fêmeas.
Algumas larvas de primeiro ínstar, obtidas em laboratório, alimentaram-se da
superfície das folhas; outras a partir da borda das folhas, como fizeram aquelas dos ínstares
posteriores. Larvas em repouso foram observadas junto à nervura central na face inferior, ou
25
na borda das folhas, com o corpo paralelo à superfície; também podendo elevar a parte
anterior do corpo e permanecendo presas apenas pelas pernas abdominais.
Em condições de laboratório, a empupação ocorreu no fundo dos recintos de criação
ou entre folhas da planta hospedeira unidas por fios de seda; cada larva, isoladamente,
construiu casulo pouco elaborado, ao qual a pupa permaneceu presa pelo cremáster (Figuras
30 e 32).
A duração média do primeiro ínstar foi 2,98 dias (σ: 0,15 dias); do segundo foi 2,16
dias (σ: 0,75 dias); do terceiro foi 2,31 dias (σ: 0,58 dias); do quarto foi 2,78 dias (σ: 0,62
dias); do quinto foi de 6,79 dias (σ: 0,91 dias). A duração da fase de pré-pupa foi 2,47 (σ: 0,63
dias); da pupa foi de 14,81 dias (σ: 1,28 dias).
Desenvolvimento de ovo a imago (Figura 33 e 34): desova, 3-5/IV/2007; eclosão, 10-
12/IV/2007; primeira muda, 13-17/IV/2007; segunda muda, 15-19/IV/2007; terceira muda,
17-21/IV/2007; quarta muda 19-24/IV/2007; pupas, 26-30/IV/2007; imagos, 8-15/V/2007.
26
Figuras 15 - 16: Phrygionis polita. 15, ovos na borda da folha; 16, idem, na face inferior da folha.
27
Figuras 17 - 18: Phrygionis polita. 17, ovos na face inferior da folha; 18, idem, em brotos, no ápice do ramo.
28
Figuras 19 - 20: Phrygionis polita. 19, larva de primeiro ínstar, lateral; 20, larva de segundo ínstar, látero-dorsal.
29
Figuras 21 - 22: Phrygionis polita. 21, larva de terceiro ínstar, látero-ventral; 22, larva de quarto ínstar, lateral.
30
Figuras 23 - 24: Phrygionis polita. 23, larva de quinto instar dorsal; 24, larva de quinto instar dorso-lateral.
31
Figuras 25 - 30: Phrygionis polita. 25, cápsula cefálica da larva de quinto instar, frontal; 26, idem, lateral; 27,
pupa, ventral; 28, idem, lateral; 29, idem, dorsal; 30, cremáster, dorsal.
32
Figuras 31 - 32: Phrygionis polita. 31, pupa dorsal, em casulo semi-aberto; 32, idem, com aspecto geral do
casulo aberto e última exúvia larval.
33
Figuras 33 - 34: Phrygionis polita. 33, macho; 34, fêmea.
34
As demais 10 espécies de Geometridae identificadas, todas pertencentes à subfamília
Ennominae, distribuem-se em cinco tribos, sendo que uma delas não se enquadrou nas tribos
conhecidas, segundo PITKIN (2002).
4.2. Tribo Azelinini
Espécie obtida no presente estudo: Pero refellaria (Guenée, [1858]) (um exemplar).
Esta tribo é definida por caracteres da genitália masculina; valvas com lobo distal
provido de cerdas, delimitado como parte distinta. Mariposas desprovidas de fóvea na asa
anterior; asas das espécies Neotropicais com margem externa irregularmente ondulada,
principalmente a asa anterior. A tribo é bem representada na região neotropical, onde ocorre a
grande maioria das espécies do gênero Pero Herrich-Schäffer, 1855, mas também ocorre na
região neártica (PITKIN, 2002). Pupa tem cremáster com oito cerdas (MCGUFFIN, 1987).
Segundo POOLE (1987) dados biológicos sobre o gênero Pero são conhecidos apenas
para algumas espécies norte-americanas; estas revelaram hábitos polífagos, se alimentando de
grande variedade de plantas, incluindo árvores decíduas, coníferas e algumas plantas
herbáceas; para espécies neotropicais este autor sugere especificidade em relação à planta
hospedeira. ROBINSON et al. (2001), que listou plantas hospedeiras de doze espécies norte-
americanas. Uma espécie Neotropical se alimentando em três diferentes famílias de plantas
foi relatada por JANZEN & HALLWACHS (2001) apud GUNNAR (2002).
4.3. Tribo Boarmiini
Desta tribo ocorreram exemplares de três gêneros: Glena Hulst, 1896, Hymenomima
Warren, 1895 e Iridopsis Warren, 1894. As espécies registradas foram: Glena bipennaria
(Guenée, [1858]) (três exemplares) (Figura 35), G. unipennaria (Guenée, [1858]) (um
exemplar) (Figura 36), Hymenomima amberia (Schaus, 1901) (um exemplar) (Figura 37) e
Iridopsis chalcea (Obertür, 1883) (um exemplar) (Figura 38).
Mariposas com asas manchadas de branco ou amarelado e castanho ou cinzento. Asa
anterior do macho provida de fóvea, a qual é pouco desenvolvida ou ausente no sub-grupo
Melanolophiini. Tribo largamente distribuída no Novo e Velho mundo (PITKIN, 2002). Pupa
tem cremáster bífido (MCGUFFIN, 1977).
35
Esta tribo apresenta muitos gêneros polífagos, sendo alguns considerados pragas
agrícolas (MCGUFFIN, 1987; HOLLOWAY et al., 2001). Espécies como Glena sp. e
Iridopsis sp. foram encontrados em grande variedade de plantas hospedeiras na região
Neotropical (GUNNAR, 2002). DINIZ et al. (1999 e 2001) citam Maprounea guianensis
Aublet
(Euphorbiaceae), Erythroxylum tortuosum Mart. (Erythroxylaceae), Casearia
sylvestris Sw. (Flacourtiaceae), Byrsonima coccolobifolia Kunth. e B. verbascifolia (L.) DC
(Malpighiaceae) como plantas hospedeiras de Iridopsis sp..
McGUFFIN (1977), em publicação sobre fauna do Canadá, referiu-se aos estágios
imaturos de espécies de Glena e Iridopsis, incluindo dados sobre plantas hospedeiras e chave
com características de larvas e pupas. Esse autor citou quatro espécies de Anacamptodes
McDunnough, 1920, agora pertencentes ao gênero Iridopsis, segundo SCOBLE (1999).
GUNNAR (2002) citou Kielmeyera coriacea Mart. ex Saddi. (Clusiaceae) como
planta hospedeira de Glena demissaria Walker, 1860 e Eucalyptus grandis como planta
hospedeira de G. unipennaria.
Segundo SCOBLE (1999), o gênero Glena é constituído por 44 espécies, Neotropicais
e Neárticas e Iridopsis, por 27 espécies, todas Neotropicais.
FERNANDES (1999, 2003) encontrou larvas de Iridopsis sp., Glena sp.,
Hymenomima amberia, Hymenomima conia Prout, 1931 e Hymenomima sp. alimentando-se
de Croton floribundus Spreng. (Euphorbiaceae). COSTA (2000) registrou em
Styphnodendron sp. (Mimosaceae), espécies dos gêneros Glena, Iridopsis e Hymenomima.
MARCONATO (2001) encontrou Glena unipennaria, G. bipennaria, G. demissaria, Iridopsis
fulvitincta Warren 1905, I. nigraria Jones, 1921 e Hymenomima amberia alimentando-se de
Erythroxylum microphyllum. OSÓRIO (2003) encontrou Glena unipennaria, G. subannulata
(Prout, 1919), G. brachia Rindge, 1967, H. amberia e H. conia, alimentando-se em duas
espécies de Stryphnodendron Mart.; todas em São Carlos, SP.
36
Figura 35: Glena bipennaria (macho), abdome retirado para estudo de genitália.
Figura 36: Glena unipennaria (macho), abdome retirado para estudo de genitália.
37
Figura 37: Hymenomima amberia (macho).
Figura 38: Iridopsis chalcea (macho).
38
4.4. Tribo Nacophorini
Apenas um indivíduo de Ischnopteris miseliata (Guenée, [1858]) (Figura 39) foi
obtido.
Os componentes dessa tribo apresentam genitália masculina com um par de processos
no anellus. São mariposas de corpo robusto, densamente coberto por escamas longas; muitas
têm tufos dorsais de escamas no metatórax e abdome. Asas anteriores geralmente alongadas;
geralmente sem fóvea. Veias de ambas as asas podem ser dilatadas para a base (PITKIN,
2002). Segundo RINDGE (1983), a pupa tem cremáster com 2 a 8 cerdas ou, ocasionalmente,
sem cerdas. São cosmopolitas, com 42 gêneros neotropicais. Segundo PITKIN (2005), o
gênero Ischnopteris Hübner, [1823] compreende 38 espécies, todas Neotropicais; considerado
polífago (GUNNAR, 2002).
MARCONATO (2001) registrou Ischnopteris sp. alimentando-se em Erythroxylum
microphyllum. OSÓRIO (2003) registrou Ischnopteris se alimentando em duas espécies de
Stryphnodendron.
Figura 39: Ischnopteris miseliata (macho).
39
4.5. Tribo Nephodiini
Desta tribo ocorreu apenas um indivíduo de uma espécie, não identificada, do gênero
Patalene Herrich-Schäffer, [1854] (Figura 40).
Os integrantes dessa tribo são provavelmente relacionados aos Ourapterygini, dos
quais podem não ser distintos. Machos geralmente com fóvea na asa anterior. Na genitália
masculina, furca desprovida de espinhos como ocorre nos Ourapterygini. Tribo
predominantemente Neotropical, com 13 gêneros, alguns neárticos (PITKIN, 2002).
Patalene sp. foi encontrada alimentando-se em plantas de três famílias diferentes
(ROBINSON et al. 2001 apud GUNNAR, 2002). OSÓRIO (2003) registrou Patalene sp.
alimentando-se em duas espécies de Stryphnodendron em São Carlos.
Figura 40: Patalene sp. (macho).
4.6. Tribo Ourapterygini
Desta tribo ocorreram dois exemplares do gênero Oxydia Guenée, [1858]. As espécies
registradas foram: Oxydia apidania (Cramer, [1779]) (Figura 41) e O. vesulia (Cramer,
[1779]) (Figura 42).
40
O principal caráter da tribo é a presença de um processo forte, a furca, no anellus da
genitália masculina. Mariposas geralmente com fóvea na asa anterior do macho. Tribo
predominantemente Neotropical, com 41 gêneros nessa região; alguns desses gêneros e vários
outros são Neárticos; porém no Velho Mundo a tribo é menos diversificada (PITKIN, 2002).
Figura 41: Oxydia apidania (fêmea).
Figura 42: Oxydia vesulia (fêmea).
41
Registros de plantas hospedeiras indicam polifagia em Oxydia vesulia, sobre larga
escala de espécies, incluindo coníferas (GUNNAR, 2002). JANZEN (2007) cita para O.
apidania, 12 diferentes famílias de plantas como hospedeiras e para O. vesulia também 12
diferentes famílias de plantas; esse autor não cita Myrsinaceae como planta hospedeira para
nenhuma delas.
MORAIS et al. (2001) citou
Cybianthus detergens Mart. como hospedeira de Oxydia
apidania (Cramer).
FERNANDES (2003) registrou Oxydia mundata Guenée, 1857 e O. vesulia se
alimentando em Croton floribundus.
4.7. Gênero sem tribo definida
Segundo PITKIN (2002), o gênero Prochoerodes Grote, 1883 permanece sem tribo
definida. Foram coletados dois indivíduos deste gênero identificados como Prochoerodes
tetragonata (Guenée, [1958]) (Figura 45).
O gênero Prochoerodes, segundo SCOBLE (1999), é constituído por 23 espécies,
Neotropicais e Neárticas; citou também plantas hospedeiras de diversas famílias para
Prochoerodes forficaria (Guenée, [1858]). GUNNAR (2002) citou Celtis tala Gillies ex
Planch. (Ulmaceae) como planta hospedeira para P. tetragonata. Dados sobre estágios
imaturos e plantas hospedeiras no Canadá de Prochoerodes lineola (Goeze, 1781) (= P.
transversa (Drury, 1773)) e P. forficaria combinata McDunnough, 1940 estão em
MCGUFFIN (1987). FERNANDES (1999 e 2003) registrou Prochoerodes sp. (=
Aeschropetryx sp.) e P. onustaria
(Herrich-Schäffer, [1852]) se alimentando em Croton
floribundus. MARCONATO (2001) registrou Prochoerodes sp. e P. onustaria alimentando-se
de Erythroxylum microphylum. OSÓRIO (2003) registrou Prochoerodes sp. alimentando-se
em duas espécies de Stryphnodendron.
42
Figura 43: Prochoerodes tetragonata (fêmea).
4.8. Monofagia versus Polifagia
GUNNAR (2002) citou Palyadini como uma proeminente exceção ao hábito polífago
presente em muitas outras tribos de Ennominae, apresentando os gêneros Argyrotome,
Phrygionis e Opisthoxia como monófagos sobre Myrsinaceae. JANZEN (2007) citou Ardisia
revoluta (Kunth) e Myrsine coriaceae como plantas hospedeiras para Argyrotome alba Druce,
1892; também plantas dos gêneros Ardisia Swartz, Parathesis (A. DC) e Hymenandra (DC.)
Spach., como hospedeiras de Opisthoxia sp.
Quanto à densidade dos Geometridae, a maior parte dos gêneros com espécies
polífagas foi registrada em baixa freqüência sobre Rapanea umbellata. A diferença na
proporção de Phrygionis sp. em relação aos outros gêneros, sugere sua estreita relação com a
planta hospedeira.
Em laboratório, larvas desse gênero se alimentaram preferencialmente com folhas
jovens, com maior quantidade de nutrientes disponíveis, mas também maior quantidade de
defesas contra predação. A amplitude da dieta dos herbívoros associada à idade da folha
sugere que os herbívoros especialistas mostram preferência pelas folhas novas, enquanto que
as espécies polífagas utilizam as mais velhas, com poucos nutrientes e com baixa
concentração de defesas químicas (CATES, 1980 apud BENDICHO-LÓPEZ, 2006).
43
Comparando os dados ora obtidos com aqueles de BRAGA (1997), FERNANDES
(1999 e 2003), MARCONATO (2001) e OSÓRIO (2003) foi possível observar a presença de
espécies predominantes sobre determinadas plantas hospedeiras. BRAGA (1997) registrou a
predominância do gênero Eois em relação aos Geometridae associados à Piperaceae, em mata
mesófila semidecídua que faz parte da Fazenda Canchim, um dos núcleos de pesquisa da
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA); FERNANDES (1999 e 2003)
apresentou predominância de Iridopsis sp. em 1999 e de Samaeopus sp. em 2003, ambas
sobre Croton floribundus na mesma área do trabalho realizado por BRAGA (1997);
MARCONATO (2001) contatou predominância de Cyclomia mopsaria em Erythroxylum
microphyllum realizado também na área I do presente trabalho e OSÓRIO (2003) apresentou
predominância de Leuciris sp. em duas espécies de Stryphnodendron em área adjacente à área
I mencionada; Esses trabalhos foram realizados no município de São Carlos ou em áreas
adjacentes.
Evidências fósseis indicam que a associação entre larvas de lepidópteros e suas
plantas-hospedeiras é antiga e persistente (OPLER 1973 apud COSTA 2004), datando de
milhões de anos. Ao longo de todo esse tempo, as preferências alimentares das larvas
evoluíram a tal ponto, que grupos (gêneros, tribos, subfamílias, etc.) particulares de
lepidópteros estão hoje associados exclusivamente a certos grupos (gêneros, famílias etc.) de
plantas-hospedeiras (EHRLICH & RAVEN 1964).
4.9. Parasitóides
Ocorreram parasitóides associados às larvas de Lepidoptera registradas sobre R.
umbellata, sendo a maioria pertencente aos Hymenoptera (6 gêneros) (Figura 46) e apenas um
aos Diptera, Tachinidae.
Figura 44: Proporção entre os parasitóides dos Geometridae associados à Rapanea umbellata.
44
Os Hymenoptera parasitóides foram representados pelas famílias Ichneumonidae,
Braconidae e Eulophidae. As duas primeiras compõem à superfamília Ichneumonoidea e a
última pertence aos Chalcidoidea (Tabela 2). O único espécime de Diptera (Tachinidae) foi
coletado durante o mês de maio de 2006 (estação seca) e seu hospedeiro não foi identificado.
Tabela 2: Hymenoptera Parasitóides de Geometridae e seus respectivos hospedeiros registrados em Rapanea
umbellata.
Hospedeiro Parasitóide
Phrygionis polita Euplectrus sp. (33,33%)
Hyposoter sp. (3,33%)
Phrygionis paradoxata Euplectrus sp. (6,67%)
Argyrotome sp. Hymenochaonia sp. (3,33%)
Opisthoxia sp. Mesochorus sp. (3,33%)
Glena sp. Euplectrus sp. (13,33%)
Prochoerodes sp. Diolcogaster sp. (3,33%)
Charops sp. (10%)
Geometridae não identificado Glyptapanteles sp. (3,33%)
4.9.1. Família Eulophidae
São parasitóides de estágios imaturos de insetos holometábolos e apresentam grande
diversidade biológica. Não é possível generalizar a biologia entre os eulófidos e seus
hospedeiros, porque se trata de uma família muito diversa e não se conhece a biologia de
muitas de suas espécies. Há espécies solitárias e gregárias, ectoparasitóides e
endoparasitóides, idiobiontes e cenobiontes e cada uma das categorias abriga um número de
espécies considerável (HANSON & GAULD, 2006).
4.9.1.1. Euplectrus Westwood, 1832
Foram coletadas 20 larvas de Geometridae parasitadas por indivíduos deste gênero: 10
larvas de P. polita, duas de P. paradoxata, quatro de Glena sp. e quatro não identificadas.
A predominância de Euplectrus sp. está relacionada à alta freqüência de Phrygionis
spp., seu principal hospedeiro registrado neste estudo.
45
Apresenta distribuição cosmopolita. São cenobiontes e endoparasitóides gregários de
larvas de Lepidoptera; suas fêmeas injetam veneno paralisante na larva hospedeira antes da
oviposição, o qual impede a ecdise; os ovos são postos externamente na larva hospedeira. É
um dos poucos grupos dentro dos Chalcidoidea, e uma exceção dentre os Eulophidae, que
produz casulo secretando seda pelos túbulos de Malpighi, os quais normalmente são
responsáveis pela excreção de dejetos nitrogenados. O ovo se prende ao tegumento do
hospedeiro por um pedicelo curto, situado no centro de sua parte ventral côncava (HANSON
& GAULD, 2006).
Dentre os hospedeiros deste gênero destacam-se diversas larvas de Geometridae como
Sphacelodes vulneraria
(Hübner, 1823) (SCHAUFF & JANSEN, 2001); Glena sp., Macaria
brunneata (Thunberg, 1784), Prochoerodes forficaria, Scopula emissaria (Walker, 1861)
(NOYES, 2002 apud HANSON & GAULD, 2006); Hymenomima sp., Iridopsis sapulena
Schaus, 1897, Semaeopus sp., Melanolophia sp. (FERNANDES, 2003); Cyclomia mopsaria
Guenée, 1858 (MARCONATO, 2001), Leuciris sp. e Prochoerodes sp. (OSÓRIO, 2003).
4.9.2. Família Ichneumonidae
Os Ichneumonidae estão entre os principais inimigos naturais dos Lepidoptera. Dados
sobre ecologia dos Ichneumonidae Neotropicais são escassos e para muitas espécies são
desconhecidos seus hospedeiros. YU (1999) apud FERNANDES (2003) listou em cd-rom
todas as publicações sobre essa família, incluindo lista de hospedeiros, plantas associadas e
distribuição das espécies descritas.
4.9.2.1. Charops Homgren, 1859 (Campopleginae)
Foram coletadas quatro larvas parasitadas por este gênero: três larvas de Prochoerodes
sp. e uma larva de Geometridae não identificada.
Para a maioria dos Campopleginae, os hospedeiros perecem em período pré-pupal
dentro de seu abrigo. Os membros deste gênero matam suas larvas hospedeiras quando estão
parcialmente desenvolvidas e empupam em situações expostas (HANSON & GAULD, 2006).
Com isso seus casulos ficam expostos e totalmente a mercê dos hiperparasitóides. A estratégia
adotada por este gênero para proteger seus casulos é deixá-los suspensos por um fio de seda
(HANSON & GAULD, 2006).
46
YU et al. (2005) registrou parasitismo de Charops sp. em membros de Lepidoptera de
12 diferentes famílias, entre elas os Geometridae: Ectropis sp., Garaeus sp., Hypagyrtis sp. e
Lambdina sp.. MARCONATO (2001) registrou parasitismo em Cyclomia mopsaria, Glena
sp. e Iridopsis fulvitincta e FERNANDES (2003) em Oxydia vesulia.
4.9.2.2. Hyposoter Foerster, 1869 (Campopleginae)
Apenas uma larva coletada de P. polita estava parasitada por uma espécie desse
gênero.
YU et al. (2005) registrou parasitismo de Hyposoter sp. em membros das ordens
Hymenoptera, Lepidoptera e, raramente, Coleoptera. Entre as 22 famílias de Lepidoptera, este
gênero foi citado parasitando 29 diferentes gêneros de Geometridae.
FERNANDES (2003) apresentou registros desse gênero sobre Hymenomima conia
Prout, 1931 e Semaeopus sp.; MARCONATO (2003) sobre Cyclomia mopsaria e Iridopsis
fulvitincta.
4.9.2.3. Mesochorus Gravenhorst, 1829 (Mesochorinae)
Apenas uma larva coletada de Opisthoxia sp. estava parasitada por uma espécie desse
gênero.
Podem ser cenobiontes endoparasitóides ou hiperparasitóides obrigatórios.
YU et al. (2005) registrou parasitismo de Mesochorus sp. em membros das ordens
Hymenoptera, Lepidoptera e, raramente, em Coleoptera e Diptera. Entre as 31 famílias de
Lepidoptera, este gênero foi registrado parasitando 41 gêneros diferentes de Geometridae.
MARCONATO (2001) registrou Mesochorus sp. parasitando Cyclomia mopsaria.
4.9.3. Família Braconidae
Os Braconidae Neotropicais ocupam praticamente todos os hábitats terrestres,
sobretudo áreas úmidas e bosques; muitos freqüentam grandes espaços abertos e secos. São,
em sua maioria, parasitóides primários, mas há alguns fitófagos. Das 36 subfamílias presentes
na região Neotropical, 23 são cenobiontes endoparasitas, seis, idiobiontes ectoparasitas e uma
cenobionte ectoparasita (HANSON & GAULD, 2006).
47
4.9.3.1. Diolcogaster Ashmead, 1900 (Microgastrinae)
Apenas uma larva coletada de Prochoerodes sp. estava parasitada por uma espécie
desse gênero.
São parasitóides solitários ou gregários com distribuição cosmopolita. YU et al.
(2005) registrou parasitismo de Diolcogaster sp. em membros das ordens Hymenoptera e
Lepidoptera. Dentre as 14 famílias de Lepidoptera, este gênero foi encontrado parasitando 11
diferentes gêneros de Geometridae. FERNANDES (2003) apresentou registro em Samaeopus
sp. e Iridopsis sp.
4.9.3.3. Glyptapanteles Ashmead, 1905 (Microgastrinae)
Apenas uma larva não identificada de Geometridae coletada estava parasitada por uma
espécie desse gênero.
São cenobiontes endoparasitas, solitários ou gregários, de distribuição cosmopolita;
bastante comuns e diversos (HANSON & GAULD, 2006).
BRAGA (1997) apresentou registros de parasitismo em Eois tegularia (Guenée, 1857)
e E. glauculata (Walker, 1863). FERNANDES (2003) registrou espécies gregárias em
Samaeopus sp., Glena sp., Hymenomima sp., Physocleora sp. e Brachurapteryx sp.; OSÓRIO
(2003), em Macaria sp..
4.9.3.2. Hymenochaonia sp. Dalla Torre, 1898 (Macrocentrinae)
Apenas uma larva coletada de Argyrotome sp estava parasitada por uma espécie desse
gênero.
São cenobiontes endoparasitas, gregários ou solitários, e completam o
desenvolvimento alimentando-se externamente ao hospedeiro; são inicialmente
poliembriônicos (HANSON & GAULD, 2006).
Gênero endêmico do Novo Mundo; MARSH (1979) apud WHARTON et al. (1997)
relatou Tortricidae e Pyralidae como seus hospedeiros.
48
4.10. Riqueza e Densidade
O Cerrado é rico em espécies de Lepidoptera. BECKER (1991) apud DINIZ &
MORAIS (1995) estimou que o número de espécies de mariposas fosse de 5.000 a 8.000 para
esse bioma. DINIZ & MORAIS (1997) utilizando o número estimado de espécies arbóreas
existentes no Cerrado sugeriram que cada espécie lenhosa existente teria associadas entre seis
e nove espécies de Lepidoptera.
A espécie R. umbellata hospedou um número baixo de larvas de Geometridae em
relação à densidade, e riqueza específica média (Tabela 1). BRAGA (1997) estudou duas
espécies de Geometridae em quatro espécies de Piper (Piperaceae), com densidade total
inferior a 350 larvas para cada espécie de planta em um período de um ano. FERNANDES
(1999) estudando lepidópteros em Croton floribundus (Euphorbiaceae) coletou 71
exemplares da família Geometridae, distribuídos em sete gêneros, também em um período de
um ano. COSTA (2001) estudando duas espécies de Stryphnodendron (Mimosaceae) em uma
das áreas de amostragem do presente estudo identificou sete espécies. MARCONATO (2001)
estudando as espécies de Geometridae associados à Eryhtroxylum microphyllum
(Erythroxylaceae), obteve densidade de 1727 larvas distribuídas em 14 gêneros no período de
um ano. OSÓRIO (2003) estudou espécies de Geometridae associadas à Stryphnodendrom
adstrigens e S. obovatum, com densidade de 991 larvas distribuídas em 10 gêneros também
no período de um ano.
4.11. Sazonalidade
De acordo com estudos de BRAGA (1997), FERNANDES (1999) e MARCONATO
(2001), a época do ano com maior freqüência de larvas de Geometridae foi entre abril e junho.
Já OSÓRIO (2003) registrou dois picos de maior ocorrência de larvas, um na estação seca e
um na estação chuvosa. Os dados aqui apresentados (Figura 45) corroboram aqueles obtidos
por OSÓRIO (2003), com picos de ocorrência em maio de 2006 e fevereiro de 2007.
49
Figura 45: Ocorrência das larvas de Geometridae em Rapanea umbellata durante o período estudado (de abril
de 2006 a abril de 2007).
A partir dos dados apresentados por BRAGA (1997), FERNANDES (1999, 2003),
MARCONATO (2001), OSÓRIO (2003) e aqueles ora obtidos observa-se que as espécies de
Geometridae identificadas apresentaram sazonalidade, relacionada, entre outros fatores, à
disponibilidade das plantas hospedeiras em condições adequadas.
Pode haver também o efeito dos inimigos naturais, que restringe a reprodução do
herbívoro aos períodos livres de inimigos (LAWTON 1986 apud COSTA, 2004). Entretanto,
poucos experimentos têm demonstrado essa hipótese apesar de alguns grupos de herbívoros
mostrarem padrão de sazonalidade consistente com elas (MORAIS et al. 1999). Entre outras
hipóteses sugeridas na literatura para explicar as variações na abundância das espécies que
ocorrem durante o ano, está o estresse causado pelo déficit de alimento. Também as condições
ambientais instáveis durante o desenvolvimento do herbívoro podem desencadear uma série
de estratégias e adaptações tais como dormência, diapausa e migração (WOLDA, 1988,
1989).
4.12. Fatores abióticos
O gráfico de temperatura e precipitação (GAUSSEN & BAGNOLS) construído a
partir dos dados climáticos obtidos na estação meteorológica do CPPSE/EMBRAPA,
identificou ocorrência de longo período de seca do mês de abril ao mês de agosto de 2006
50
seguido por um período de alta precipitação, evidenciado por pico em janeiro de 2007, até
abril, mês em que recomeçou o período seco (Figura 46).
Figura 46: Curva de Precipitação relacionada à temperatura indicando os períodos secos (de abril de 2006 a
abril de 2007).
A alta ocorrência de larvas de Geometridae coincidiu com altos valores de umidade
relativa; a ausência de larvas coincidiu com a época de temperaturas médias e a densidade de
larvas não apresentou relação com a taxa de precipitação (Figuras 47, 49 e 49). O pico de
larvas na primeira metade da estação seca corrobora com alguns padrões obtidos
anteriormente para o cerrado (Morais et al., 1999). Este pico pode estar relacionado a chuvas
isoladas, responsáveis por aumento da umidade relativa e favorecendo a emergência de
adultos, iniciando novos ciclos de desenvolvimento.
Figura 47: Ocorrência das larvas de Geometridae em relação à temperatura média (de abril de 2006 a abril de
2007).
51
Figura 48: Ocorrência das larvas de Geometridae em relação à umidade relativa (de abril de 2006 a abril de
2007).
Figura 49: Ocorrência de larvas de Geometridae em relação à precipitação (de abril de 2006 a abril de 2007).
Os dados apresentados por MARCONATO (2001) e OSÓRIO (2003) mostraram
relação inversamente proporcional entre a densidade de larvas e porcentagem de parasitismo.
Os dados iniciais do presente estudo corroboram esses resultados (Figura 50 e 51).
Figura 50: Ocorrência anual e densidade de parasitóides sobre as larvas dos Geometridae obtidos (de abril de
2006 a abril de 2007).
52
Figura 51: Ocorrência de larvas de Geometridae relacionada à taxa de parasitismo (de abril de 2006 a abril de
2007).
A ocorrência de parasitismo parece não estar relacionada às médias das temperaturas;
parece apresentar relação inversa com a variável umidade, ocorrendo preferencialmente nas
épocas de estiagem e períodos de menores valores de umidade relativa (Figuras 52, 53 e 54).
Figura 52: Taxa de parasitismo de larvas de Geometridae relacionada à temperatura média (de abril de 2006 a
abril de 2007).
53
Figura 53: Taxa de parasitismo de larvas dos Geometridae relacionada à umidade relativa (de abril de 2006 a
abril de 2007).
Figura 54: Taxa de parasitismo em larvas de Geometridae relacionada à precipitação (de abril de 2006 a abril de
2007).
Com relação ao número cumulativo de espécies, a curva de saturação mostrou-se
fortemente positiva e não-assintótica (Figura 55). Isto sugere que o período de 18 meses não
foi suficiente para determinar a riqueza de espécies de Geometridae em R. umbellata.
MARCONATO (2001), OSÓRIO (2003) e FERNANDES (2003) também
apresentaram dados sobre o acúmulo de espécies em seus estudos, concluindo que um ano não
era suficiente para determinar a riqueza de espécies associadas a uma espécie de planta.
54
Figura 55: Curva de saturação de espécies de Geometridae de outubro de 2005 a abril de 2007.
55
5. CONCLUSÕES
Rapanea umbellata teve o primeiro registro como planta hospedeira de Geometridae
no presente estudo.
De um total de 14 espécies de Geometridae associadas à R. umbellata durante o
período estudado, a espécie predominante foi Phrygionis polita, seguida de P. paradoxata.
O ciclo de desenvolvimento de P. polita
Euplectrus sp. foi predominante entre os gêneros dos parasitóides obtidos a partir das
larvas dos Geometridae coletados.
A precipitação, dentre as variáveis abióticas consideradas, foi de grande influência no
ciclo de desenvolvimento dos Geometridae estudados, como era esperado.
A identificação dos Geometridae a partir dos caracteres larvais foi eficiente em nível
genérico. Em nível específico, os caracteres foram menos evidentes e nem sempre permitiram
a identificação de espécies próximas pertencentes a um mesmo gênero.
Sugere-se que um tempo maior de coleta seja necessário para inventariar todas as
espécies de Geometridae associadas à R. umbellata.
56
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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