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UFRRJ
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS
VETERINÁRIAS
TESE
Fatores Associados à Infecção Natural de Cães por
Parasitos Gastrintestinais
Bianca Chiganer Cramer Balassiano
2007
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UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
FATORES ASSOCIADOS À INFECÇÃO NATURAL DE CÃES POR
PARASITOS GASTRINTESTINAIS
BIANCA CHIGANER CRAMER BALASSIANO
Sob a Orientação da Professora
Rita de Cássia Alves Alcantara de Menezes
e Co-orientação da Professora
Maria Julia Salim Pereira
Tese submetida como requisito
parcial para obtenção do grau de
Doutor em Ciências, no Curso de
Pós-Graduação em Ciências
Veterinárias, Área de Concentração
em Sanidade Animal.
Seropédica, RJ
Janeiro de 2007
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636.0896962
B171f Balassiano, Bianca Chiganer Cramer, 1976
T Fatores associados à infecção natural
de cães por parasitos gastrintestinais /
Bianca Chiganer Cramer Balassiano. -
2007.
61 f. : il.
Orientadora: Rita de Cássia Alves
Alcantara de Menezes.
Tese (doutorado) Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro,
Instituto de Veterinária.
Bibliografia: f. 49-59.
1. Helmintologia VeterináriaTeses.
2. Protozoologia VeterináriaTeses. 3.
Cão - Parasito - Teses. I. Menezes, Rita
de Cássia Alves Alcantara de. II.
Universidade Federal Rural do Rio de
Janeiro. Instituto de Veterinária. III.
Título.
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
BIANCA CHIGANER CRAMER BALASSIANO
Tese submetida como requisito parcial para obtenção do grau de Doutor em Ciências, no
Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, área de Concentração em Sanidade
Animal.
TESE APROVADA EM 23/01/2007
Dedico esta tese ao meu cão Nego.
AGRADECIMENTOS
Agradeço a D’us por tudo que sou, tenho e alcancei nessa vida.
Ao meu marido, Sergio Eli, pelo amor, companheirismo e compreensão sempre.
Aos meus pais, Janice e Arthur, pelo carinho, apoio e por cuidarem de mim.
Ao meu irmão, Jacques, pela amizade e ajuda.
À professora Rita de Cássia Alves Alcantara de Menezes, pela orientação, confiança e
incentivo.
À professora Maria Julia Salim Pereira, pela co-orientação e ensinamentos.
À professora Mônica Rodrigues Campos, pela imensa contribuição ao meu
aprendizado no campo da estatística.
À Clínica Veterinária Reino Animal e aos consultórios veterinários Anima Animal e
Pet Dream pela contribuição na coleta de dados e material.
À Simoni Machado de Medeiros, pela ajuda e ensinamentos parasitológicos.
Ao professor Ivan Barbosa Machado Sampaio, pelos ensinamentos estatísticos.
À médica veterinária Alexandra Sales de Almeida, pela amizade e colaboração.
À médica veterinária Simone Pontes Xavier, pela amizade e apoio.
A Pablo dos Santos Lima de Barros, Carla Alves Soleiro e Thais Ferreira Fagundes,
pela amizade e auxílio.
Aos médicos veterinários Isabel Maria Alexandre Freire e Alexandre Silva Brício, e à
técnica Neide Caetano dos Santos, do Centro de Apoio e Diagnóstico Veterinário (CAD), pela
oportunidade de estágio no laboratório.
À Tenente Rachel Lemes e ao Capitão Murilo, do Centro de Capacitação Física do
Exército, por me encaminharem à Fiocruz.
À Ursa e Bombom, pelo carinho e companheirismo.
A todos os proprietários de cães que aceitaram participar deste estudo.
Aos cães, que foram fundamentais para a realização desta tese.
Aos professores, colegas e funcionários do curso de Pós-Graduação em Ciências
Veterinárias da UFRRJ.
A todos aqueles que, de alguma forma, contribuíram para meu crescimento pessoal e
profissional.
RESUMO
BALASSIANO, Bianca Chiganer Cramer. Fatores associados à infecção natural de cães
por parasitos gastrintestinais. 2007. 61p. Tese (Doutorado em Ciências Veterinárias,
Sanidade Animal). Instituto de Veterinária, Departamento de Parasitologia, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, 2007.
A infecção de cães por parasitos gastrintestinais pode estar associada a diversos fatores. O
objetivo deste estudo foi identificar tais parasitos, observar suas freqüências e verificar os
fatores associados à infecção pelos mesmos. De novembro de 2003 a setembro de 2004,
foram avaliados 500 cães atendidos em três estabelecimentos veterinários no Município do
Rio de Janeiro. Um formulário foi preenchido para cada cão, através de exame físico do
animal e entrevista com o proprietário, abordando fatores inerentes aos cães e fatores
relacionados ao manejo e ao proprietário. Uma amostra fecal de cada cão foi coletada e
examinada pelas técnicas de centrífugo-flutuação em solução saturada de açúcar e de
centrífugo-sedimentação (Ritchie) e corada pela técnica de safranina-azul de metileno. Os
dados obtidos nos exames físicos e nas entrevistas, bem como os resultados dos exames
parasitológicos de fezes, foram submetidos à análise bivariada e, após seleção das variáveis
significativas (p=0,05), procedeu-se à análise multivariada, através de regressão logística.
Parasitos gastrintestinais foram detectados em 46,4% dos cães. Nas amostras fecais
observaram-se ancilostomídeos (15,2%), ascaridídeos (7,4%), tricurídeos (5,0%), Dipylidium
caninum (0,2%), tenídeos (3,0%), Cryptosporidium sp. (26,2%), Cystoisospora sp. (4,4%) e
Giardia sp. (2,6%). Protozoários (29,6%) foram mais freqüentes do que helmintos (23,2%). A
idade do animal (p<0,001), o acesso à terra (p<0,001), a higiene do ambiente (p<0,01) e o
pró-estro (p<0,05) estiveram associados à infecção por parasitos gastrintestinais. O acesso à
terra (p<0,001), a administração de anti-helmínticos (p<0,01), o grau de escolaridade do
proprietário (p<0,01), a idade do animal (p<0,01), o pró-estro (p<0,01) e a raça (p<0,05)
estiveram associados à infecção por helmintos. A idade do animal (p<0,001) e a higiene do
ambiente (p<0,01) estiveram associadas à infecção por protozoários. A freqüência de
parasitos gastrintestinais em cães foi alta e as infecções foram associadas a fatores inerentes
aos cães e fatores relacionados ao manejo e ao proprietário.
Palavras chave: helmintos, protozoários, regressão logística
ABSTRACT
BALASSIANO, Bianca Chiganer Cramer. Factors associated with natural infection with
gastrointestinal parasites in dogs. 2007. 61p. Thesis (Doctor Science in Veterinary
Sciences, Animal Health). Veterinary Institute, Department of Parasitology, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, 2007.
Infection with gastrointestinal parasites in dogs can be associated with several factors. The
aim of this study was to identify these parasites and their frequencies, and to verify the factors
associated with infection. From November 2003 to September 2004 five-hundred dogs
presented to three veterinary establishments in the municipality of Rio de Janeiro were
evaluated. A form was filled for each dog, including information obtained from physical
examination and from the interview of the owner, approaching factors related to the dog, the
management and the owner. One fecal sample from each dog was examined by centrifugal
flotation and centrifugal sedimentation methods and stained by safranin-methylene blue
technique. Data obtained from physical exams and interviews, as well as the results of fecal
parasitological exams, were submitted to bivariate analysis and, after the selection of
significant variables (p=0.05), multivariate analysis was performed, using logistic regression.
Gastrointestinal parasites were detected in 46.4% of the dogs. Hookworms (15.2%), ascarids
(7.4%), whipworms (5.0%), Dipylidium caninum (0.2%), taeniids (3.0%), Cryptosporidium
sp. (26.2%), Cystoisospora sp. (4.4%) and Giardia sp. (2.6%) were observed in the fecal
samples. Protozoans (29.6%) were more frequently observed than helminths (23.2%). Age of
the animal (p<0.001), access to soil (p<0.001), ambient hygiene (p<0.01) and pro-oestrous
(p<0.05) were associated with infections with gastrointestinal parasites. Access to soil
(p<0.001), anthelmintic usage (p<0.01), owner’s school level (p<0.01), age of the animal
(p<0.01), pro-oestrous (p<0.01) and breed (p<0.05) were associated with infections with
helminthes. Age of the animal (p<0.001) and ambient hygiene (p<0.01) were associated with
infections by protozoans. Frequency of gastrointestinal parasites in dogs was high and
infections were associated with factors related to the animal, to the management and to the
owner.
Key words: helminths, protozoans, logistic regression
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO 1
2. REVISÃO DE LITERATURA 2
2.1es e Seres Humanos 2
2.2. Parasitos Gastrintestinais 2
2.2.1 Helmintos 2
2.2.2 Protozoários 4
2.3 Freqüência de Parasitos Gastrintestinais 6
2.4 Fatores Associados às Infecções por Parasitos Gastrintestinais 6
3 MATERIAL E MÉTODOS 10
3.1 Animais do Estudo 10
3.2 Exame Clínico do Animal e Entrevista com o Proprietário 10
3.3 Coleta de Fezes e Exames Parasitológicos 10
3.4 Caracterização das Variáveis 11
3.5 Formação do Banco de Dados 11
3.6 Análise Estatística 12
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 13
4.1 Perfil dos Cães Avaliados: Exame Clínico do Animal e Entrevista com o
Proprietário
13
4.2 Freqüência dos Parasitos Gastrintestinais 17
4.2.1 Helmintos 18
4.2.2 Ancilostomídeos 18
4.2.3 Ascaridídeos 18
4.2.4 Tricurídeos 19
4.2.5 Dipylidium caninum 19
4.2.6 Tenídeos 20
4.2.7 Protozoários 20
4.2.8 Cryptosporidium sp. 21
4.2.9 Cystoisospora sp. 21
4.2.10 Giardia sp. 22
4.3 Análise Estatística 22
4.3.1 Infecção por parasitos gastrintestinais 22
4.3.2 Infecção por helmintos 29
4.3.3 Infecção por protozoários 38
5. CONCLUSÕES 46
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS 47
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 49
ANEXOS 60
Anexo A - Formulário de Avaliação Individual e Entrevista 61
1
1 INTRODUÇÃO
As infecções gastrintestinais por helmintos e protozoários em cães são freqüentemente
diagnosticadas na rotina da clínica médica veterinária. Embora muitas vezes assintomáticas,
as mesmas podem causar grave sintomatologia clínica e até mesmo o óbito em determinados
animais, principalmente filhotes. Algumas dessas parasitoses são zoonoses, o que aumenta
ainda mais a importância do diagnóstico correto e do tratamento e controle eficazes,
principalmente se for levado em conta que os animais de companhia várias vezes são
considerados membros da família, vivendo em estreito contato com os seres humanos.
Estudos sobre parasitos gastrintestinais em cães foram realizados por inúmeros
autores, em diversas localidades geográficas. Os artigos científicos focam a freqüência dos
parasitos e os fatores associados à infecção em cães, embora no Brasil os estudos sobre estes
fatores ainda sejam escassos. Em alguns trabalhos, avaliou-se, também, a contaminação
ambiental proporcionada por fezes caninas contendo formas infectantes, devido ao potencial
zoonótico de alguns agentes parasitários.
O conhecimento dos fatores associados à infecção é aplicável na elaboração de
medidas de controle de parasitoses gastrintestinais em cães, proporcionando não somente o
bem-estar animal, mas também a manutenção da saúde humana, visto que várias destas
parasitoses podem acometer o homem. O estudo de tais fatores deve ser aprimorado para que
se obtenha um conhecimento mais detalhado sobre o assunto, de forma a atender às
necessidades da Parasitologia Veterinária e Humana.
A freqüência de infecção por parasitos gastrintestinais em cães é alta e fatores
inerentes ao hospedeiro e relacionados ao manejo e ao proprietário estão associados de forma
diferenciada à infecção por parasitos gastrintestinais em geral, por helmintos e por
protozoários. Dentre os fatores inerentes ao hospedeiro, destacam-se raça, idade, sexo e pró-
estro. Já em relação ao manejo ao qual o animal é submetido, pode-se ressaltar esterilização,
administração de anti-helmínticos e higiene do ambiente. No que se refere aos fatores
relacionados ao proprietário, destacam-se escolaridade e renda. Esta associação foi avaliada
em diversos trabalhos por meio da técnica estatística de qui-quadrado. Entretanto, para
eventos multifatoriais, recomenda-se o uso de técnicas estatísticas de análise multivariada.
O objetivo deste estudo foi identificar os parasitos gastrintestinais de cães, observar
suas freqüências e verificar os fatores associados à infecção pelos mesmos, utilizando-se a
análise por regressão logística.
2
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Cães e Seres Humanos
Atualmente, os cães são considerados membros importantes de muitas famílias,
proporcionando benefícios psicológicos, físicos e sociais aos seres humanos (ROBERTSON
et al., 2000; HEADEY, 2003; VENTUROLI, 2004). Devido a esses benefícios à saúde
humana, em alguns países a visita de cães a pacientes humanos hospitalizados tem se
popularizado (LEFEBVRE et al., 2005), observando-se que crianças internadas recuperavam-
se mais rapidamente quando eventualmente visitadas por animais (VENTUROLI, 2004).
Além disso, têm sido realizados estudos sobre o efeito da posse de animais de estimação sobre
seres humanos, inclusive crianças (MCNICHOLAS, 2002). No Brasil, há 27 milhões de cães
vivendo com proprietários (SÁ; BRISOLLA, 2002) e as famílias cada vez mais adquirem
animais de companhia, pela importância afetiva que estes exercem sobre o homem ou pela
crescente necessidade de segurança, especialmente nas grandes cidades. Entretanto, essa
estreita relação entre homem e animal exige que os proprietários se tornem cientes sobre os
cuidados necessários para a manutenção da saúde e bem-estar de sua família e de seus cães,
uma vez que estes podem transmitir várias enfermidades aos seres humanos (GIGLI, 2000). O
emprego de esquemas anti-helmínticos, o manejo e a educação apropriados podem minimizar
a transmissão destes parasitos (ROBERTSON; THOMPSON, 2002).
2.2 Parasitos Gastrintestinais
Os cães podem ser infectados por vários parasitos gastrintestinais, entre os quais
helmintos, como Ancylostoma sp., Toxocara canis, Trichuris vulpis, Dipylidium caninum e
Taenia sp. (ANENE et al., 1996; BARUTZKI; SCHAPER, 2003), além de protozoários,
incluindo Cryptosporidium sp. (KIM et al., 1998), Cystoisospora sp. e Giardia sp.
(BARUTZKI; SCHAPER, 2003). As infecções podem ser assintomáticas (HACKETT;
LAPPIN, 2003) ou causar diferentes sinais clínicos dependendo da espécie de parasito e da
carga parasitária. Observam-se desde desordens gastrintestinais suaves, com anorexia, perda
de peso ou redução do ganho do mesmo, até desordens de desenvolvimento e óbito, nos casos
severos (BARUTZKI; SCHAPER, 2003). Um estudo sobre a morte de cães no Quênia
concluiu que helmintos gastrintestinais foram responsáveis por 68,0% dos óbitos, sendo A.
caninum a causa da morte em 41,0% dos casos (KAGIRA; KANYARI, 2001). Além disso,
foi sugerido que parasitos intestinais estão envolvidos em até 35,0% das perdas em canis
comerciais e criatórios de filhotes na América do Norte (ANENE et al., 1996).
2.2.1 Helmintos
Os ancilostomídeos são nematóides que apresentam distribuição cosmopolita. A
transmissão pode ser ativa (por penetração cutânea) ou passiva (por ingestão da larva)
(NASH, 2006a) e está relacionada ao solo, que mantém as formas infectantes do nematóide
(SAEKI et al., 1997). No caso de A. caninum, mas não de A. braziliense, a infecção também
pode ocorrer por via transmamária (ANTUNES, 2001), sendo esta última responsável pela
mortalidade de filhotes nas primeiras semanas de vida. Os ovos do parasito são eliminados
nas fezes caninas ainda não embrionados e permanecem no ambiente de um a dois dias, até
que ocorra a eclosão da forma infectante a larva (ROBERTSON; THOMPSON, 2002).
Ancylostoma caninum é o parasito nematóide mais comum de cães adultos (SCHAD, 1994).
3
Sua atividade hematófaga acarreta perda de sangue severa, levando à hemorragia
gastrintestinal aguda e anemia que, especialmente em filhotes, podem causar o óbito
(KAGIRA; KANYARI, 2001). Mortes súbitas podem ocorrer ainda na segunda semana de
vida (GIGLI, 2000). Além da anemia e diarréia, outros sinais da infecção são palidez de
mucosas, fraqueza, emagrecimento, escurecimento das fezes, retardo no crescimento e
pelagem seca e opaca (NASH, 2006a).
Em humanos, A. braziliense e A. caninum são os agentes etiológicos de larva migrans
cutânea, devido à penetração de larvas infectantes na pele, e da enterite eosinofílica, quando
transmitidos pela via fecal-oral (ROBERTSON et al., 2000).
Toxocara canis é um nematóide cosmopolita parasito do intestino delgado de cães
(DESPOMMIER, 2003). A transmissão está relacionada ao solo, que mantém as formas
infectantes do ascaridídeo (SAEKI et al., 1997), e pode ocorrer pela ingestão de ovos
embrionados. Este parasito também pode ser transmitido pelas vias transplacentária
principal responsável pelo parasitismo de filhotes nas primeiras semanas de vida e
transmamária (OVERGAAUW, 1997a). Seus ovos não embrionados, eliminados nas fezes
dos cães, tornam-se infectantes após um período de duas semanas no ambiente
(ROBERTSON; THOMPSON, 2002). Os cães infectados podem apresentar diarréia,
constipação, vômito, aumento de volume abdominal, tosse e secreção nasal (OVERGAAUW,
1997a). Filhotes podem morrer poucos dias após o nascimento devido à obstrução ou ruptura
intestinal pelo enovelamento dos parasitos (GIGLI, 2000) e, ainda, pela obstrução da vesícula
biliar e dos ductos biliar e pancreático (OVERGAAUW, 1997a).
Em humanos, T. canis pode causar larva migrans visceral e ocular, a partir da ingestão
acidental de ovos infectantes presentes no ambiente (ROBERTSON et al., 2000). A alta
fecundidade do parasito, associada à resistência e à longa sobrevivência de seus ovos no
ambiente, proporciona alta taxa de contaminação ambiental e risco de exposição para
humanos (JORDAN et al., 1993).
Parasito hematófago de distribuição mundial, T. vulpis é encontrado no intestino
grosso, particularmente o ceco. É também conhecido como “verme chicote”, devido à sua
forma afilada na extremidade anterior e mais larga na posterior. A transmissão ocorre quando
o hospedeiro ingere ovos contendo a larva infectante e, assim como no caso de
ancilostomídeos e ascaridídeos, está relacionada ao solo, que mantém as formas infectantes do
parasito (SAEKI et al., 1997). Os ovos são eliminados nas fezes caninas ainda não
embrionados, permanecendo no ambiente por nove a vinte e um dias até se tornarem
infectantes (NASH, 2006b) e, em solo úmido, podem se manter viáveis por anos
(COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005; NASH, 2006b). Geralmente, as
infecções são leves e assintomáticas, mas, quando intensas, podem causar enterite e diarréia
aquosa com muco e hematoquesia, perda de peso, anemia (NASH, 2006b), desidratação e, nos
casos mais extremos, o óbito (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005).
Trichuris vulpis pode causar infecções entéricas em humanos (DUNN et al., 2002;
NASH, 2006b) e, também, ser agente causador de larva migrans visceral (DUNN et al.,
2002).
Dipylidium caninum parasita o intestino delgado de cães e possui distribuição
cosmopolita (GODOY; ROVERANO, 2003; COOK, 2005). Seus proglótides móveis podem
ser visualizados nas fezes, são alongados como grandes grãos de arroz e contêm as cápsulas
ovígeras do cestóide (MOLINA et al., 2003). A infecção ocorre a partir da ingestão do
hospedeiro intermediário as pulgas (ROBERTSON; THOMPSON, 2002). A infestação por
pulgas é um dado auxiliar no diagnóstico da infecção por D. caninum (ALMEIDA et al.,
2003) e controlá-la minimiza as infecções pelo cestóide (ROBERTSON; THOMPSON,
2002). Raramente a infecção acarreta sintomas aparentes (GODOY; ROVERANO, 2003),
mas podem ocorrer má digestão e diarréia (RODRIGUEZ-VIVAS et al., 1996). Os segmentos
4
recém-eliminados pelo parasito são ativos e podem rastejar através do ânus do cão, causando
desconforto e intenso prurido na região anal (RODRIGUEZ-VIVAS et al., 1996; GIGLI,
2000).
Há relatos de parasitismo por D. caninum em humanos, principalmente crianças,
devido à ingestão acidental de pulgas infectadas (MOLINA et al., 2003; RAETHER; HÄNEL,
2003; COOK, 2005).
Diversas espécies de tenídeos, que ocorrem no mundo todo, podem parasitar o
intestino delgado de cães, como Taenia multiceps, T. hydatigena, T. ovis, T. pisiformis, T.
serialis e Echinococcus granulosus (COOK, 2005). No exame parasitológico de fezes, os
ovos de Taenia spp. e E. granulosus são morfologicamente indistinguíveis um do outro
(RAETHER; HÄNEL, 2003). O ciclo biológico envolve dois hospedeiros mamíferos: um
hospedeiro definitivo carnívoro (o cão) e um hospedeiro intermediário herbívoro, que varia
dependendo da espécie de tenídeo e pode ser um bovino, suíno, ovino, lagomorfo ou humano
(ABBASI et al., 2003). Os tenídeos apresentam importância veterinária econômica (JONES;
WALTERS, 1992), pois os estádios larvais podem permanecer em diversos tecidos dos
hospedeiros intermediários, formando cistos em locais como fígado, pulmões e sistema
nervoso central, acarretando enfermidades sistêmicas (RAETHER; HÄNEL, 2003).
No Brasil, E. granulosus é um dos parasitos mais importantes envolvidos em zoonoses
de municípios próximos à fronteira do Rio Grande do Sul com a Argentina e Uruguai
(HOFFMANN et al., 2001). Seus ovos são eliminados nas fezes caninas já larvados
(ROBERTSON; THOMPSON, 2002) e centenas ou até milhares de parasitos adultos podem
estar presentes no intestino delgado de cães sem acarretar sinais clínicos. Já as larvas podem
produzir nos hospedeiros intermediários uma doença sistêmica denominada equinococose ou
hidatidose cística. Humanos podem se infectar através da ingestão acidental de ovos larvados
presentes na pelagem dos cães, ou em vegetais e outros alimentos contaminados com fezes
caninas. O homem também pode ser hospedeiro intermediário de T. multiceps (sinonímia
Multiceps multiceps), embora raramente (RAETHER; HÄNEL, 2003).
2.2.2 Protozoários
Parasitos do gênero Cryptosporidium são coccídios cosmopolitas e várias espécies
foram descritas geneticamente (FAYER et al., 2001; MONIS; THOMPSON, 2003;
HAJDUSEK et al., 2004; XIAO et al., 2004). Parasito intracelular obrigatório do epitélio
gastrintestinal (XIAO et al., 2004), Cryptosporidium spp. também já foi observado nos ductos
biliares e pancreáticos e nos tratos respiratório e urogenital de seus hospedeiros (HAJDUSEK
et al., 2004). Os oocistos são eliminados nas fezes do hospedeiro já infectantes e sobrevivem
no ambiente por períodos extensos (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005),
sendo resistentes à maioria dos desinfetantes, incluindo aqueles utilizados rotineiramente no
tratamento da água destinada ao consumo (MONIS; THOMPSON, 2003), e pequenos
suficientes para passar pelos processos de filtragem comumente utilizados (HARP, 2003). A
transmissão é através da via fecal-oral (ABE et al., 2002a; MONIS; THOMPSON, 2003), com
ingestão de oocistos esporulados presentes na água, alimentos, ambiente ou objetos
(COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005). Os oocistos contêm quatro
esporozoítas e possuem parede espessa. No entanto, há oocistos de parede fina, responsáveis
por auto-infecção devido à sua ruptura dentro do hospedeiro (HARP, 2003).
Cryptosporidium parvum e C. canis foram isolados de cães naturalmente infectados,
mas apenas C. canis parece ser clinicamente significante para cães, não sendo patogênico para
humanos (FAYER et al., 2001; ABE et al., 2002a,b), embora possa infectá-los (HAJDUSEK
et al., 2004; XIAO et al., 2004). Observa-se que, no homem e em muitos outros mamíferos, C.
parvum é um patógeno significante, primariamente causador de diarréia aguda e severa (ABE
5
et al., 2002a). Cryptosporidium canis foi o agente etiológico do primeiro caso de
criptosporidiose gástrica em cães descrito na literatura (MILLER et al., 2003). A importância
clínica da infecção em cães não é clara, mas esta parece ser mais severa em filhotes, nos quais
os efeitos são exacerbados por estresse, superpopulação e imunossupressão (ROBERTSON et
al., 2000; ROBERTSON; THOMPSON, 2002), sendo a má nutrição um fator agravante
(MILLER et al., 2003). Os cães normalmente com sintomas são aqueles com menos de seis
meses de idade e enfermidade concorrente, pois nestes a imunidade é baixa (MORGAN et al.,
2000; IRWIN, 2002). Entretanto, acredita-se que a maioria dos cães infectados seja portadora
assintomática (FIGUEIREDO et al., 2004), assim como observado em humanos (ABE et al.,
2002b).
Os coccídios do gênero Cystoisospora parasitam o intestino de cães, que podem se
infectar por C. canis e C. ohioensis (FAYER, 1980; COMPANION ANIMAL PARASITE
COUNCIL, 2005). O oocisto esporulado contém dois esporocistos, cada um com quatro
esporozoítas. O ciclo biológico pode ser direto, pela ingestão de oocistos esporulados
presentes no ambiente contaminado, ou indireto, a partir da ingestão de hospedeiros
intermediários (roedores) infectados com estádios assexuados extra-intestinais, caracterizando
uma relação predador-presa (FAYER, 1980; FRENKEL; SMITH, 2003). Os animais podem
carrear oocistos na superfície de seus corpos e a infecção pode resultar do ato de lambedura.
Os oocistos esporulados são resistentes a condições ambientais adversas e podem permanecer
viáveis por até um ano em ambientes úmidos e protegidos se não forem expostos ao
congelamento ou a temperaturas extremamente altas (FAYER, 1980).
Os cães infectados podem ser assintomáticos ou apresentar diarréia, perda de peso,
desidratação e, raramente, hemorragia. Em infecções severas, há anorexia, vômitos e
prostração, podendo haver óbito (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005). A
cistoisosporose afeta freqüentemente cães jovens submetidos a estresse (como o provocado
pelo desmame e pelo transporte), condição que leva à redução da imunidade. A aglomeração
de animais e a falta de higiene promovem a disseminação dos oocistos, acarretando surtos em
canis de criação, hotéis para cães e enfermarias de clínicas veterinárias quando há aumento do
número de nascimentos ou quando há introdução de filhotes infectados. Os animais que se
recuperam da infecção desenvolvem imunidade à espécie infectante (RODRIGUES;
MENEZES, 2003). Ao contrário de outros parasitos gastrintestinais que infectam cães, este
não é um agente zoonótico (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005).
Os parasitos intestinais do gênero Giardia são protozoários flagelados e cosmopolitas
(LEIB; ZAJAC, 1999) comumente observados em cães e humanos (ANDERSON et al.,
2004). Alguns autores sugerem a existência de uma espécie própria que infecta cães e a
denominam G. canis (KONG et al., 1988; BINDA et al., 2003) ou G. canis vulpis
(TARANTO et al., 2000), mas a maioria se refere ao parasito apenas pelo gênero ou através
da denominação G. intestinalis, também conhecida como G. lamblia e G. duodenalis (ITOH
et al., 2001; MONIS; THOMPSON, 2003). Os cistos de Giardia sp. são eliminados nas fezes
caninas já infectantes e sobrevivem no ambiente por períodos extensos (COMPANION
ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005). Além disso, são resistentes ao processo comum de
cloração empregado no tratamento da água (HARP, 2003). A transmissão é pela via fecal-
oral, através da ingestão de cistos presentes na água, alimentos (LEIB; ZAJAC, 1999;
MONIS; THOMPSON, 2003) e fômites contaminados, ou pelo ato de lambedura,
especialmente em áreas onde os animais estão em estreito contato, como canis
(COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005).
As infecções levam à má digestão, má absorção, hipermotilidade intestinal
(COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005), diarréia, perda de peso, anorexia,
desidratação, vômitos e letargia. Os sinais clínicos podem ser autolimitantes em alguns
pacientes, mas severos em filhotes, animais infectados com outros parasitos gastrintestinais ou
6
apresentando enfermidade concorrente, animais debilitados e até mesmo em pacientes
saudáveis (LEIB; ZAJAC, 1999). Entretanto, a maioria dos animais infectados permanece
assintomática, atuando como um reservatório e fonte potencial de infecção para humanos e
outros animais (ANDERSON et al., 2004).
Cães podem albergar linhagens de Giardia sp. potencialmente infectantes para
humanos. Entretanto, há evidência epidemiológica sugerindo que humanos são provavelmente
o principal reservatório da giardíase humana e que a transmissão entre pessoas é mais
importante que a transmissão zoonótica (ROBERTSON et al., 2000). Demonstrou-se, até
agora, a infecção tanto de humanos como de animais somente por um genótipo de Giardia sp.
(MONIS; THOMPSON, 2003). Conseqüentemente, a infecção por Giardia sp. em cães
apresenta importância em saúde pública (BUGG et al., 1999), mas estudos utilizando
tecnologia diagnóstica para identificação de genótipos são necessários para esclarecer a
importância desses animais na transmissão e como reservatórios para a infecção em humanos
(SCHANTZ, 1999).
2.3 Freqüência de Parasitos Gastrintestinais
A freqüência de parasitos gastrintestinais em cães tem sido amplamente estudada por
inúmeros autores, em vários países, e diversos agentes, inclusive os que infectam humanos
como A. caninum, T. canis, cestóides, T. vulpis, Cryptosporidium sp. e Giardia sp. têm
sido detectados em fezes caninas (ANENE et al., 1996; HACKETT; LAPPIN, 2003). Apesar
de vários estudos terem revelado resultados semelhantes, freqüências bastante diversas
também puderam ser observadas, devido a inúmeros fatores que podem estar associados às
infecções.
As freqüências de parasitos gastrintestinais em cães variaram entre 35,4 e 76,6% no
Brasil (GENNARI et al., 2001; LEITE et al., 2004; BLAZIUS et al., 2005; HUBER et al.,
2005) e entre 32,2 e 85,0% em outros países (BARUTZKI; SCHAPER, 2003; GARCÍA et al.,
2005; EGUÍA-AGUILAR et al., 2005; RODRIGUEZ et al., 2005; FONTANARROSA et al.,
2006).
Na literatura estrangeira, foram reportadas freqüências de infecções por helmintos em
cães variando de 5,9 a 78,6 (CAMPOS; ALARCÓN, 2002; MINNAAR et al., 2002;
BARUTZKI; SCHAPER, 2003; FISCHER, 2003; TRILLO-ALTAMIRANO et al., 2003;
GIRALDO et al. 2005; PULLOLA et al., 2006) e, por protozoários, freqüências iguais a 8,9
(SAGER et al., 2006) e 18,3% (BEUGNET et al., 2000). Em nosso país, foram conduzidas
investigações cujos resultados referem-se às freqüências dos parasitos individualmente, mas
não foram descritas as freqüências de infecções por helmintos e protozoários em geral.
2.4 Fatores Associados às Infecções por Parasitos Gastrintestinais
Em vários estudos foram identificados fatores que influenciam as freqüências de
infecção por parasitos gastrintestinais em cães, tais como raça, idade, sexo, esterilização,
emprego de anti-helmínticos e nível social do proprietário.
A associação entre infecção por parasitos gastrintestinais e raça foi identificada em
várias pesquisas. Animais sem raça definida foram significativamente mais infectados por
parasitos gastrintestinais em geral (RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004), por helmintos
(OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002) e por protozoários (BUGG et al., 1999; OLIVEIRA-
SEQUEIRA et al., 2002) do que os com raça definida. Por outro lado, Fontanarrosa et al.
(2006) descreveram que cães com raça definida apresentaram taxa de infecção por
protozoários significativamente maior.
7
Em diversas investigações, foi descrita a associação entre infecção por parasitos
gastrintestinais e idade, com freqüência de infecção significativamente maior em jovens
(BUGG et al., 1999; BEUGNET et al., 2000; OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002;
ROBERTSON; THOMPSON, 2002; RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004; FONTANARROSA
et al., 2006). Associação entre infecções por helmintos e idade também foi reportada, havendo
taxas de infecção significativamente maiores em cães jovens (OVERGAAUW, 1997b;
ROBERTSON et al., 2000; KAGIRA; KANYARI, 2001; OLIVEIRA-SEQUEIRA et al.,
2002; GIRALDO et al., 2005) e com mais de oito anos de idade (KAGIRA; KANYARI,
2001). No caso de infecções por protozoários, geralmente as maiores taxas de infecção
também são observadas em animais jovens (BUGG et al., 1999; BEUGNET et al., 2000;
GENNARI et al., 2001; BECK et al., 2005).
No que se refere ao sexo, foram descritas taxas de infecção por helmintos
significativamente maiores em machos (RODRIGUEZ-VIVAS et al., 1996; RUBEL et al.,
2003; TRILLO-ALTAMIRANO et al., 2003; RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004; TRAUB et
al., 2005; FONTANARROSA et al., 2006) e, em outro estudo, em fêmeas (ANENE et al.,
1996). Divergência também foi observada no que diz respeito à infecção por protozoários,
pois há relatos de taxas de infecção significativamente maiores em machos (OLIVEIRA-
SEQUEIRA et al., 2002) e em fêmeas (BIANCIARDI et al., 2004).
Animais inteiros tendem a apresentar maiores freqüências de infecção por parasitos
gastrintestinais em geral (ROBERTSON et al., 2000; OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002) e
por protozoários (BUGG et al., 1999), tendo sido significativamente mais infectados por
helmintos (VISCO et al., 1977; BUGG et al., 1999; OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002).
O emprego regular de anti-helmínticos provavelmente levou à redução da freqüência
de infecção por helmintos em cães (JORDAN et al., 1993; BUGG et al., 1999). Além disso, o
número de tratamentos anti-helmínticos realizados anualmente pode estar associado às
infecções por protozoários, pois o número de vezes que um cão foi tratado em um ano afetou
a detecção de oocistos de C. canis e o risco de infecção por Giardia sp. (BUGG et al., 1999).
O nível social do proprietário determina o tipo de manejo ao qual o animal é
submetido (ANENE et al., 1996). Regiões com populações humanas de dois níveis sócio-
econômicos apresentaram diferenças epidemiológicas no que se refere às suas respectivas
populações caninas (RUBEL et al., 2003). Uma localidade na qual a população humana
apresentava baixo nível sócio-econômico apresentou alta freqüência de parasitos
gastrintestinais em cães (TRAUB et al., 2002). Ademais, infecções por helmintos foram
significativamente maiores em animais que pertenciam a proprietários sem nível superior
(ANENE et al., 1996).
Ugochukwu e Ejimadu (1985), Tarish et al. (1986) e Stallbaumer (1987) ressaltaram a
relação entre consumo de carne crua, inclusive através do acesso a carcaças, e infecção por
cestóides em cães. Além disso, estresse, dieta não balanceada (CAPELLI et al., 2003),
confinamento, desmame (RODRIGUES; MENEZES, 2003), falta de assistência veterinária
(MARTINI et al., 1992) e condição corporal, bem como imunossupressão (RODRIGUEZ-
VIVAS et al., 1996), seja viral (CAUSAPÉ et al., 1996) ou por corticóides, gestação e
lactação (OVERGAAUW et al., 1998) podem contribuir com as infecções por parasitos
gastrintestinais.
Outros fatores que podem estar associados às infecções são a utilidade do animal e a
coabitação com outros cães. Cães de guarda e caça animais predominantemente adultos e
que já adquiriram algum grau de resistência a determinados parasitos foram
significativamente mais infectados por parasitos gastrintestinais (ANENE et al., 1996),
particularmente T. canis (HABLUETZEL et al., 2003), do que cães de companhia. Quanto à
coabitação com outros cães, Bugg et al. (1999) observaram que a presença de mais de um cão
8
no ambiente familiar foi um fator associado à infecção por parasitos gastrintestinais,
particularmente C. canis e Giardia sp.
A procedência dos cães também é um fator que pode influenciar as infecções por
parasitos gastrintestinais. Estudos foram desenvolvidos utilizando-se animais de companhia
(ASANO et al., 2004; FONTANARROSA et al., 2006), de canis, de “pet shops” (BUGG et
al., 1999), de abrigos (EL-AHRAF et al., 1991; BIANCIARDI et al., 2004) e de rua (TARISH
et al., 1986; SALEH et al., 1988; EL-SHEBABI et al., 1999), bem como cães oriundos de
áreas urbanas (GENNARI et al., 2001; FONTANARROSA et al., 2006) e rurais (JONES;
WALTERS, 1992; HABLUETZEL et al., 2003). Cães em período de quarentena também já
foram avaliados (HO et al., 2006). Nos diversos estudos, observou-se que cães adquiridos em
casas de família foram significativamente mais infectados por T. canis do que os adquiridos
em “pet shops” e canis, locais onde são empregados tratamentos anti-helmínticos (ITOH et
al., 2004). Os canis e “pet shops”, por sua vez, são ambientes muito propícios às infecções por
Cystoisospora sp. e Giardia sp., devido ao estreito contato entre os animais e à alta densidade
populacional (LEIB; ZAJAC, 1999). A comparação entre cães de canil e de rua revelou que o
primeiro grupo apresentou maior freqüência de infecção, demonstrando a importância das
aglomerações na transmissão da giardíase (BECK et al., 2005). Os animais que vivem em
abrigos apresentam altas taxas de infecção por Giardia sp. (BIANCIARDI et al., 2004) e
foram significativamente mais infectados do que aqueles que possuíam proprietários (HUBER
et al., 2005). Já os cães procedentes de áreas rurais possuem contato com animais de
produção, que são aqueles primariamente associados à criptosporidiose, enquanto em cães de
áreas urbanas as fontes de infecção parecem ser mais limitadas (CAUSAPÉ et al., 1996).
A localização geográfica pode levar a resultados diversos de freqüência dos parasitos
gastrintestinais (KAGIRA; KANYARI, 2001). Deve-se ter cautela ao extrapolar dados de
uma região geográfica para outra, pois há grande variabilidade de resultados no que diz
respeito às espécies identificadas nos diferentes estudos, às freqüências específicas e às
espécies mais freqüentes. A diversidade dos resultados obtidos em diferentes localizações
geográficas, e até mesmo em regiões próximas, demonstra a importância de se promover uma
pesquisa em escala local para que sejam planejadas estratégias de controle dos parasitos
gastrintestinais (FONTANARROSA et al., 2006).
A estação do ano (DÍAZ et al., 1996; BIANCIARDI et al., 2004) e as conseqüentes
variações ambientais, principalmente de temperatura e umidade, podem interferir na
freqüência dos parasitos gastrintestinais (GIRALDO et al., 2005). As estações quentes e secas
são caracterizadas por freqüências menores destes parasitos de acordo com Anene et al.
(1996) e Bianciardi et al. (2004). Condições extremas impedem a eclosão da larva e levam à
morte da mesma. No inverno, o frio retarda a eclosão e leva à latência de alguns estádios
larvais, que necessitam de condições propícias para completar seu ciclo. Já no verão, a
eclosão acelera-se, ainda que temperaturas extremas causem dessecação e destruição de certas
formas larvais (GIRALDO et al., 2005). A freqüência de parasitos gastrintestinais em cães foi
62,0% no inverno e 92,0% no verão (PONCE-MACOTELA et al., 2005). O aumento na
precipitação pluvial esteve significativamente associado às infecções por helmintos em cães,
pois as chuvas contribuem para a sobrevivência dos estádios não-parasitários, que são muito
suscetíveis a condições de baixa umidade (CAMPOS; ALARCÓN, 2002). No caso da
giardíase, o clima quente e seco não é favorável à sobrevivência dos cistos (JACOBS et al.,
2001).
Aspectos metodológicos como tamanho da amostra, protocolo de amostragem e
técnica diagnóstica empregada podem afetar a freqüência dos parasitos gastrintestinais e a
significância dos fatores associados à infecção (ROBERTSON et al., 2000). O tamanho da
amostra a ser avaliada deve ser cuidadosamente calculado, pois contingentes reduzidos
aumentam o intervalo de confiança dos resultados percentuais, equiparando indevidamente
9
grupos que mostram percentuais muito diferentes, já que o ?
2
compara as faixas dentro do
intervalo de confiança (SAMPAIO, 2002). Mesmo que um estudo tenha um número suficiente
de eventos por variável independente, a estimativa da associação entre o fator e o evento pode
não ser acurada se o fator é raro (KATZ, 2003). Quando o subuniverso é baixo, como o
observado em certas classes de algumas variáveis, é necessária uma boa percepção do
pesquisador para discutir o resultado fornecido pela estatística (SAMPAIO, 2002).
No que diz respeito às técnicas diagnósticas para análise do material fecal, foram
aplicadas técnicas de flutuação em solução saturada de açúcar (GENNARI et al., 2001;
FONTANARROSA et al., 2006), de sal (ANENE et al., 1996; BINDA et al., 2003) e em
sulfato de zinco (BARTMANN; ARAÚJO, 2004; BECK et al., 2005), sedimentação em
formol-éter (BEUGNET et al., 2000; GIRALDO et al., 2005), métodos moleculares
(BARUTZKI; SCHAPER, 2003) e técnicas de coloração (EL-AHRAF et al., 1991; BECK et
al., 2005). Além disso, segundo Gennari et al. (1999), a utilização de mais de uma amostra de
fezes nos exames compensa possíveis resultados falso-negativos, havendo um aumento na
sensibilidade do exame (HACKETT; LAPPIN, 2003). Para pesquisa de parasitos do gênero
Cryptosporidium, existem métodos de coloração específicos (FONTANARROSA et al.,
2006). Já as técnicas moleculares de diagnóstico utilizadas por vários autores, como Traub et
al. (2003), Bianciardi et al. (2004), Itoh et al. (2005) e Papini et al. (2005), oferecem
resultados mais precisos do que os exames coproparasitológicos de rotina. O diagnóstico de
Cryptosporidium sp. e Giardia sp. é facilitado por estes procedimentos (HACKETT;
LAPPIN, 2003), que apresentam mais sensibilidade do que as técnicas microscópicas
convencionais (ITOH et al., 2005). Em contrapartida, no caso de cestóides, a sensibilidade de
algumas destas técnicas varia de acordo com o número de parasitos no intestino e, assim, cães
com baixa carga parasitária podem apresentar resultados falso-negativos (MORO et al.,
2005). Os exames post-mortem, por sua vez, revelam freqüências significativamente maiores
de helmintos do que os exames fecais (OVERGAAUW, 1997b). A eliminação de ovos e
proglotes nas fezes é intermitente, mas a necropsia revela a presença dos parasitos nos
intestinos (FARIAS et al., 1995), evidenciando infecções que podem não ser facilmente
detectadas por exames coproparasitológicos (GENNARI et al., 1999).
O estudo dos fatores que podem estar associados às infecções tem sido feito por meio
de diferentes métodos estatísticos. A análise bivariada foi a mais comumente aplicada
(ANENE et al., 1996; BEUGNET et al., 2000; BARUTZKI; SCHAPER, 2003), mas outros
autores realizaram a análise multivariada por regressão logística (BUGG et al., 1999;
HABLUETZEL et al., 2003; ASANO et al., 2004; BARTMANN; ARAÚJO, 2004; PAPINI et
al., 2005). Assim sendo, a controvérsia entre os diversos estudos sobre os fatores associados
pode também ser em função das técnicas estatísticas utilizadas.
10
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Animais do Estudo
De novembro de 2003 a setembro de 2004, foram avaliados 500 cães atendidos
diariamente em uma clínica veterinária localizada no bairro da Tijuca e dois consultórios
veterinários localizados nos bairros de Bento Ribeiro e Vila Isabel, todos no Município do Rio
de Janeiro, Estado do Rio de Janeiro. A seleção destes estabelecimentos veterinários foi por
conveniência. O critério de seleção dos animais obedeceu à ordem de chegada nos
estabelecimentos, independente do motivo da demanda por atendimento e mediante
autorização do proprietário.
O tamanho da amostra foi calculado utilizando-se a fórmula n = p (1-p) (1,96/?)
2
(SAMPAIO, 2002), onde:
n = tamanho da amostra;
p = prevalência, que é igual a x / n, sendo x o número de respostas positivas em uma
amostra de tamanho n (SAMPAIO, 2002);
? = erro aceitável na estimativa.
Para o cálculo de n neste estudo, considerou-se prevalência de parasitos
gastrintestinais igual a 22,2% e ? = 0,04. Esta prevalência foi descrita pelo Centro de Apoio e
Diagnóstico Veterinário (2002), instituição privada que realiza exames laboratoriais em
animais de companhia e atende ao município do Rio de Janeiro, localidade onde o presente
estudo foi conduzido.
3.2 Exame Clínico do Animal e Entrevista com o Proprietário
Para cada cão era preenchido um formulário cujos dados eram obtidos por meio de
exame clínico do animal e de entrevista estruturada com o proprietário, abordando fatores
inerentes aos cães e fatores relacionados ao manejo e ao proprietário (Anexo A).
Informações sobre apetite, dipsia, diurese, fezes e comportamento dos cães eram
obtidas em entrevista com o proprietário, realizada pela pesquisadora. Alterações, mesmo não
relacionadas aos itens perguntados (como vômitos e tosse), eram anotadas no formulário.
Ao exame clínico, eram verificados temperatura e peso corporais, coloração de
mucosas oculares, freqüências cardíaca e respiratória, pele, pelagem, olhos, ouvidos e
linfonodos (submandibulares, pré-escapulares e poplíteos) e as alterações identificadas eram
anotadas no formulário de avaliação individual. Considerou-se febre temperatura corporal
maior do que 39,6ºC, exceto em animais muito agitados, sangüíneos ou submetidos a esforços
físicos durante o trajeto até o estabelecimento veterinário, principalmente em dias de muito
calor, avaliando-se, então, cada caso individualmente. Levando-se em conta o peso do animal,
cães considerados abaixo do peso ideal foram aqueles cujas costelas e vértebras tóraco-
lombares eram facilmente visualizadas ou, no caso de animais de pelagem longa, facilmente
palpáveis. Na avaliação da pele e ouvidos, verificou-se a presença de ectoparasitos.
3.3 Coleta de Fezes e Exames Parasitológicos
Após a entrevista, o proprietário recebia um pote plástico já identificado com o nome e
raça do animal. Era, então, orientado a coletar uma amostra das fezes de seu cão logo após a
defecação, acondicioná-la no pote plástico fornecido e armazená-la sob refrigeração até o
momento de entregá-la no estabelecimento veterinário onde seu animal fora atendido, o que
11
deveria ser feito no mesmo dia da coleta. O material fecal era mantido em geladeira até seu
transporte, em caixas de isopor contendo gelo sintético, para a Estação para Pesquisas
Parasitológicas W. O. Neitz da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, onde era
examinado em até 24 horas após a coleta, pelas técnicas de centrífugo-flutuação em solução
saturada de açúcar (densidade 1.20-1.25) (SHEATHER, 1923) e de centrífugo-sedimentação
em formol-éter (Ritchie) (BASSO et al., 1998). Para cada técnica, era realizada leitura de uma
lâmina pela pesquisadora. Para cada amostra de fezes, era confeccionado um esfregaço fecal
grosso, a partir do sedimento obtido após centrifugação da amostra já diluída em formol e éter
durante a realização da técnica de Ritchie, que era fixado em metanol e corado pela técnica de
safranina-azul de metileno (BAXBY et al., 1984), para pesquisa de oocistos de
Cryptosporidium sp.
3.4 Caracterização das Variáveis
Três eventos (variáveis dependentes ou resposta) foram estudados para verificar suas
respectivas freqüências e identificar os fatores associados (variáveis independentes ou
explanatórias). As variáveis dependentes foram: infecções por parasitos gastrintestinais em
geral e por categorias (helmintos e protozoários).
As variáveis independentes foram aquelas obtidas ao exame clínico e na entrevista. Os
fatores inerentes ao animal foram raça (com ou sem raça definida), idade (até 60 dias, de 61 a
180 dias, de 181 a 365 dias, de 366 dias a cinco anos, de cinco anos e um dia a dez anos e
mais de dez anos), sexo e presença de pró-estro, gestação ou lactação e enfermidades. O pró-
estro foi constatado durante o exame clínico, segundo a presença de alterações fisiológicas
características deste período do ciclo estral, descritas por Shille (1992) como sendo
sangramento vaginal e edema de vulva. Já a existência de enfermidades era determinada com
base em alterações clínicas descritas pelo proprietário no histórico ou na anamnese e/ou
detectadas pela pesquisadora durante o exame.
Com relação ao manejo, classificaram-se os animais segundo esterilização, última
administração de anti-helmíntico de amplo espectro em doses corretas recomendadas pelo
fabricante (até 30 dias, de 31 a 180 dias, de 181 a 365 dias, há mais de 365 dias e nunca),
alimentação (apenas ração ou não), procedência da ração (adquirida exclusivamente em
embalagens fechadas ou não), água para consumo (filtrada ou não), domicílio (apartamento
ou casa), acesso à rua e à terra (dentro ou fora do domicílio), condições de higiene do
ambiente (se eram adequadas, isto é, sem detritos, roedores, fezes e entulhos, ou inadequadas)
e, por fim, remoção domiciliar diária das fezes. Como água não filtrada, considerou-se aquela
proveniente das torneiras dos domicílios. As condições de higiene foram determinadas
segundo informação do proprietário, pois as residências não foram visitadas.
O proprietário ou responsável pelo animal foi classificado de acordo com a renda
familiar mensal (até R$ 500,00, de R$ 501,00 a R$ 1.000,00, de R$ 1.001,00 a R$ 2.000,00,
de R$ 2.001,00 a R$ 4.000,00 e mais de R$ 4.000,00), grau de escolaridade (até ensino
fundamental completo, ensino médio completo e ensino superior completo), número de
pessoas no ambiente familiar (uma, duas, três ou quatro e mais de quatro) e faixa etária (até
dezoito anos, de dezenove a 30, de 31 a 50, de 51 a 65 e mais de 65 anos).
3.5 Formação do Banco de Dados
Os dados obtidos no exame clínico e nas entrevistas, bem como os resultados dos
exames parasitológicos de fezes, foram inseridos e armazenados em um banco de dados
utilizando-se o programa Epi Info versão 3.3.2 (CENTERS FOR DISEASE CONTROL AND
PREVENTION, 2005), para posterior análise estatística.
12
3.6 Análise Estatística
Com auxílio do programa Epi Info versão 3.3.2, procedeu-se à análise estatística
bivariada para a identificação dos possíveis fatores associados a cada um dos eventos de
interesse. Foram utilizados o teste de qui-quadrado (?
2
) com correção de Yates e, quando
aplicável, o teste exato de Fisher para avaliação preliminar da associação entre a ocorrência
dos parasitos e os fatores analisados. Além disso, observaram-se as razões de chances (“odds
ratio”) brutas e seus intervalos de confiança.
A seleção preliminar de variáveis para compor os modelos de regressão logística teve
como critério a significância na análise bivariada, para cada um dos desfechos. Variáveis
independentes com significância menor ou igual a 5% foram selecionados. Entretanto, a
variável pró-estro, com significância maior que este valor, foi incluída na análise multivariada
no caso de infecções por parasitos gastrintestinais devido a sua importância clínica, pois
possivelmente não teve p = 0,05 devido ao tamanho da amostra no estrato avaliado.
Como critério para a realização da análise multivariada, deveriam haver, pelo menos,
dez eventos para cada variável independente elegível de ser incluída no modelo. Esta é uma
norma prática, pois o tamanho insuficiente de amostra é uma grande ameaça à confiabilidade
do modelo (KATZ, 2003).
A análise multivariada, pelo método de regressão logística, foi realizada utilizando-se
programa Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versão 8.0. Conduziu-se um
modelo de regressão logística para cada evento utilizando o método “stepwise forward” com o
teste de Wald. Para a seleção do modelo final para cada evento, foi utilizado o teste de
Hosmer & Lemeshow, além da verificação da proporção de acertos entre os casos positivos e
de proporção de acertos no modelo total.
Quando necessário, as classes de determinadas variáveis foram agrupadas em virtude
do baixo número de cães apresentando o evento em uma ou mais categorias, de forma a
possibilitar a análise multivariada.
No caso de infecção por parasitos gastrintestinais, sete variáveis foram selecionadas a
partir da análise bivariada para realização da análise por regressão logística e, portanto, o
número mínimo de animais para este modelo seria 70. Como 232 cães apresentaram o evento,
a análise multivariada foi possível. No caso da idade dos cães, foi necessário o agrupamento
de classes em quatro categorias (até 60 dias, de 61 a 365 dias, de 366 dias a dez anos e mais
de dez anos), visto que o número reduzido de cães em algumas categorias foi insuficiente para
a regressão logística.
Para o desfecho infecção por helmintos, dez variáveis foram selecionadas a partir da
análise bivariada e, assim, o número mínimo de animais para o modelo de regressão logística
seria 100. Como 116 cães apresentaram o desfecho, pôde-se realizar a análise multivariada,
mas foi necessário agrupar classes nas variáveis idade dos cães (em cinco categorias: até 60
dias, de 61 a 365 dias, de 366 dias a cinco anos, de cinco anos e um dia a dez anos e mais de
dez anos) e administração de anti-helmínticos (em quatro categorias: até 30 dias, de 31 a 180
dias, de 181 a 365 dias e há mais de 365 dias / nunca).
Cento e quarenta e oito cães apresentaram o desfecho infecção por protozoários e,
portanto, foi possível realizar a análise multivariada, visto que eram necessários, no mínimo,
30 cães, pois três variáveis foram selecionadas a partir da análise bivariada. O agrupamento
de classes foi novamente necessário no caso da idade dos cães, trabalhando-se com cinco
categorias (até 60 dias, de 61 a 365 dias, de 366 dias a cinco anos, de cinco anos e um dia a
dez anos e mais de dez anos).
Após determinação do modelo final para cada evento, procedeu-se à avaliação das
razões de chance (“odds ratio”) ajustadas e seus respectivos intervalos de confiança, bem
como da significância do teste de Wald.
13
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Perfil dos Cães Avaliados: Exame Clínico do Animal e Entrevista com o Proprietário
Na Tabela 1, observa-se que a distribuição de cães parasitados segundo o
estabelecimento veterinário não variou significativamente.
Tabela 1. Infecção por parasitos gastrintestinais em cães atendidos em três estabelecimentos
veterinários no Município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004.
Parasitos gastrintestinais Estabelecimento
veterinário*
Número de cães
Sim (%) Não (%)
Bento Ribeiro 278 129 (46.4)
149 (53.6)
Vila Isabel 124 53 (42.7)
71 (57.3)
Tijuca 98 50 (51.0)
48 (49.0)
Total 500
232 (46.4) 268 (53.6)
* ?
2
= 1.5084; P-value = 0.4704
Os cães foram predominantemente com raça definida, adultos e saudáveis. O número
de fêmeas e machos foi similar. Entre as 274 fêmeas, apenas quinze encontravam-se em pró-
estro e não havia gestantes ou lactantes (Tabela 2).
Tabela 2. Fatores inerentes a 500 cães, em três estabelecimentos veterinários no município do
Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004, segundo exame clínico e
entrevista com o proprietário.
FATORES
NÚMERO DE CÃES (%)
Raça
com raça definida
sem raça definida
356 (71,2)
144 (28,8)
Idade
= 60 dias
60 ¦180 dias
180 ¦365 dias
1¦5 anos
5 ¦10 anos
> 10 anos
24 (4,8)
90 (18,0)
38 (7,6)
184 (36,8)
126 (25,2)
38 (7,6)
Sexo
fêmea
macho
274 (54,8)
226 (45,2)
Pró-estro
sim
não
15 (3,0)
485 (97,0)
Gestação ou lactação
sim
não
0
500 (100,0)
Enfermidades
sim
não
136 (27,2)
364 (72,8)
14
Durante a entrevista com o proprietário e o exame clínico do animal, observaram-se
nos cães alterações clínicas relativas ao apetite, dipsia, diurese, fezes, comportamento,
temperatura e peso corporais, mucosas oculares, pele, pelagem, olhos, ouvidos e linfonodos,
bem como infestações por ectoparasitos (Tabela 3).
Tabela 3. Alterações clínicas identificadas ao exame clínico e entrevista com os proprietários,
em 500 cães em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004.
ALTERAÇÕES CLÍNICAS
NÚMERO DE CÃES (%)
Apetite
hiporexia
51 (10,2)
Dipsia
hipodipsia
polidipsia
14 (2,8)
2 (0,4)
Diurese
oligúria
poliúria
hematúria
2 (0,4)
2 (0,4)
2 (0,4)
Fezes
diarréia
muco
melena
hematoquesia
proglotes
helmintos adultos
69 (13,8)
13 (2,6)
11 (2,2)
9 (1,8)
8 (1,6)
4 (0,8)
Comportamento
apatia
decúbito
26 (5,2)
1 (0,2)
Temperatura corporal
febre
13 (2,6)
Peso corporal
abaixo do ideal
19 (3,8)
Mucosas oculares
hipocoradas
congestas
10 (2,0)
11 (2,2)
Pele
alterações cutâneas
46 (9,2)
Pelagem
alterações de pelagem
26 (5,2)
Olhos
secreção ocular
24 (4,8)
Ouvidos
secreção auditiva
46 (9,2)
Linfonodos
aumentados
12 (2,4)
Infestação por
carrapatos
pulgas
Cochliomyia hominivorax
Otodectes cynotis
68 (13,6)
60 (12,0)
4 (0,8)
3 (0,6)
Outras alterações
espirros
tosse improdutiva
vômitos
alterações nervosas
secreção nasal
17 (3,4)
12 (2,4)
11 (2,2)
3 (0,6)
1 (0,2)
15
As enfermidades diagnosticadas nos 500 cães com base no histórico, anamnese e
exame clínico foram: alergia (alérgeno não identificado), atropelamento, ceratoconjuntivite
seca, cinomose, lesão por corte, demodicose, dermatopatias não parasitárias, diabetes
mellitus, displasia coxo-femural, epilepsia, erliquiose, escabiose, fratura, gastroenterite,
glaucoma, hipotireoidismo, infestação por carrapatos, infestação por pulgas, insuficiência
pancreática, intoxicação alimentar, miíase por Cochliomyia hominivorax, mordedura por
outros animais, neoplasia, otite, sarna otodécica, otohematoma, pseudociese e tosse dos canis
(Tabela 4). Os casos de demodicose, diabetes mellitus, erliquiose, escabiose, hipotireoidismo,
insuficiência pancreática e neoplasia foram confirmados através de exames laboratoriais, mas
não os de cinomose e tosse dos canis. Os casos de displasia coxo-femural e fraturas foram
constatados através de exames radiográficos.
Tabela 4. Enfermidades observadas em 500 cães atendidos em três estabelecimentos
veterinários no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004.
ENFERMIDADES
NÚMERO DE CÃES (%)
Infestação por carrapatos 68 (13,6)
Infestação por pulgas 60 (12,0)
Dermatopatias não parasitárias 38 (7,6)
Otite 23 (4,6)
Gastroenterite 13 (2,6)
Alergia (alérgeno não identificado) 9 (1,8)
Neoplasia 8 (1,6)
Mordedura por outros animais 5 (1,0)
Não determinada 6 (1,2)
Pseudociese 5 (1,0)
Erliquiose 4 (0,8)
Miíase por C. hominivorax 4 (0,8)
Cinomose (não confirmada laboratorialmente) 3 (0,6)
Demodicose 3 (0,6)
Epilepsia 3 (0,6)
Escabiose 3 (0,6)
Sarna otodécica 3 (0,6)
Ceratoconjuntivite seca 2 (0,4)
Displasia coxo-femural 2 (0,4)
Fratura 2 (0,4)
Glaucoma 2 (0,4)
Hipotireoidismo 2 (0,4)
Intoxicação alimentar 2 (0,4)
Atropelamento 1 (0,2)
Lesão por corte 1 (0,2)
Diabetes mellitus 1 (0,2)
Insuficiência pancreática 1 (0,2)
Otohematoma 1 (0,2)
Tosse dos canis 1 (0,2)
No que se refere aos fatores relacionados ao manejo, foi observado que os animais, em
sua maior parte (91,2%), eram inteiros, receberam tratamento anti-helmíntico de 31 a 180 dias
antes da coleta das fezes, alimentavam-se apenas de ração na maioria das vezes adquirida
em pacotes fechados e bebiam água não filtrada. Predominantemente residiam em casas,
não tinham acesso à rua e à terra e viviam em local de higiene adequada, de onde as fezes
eram removidas diariamente (Tabela 5).
16
Tabela 5. Fatores relacionados ao manejo de 500 cães, em três estabelecimentos veterinários
no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004, segundo
entrevista com os proprietários.
FATORES
NÚMERO DE CÃES (%)
Esterilização
sim
não
44 (8,8)
456 (91,2)
Administração de anti-helmínticos
= 30 dias
30 ¦180 dias
180 ¦ 365 dias
> 1 ano
nunca
108 (21,6)
235 (47,0)
53 (10,6)
39 (7,8)
65 (13,0)
Ração somente
sim
não
371 (74,2)
129 (25,8)
Ração somente em embalagem fechada
sim
não
374 (74,8)
126 (25,2)
Água filtrada
sim
não
205 (41,0)
295 (59,0)
Domicílio
apartamento
casa
174 (34,8)
326 (65,2)
Acesso à rua
sim
não
220 (44,0)
280 (56,0)
Acesso à terra
sim
não
83 (16,6)
417 (83,4)
Higiene do ambiente
adequada
inadequada
450 (90,0)
50 (10,0)
Remoção domiciliar diária das fezes
sim
não
486 (97,2)
14 (2,8)
A maioria dos proprietários dos cães avaliados possuía um perfil característico da
classe média brasileira: renda familiar mensal entre R$ 1.001,00 e 4.000,00 (67,2%) e grau de
escolaridade médio ou superior (80,4%). Na maior parte das vezes, de três a quatro pessoas
viviam nas residências (43,6%) e os proprietários tinham de 31 a 50 anos de idade (50,4%)
(Tabela 6).
17
Tabela 6. Fatores relacionados aos proprietários de 500 cães, em três estabelecimentos
veterinários no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004,
segundo entrevista com os proprietários.
FATORES
NÚMERO DE CÃES (%)
Renda familiar mensal
= R$ 500,00
500 ¦1.000
1.000 ¦2.000
2.000 ¦4.000
> R$ 4.000,00
31 (6,2)
80 (16,0)
171 (34,2)
165 (33,0)
53 (10,6)
Escolaridade
fundamental
médio
superior
98 (19,6)
202 (40,4)
200 (40,0)
Pessoas no ambiente familiar
uma
duas
três a quatro
> quatro
46 (9,2)
145 (29,0)
218 (43,6)
91 (18,2)
Faixa etária do proprietário
= 18 anos
18 ¦30 anos
30 ¦50 anos
50 ¦65 anos
> 65 anos
23 (4,6)
123 (24,6)
252 (50,4)
76 (15,2)
26 (5,2)
4.2 Freqüência de Parasitos Gastrintestinais
Entre os 500 cães cujas amostras fecais foram examinadas, 232 (46,4%, IC 42,0-
50,9%) apresentaram algum estádio evolutivo de parasitos gastrintestinais. No Brasil,
freqüências diversas foram observadas: 35,4 (GENNARI et al., 2001), 45,1 (LEITE et al.,
2004), 50,6 (HUBER et al., 2005) e, em cães errantes, 76,6% (BLAZIUS et al., 2005). Em
outros países, foram encontradas freqüências de 32,2 (BARUTZKI; SCHAPER, 2003), 52,4
(FONTANARROSA et al., 2006), 76,0 (GARCÍA et al., 2005) e 83,4% (RODRIGUEZ et al.,
2005). Através de necropsia, observou-se taxa de infecção de 85,0% (EGUÍA-AGUILAR et
al., 2005).
No caso de qualquer parasito gastrintestinal, as diferentes freqüências encontradas nas
investigações realizadas podem ser explicadas pela possível associação com fatores como
sexo, raça, idade, esterilização, administração de anti-helmínticos, acesso ao ambiente
extradomiciliar e nível social do proprietário (ANENE et al., 1996; BUGG et al., 1999;
OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002; BARUTZKI; SCHAPER, 2003; ASANO et al., 2004).
Além disso, resultados divergentes também podem ocorrer devido às diferentes localizações
geográficas, métodos diagnósticos e protocolos de amostragem (ROBERTSON et al., 2000;
KAGIRA; KANYARI, 2001).
O resultado obtido foi semelhante aos de outras investigações conduzidas em nosso
país, mas deve-se ter cautela ao comparar esse e os demais resultados com os encontrados por
outros autores, visto que as demais pesquisas foram realizadas em localizações geográficas
diferentes da avaliada pela pesquisadora, utilizando muitas vezes outras técnicas diagnósticas
e de amostragem.
18
Quase metade (232) das 500 amostras fecais examinadas neste estudo continha
estádios de parasitos gastrintestinais, sejam helmintos ou protozoários, o que explicita a
ausência de métodos de controle, tratamento e prevenção adequados nos animais avaliados. O
desconhecimento sobre o assunto e o desinteresse de inúmeros proprietários, a falta de
comunicação entre médicos veterinários e população, bem como a inexistência de programas
do governo, só tendem a agravar o panorama atual. Além disso, a contaminação ambiental
contribui para a manutenção do problema, contaminação esta proporcionada não somente
pelos cães errantes, mas, também, pela falta de hábito de recolhimento das fezes caninas nas
vias públicas pelos proprietários.
4.2.1 Helmintos
Em 116 (23,2%, IC 19,6-27,2%) casos, foram visualizados ovos ou cápsulas ovígeras
de helmintos, entre eles ancilostomídeos, ascaridídeos, tricurídeos e cestóides. Resultado
semelhante 22,2% foi encontrado por Giraldo et al. (2005) na Colômbia. Diferentes
freqüências foram observadas por outros autores, como 5,9 (PULLOLA et al., 2006), 11,8
(BARUTZKI; SCHAPER, 2003), 40,1 (TRILLO-ALTAMIRANO et al., 2003) e 76,0
(MINNAAR et al., 2002). Através de necropsia, observaram-se freqüências de 72,5
(FISCHER, 2003) e 78,6 (CAMPOS; ALARCÓN, 2002).
A infecção em cães por helmintos foi expressiva, pois aproximadamente um quarto
dos cães estava infectado, apesar de 68,6% dos cães terem sido tratados com anti-helmínticos
até 180 dias antes da coleta das fezes para realização do exame parasitológico. Isso significa
que, mesmo com a administração de tais medicamentos, os animais continuam a se infectar.
Não se deve descartar a possibilidade de administração de subdoses das drogas, pois diversas
vezes os proprietários tratam seus animais sem seguir orientação veterinária.
Os mesmos comentários tecidos a respeito dos impactos de parasitos gastrintestinais
em geral sobre as populações humana e canina e sobre o ambiente são válidos para as
infecções por helmintos em particular.
4.2.2 Ancilostomídeos
Ovos de ancilostomídeos foram identificados em 76 (15,2%, IC 12,2-18,7%) das 500
amostras fecais. Estudos desenvolvidos no Brasil revelaram freqüências de 13,6 (GENNARI
et al., 2001), 23,6 (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al, 2002) e 41,4% (FÉLIX DA SILVA et al.,
2000). As taxas de infecção em cães de rua foram 55,4 (HOFFMANN et al., 2000) e 70,9%
(BLAZIUS et al., 2005). Em outros países, as freqüências foram 5,6 (ASANO et al., 2004),
13,4 (FONTANARROSA et al., 2006), 24,5 (RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004), 67,8
(RODRIGUEZ et al., 2005) e 71,9% (GARCÍA et al., 2005). Observou-se freqüência de
apenas 2,0% em cães que viviam em área rural (CABRERA et al., 1996).
Este parasito foi o segundo mais observado nos exames de fezes, além de ter sido o
helminto mais freqüente. A população deve estar ciente sobre o impacto que isto pode
apresentar na saúde humana, pois os ancilostomídeos são agentes zoonóticos e há uma
facilidade de exposição à qual o homem é submetido em determinados locais públicos, como
praças e praias. Além disso, deve haver conscientização e respeito no que se refere à proibição
de cães em tais locais.
4.2.3 Ascaridídeos
Em 37 amostras fecais (7,4%, IC 5,3-10,1%) observaram-se ovos de ascaridídeos,
resultado compatível com os de outras investigações realizadas em nosso país, que
19
demonstraram freqüências de T. canis iguais a 5,5 (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002), 8,9
(FÉLIX DA SILVA et al., 2000), 10,8 (ALMEIDA et al., 2003) e, em cães errantes, 14,5%
(BLAZIUS et al., 2005). No entanto, resultados diversos foram descritos em estudos
conduzidos em outros países: 3,1 (PULLOLA et al., 2006), 10,9 (FONTANARROSA et al.,
2006), 19,8 (TRILLO-ALTAMIRANO et al., 2003) e 33,6% (HABLUETZEL et al., 2003).
As taxas de infecção em cães urbanos errantes e cães habitantes de área rural foram,
respectivamente, 82,6 (O’LORCAIN, 1994) e 1,3% (CABRERA et al., 1996).
De acordo com a literatura estrangeira, o conhecimento adquirido pelos proprietários
de cães sobre o ascaridídeo T. canis e sobre os métodos de controle deste parasito foi uma das
principais razões para a redução na prevalência do mesmo (BUGG et al., 1999), mas não foi
especificado em qual localidade geográfica isto ocorreu. No entanto, para se avaliar se há
alguma redução na freqüência de qualquer parasito em uma determinada região, repetidas
investigações devem ser conduzidas na mesma área. Este helminto é até razoavelmente
conhecido pelos proprietários de cães, pois é grande e dificilmente não é visualizado ao ser
eliminado nas fezes.
O resultado do presente estudo mantém coerência com a idade dos animais avaliados,
visto que a maioria é adulta e os ascaridídeos parasitam predominantemente animais jovens.
4.2.4 Tricurídeos
Entre as 500 amostras fecais examinadas, 25 (5,0%, IC 3,3-7,4%) apresentaram ovos
de tricurídeos, resultado muito semelhante aos 4,8% relatados em outro estudo desenvolvido
no Brasil (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002). Ainda em nosso país, foram descritas
freqüências de 0,3 (GENNARI et al., 1999), 1,8 (ALMEIDA et al., 2003), 2,4 (GENNARI et
al., 2001) e, em cães errantes, 13,9% (BLAZIUS et al., 2005). Ovos de T. vulpis foram
visualizados em 0,2 (PULLOLA et al., 2006), 4,3 (GIRALDO et al., 2005) e 10,1%
(FONTANARROSA et al., 2006) de amostras examinadas em outros estudos, porém pesquisa
desenvolvida por Rodriguez et al. (2005) revelou 52,2% de taxa de infecção. Através de
necropsia, verificou-se infecção em 39,2% dos animais (FISCHER, 2003). Cabrera et al.
(1996) observaram que a taxa de infecção foi de 2,3% em cães de área rural.
Mesmo que a freqüência de T. vulpis não tenha sido tão elevada quanto a de
ancilostomídeos, por exemplo, os proprietários devem ser alertados sobre a possibilidade de
transmissão zoonótica, fato desconhecido até mesmo por médicos veterinários.
4.2.5 Dipylidium caninum
Neste estudo apenas um animal (0,2%, IC 0,0-1,3%) apresentou fezes contendo
cápsulas ovígeras de D. caninum, a despeito de freqüências mais elevadas relatadas na
literatura, como 5,3 (FÉLIX DA SILVA et al., 2000) e 13,8% (ALMEIDA et al., 2003), no
Brasil, e 1,5 (RODRIGUEZ et al., 2005), 2,2 (LÓPEZ et al., 2006) e 8,6% (TRILLO-
ALTAMIRANO et al., 2003), em outros países. Em contrapartida, freqüência similar foi
observada por Bugg et al. (1999) e Barutzki e Schaper (2003), enquanto, no Brasil, foram
reportadas freqüências de 0,3 (GENNARI et al., 2001) e 0,7% (OLIVEIRA-SEQUEIRA et
al., 2002) e, na Argentina, de 0,8% (FONTANARROSA et al., 2006). A taxa de infecção em
cães de área rural foi 13,2% (CABRERA et al., 1996).
A baixa freqüência observada no presente estudo semelhante à reportada por alguns
autores pode ser um resultado subestimado, pois as cápsulas ovígeras deste parasito não
são normalmente liberadas dos proglotes intactos até alcançarem o ambiente e, portanto, os
resultados dos exames parasitológicos de fezes podem ser negativos mesmo em animais
infectados (SCHANTZ, 1999; ROBERTSON et al., 2000). O diagnóstico é feito pela
20
visualização de proglotes em fezes frescas ou pelo achado das formas adultas na necropsia e
raramente pela observação de cápsulas ovígeras nas fezes (GENNARI et al., 1999). A
necropsia de cães revelou taxas de infecção muito superiores à observada na presente
investigação, como 47,0 (FISCHER, 2003) e 60,0% (EGUÍA-AGUILAR et al., 2005).
Comparando as técnicas de centrífugo-flutuação e necropsia, Rodriguez-Vivas et al. (1996)
identificaram freqüências de 18,7 e 52,0% em cães errantes através de cada método,
respectivamente. Os autores explicaram que essa diferença é em função do comportamento
biológico do parasito, que não elimina proglotes constantemente. Ademais, os ovos estão
contidos nos proglotes e, assim, não se dispersam facilmente nas fezes.
O método de análise adequado é imprescindível para a detecção de infecções por
cestóides (SALEH et al., 1988) e baixas freqüências, como a observada no presente estudo,
podem ser resultado de aplicação de técnica que não seja a mais indicada. Por outro lado,
segundo a literatura estrangeira, acredita-se que, assim como ocorreu com T. canis, uma das
principais razões para a redução na prevalência de D. caninum foi o conhecimento crescente
dos proprietários de cães sobre o parasito e sobre os métodos de controle deste (BUGG et al.,
1999). Entretanto, nossa realidade não é esta: a maioria dos proprietários desconhece que as
pulgas são as responsáveis pela transmissão do cestóide ao cão, informação que deve ser
fornecida pelo médico veterinário, e que o sucesso do tratamento depende do controle desses
hospedeiros intermediários. O animal que, neste estudo, apresentava a infecção, por exemplo,
encontrava-se parasitado por pulgas. Portanto, estas devem ser eliminadas para que haja
sucesso no controle da infecção pelo endoparasito (ROBERTSON; THOMPSON, 2002;
GODOY; ROVERANO, 2003), até porque 60 animais (12,0%) apresentaram infestação por
pulgas.
4.2.6 Tenídeos
Quinze animais (3,0%, IC 1,8-5,0%) apresentaram ovos de tenídeos em suas amostras
fecais. Em outros estudos, tenídeos foram identificados em 0,4 (LÓPEZ et al., 2006), 4,3
(TRILLO-ALTAMIRANO et al., 2003) e 14,0% (TRAUB et al., 2002) de amostras
examinadas. Em cães que viviam em fazendas, reportou-se freqüência de 18,3% (JONES;
WALTERS, 1992). A necropsia de cães de rua revelou 60,0% de taxa de infecção (TARISH
et al., 1986).
A relação entre o consumo de carne e vísceras mal cozidas ou cruas, inclusive através
do acesso a carcaças, e a infecção por cestóides em cães foi descrita por Ugochukwu e
Ejimadu (1985), Tarish et al. (1986), Stallbaumer (1987), Gigli (2000) e Moro et al. (2005).
No entanto, os animais avaliados no presente estudo eram domiciliados e, em 74,2% dos
casos, alimentavam-se exclusivamente de ração. Portanto, acesso à carne e a vísceras mal
cozidas ou cruas não era freqüente, senão acidental, o que justifica a baixa freqüência de
infecção por tenídeos.
4.2.7 Protozoários
A presença de oocistos ou cistos de protozoários, sendo eles dos gêneros
Cryptosporidium, Cystoisospora e Giardia, foi identificada em 148 (29,6%, IC 25,7-33,8%)
amostras fecais. Em outra investigação, oocistos de protozoários foram observados em 8,9%
das amostras examinadas (SAGER et al., 2006).
Assim como observado neste estudo, Beugnet et al. (2000) também descreveram maior
taxa de infecções por protozoários (18,3%) do que por helmintos (12,9%) em cães. A maior
freqüência de infecções por protozoários quando em comparação com aquelas por helmintos
pode ser explicada pelo uso freqüente de anti-helmínticos de amplo espectro, em doses e
21
esquemas que não apresentam ação contra protozoários (SCHANTZ, 1999). Bugg et al.
(1999) propuseram que poderia estar ocorrendo um aumento na prevalência de protozoários
em cães devido à redução da população de helmintos graças ao uso de anti-helmínticos, pois
os primeiros estariam colonizando o nicho deixado vago pelos últimos. Ressalta-se que, nesse
caso, é feita uma referência ao uso de tais medicamentos em doses e esquemas terapêuticos
próprios contra helmintos, sem ação contra Giardia sp.
Normalmente, há preocupação por parte dos proprietários, logo que adquirem um cão,
em eliminar possíveis helmintos que o animal possa albergar, mesmo que desconheçam a
possibilidade de transmissão para humanos. Além disso, os médicos veterinários costumam
prescrever anti-helmínticos para filhotes e, profilaticamente, para adultos. Por outro lado, nem
sempre são realizados exames parasitológicos de fezes em animais assintomáticos seja na
primeira consulta ou periodicamente e infecções por protozoários não são detectadas e,
portanto, não são tratadas. Estes animais que permanecem assintomáticos e não tratados
tornam-se fonte de contaminação para o ambiente e de infecção para outros cães e, no caso de
agentes zoonóticos, para o homem.
4.2.8 Cryptosporidium sp.
Cryptosporidium sp. foi o parasito gastrintestinal mais observado: oocistos foram
visualizados em 131 (26,2%, IC 22,4-30,3%) amostras fecais, resultado próximo do
encontrado por Romero et al. (2000), em Lima, Peru, através do método de coloração de
Ziehl-Nielsen modificado (25,4%). No entanto, esses resultados estão além de outros
registrados na literatura, como 2,4 (HUBER et al., 2005) e 3,6% (GENNARI et al., 2001), no
Brasil, e 0,2 (FONTANARROSA et al., 2006), 3,8 (HACKETT; LAPPIN, 2003) e 9,3%
(ABE et al., 2002b), em outros países. Através de técnicas moleculares, C. parvum foi
detectado em 1,9 (FIGUEIREDO et al., 2004) e 9,5% (LALLO; BONDAN, 2006) de
amostras fecais caninas analisadas.
Devido à alta freqüência de Cryptosporidium sp. observada neste estudo, à
proximidade entre cães e humanos e à ausência de tratamentos eficazes, deve haver maior
divulgação sobre este coccídio e sua epidemiologia. Kim et al. (1998) relataram que, entre
257 amostras fecais caninas examinadas, a maior freqüência 13,8% foi em cães de
companhia, ou seja, aqueles que mantêm contato mais estreito com os seres humanos, quando
em comparação a cães de guarda e de fazenda.
4.2.9 Cystoisospora sp.
Oocistos de Cystoisospora sp. foram observados em 22 (4,4%, IC 2,8-6,7%) amostras.
No Brasil, observaram-se freqüências de 2,6 (GENNARI et al., 1999), 6,0 (GENNARI et al.,
2001) e 8,5% (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002). Estudos em outros países demonstraram
as seguintes freqüências: 2,3 (HACKETT; LAPPIN, 2003), 3,7 (SAGER et al., 2006) e 8,1%
(RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004). Já Asano et al. (2004) não observaram oocistos do
coccídio nas amostras que analisaram. Apenas 0,3% de cães que habitavam uma área rural
apresentaram a infecção pelo coccídio (CABRERA et al., 1996).
As infecções por Cystoisospora sp. são muitas vezes assintomáticas e, por isso, não
tratadas, o que leva à contaminação ambiental, propiciando a infecção de outros cães. A
manifestação da enfermidade causa danos severos à saúde animal e prejuízos econômicos a
canis de criação. Para evitar tais malefícios, devem-se realizar exames parasitológicos de
fezes em filhotes caninos recém-adquiridos, independentemente de sua procedência e da
presença de sinais clínicos, como forma de identificar a infecção.
22
4.2.10 Giardia sp.
Cistos de Giardia sp. foram identificados em apenas treze (2,6%, IC 1,5-4,5%)
amostras. No Brasil, descreveram-se freqüências maiores, como 7,7 (GENNARI et al., 1999),
12,8 (GENNARI et al., 2001) e 37,6% (BARTMANN; ARAÚJO, 2004). Em outros países,
foram relatadas freqüências de 1,8 (GARCÍA et al., 2005), 2,4 (SAGER et al., 2006) e 8,9%
(FONTANARROSA et al., 2006). Em canis, houve freqüências de infecção de 37,4 (ITOH et
al., 2005) e 41,0% (MUNDIM et al., 2003), enquanto em abrigos, técnicas moleculares
revelaram que 55,2% dos cães estavam infectados (PAPINI et al., 2005).
A disparidade entre as freqüências das infecções por Giardia sp. pode ser devido a
fatores como diferenças geográficas (JACOBS et al., 2001; MONIS; THOMPSON, 2003),
diferentes condições de criação e manejo que afetariam a taxa de exposição dos animais ao
risco e tipo de amostragem (BECK et al., 2005). Além disso, a liberação intermitente dos
cistos pode levar a diagnósticos falso-negativos e, portanto, o melhor método diagnóstico
seria examinar três amostras fecais coletadas em dias alternados (SIMPSON et al., 1988). A
técnica coproparasitológica mais adequada é a de centrífugo-flutuação em solução de sulfato
de zinco a 33% (BINDA et al., 2003; MUNDIM et al. 2003; BARTMANN; ARAÚJO, 2004)
A baixa freqüência observada neste estudo também pode ser resultado da não utilização deste
método e do exame de uma só amostra, visto que a repetição de amostras (duas ou três com
coletas em dias alternados) aumenta a sensibilidade do diagnóstico pela técnica de flutuação
em sulfato de zinco de 50 a 70% (uma só amostra) para 95% (BARTMANN; ARAÚJO,
2004). Portanto, devem ser utilizadas técnicas apropriadas para a detecção de Giardia sp. em
cães, principalmente devido à freqüente ausência de sinais clínicos nos animais infectados
(OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002). Além disso, atualmente há técnicas moleculares para
detecção de parasitos gastrintestinais, inclusive aqueles do gênero Giardia (BIANCIARDI et
al., 2004), o que torna o diagnóstico mais preciso.
4.3 Análise Estatística
4.3.1 Infecção por parasitos gastrintestinais
Os resultados da análise bivariada encontram-se nas Tabelas 7, 8 e 9.
Na análise bivariada, a variável raça não foi significativa, não havendo diferença
estatística entre cães com e sem raça definida (Tabela 7), em concordância com os resultados
de Fontanarrosa et al. (2006). Ramirez-Barrios et al. (2004), porém, observaram que animais
sem raça definida foram significativamente mais infectados por parasitos gastrintestinais do
que aqueles com raça. Pelo resultado obtido por Ramirez-Barrios et al. (2004), pode-se pensar
que cães sem raça definida recebem menos cuidados por parte de seus proprietários, o que
entretanto não foi avaliado. Como na presente investigação os animais com raça foram
maioria (71,2%), é válida a condução de um estudo com amostragens mais equilibradas por
categoria no que se refere à variável raça, a fim de eliminar a possibilidade de um viés.
23
Tabela 7. Cães segundo os resultados da pesquisa de parasitos gastrintestinais e fatores
inerentes aos cães, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro,
entre novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Parasitos
gastrintestinais
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Raça
com
sem
160 (44,9)
72 (50,0)
196
72
356
144
0,3536 0,8604 0,8163 0,5540 - 1,2029
Idade
= 60 dias
60 ¦180 dias
180 ¦365 dias
1 ¦5 anos
5 ¦10 anos
> 10 anos
19 (79,2)
53 (58,9)
23 (60,5)
74 (40,2)
46 (36,5)
17 (44,7)
5
37
15
110
80
21
24
90
38
184
126
38
0,0001 26,8818 - -
Sexo
fêmea
macho
121 (44,2)
111 (49,1)
153
115
274
226
0,3099 1,0313 0,8193 0,5754-1,1666
Pró-estro
sim
não
10 (66,7)
222 (45,8)
5
263
15
485
0,1818 1,7829 2,3694 0,7980 - 7,0352
Enfermidades
sim
não
71 (52,2)
161 (44,2)
65
203
136
364
0,1361 2,2215 1,3773 0,9279 - 2,0443
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
24
Tabela 8. Cães segundo os resultados da pesquisa de parasitos gastrintestinais e fatores
relacionados ao manejo, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de
Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Parasitos
gastrintestinais
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Esterilização
sim
não
13 (29,5)
219 (48,0)
31
237
44
456
0,0286 4,7927 0,4538 0,2315 - 0,8897
Administração de
anti-helmínticos
= 30 dias
30 ¦180 dias
180 ¦365 dias
> 1 ano
nunca
52 (48,1)
106 (45,1)
16 (30,2)
14 (35,9)
44 (67,7)
56
129
37
25
21
108
235
53
39
65
0,0006 19,4699 - -
Ração somente
sim
não
169 (45,6)
63 (48,8)
202
66
371
129
0,5879 0,2937 0,8765 0,5868 - 1,3091
Ração somente em
embalagem fechada
sim
não
176 (47,1)
56 (44,4)
198
70
374
126
0,6850 0,1646 1,1111 0,7405 - 1,6673
Água filtrada
sim
não
93 (45,4)
139 (47,1)
112
156
205
295
0,7677 0,0872 0,9319 0,6517 - 1,3325
Domicílio
apartamento
casa
80 (46,0)
152 (46,6)
94
174
174
326
0,9646 0,0020 0,9742 0,6735 - 1,4092
Acesso à rua
sim
não
100 (45,5)
132 (47,1)
120
148
220
280
0,7753 0,0815 0,9343 0,6556 - 1,3315
Acesso à terra
sim
não
52 (62,7)
180 (43,2)
31
237
83
417
0,0017 9,7985 2,2086 1,3597 - 3,5876
Higiene do ambiente
adequada
inadequada
197 (43,8)
35 (70,0)
253
15
450
50
0,0007 11,4094 0,3337 0,1772 - 0,6284
Remoção domiciliar
diária das fezes
sim
não
223 (45,9)
9 (64,3)
263
5
486
14
0,2760 1,1866 0,4711 0,1556 - 1,4261
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
25
Tabela 9. Cães segundo os resultados da pesquisa de parasitos gastrintestinais e fatores
relacionados ao proprietário, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de
Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Parasitos gastrintestinais
FATORES
Sim (%) Não
Total (n=500)
p-valor
?
2
Renda familiar mensal
= R$ 500,00
500 ¦1.000
1.000 ¦2.000
2.000 ¦4.000
> R$ 4.000,00
16 (51,6)
34 (42,5)
83 (48,5)
77 (46,7)
22 (41,5)
15
46
88
88
31
31
80
171
165
53
0,7986
1,6567
Escolaridade
fundamental
médio
superior
59 (60,2)
89 (44,1)
84 (42,0)
39
113
116
98
202
200
0,0086 9,5104
Pessoas no ambiente
familiar
uma
duas
três a quatro
> quatro
21 (45,7)
65 (44,8)
103 (47,2)
43 (47,3)
25
80
115
48
46
145
218
91
0,9702 0,2441
Faixa etária do
proprietário
= 18 anos
18 ¦ 30 anos
30 ¦50 anos
50 ¦65 anos
> 65 anos
15 (65,2)
58 (47,2)
115 (45,6)
33 (43,4)
11 (42,3)
8
65
137
43
15
23
123
252
76
26
0,4326 3,8084
Os cães com até 60 dias de idade foram significativamente mais infectados e a idade
foi um fator associado à infecção, resultado obtido na análise bivariada (Tabela 7) e
confirmado através da regressão logística (Tabela 10). Observando-se as razões de chance
ajustadas, verificou-se que cães com até 60 dias de idade tiveram 7,13 (1 / 0,1402), 5,78 (1 /
0,1731) e 2,86 (1 / 0,3502) vezes mais chances de apresentar a infecção do que,
respectivamente, aqueles de um a dez anos, com mais de dez anos e de 61 a 365 dias de idade.
Ter mais do que 60 dias de idade foi um fator que conferiu proteção contra infecção por
parasitos gastrintestinais.
A freqüência de infecção geralmente é maior em animais jovens do que em adultos
(OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002; ROBERTSON; THOMPSON, 2002) devido à
imaturidade do sistema imune e às transmissões transplacentária e transmamária de alguns
parasitos (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002; GARCÍA et al., 2005; GIRALDO et al.,
2005). Cães com até seis meses (BEUGNET et al., 2000; FONTANARROSA et al., 2006) e
até um ano de idade (RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004) foram significativamente mais
infectados. Já Haralabidis et al. (1988) não identificaram tal associação entre idade e infecção.
Segundo Bugg et al. (1999), que aplicaram a análise por regressão logística, ter menos de seis
meses de idade foi um fator associado à infecção por parasitos gastrintestinais.
26
Tabela 10. Infecção por parasitos gastrintestinais em 500 cães e fatores associados, em três
estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e
setembro de 2004, através de análise multivariada por regressão logística.
FATORES
1
Significância
OR ajustada *
IC ** (95%)
Idade do animal
= 60 dias
60 ¦365 dias
1 ¦10 anos
> 10 anos
0,0000
-
0,0523
0,0002
0,0042
0,3502
0,1402
0,1731
-
0,1214 - 1,0103
0,0502 - 0,3914
0,0521 - 0,5752
Acesso à terra
não
sim
-
0,0006
2,4389
-
1,4652 - 4,0596
Higiene do ambiente
inadequada
adequada
-
0,0012
0,3352
-
0,1730 - 0,6494
Pró-estro
não
sim
-
0,0272
3,5088
-
1,1522 - 10,6855
1
Variáveis não significativas na análise multivariada: esterilização, administração de anti-helmínticos e
escolaridade do proprietário.
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
ª Categoria de referência.
As peculiaridades de cada agente parasitário devem ser consideradas ao se avaliar uma
possível associação entre idade e infecção. Fontanarrosa et al. (2006) descreveram que as
freqüências de infecções por T. canis, Cystoisospora sp. e Giardia sp. apresentaram um
padrão decrescente à medida que a idade aumentava, enquanto o oposto foi observado em
relação às infecções por A. caninum e T. vulpis. Assim, a prevenção e controle de parasitos
deve ser aplicada a cães de todas as idades, utilizando-se os resultados dos diversos estudos
disponíveis para identificar quais grupos etários são associados a determinados parasitos.
Não houve diferença significativa quanto ao sexo dos animais avaliados na análise
bivariada (Tabela 7), assim como relatado por Haralabidis et al. (1988), Bugg et al. (1999),
Ramirez-Barrios et al. (2004) e Fontanarrosa et al. (2006).
A variável pró-estro não foi significativa estatisticamente na análise bivariada (Tabela
7), mas, mesmo assim, foi incluída na análise multivariada por decisão da pesquisadora, já
que, através da análise bivariada, observou-se que no intervalo de confiança da razão de
chances há poucos valores abaixo de 1, comparando-se os limites inferior e superior, e a
magnitude do limite superior do intervalo é alta, indício que, se o número de cães fosse maior,
provavelmente o resultado seria significativo. A questão foi elucidada através da regressão
logística, através da qual foi detectada associação entre a variável e infecção e demonstrado
que animais em pró-estro tiveram 3,51 vezes mais chances de ter a infecção (Tabela 10).
A análise estatística dos animais em pró-estro foi realizada a partir do total de cães,
não a partir somente das fêmeas, e, ainda assim, observou-se diferença significativa. Uma
alternativa seria a realização de um estudo que incluísse somente fêmeas para a obtenção de
resultados mais consistentes, sempre utilizando uma amostra total e por categorias
suficiente.
Animais enfermos apresentaram maior taxa de infecção do que os saudáveis, mas sem
diferença significativa entre os dois grupos quando se realizou a análise bivariada (Tabela 7).
Enfermidades diversas podem acarretar imunossupressão e estresse, influenciando na
27
freqüência de infecções por parasitos gastrintestinais ao proporcionar a reativação de estádios
inativos presentes no hospedeiro e conseqüente eliminação de formas parasitárias nas fezes
(RODRIGUEZ-VIVAS et al., 1996; CAPELLI et al., 2003).
Na análise bivariada foi demonstrado que os animais inteiros foram significativamente
mais infectados do que os esterilizados (Tabela 8). Cães esterilizados tendem a apresentar
freqüência reduzida de infecção por parasitos gastrintestinais (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al.,
2002), pois provavelmente recebem mais cuidados por parte de seus proprietários e são menos
propícios a vagar livremente (OVERGAAUW, 1997a).
A associação entre a variável administração de anti-helmínticos e a presença de
parasitos gastrintestinais foi significativa na análise bivariada e cães nunca tratados
apresentaram freqüência de 67,7% (Tabela 8). Entretanto, esta associação não foi confirmada
na análise multivariada. Deve-se lembrar que estes resultados referem-se a helmintos e
protozoários, sendo que os anti-helmínticos nas doses e esquemas avaliados não atuam contra
os últimos. Atualmente, segundo Barutzki e Schaper (2003), a utilização de tais
medicamentos é realizada regularmente em animais jovens, comumente sem diagnóstico
prévio, mas ainda não se pode afirmar que isso tenha levado a uma redução nas taxas de
infecção por parasitos gastrintestinais em cães.
Quando se compararam as proporções de parasitismo de cães que se alimentavam
somente de ração àqueles que se alimentavam de ração e / ou outro tipo de alimento, através
da análise bivariada, não se observou diferença significativa entre os dois grupos (Tabela 8).
Da mesma forma, o fato de a ração, independente de ser ou não a alimentação exclusiva do
animal, ser ou não sempre adquirida em pacotes fechados não foi uma variável significativa
(Tabela 8). Mesmo assim, deve-se ressaltar que o comércio de ração em embalagens abertas
oferece um risco aos animais, pois há exposição à luz solar, umidade, insetos e roedores, o
que pode levar ao desenvolvimento de fungos e contaminação com formas infectantes de
parasitos. Além disso, cães que bebiam apenas água filtrada também não apresentaram
diferença significativa em relação aos que não bebiam (Tabela 8), indicando que,
possivelmente, o tratamento da água foi suficiente para evitar infecções.
No que se refere ao domicílio dos cães, na análise bivariada não foi detectada
diferença significativa entre os dois grupos avaliados: aqueles que residiam em apartamentos
e os que residiam em casas (Tabela 8). Pelo mesmo método estatístico, não foi observada
diferença significativa entre as freqüências de parasitismo em cães com e sem acesso à rua
(Tabela 8).
Através da análise bivariada, observou-se que os cães com acesso à terra dentro ou
fora do ambiente domiciliar foram significativamente mais infectados do que aqueles sem
acesso (Tabela 8), o que foi confirmado através da regressão logística, que demonstrou que
esses cães tiveram 2,44 vezes mais chances de apresentar a infecção (Tabela 10). Vários
parasitos, como T. vulpis, ascaridídeos e A. caninum, têm sua transmissão relacionada ao solo
(SAEKI et al., 1997), que mantém as formas infectantes dos parasitos. No caso de T. vulpis,
por exemplo, os ovos permanecem viáveis no solo úmido por anos (COMPANION ANIMAL
PARASITE COUNCIL, 2005; NASH, 2006b), caracterizando a terra como uma fonte de
infecção para cães que freqüentam esses ambientes.
Verificou-se, na análise bivariada, associação entre higiene ambiental e parasitismo
gastrintestinal (Tabela 8), resultado também obtido através da regressão logística,
demonstrando que animais que viviam em local de higiene inadequada tiveram 2,98 (1 /
0,3352) vezes mais chances de apresentar a infecção (Tabela 10). Os parasitos que têm sua
transmissão relacionada ao solo são afetados por melhorias no ambiente de criação dos cães
(SAEKI et al., 1997). A ausência de tais condições higiênicas exacerba o risco de transmissão
de enfermidades (TRAUB et al., 2005), incluindo as parasitárias.
28
Apesar de não ter sido demonstrada associação entre remoção domiciliar diária das
fezes e infecção por parasitos gastrintestinais na análise bivariada, provavelmente pelo
número insuficiente de observações na categoria, observou-se que o grupo cujas fezes não
eram recolhidas diariamente apresentou maior percentual de animais infectados (Tabela 8).
Isto demonstra a importância do recolhimento diário das fezes para reduzir a contaminação
ambiental e, conseqüentemente, a infecção de outros cães e de seres humanos (ANTUNES,
2001).
A remoção diária das fezes, na residência ou na rua, é necessária, pois foram
observados ovos viáveis de helmintos ascaridídeos, ancilostomídeos e tricurídeos em
amostras de solo de várias origens, como áreas públicas, escolas e clubes (SANTARÉM et al.,
2004; CAPUANO; ROCHA, 2005; GUIMARÃES et al., 2005). Além disso, amostras de
fezes caninas coletadas em áreas públicas também apresentaram positividade para parasitos
gastrintestinais, inclusive aqueles zoonóticos (ARAÚJO et al., 1999; SCAINI et al., 2003;
CASTRO et al., 2005).
Foi demonstrado por meio da análise bivariada que a renda familiar mensal não foi
uma variável significativa estatisticamente no que se refere a infecções por parasitos
gastrintestinais (Tabela 9), embora os cães pertencentes a famílias com renda mensal de até
R$ 500,00 tenham apresentado maior percentual de infecção. Tal renda muitas vezes
impossibilita que os proprietários, embora cheguem a procurar assistência veterinária,
comprem medicamentos inclusive os antiparasitários para seus animais.
Na análise bivariada, detectou-se que os indivíduos com até o nível fundamental
concluído foram aqueles cujos cães apresentaram maior freqüência de infecção (Tabela 9). No
entanto, esta associação não foi significativa na análise multivariada.
O número de pessoas no ambiente familiar e a faixa etária do indivíduo não foram
variáveis associadas à infecção quando se procedeu à análise bivariada (Tabela 9), embora a
freqüência de infecção por parasitos gastrintestinais tenha sido maior nos cães que pertenciam
a pessoas com até dezoito anos de idade. Apesar de muitas pessoas jovens serem proprietários
responsáveis, alguns simplesmente desconhecem a necessidade do controle parasitário de seus
cães. Na literatura consultada, entretanto, não se encontraram trabalhos que verificassem a
existência de associação entre infecções por parasitos gastrintestinais em cães e tais variáveis.
Os perfis dos proprietários variam de acordo com sua renda, escolaridade, faixa etária
e número de pessoas no ambiente familiar, o que reflete nas condições nas quais seus animais
de companhia são criados. Rubel et al. (2003) compararam as populações humanas de áreas
de classe média e baixa em Buenos Aires, Argentina, e encontraram diferenças no que se
refere às características epidemiológicas das respectivas populações caninas. Segundo Anene
et al. (1996), o tipo de manejo ao qual o animal é submetido é um fator determinado pelo
nível social do proprietário. Indivíduos com nível superior e profissionalmente qualificados
ofereceram melhores condições de habitação, alimentação e assistência veterinária a seus
cães, além de menos freqüentemente permitirem que os mesmos vagueiem pelas ruas
(ANENE et al., 1996). Dessa forma, concluir-se-ia que indivíduos com renda mensal e grau
de escolaridade baixos ofereceriam condições de manejo inadequadas a seus cães.
A freqüência de parasitos gastrintestinais em cães foi bem elevada 99,0% em
uma área de baixo nível sócio-econômico da população humana (TRAUB et al., 2002). O
baixo nível sócio-econômico é um dos fatores de risco de infecção em humanos
(ROBERTSON; THOMPSON, 2002). Portanto, fatores relacionados ao proprietário do
animal podem apresentar alguma influência nas taxas de infecção, visto que aspectos como
higiene do ambiente na maioria das vezes precária em áreas carentes podem estar
associados à infecção. Os médicos veterinários devem estar cientes disso, para que possam
orientar os proprietários de forma correta e consciente.
29
No modelo final da análise multivariada por regressão logística, o teste de Hosmer &
Lemeshow apresentou significância de 0,5991, enquanto a proporção de acertos entre os casos
positivos foi 64,66% e a proporção de acertos no modelo total foi 63,40%.
4.3.2 Infecção por helmintos
Os resultados da análise bivariada para estudo dos fatores inerentes aos cães e
relacionados ao manejo e ao proprietário estão nas Tabela 11, 12 e 13, respectivamente.
Cães sem raça definida foram significativamente mais infectados por helmintos do que
aqueles com raça definida (Tabela 11), resultado que difere do encontrado para parasitos
gastrintestinais em geral, quando se abrangem as infecções por protozoários. A associação foi
confirmada através da análise multivariada, observando-se que cães sem raça definida tiveram
1,94 (1 / 0,5161) vezes mais chances de estarem infectados (Tabela 14). Oliveira-Sequeira et
al. (2002) também relataram freqüência de infecção por helmintos significativamente maior
em cães sem raça, mas não observaram significância quando estudaram individualmente as
infecções por ancilostomídeos e tricurídeos. Por outro lado, Fontanarrosa et al. (2006)
descreveram que as taxas de infecção por esses dois parasitos foram significativamente
maiores em cães sem raça definida.
Tabela 11. Cães segundo os resultados da pesquisa de helmintos e fatores inerentes ao
hospedeiro, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Helmintos
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Raça
com
sem
69 (19,4)
47 (32,6)
287
97
356
144
0,0022 9,3825 0,4962 0,3207 - 0,7676
Idade
= 60 dias
60 ¦180 dias
180 ¦365 dias
1 ¦5 anos
5 ¦10 anos
> 10 anos
12 (50,0)
26 (28,9)
10 (26,3)
36 (19,6)
23 (18,3)
9 (23,7)
12
64
28
148
103
29
24
90
38
184
126
38
0,0121 14,6157 - -
Sexo
fêmea
macho
62 (22,6)
54 (23,9)
212
172
274
226
0,8202 0,0517 0,9315 0,6141 - 1,4129
Pró-estro
sim
não
8 (53,3)
108 (22,3)
7
377
15
485
0,0125
(Fisher =
0,0098)
6,2336 3,9894 1,4147 - 11,2498
Enfermidades
sim
não
38 (27,9)
78 (21,4)
98
286
136
364
0,1567 2,0055 1,4218 0,9061 - 2,2310
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
30
Tabela 12. Cães segundo os resultados da pesquisa de helmintos e fatores relacionados ao
manejo, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Helmintos
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Esterilização
sim
não
4 (9,1)
112 (24,6)
40
344
44
456
0,0328 4,5569 0,3071 0,1075 - 0,8775
Administração de
anti-helmínticos
= 30 dias
30 ¦180 dias
180 ¦365 dias
> 1 ano
nunca
23 (21,3)
50 (21,3)
5 (9,4)
7 (17,9)
31 (47,7)
85
185
48
32
34
108
235
53
39
65
0,0000 28,8320 - -
Ração somente
sim
não
87 (23,5)
29 (22,5)
284
100
371
129
0,9175 0,0107 1,0563 0,6549 - 1,7039
Ração somente em
embalagem fechada
sim
não
88 (23,5)
28 (22,2)
286
98
374
126
0,8582
0,0319 1,0769 0,6643 - 1,7460
Água filtrada
sim
não
35 (17,1)
81 (27,5)
170
214
205
295
0,0094 6,7490 0,5439 0,3487 - 0,8485
Domicílio
apartamento
casa
25 (14,4)
91 (27,9)
149
235
174
326
0,0009 10,9360 0,4333 0,2660 - 0,7058
Acesso à rua
sim
não
42 (19,1)
74 (26,4)
178
206
220
280
0,0683
3,3224 0,6568 0,4279 - 1,0082
Acesso à terra
sim
não
40 (48,2)
76 (18,2)
43
341
83
417
0,0000 33,2276 4,1738 2,5387 - 6,8621
Higiene do ambiente
adequada
inadequada
97 (21,6)
19 (38,0)
353
31
450
50
0,0148 5,9379 0,4483 0,2427 - 0,8282
Remoção domiciliar
diária das fezes
sim
não
112 (23,0)
4 (28,6)
374
10
486
14
0,8714
(Fisher =
0,4148)
0,0262 0,7487 0,2304 - 2,4331
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
31
Tabela 13. Cães segundo os resultados da pesquisa de helmintos e fatores relacionados ao
proprietário, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Helmintos
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
Renda familiar mensal
= R$ 500,00
500 ¦1.000
1.000 ¦2.000
2.000 ¦4.000
> R$ 4.000,00
6 (19,4)
18 (22,5)
50 (19,2)
31 (18,8)
11 (20,8)
25
62
121
134
42
31
80
171
165
53
0,2177 5,7608
Escolaridade
fundamental
médio
superior
37 (37,8)
45 (22,3)
34 (17,0)
61
157
166
98
202
200
0,0003 16,0636
Pessoas no ambiente
familiar
uma
duas
três a quatro
> quatro
11 (23,9)
29 (20,0)
50 (22,9)
26 (28,6)
35
116
168
65
46
145
218
91
0,5071 2,3286
Faixa etária do
proprietário
= 18 anos
18 ¦30 anos
30 ¦50 anos
50 ¦65 anos
> 65 anos
6 (26,1)
29 (23,6)
55 (21,8)
21(27,6)
5 (19,2)
17
94
197
55
21
23
123
252
76
26
0,8351 1,4522
32
Tabela 14. Infecção por helmintos em 500 cães e fatores associados, em três estabelecimentos
veterinários no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e setembro de 2004,
através de análise multivariada por regressão logística.
FATORES
1
Significância
OR * ajustada
IC ** (95%)
Acesso à terra
não
sim
-
0,0000
5,2731
-
3,0202 - 9,2066
Administração de anti-
helmínticos
= 30 dias
30 ¦180 dias
180 ¦365 dias
> 1 ano / nunca
0,0020
-
0,8093
0,1817
0,0083
1,0868
0,4352
2,6296
-
0,5528 - 2,1367
0,1284 - 1,4753
1,2821 - 5,3933
Escolaridade do proprietário
fundamental
médio
superior
0,0046
-
0,0117
0,0015
0,4640
0,3711
-
0,2554 - 0,8428
0,2012 - 0,6846
Idade do animal
= 60 dias
60 ¦365 dias
1¦5 anos
5 anos ¦10 anos
> 10 anos
0,0060
-
0,0374
0,0052
0,0005
0,0051
0,3474
0,2247
0,1464
0,1647
-
0,1284 - 0,9402
0,0788 - 0,6409
0,0498 - 0,4310
0,0466 - 0,5825
Pró-estro
não
sim
-
0,0078
4,6700
-
1,4996 - 14,5433
Raça
não
sim
-
0,0106
0,5161
-
0,3107 - 0,8574
1
Variáveis não significativas na análise multivariada: esterilização, água filtrada, domicílio e higiene do
ambiente.
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
ª Categoria de referência.
Anene et al. (1996) observaram taxa de infecção por A. caninum e T. canis
significativamente maior em uma raça local da Nigéria e seus cruzamentos do que em cães de
raças estrangeiras, o que seria devido parcialmente ao manejo, fator determinado pelo nível
social do proprietário. Já Ramirez-Barrios et al. (2004) observaram que cães sem raça definida
foram significativamente mais infectados por T. canis do que os com raça definida.
Metade dos animais com até 60 dias de idade estava infectada com alguma espécie de
helminto (Tabela 11), resultado preocupante, visto que infecções intensas podem acarretar o
óbito em até cinco dias após o nascimento ou, mais comumente, em duas a três semanas
(HARVEY et al., 1991). A associação entre idade e infecção foi confirmada pela regressão
logística (Tabela 14). Através das razões de chance ajustadas, observou-se que cães com até
60 dias de idade tiveram 6,83 (1 / 0,1464), 6,07 (1 / 0,1647), 4,45 (1 / 0,2247) e 2,88 (1 /
0,3474) vezes mais chances de estarem infectados por helmintos do que, respectivamente,
aqueles de cinco a dez anos, com mais de dez anos, de um a cinco anos e de 61 a 365 dias de
idade. Ter mais do que 60 dias de idade foi um fator que conferiu proteção contra a infecção.
Habluetzel et al. (2003) observaram, pelo método de regressão logística, associação
entre idade e infecção por T. canis, sendo os filhotes com até três meses de idade
significativamente mais infectados. Já Moro et al. (2005) relataram que, apesar de na análise
33
bivariada ter havido associação entre idade e infecção por E. granulosus, o mesmo não foi
observado quando se aplicou a regressão logística múltipla.
A freqüência de infecção por helmintos é geralmente maior em cães jovens do que em
adultos (OVERGAAUW, 1997b; ROBERTSON et al., 2000; OLIVEIRA-SEQUEIRA et al.,
2002; GIRALDO et al., 2005). Segundo Kagira e Kanyari (2001), as infecções por helmintos
afetaram principalmente filhotes jovens e cães com mais de oito anos de idade. No presente
estudo, observou-se que a freqüência de infecção foi inversamente proporcional à idade do
animal, mas que a mesma apresentou um aumento em cães com mais de dez anos de idade. Os
animais idosos naturalmente apresentam uma queda na imunidade e um aumento da
suscetibilidade a enfermidades, o que justifica o aumento, mesmo que discreto, na freqüência
de infecções por helmintos.
A imaturidade do sistema imune (OLIVEIRA-SEQUEIRA et al., 2002; GARCÍA et
al., 2005), associada às transmissões transplacentária, no caso de T. canis, e transmamária, no
caso de ancilostomídeos e T. canis, são fatores que contribuem para a alta taxa de infecção em
filhotes (SCHANTZ, 1999; ANTUNES, 2001). A imunidade começa a manifestar-se a partir
da quinta semana de idade, como observado no caso de infecções por T. canis (GARCÍA et
al., 2005; GIRALDO et al., 2005), faixa etária na qual a maioria dos cães ainda não recebeu
tratamentos anti-helmínticos. Segundo O’Lorcain (1994), quando o animal atinge os seis
meses de idade ocorre uma forte resposta imunológica, contribuindo para a redução das taxas
de infecção intestinal. Por isso, de acordo com Gigli (2000), as fêmeas em reprodução devem
ser tratadas, de forma a reduzir as taxas de infecção nos filhotes. Entretanto, é válido lembrar
que anti-helmínticos não têm atuação nas fases larvais em latência. O tratamento dos filhotes
deve ser iniciado a partir de duas semanas de idade e a cadela deve ser tratada
simultaneamente, durante a lactação (HARVEY et al., 1991), com o objetivo de reduzir a
transmissão transmamária.
Filhotes errantes, com menos de cinco meses de idade, foram necropsiados e
evidenciou-se que 79,9% apresentavam infecção por T. canis, 24,6% por D. caninum, 2,5%
por T. vulpis e 1,2% por A. caninum (SAEKI et al., 1997). A elevada taxa de infecção
observada no caso de T. canis alerta para a alta contaminação ambiental gerada pelos cães de
rua, aumentando o risco de infecção dos animais de companhia que freqüentam as vias
públicas e, também, dos seres humanos.
Há estudos demonstrando ausência de associação entre idade e infecção por helmintos
(DESROCHERS; CURTIS, 1987; CAMPOS; ALARCÓN, 2002). Em contrapartida, foi
demonstrado por Eguía-Aguilar et al. (2005) que, à medida que a idade aumenta, o mesmo
ocorre com as freqüências de infecção por A. caninum e D. caninum, enquanto T. canis
permanece mais freqüente em animais com até nove meses de idade. No caso de infecção por
tricurídeos, Gennari et al. (2001) e Oliveira-Sequeira et al. (2002) não observaram diferença
estatística com relação à idade, apesar de Barutzki e Schaper (2003) terem relatado que cães
com até um ano de idade apresentaram taxa de infecção significativamente maior. Os
resultados obtidos nas diversas investigações são divergentes e, por isso mesmo, corroboram a
necessidade da adoção de um programa de controle parasitário contínuo nos cães,
independentemente da idade dos mesmos e mediante a realização de exames
coproparasitológicos prévios. É importante ressaltar que estas divergências relacionadas à
idade podem ser em função do tamanho da amostra, do processo de amostragem e das
técnicas coproparasitológicas e estatísticas utilizadas, o que é válido para todas as variáveis
estudadas.
Os médicos veterinários, antes de iniciar o esquema de vacinação dos filhotes ou
realizar a vacinação anual de adultos, devem indagar os proprietários a respeito da
administração de anti-helmínticos, procurando atualizá-la até mesmo antes da vacinação
dependendo das circunstâncias.
34
Não houve diferença significativa entre machos e fêmeas quando se procedeu à análise
bivariada (Tabela 11), em concordância com os resultados obtidos por Desrochers e Curtis
(1987), Bugg et al. (1999), El-Shebabi et al. (1999), Campos e Alarcón (2002), Minnaar et al.
(2002), Oliveira-Sequeira et al. (2002), Trillo-Altamirano et al. (2003), Eguía-Aguilar et al.
(2005) e Giraldo et al. (2005). Por outro lado, Traub et al. (2005) relataram que os machos
foram significativamente mais infectados do que as fêmeas.
A taxa de infecção por A. caninum foi significativamente maior em fêmeas do que em
machos (ANENE et al., 1996), mas o oposto foi também já foi descrito (TRILLO-
ALTAMIRANO et al., 2003; FONTANARROSA et al., 2006). Embora alguns autores
tenham relatado que não houve diferença significativa entre sexos quando se avaliou infecção
por T. canis (O’LORCAIN, 1994; ANENE et al., 1996; SAEKI et al., 1997; LUTY, 2001;
ITOH et al., 2004), outros observaram que os machos apresentaram taxas de infecção
significativamente maiores (RUBEL et al., 2003; RAMIREZ-BARRIOS et al., 2004).
Quando se avaliaram infecções por D. caninum em cães de rua necropsiados, foi
observado que os machos foram significativamente mais infectados do que as fêmeas
(RODRIGUEZ-VIVAS et al., 1996).
Moro et al. (2005) detectaram associação entre sexo e infecção por E. granulosus por
meio da análise bivariada, mas o mesmo não foi observado através da regressão logística.
A presença de pró-estro foi, na análise bivariada, uma variável significativa (Tabela
11), resultado confirmado na análise multivariada, observando-se que animais em pró-estro
tiveram 4,67 vezes mais chances de estarem infectados (Tabela 14). Cadelas em tal fase do
ciclo estral apresentaram taxa de infecção por helmintos significativamente maior do que as
demais. Em outras espécies de animais, sabe-se que fatores hormonais influenciam as
conseqüências das infecções parasitárias e, portanto, isso poderia ser extrapolado para as
fêmeas caninas (BIANCIARDI et al., 2004). Overgaauw et al. (1998) estudaram a infecção
por T. canis em cadelas durante o ciclo estral, mas não detectaram associação entre os níveis
hormonais e a infecção.
Apresentar enfermidade no momento da entrevista não foi uma variável significativa
de acordo com os resultados da análise bivariada (Tabela 11), mas os animais enfermos
apresentaram taxa de infecção um pouco mais elevada do que os sadios. As doenças com
sintomas aparentes provavelmente desempenham papel secundário sobre parasitos
gastrintestinais em cães (MARTINI et al., 1992), mas pode-se discordar dessa afirmação. A
imunossupressão decorrente de enfermidades virais (CAUSAPÉ et al., 1996) e o estresse são
fatores que contribuem para a infecção por parasitos gastrintestinais (CAPELLI et al., 2003).
Dessa forma, considerando-se que qualquer enfermidade é uma fonte potencial de estresse,
pode-se dizer que as mesmas podem influenciar, sim, as infecções parasitárias em cães.
Na análise bivariada, os animais inteiros apresentaram taxa significativamente maior
de infecção por helmintos do que os esterilizados (Tabela 12), assim como descrito por Bugg
et al. (1999) e Oliveira-Sequeira et al. (2002). Visco et al. (1977) observaram que fêmeas
inteiras foram significativamente mais infectadas por ancilostomídeos e ascaridídeos, mas não
por tricurídeos, do que as esterilizadas. Entretanto, na regressão logística não se detectou
associação entre esterilização e infecção.
A maior freqüência de infecção por ancilostomídeos e T. canis em cães inteiros pode
estar relacionada a diferenças hormonais e comportamentais entre esses animais e ao fato de
que cães inteiros seriam levados menos freqüentemente ao veterinário e receberiam menos
tratamentos profiláticos, incluindo anti-helmínticos, do que cães esterilizados e com idades
similares (ROBERTSON et al., 2000). Além disso, os cães esterilizados são menos propícios
a vagar livremente e provavelmente são mais bem cuidados por seus proprietários
(OVERGAAUW, 1997a).
35
Detectou-se na análise bivariada que a administração de anti-helmínticos foi uma
variável significativa em relação à presença de estádios de helmintos nas fezes dos cães
(Tabela 12), resultado confirmado pela regressão logística (Tabela 14). Quando comparados
aos cães tratados de 181 a 365 dias antes da coleta das fezes, os animais tratados há até 30
dias tiveram 2,30 (1 / 0,4352) vezes mais chances de estarem infectados. Já os cães nunca
tratados ou tratados há mais de um ano tiveram 2,63 vezes mais chances de apresentar a
infecção do que os animais tratados há até 30 dias. Animais tratados no período de 181 a 365
dias antes dos exames apresentaram a menor freqüência de infecção. Cães tratados há mais de
um ano apresentaram freqüência menor do que aqueles tratados até trinta ou de 31 a 180 dias.
Por outro lado, os cães nunca tratados apresentaram a maior freqüência de infecção. A
administração de tais medicamentos tem como finalidade limitar a eliminação de ovos e
larvas nas fezes e reduzir o número de estádios infectantes no ambiente onde vivem os
animais e o homem (GIGLI, 2000), sendo a utilização rotineira de anti-helmínticos de boa
qualidade a provável causa da redução da freqüência de infecção por helmintos
gastrintestinais em cães (JORDAN et al., 1993; BUGG et al., 1999). Porém, a despeito deste
fato, as infecções por helmintos ainda são freqüentes (BARUTZKI; SCHAPER, 2003), como
pôde ser observado neste estudo. Ademais, deve-se lembrar que outros fatores, como idade,
podem estar associados aos resultados obtidos, o que foi esclarecido através da análise
multivariada.
Os filhotes devem ser tratados com anti-helmínticos antes de alcançarem quatro
semanas de idade, para evitar o óbito e impedir que as fêmeas de helmintos produzam ovos, o
que ocorreria em cães com três semanas de idade não tratados. Além disso, os ovos podem
permanecer infectantes em alguns ambientes por meses ou anos (ROBERTSON et al., 2000).
O tratamento dos filhotes pode ser iniciado a partir de quinze dias de idade (HARVEY et al.,
1991; GIGLI, 2000), até mesmo porque a fêmea em lactação pode adquirir infecção por T.
canis ao ingerir larvas expelidas por seus filhotes nos vômitos ou fezes (OVERGAAUW,
1997a). Cães adultos devem receber tratamentos a cada seis meses, tratando-se sempre todos
os animais que convivam no mesmo ambiente (GIGLI, 2000), mas é indicada a realização de
exame coproparasitológico prévio para verificar o parasitismo e, assim, confirmar a
necessidade de tratamento.
O tratamento profilático de filhotes com anti-helmínticos é justificado pela alta taxa de
infecções que os mesmos adquirem de suas mães e pela dificuldade no diagnóstico dessas
infecções na fase inicial (HARVEY et al., 1991). Entretanto, o uso regular de anti-helmínticos
em cães de todas as idades, sem associação com uma estratégia ou parasito em particular, foi
considerado menos efetivo e provável acelerador do aparecimento de resistência às drogas,
como já relatado em animais de produção (ROBERTSON et al., 2000). A crescente tendência
em utilizar profilaticamente anti-helmínticos de amplo espectro aumenta o potencial para o
desenvolvimento de resistência a essas drogas. Já o uso direcionado de um medicamento
específico para determinado parasito torna o desenvolvimento de resistência improvável em
animais de companhia (IRWIN, 2002). Entretanto, até hoje não há evidências concretas e não
foi comprovado o aparecimento de resistência parasitária a anti-helmínticos nesses animais.
Além disso, a restrição orçamentária de muitos proprietários é um obstáculo à realização de
exames coproparasitológicos de controle. A falta de condições financeiras desestimula os
mesmos a aceitarem realizar qualquer exame profilático, havendo preferência pelo tratamento
sem exame prévio, a intervalos determinados pelo médico veterinário ou mesmo sugeridos
nas bulas ou por comerciantes de lojas veterinárias. Por outro lado, os proprietários
freqüentemente aceitam realizar exames quando o animal apresenta alguma alteração clínica
ou nas fezes, como diarréia e presença de elementos anormais. Conhecer os fatores associados
à infecção por helmintos deve resultar em orientações de manejo adequado, de modo que a
utilização de anti-helmínticos não seja o único recurso.
36
O tipo de alimentação dos cães, bem como o fato da ração ser adquirida em sacos
fechados, não foram fatores associados estatisticamente à infecção por helmintos em cães
quando se procedeu à análise bivariada (Tabela 12). Mesmo que não tenha havido diferença
significativa de acordo com a alimentação dos cães, ressalta-se que, para o controle das
parasitoses por tenídeos, deve-se evitar que os cães se alimentem de carne e vísceras cruas ou
mal cozidas (GIGLI, 2000), visto a relação entre consumo de carne crua e infecção por
cestóides (UGOCHUKWU; EJIMADU, 1985; TARISH et al., 1986; STALLBAUMER,
1987).
Foi observado na análise bivariada que os cães que não consumiam apenas água
filtrada, ou seja, que bebiam também ou somente água da torneira, foram
significativamente mais infectados por helmintos do que o outro grupo (Tabela 12) associação
não detectada na análise multivariada. O tamanho relativamente grande dos ovos de helmintos
aumenta a probabilidade de sua remoção durante a filtração da água (HARP, 2003) e, por
isso, os proprietários devem ser conscientizados sobre a importância do oferecimento
exclusivo de água filtrada aos seus animais, como uma medida profilática e até mesmo
auxiliar no tratamento. Além disso, devem ser alertados sobre a possibilidade de os cães terem
acesso à água não filtrada proveniente de plantas, vasos sanitários e “boxes” para banho, pois
vários animais desenvolvem o hábito de consumir água destes locais. Infelizmente, muitas
vezes os proprietários desconhecem esses hábitos, o que compromete a eficácia do tratamento
antiparasitário.
Residir em apartamento foi um fator que reduziu significativamente a taxa de infecção
por helmintos, segundo os resultados da análise bivariada (Tabela 12), ao passo que cães que
viviam em casas apresentaram taxa de infecção maior. Entretanto, associação entre domicílio
e infecção não foi detectada na análise multivariada. Observou-se que T. canis foi mais
freqüente, com significância estatística, em cães mantidos fora da residência do que os
mantidos dentro, o que provavelmente se deveria a tratamentos anti-helmínticos, já que os
proprietários de cães do segundo grupo são inclinados a ter maior interesse na saúde de seus
animais (ITOH et al., 2004). Atualmente, com a tendência em tratar os cães como membros
da família, é previsível um aumento nos cuidados oferecidos aos animais, visto que alguns até
dormem na cama de seus proprietários. Naturalmente, os indivíduos passaram a se preocupar
mais com as enfermidades que acometem seus cães, inclusive as helmintoses.
Na análise bivariada foi demonstrado que o acesso dos cães à rua não foi uma variável
significativa (Tabela 12), embora os animais sem acesso tenham sido mais infectados, em
concordância com Rubel et al. (2003). O confinamento pode aumentar a contaminação
ambiental quando não se realiza higiene adequada e, assim, favorecer o parasitismo e elevar
as taxas de infecção.
O acesso à terra foi uma variável que demonstrou forte significância estatística na
análise bivariada (Tabela 12), observando-se que cães com acesso dentro ou fora do
ambiente domiciliar apresentaram taxa de infecção maior do que aqueles sem acesso. Na
análise multivariada, foi confirmada associação entre a variável e infecção, demonstrando-se
que animais com acesso à terra tiveram 5,27 vezes mais chances de apresentar infecção por
helmintos (Tabela 14). Os ovos de T. canis são muito resistentes (OLIVEIRA-SEQUEIRA et
al., 2002), assim como os de T. vulpis, que permanecem viáveis no solo úmido por anos
(COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005; NASH, 2006b), caracterizando o
mesmo como uma fonte de infecção.
Mesmo animais que vivem em apartamentos podem ter acesso à terra, a partir de
jardins na própria residência ou quando têm acesso à rua. Animais que residem em casas com
quintal de terra estão expostos à mesma situação, sendo um agravante o fato de a terra estar
presente no próprio ambiente domiciliar, o que possibilita o risco de infecção a partir do solo
37
mesmo que o animal não tenha acesso à rua. Por isso, é importante a remoção domiciliar
diária das fezes.
Por meio da análise bivariada, observou-se que a variável higiene do ambiente foi
significativa (Tabela 12), ao contrário da variável remoção domiciliar diária das fezes (Tabela
12). Entretanto, a associação entre higiene do ambiente e infecção não foi detectada na análise
multivariada. Isto pode ter ocorrido devido ao fato do proprietário realizar higiene ambiental
adequadamente mas o animal ter acesso a locais contaminados fora do domicílio.
Os ovos de helmintos podem resistir por meses ou anos no ambiente, dependendo da
espécie (RAETHER; HÄNEL, 2003; NASH, 2006b). Além disso, os ovos de parasitos como
ancilostomídeos, T. canis e T. vulpis são eliminados nas fezes dos cães ainda não embrionados
e necessitam permanecer um determinado período no ambiente para que a infecção de cães
seja possível: um a dois dias, duas semanas (ROBERTSON; THOMPSON, 2002) e nove a
vinte e um dias (NASH, 2006b), respectivamente. Portanto, procedimentos apropriados de
higiene, como a própria remoção diária das fezes, reduzirão a contaminação ambiental e
prevenirão a exposição dos cães (ROBERTSON et al., 2000; NASH, 2006b). Os ovos de E.
granulosus, por sua vez, são eliminados nas fezes já larvados (ROBERTSON; THOMPSON,
2002) e são altamente infectantes para uma variedade de herbívoros e onívoros, inclusive
humanos (RAETHER; HÄNEL, 2003), o que torna importante a remoção das fezes, se
possível, imediatamente após a defecação.
O proprietário deve ser orientado sobre limpeza de áreas contaminadas, remoção
apropriada das fezes e hábitos pessoais de higiene (JORDAN et al., 1993). As medidas
adequadas de higiene, associadas à utilização de pisos que facilitem a limpeza, são
fundamentais para o controle das helmintoses (GIGLI, 2000). Para facilitar a manutenção da
higiene dos pisos, é recomendado que os mesmos sejam feitos de material impermeável
(NASH, 2006b). A remoção das fezes não deve ser limitada somente ao domicílio, mas deve
ser estendida às vias públicas, o que evitará a infecção de cães errantes ou não e de
seres humanos. No Município do Rio de Janeiro, entretanto, este não é um hábito da maioria
da população e se observa grande quantidade de fezes caninas nas ruas e outros locais
públicos. No caso da variável remoção domiciliar diária das fezes, seria interessante realizar
novo estudo com uma amostragem maior e mais equilibrada por classes, visto que em apenas
quatorze casos as fezes não eram recolhidas diariamente.
Quanto às características relacionadas ao proprietário ou responsável pelo animal, não
foi identificada, através da análise bivariada, significância estatística em relação à variável
renda familiar mensal, ao contrário do observado para o grau de escolaridade do proprietário
(Tabela 13). A análise por regressão logística confirmou a associação entre o grau de
escolaridade e infecção, demonstrando que cães que pertenciam a proprietários com no
máximo o ensino fundamental completo tiveram 2,16 (1 / 0,4640) e 2,70 (1 / 0,3711) vezes
mais chances de estarem infectados quando comparados a cães que pertenciam a indivíduos
com até o ensino médio e até o superior completo (Tabela 14). Anene et al. (1996)
observaram que cães cujos proprietários não possuíam nível superior apresentaram taxas de
infecção por A. caninum e T. canis significativamente maiores. Indivíduos menos instruídos
provavelmente têm menos conhecimento sobre parasitos que infectam cães, bem como sobre
os meios de transmissão e controle dessas parasitoses.
Na análise bivariada, o número de pessoas no ambiente familiar e a faixa etária do
proprietário não foram variáveis significativas estatisticamente no que se refere à infecção por
helmintos (Tabela 13). Não foram encontradas na literatura investigações que abordassem
essas variáveis.
No modelo final, a significância apresentada pelo teste de Hosmer & Lemeshow foi de
0,1703, enquanto a proporção de acertos entre os casos positivos foi 70,69% e a proporção de
acertos no modelo total foi 71,80%.
38
4.3.3 Infecção por protozoários
A análise bivariada foi realizada para verificar a associação preliminar do evento com
os fatores inerentes aos cães (Tabela 15) e relacionados ao manejo (Tabela 16) e ao
proprietário (Tabela 17).
Não foi observada diferença significativa entre os cães com e sem raça definida na
análise bivariada (Tabela 15), assim como constatado no caso de infecções por parasitos
gastrintestinais em geral. Em infecções por C. parvum, Lallo e Bondan (2006) também não
observaram significância. Entretanto, Oliveira-Sequeira et al. (2002) descreveram maior
freqüência com significância estatística de infecção por Cystoisospora sp., mas não por
Giardia sp., em cães sem raça definida, enquanto Bugg et al. (1999) reportaram que a maior
freqüência de infecção por C. ohioensis foi também em cães sem raça. Em uma investigação
conduzida em um abrigo, 11,0% dos cães sem raça definida apresentavam infecção por
Giardia sp., o que poderia ser explicado pelo tipo de alojamento e pela freqüência de contato
com outros cães (ANDERSON et al., 2004). Fontanarrosa et al. (2006) identificaram que cães
com raça definida foram significativamente mais infectados por C. ohioensis e Giardia sp.
Em contrapartida, Papini et al. (2005) demonstraram, utilizando a análise multivariada por
regressão logística, que não houve associação entre raça e infecção por protozoários do
gênero Giardia.
Tabela 15. Cães segundo os resultados da pesquisa de protozoários e fatores inerentes ao
hospedeiro, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Protozoários
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Raça
com
sem
108 (30,3)
40 (27,8)
248
104
356
144
0,6459 0,2112 1,1323 0,7373 - 1,7388
Idade
= 60 dias
60 ¦180 dias
180 ¦365 dias
1 ¦5 anos
5 ¦10 anos
> 10 anos
12 (50,0)
40 (44,4)
14 (36,8)
46 (25,0)
26 (20,6)
10 (26,3)
12
50
24
138
100
28
24
90
38
184
126
38
0,0005 22,1914 - -
Sexo
fêmea
macho
76 (27,7)
72 (31,9)
198
154
274
226
0,3648 0,8213 0,8210 0,5586 - 1,2066
Pró-estro
sim
não
3 (20,0)
145 (29,9)
12
340
15
485
0,5893
(Fisher=
0,3052)
0,2914 0,5862 0,1630 - 2,1084
Enfermidades
sim
não
44 (32,4)
104 (28,6)
92
260
136
364
0,4751 0,5101 1,1957 0,7815 - 1,8292
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
39
Tabela 16. Cães segundo os resultados da pesquisa de protozoários e fatores relacionados ao
manejo, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Protozoários
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
OR *
IC ** (95%)
Esterilização
sim
não
12 (27,3)
136 (29,8)
32
320
44
456
0,8562 0,0328 0,8824 0,4412 - 1,7647
Administração de
anti-helmínticos
= 30 dias
30 ¦180 dias
180 ¦365 dias
> 1 ano
nunca
40 (37,0)
70 (29,8)
12 (22,6)
7 (17,9)
19 (29,2)
68
165
41
32
46
108
235
53
39
65
0,1558 6,6469 - -
Ração somente
sim
não
104 (28,0)
44 (34,1)
267
85
371
129
0,2340 1,4168 0,7525 0,4901 - 1,1553
Ração somente em
embalagem fechada
sim
não
112 (29,9)
36 (28,6)
262
90
374
126
0,8575 0,0323 1,0687 0,6846 - 1,6683
Água filtrada
sim
não
67 (32,7)
81 (27,5)
138
214
205
295
0,2463 1,3439 1,2827 0,8702 - 1,8908
Domicílio
apartamento
casa
59 (33,9)
89 (27,3)
115
237
174
326
0,1502 2,0703 1,3662 0,9182 - 2,0327
Acesso à rua
sim
não
64 (29,1)
84 (30,0)
156
196
220
280
0,9026
0,0150 0,9573 0,6499 - 1,4100
Acesso à terra
sim
não
22 (26,5)
126 (30,2)
61
291
83
417
0,5861 0,2965 0,8329 0,4901 - 1,4156
Higiene do ambiente
adequada
inadequada
125 (27,8)
23 (46,0)
325
27
450
50
0,0119 6,3227 0,4515 0,2495 - 0,8171
Remoção domiciliar
diária das fezes
sim
não
140 (28,8)
8 (57,1)
346
6
486
14
0,0463
(Fisher=
0,0272)
3,9718 0,3035 0,1034 - 0,8906
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
40
Tabela 17. Cães segundo os resultados da pesquisa de protozoários e fatores relacionados ao
proprietário, em três estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre
novembro de 2003 e setembro de 2004 - análise bivariada.
Protozoários
FATORES
Sim (%) Não
Total
(n=500)
p-valor
?
2
Renda familiar mensal
= R$ 500,00
500 ¦1.000
1.000 ¦2.000
2.000 ¦4.000
> R$ 4.000,00
13 (41,9)
21 (26,3)
43 (25,1)
56 (33,9)
15 (28,3)
18
59
128
109
38
31
80
171
165
53
0,2102 5,8561
Escolaridade
fundamental
médio
superior
30 (30,6)
54 (26,7)
64 (32,0)
68
148
136
98
202
200
0,4971 1,3980
Pessoas no ambiente
familiar
uma
duas
três a quatro
> quatro
16 (34,8)
43 (29,7)
66 (30,3)
23 (25,3)
30
102
152
68
46
145
218
91
0,6920 1,4578
Faixa etária do
proprietário
= 18 anos
18 ¦30 anos
30 ¦50 anos
50 ¦65 anos
> 65 anos
11 (47,8)
41 (33,3)
71 (28,2)
18 (23,7)
7 (26,9)
12
82
181
58
19
23
123
252
76
26
0,1918 6,1006
Na análise bivariada, foi observado que os cães mais jovens foram significativamente
mais infectados, havendo decréscimo na freqüência de infecção à medida que a idade
aumentava, mas uma elevação em cães com mais de dez anos de idade (Tabela 15). A
associação entre idade e infecção manteve-se na análise multivariada (Tabela 18). Avaliando-
se as razões de chance ajustadas, observou-se que animais com até 60 dias de idade tiveram
3,98 (1 / 0,2511), 2,88 (1 / 0,3476) e 2,87 (1 / 0,3480) vezes mais chances de estarem
infectados por protozoários do que, respectivamente, aqueles de cinco a dez anos, de um a
cinco anos e com mais de dez anos de idade, havendo pouca diferença quando comparados
aos animais de 61 a 365 dias de idade. Novamente, ter mais do que 60 dias de idade foi um
fator que conferiu proteção contra a infecção.
41
Tabela 18. Infecção por protozoários em 500 cães e fatores associados, em três
estabelecimentos veterinários no município do Rio de Janeiro, entre novembro de 2003 e
setembro de 2004, através de análise multivariada por regressão logística.
FATORES
1
Significância
OR * ajustada
IC ** (95%)
Idade do animal
= 60 dias
60 ¦365 dias
1 ¦5 anos
5 ¦10 anos
> 10 anos
0,0004
-
0,4940
0,0178
0,0032
0,0573
0,7352
0,3476
0,2511
0,3480
-
0,3046 - 1,7749
0,1450 - 0,8332
0,1002 - 0,6290
0,1172 - 1,0334
Higiene do ambiente
inadequada
adequada
-
0,0083
0,4365
-
0,3046 - 0,8074
1
Variável não significativa na análise multivariada: remoção domiciliar diária das fezes.
* OR - “Odds ratio” ou razão de chances.
** IC - Intervalo de confiança.
ª Categoria de referência.
Em geral, os animais mais jovens apresentam as maiores taxas de infecção, devido à
imaturidade do sistema imune e maior tendência a ingerir matéria fecal (LEIB; ZAJAC, 1999;
MONIS; THOMPSON, 2003), principalmente aqueles com até seis meses (BUGG et al.,
1999; BEUGNET et al., 2000) e um ano de idade (BECK et al., 2005). Já os adultos
desenvolvem uma imunidade protetora (BEUGNET et al., 2000). Sager et al. (2006), no
entanto, não observaram infecção associada à idade. Já Gennari et al. (2001) relataram
associação entre idade jovem e infecções por Cryptosporidium sp., Cystoisospora sp. e
Giardia sp., mas não explicitaram a faixa etária.
Lallo e Bondan (2006) descreveram que infecção por Cryptosporidium sp. foi mais
freqüente em animais com mais de um ano de idade. Por outro lado, Causapé et al. (1996) e
Romero et al. (2000) não observaram associação entre a idade do animal e infecções por este
protozoário.
Filhotes entre 35 dias e três meses de idade foram mais suscetíveis à infecção por
Cystoisospora sp. (RODRIGUES; MENEZES, 2003) e aqueles com até um ano foram
significativamente mais infectados (BARUTZKI; SCHAPER, 2003). Bugg et al. (1999)
detectaram tal associação entre idade e infecção ao realizarem a análise bivariada (cães com
menos de seis meses foram significativamente mais infectados), mas não ao procederem à
análise multivariada por regressão logística. Oliveira-Sequeira et al. (2002) não observaram
diferença significativa com relação a esta variável.
Protozoários do gênero Giardia acometem mais comumente animais jovens e que
vivem em grupos e, em canis, podem infectar até 100,0% dos cães (BECK et al., 2005). Foi
observado que cães com menos de cinco (BINDA et al., 2001), seis (DÍAZ et al., 1996;
BEUGNET et al., 2000; ITOH et al., 2001) e nove meses de idade (ITOH et al., 2005) foram
significativamente mais infectados do que cães mais velhos, assim como aqueles com até um
ano (JACOBS et al., 2001; CAPELLI et al., 2003; MUNDIM et al. 2003). Também há relatos
de maior freqüência em cães de seis a doze meses de idade (SYKES; FOX, 1989; RAHMAN,
1990). Os jovens são mais infectados provavelmente devido à imaturidade de seu sistema
imune (ITOH et al., 2001) e há evidência epidemiológica de que os cães desenvolvem
resistência a Giardia sp. como conseqüência de exposição anterior (OLIVEIRA-SEQUEIRA
et al., 2002) e / ou amadurecimento da imunidade (ITOH et al., 2001; OLIVEIRA-
SEQUEIRA et al., 2002). Além disso, a infecção é facilitada pelo comportamento dos
filhotes, pois os mesmos têm contato mais freqüente com vários materiais que podem conter
42
cistos do protozoário (MUNDIM et al. 2003). Entretanto, Oliveira-Sequeira et al. (2002)
relataram freqüência significativamente menor em cães jovens (menos de seis meses de
idade), mas, nas condições sob as quais seu estudo foi conduzido, tais resultados podem ter se
devido ao fato dos animais mais infectados serem de rua e, portanto, negligenciados, mal
nutridos e submetidos a estresse, o que teria elevado a freqüência de Giardia sp. nos cães
adultos. Já Bianciardi et al. (2004) não observaram diferença significativa entre jovens (cães
com até três anos de idade) e adultos, mas relataram taxa de infecção maior no primeiro
grupo, sugerindo desenvolvimento de imunidade específica à medida que o animal envelhece,
através de uma ou mais exposições. Enfatizaram, porém, que animais mais velhos podem se
tornar suscetíveis se a resistência natural for comprometida. Winsland et al. (1989) não
identificaram associação entre idade e infecção pelo protozoário.
Algumas pesquisas que utilizaram a regressão logística como método de análise
estatística detectaram associação entre idade e infecção por protozoários do gênero Giardia:
as freqüências foram significativamente maiores em cães com até seis meses (BUGG et al.,
1999), onze meses (BARTMANN; ARAÚJO, 2004), um ano (ZÁRATE et al., 2003) e cinco
anos de idade (PAPINI et al., 2005).
Muitos filhotes são adquiridos de locais onde há aglomerações, como canis, abrigos,
pet shops” e criações caseiras, o que justifica a elevada taxa de infecção nos mesmos e indica
que a procedência dos cães deve ser considerada, pois há ambientes mais propícios a
infecções por determinados parasitos, devido a fatores como contato entre os animais,
densidade populacional e contaminação ambiental. Isto reforça a necessidade de solicitar o
exame coproparasitológico logo na primeira consulta com o médico veterinário,
preventivamente, mesmo na ausência de sintomatologia.
Não houve diferença significativa entre machos e fêmeas na análise bivariada (Tabela
15), assim como reportado por Bugg et al. (1999) e Oliveira-Sequeira et al. (2002).
El-Ahraf et al. (1991), Romero et al. (2000) e Lallo e Bondan (2006) não relataram
diferença estatisticamente significante na freqüência de infecção por C. parvum entre sexos ao
proceder à análise bivariada. No caso de infecções por Giardia sp., o mesmo resultado foi
observado por Sykes e Fox (1989), Díaz et al. (1996), Bugg et al. (1999), Binda et al. (2001),
Mundim et al. (2003), Beck et al. (2005), Huber et al. (2005) e Itoh et al. (2005). Porém, há
relatos de maior freqüência de infecção por este parasito em fêmeas do que em machos e vice-
versa, e esses resultados díspares podem ser devido à falta de padronização do método,
principalmente no que diz respeito à densidade da solução saturada, e a diferentes condições
de criação e manejo que afetariam a taxa de exposição dos animais ao risco (BECK et al.,
2005). Oliveira-Sequeira et al. (2002) observaram que machos com mais de seis meses foram
significativamente mais infectados do que fêmeas da mesma idade, enquanto Bianciardi et al.
(2004) relataram taxa de infecção significativamente maior em fêmeas.
Através de análise por regressão logística, Bartmann e Araújo (2004), Zárate et al.
(2003) e Papini et al. (2005) concluíram que não houve associação entre sexo infecção por
protozoários do gênero Giardia.
De acordo com os resultados da análise bivariada, animais em pró-estro não
apresentaram taxas de infecção significativamente maiores quando comparados aos demais
(Tabela 15), ao contrário do observado no caso de infecções por helmintos.
Não foi detectada na análise bivariada diferença significativa entre as freqüências de
infecção por protozoários em cães enfermos e em cães saudáveis (Tabela 15). Enfermidades
concomitantes à infecção por Cryptosporidium sp. podem levar ao aparecimento de sintomas
nos animais, principalmente naqueles com menos de seis meses de idade (IRWIN, 2002). A
imunossupressão e o estresse decorrentes de inúmeras doenças podem exacerbar infecções por
Cystoisospora sp. (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005).
43
Não se observou significância estatística entre o grupo de cães esterilizados e o de não
esterilizados quando se procedeu à análise bivariada (Tabela 16). Entretanto, segundo Bugg et
al. (1999), cães inteiros têm maior probabilidade de serem infectados por Cystoisospora sp. e
Giardia sp.do que os esterilizados.
Não houve associação entre administração de anti-helmínticos e infecção na análise
bivariada (Tabela 16). Especula-se que os protozoários, não afetados por anti-helmínticos nas
doses e esquemas terapêuticos rotineiramente empregados, possivelmente estariam
colonizando o nicho deixado vago pelos helmintos eliminados pelos tratamentos (BUGG et
al., 1999). Isso explicaria a maior freqüência de protozoários em cães tratados com anti-
helmínticos até trinta dias antes da coleta das fezes para exame (Tabela 16). Em contrapartida,
os animais nunca tratados apresentaram uma taxa de infecção maior do que os tratados de 181
a 365 dias e há mais de 365 dias. Há relatos na literatura de que o número de vezes que um
cão foi tratado no último ano exerceu efeito significativo na detecção de oocistos de C. canis,
sendo que, para cada tratamento que um cão recebeu no último ano, o risco de infecção por
Giardia sp. aumentou 1,2 vezes (BUGG et al., 1999). Dessa forma, novamente é reforçada a
necessidade de submeter os cães a exames coproparasitológicos, não somente para a detecção
de infecções por helmintos, mas, também, por protozoários. Identificando-se a presença de
estádios parasitários nas fezes, mesmo sem sintomatologia clínica, é possível a adoção de um
tratamento adequado e específico antes mesmo do aparecimento de sintomas que possam
comprometer a saúde do animal. Esses exames profiláticos são de grande valor, visto que em
inúmeras vezes os cães albergam parasitos sem manifestar nenhum sinal ou alteração clínica.
O tipo de alimentação dos cães, bem como o consumo exclusivo de ração adquirida
em embalagens fechadas, foram variáveis que não apresentaram significância estatística no
que diz respeito à infecção por protozoários, segundo os resultados da análise bivariada
(Tabela 16). No caso de infecções por Cystoisospora sp., alimentar-se regularmente de carne
crua não foi uma variável associada à infecção (SAGER et al., 2006). Deve-se evitar que os
cães predem roedores, hospedeiros intermediários deste coccídio, como uma das formas de
controle da infecção pelo mesmo (GIGLI, 2000), pois cães semidomiciliados, com a
possibilidade de se alimentar de roedores, apresentaram taxas de infecção significativas
estatisticamente (SAGER et al., 2006).
Em estudo conduzido por Papini et al. (2005), a análise estatística por regressão
logística revelou associação entre infecção por Giardia sp. em cães de abrigos e o consumo de
ração comercial úmida. A possível explicação dada para este achado foi a de que este tipo de
alimento seria mais facilmente contaminado por cistos do parasito e que os mesmos poderiam
sobreviver mais facilmente na ração úmida do que na seca.
Não foi detectada, na análise bivariada, diferença significativa entre cães que
consumiam apenas água filtrada e aqueles que não o faziam (Tabela 16), embora o primeiro
grupo tenha apresentado maior taxa de infecção. Os oocistos de Cryptosporidium sp. são
resistentes à maioria dos desinfetantes, incluindo os utilizados rotineiramente no tratamento
da água destinada ao consumo, como o cloro (MONIS; THOMPSON, 2003; COMPANION
ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005), o que não torna a água filtrada mais segura. Além
disso, os oocistos são pequenos suficientes para passar pelos processos de filtragem
comumente utilizados, mas a fervura da água para consumo poderia reduzir os riscos de
contrair a infecção. Os cistos de Giardia sp. também são resistentes ao processo comum de
cloração empregado no tratamento da água (HARP, 2003).
Segundo o Companion Animal Parasite Council (2005), o hábito de consumir água do
vaso sanitário apresentado por alguns animais aumenta o risco de adquirir a infecção a partir
de humanos. Ressaltando mais uma vez que mesmo que somente água filtrada seja fornecida
aos cães, estes também podem beber água de vasos sanitários, “boxes” e vasos de plantas,
sem o conhecimento do proprietário, além de ter acesso a outras fontes de infecção.
44
Não houve diferença significativa entre os cães que residiam em apartamentos e em
casas ao se proceder à análise bivariada (Tabela 16). Cães e humanos podem compartilhar
espécies de Cryptosporidium, ainda que as infecções sejam assintomáticas (ROBERTSON et
al., 2000; COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005), assim como espécies de
Giardia, o que explicaria a taxa de infecção um pouco mais elevada nos cães que residiam em
apartamentos, onde os animais têm contato mais estreito com os seres humanos.
Comparando-se cães mantidos dentro e fora de casa, foi demonstrado por Itoh et al.
(2001) que o primeiro grupo foi significativamente mais infectado por Giardia sp. Isto,
segundo os autores, poderia estar relacionado às idades e às procedências dos animais do
estudo, pois a maioria dos cães mantidos dentro de casa tinha de um a seis meses de idade e
provinha de “pet shops” ou canis. No entanto, não foi especificado se os animais mantidos
fora de casa tinham acesso à rua.
De acordo com os resultados da análise bivariada, as variáveis acesso à rua e acesso à
terra não foram significativas em relação à infecção por protozoários (Tabela 16). Em
contrapartida, Bugg et al. (1999) relataram que cães que passam a maior parte do tempo fora
do ambiente domiciliar são mais passíveis de serem parasitados por C. canis e Giardia sp.
Mesmo que as variáveis não tenham sido significativas, deve-se lembrar que áreas com terra
são de difícil descontaminação (COMPANION ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005) e,
portanto, o acesso às mesmas pode contribuir para o aumento das taxas de infecção por
parasitos.
As condições de higiene do ambiente e a remoção domiciliar diária das fezes foram
variáveis associadas à infecção por protozoários, mesmo com o número reduzido de animais
por categorias, principalmente no caso de remoção das fezes (Tabela 16). A primeira variável
manteve-se significativa à análise multivariada (Tabela 18), mas não a segunda, o que pode
ser explicado pelo fato de higiene do ambiente abranger vários aspectos, como a ausência ou
presença de detritos, roedores e material de construção, além de se considerar a própria
remoção de fezes. Animais que viviam em locais com higiene inadequada tiveram 2,29 (1 /
0,4365) vezes mais chances de estarem infectados por protozoários. É válido ressaltar que as
informações pertinentes a estas variáveis foram fornecidas pelos proprietários e sua
veracidade não foi confirmada pela pesquisadora.
A higiene do ambiente não foi uma variável significativa no caso de infecções por
helmintos, ao contrário do observado nas infecções por protozoários. Isto pode ser explicado
pela resistência que os protozoários apresentam contra a maioria dos desinfetantes utilizados
na limpeza. Além disso, as formas evolutivas destes parasitos são eliminadas nas fezes já
infectantes ou necessitam de pouco tempo no ambiente para tanto.
Os oocistos de Cryptosporidium sp. e cistos de Giardia sp. são eliminados nas fezes
caninas já infectantes e sobrevivem no ambiente por períodos extensos (COMPANION
ANIMAL PARASITE COUNCIL, 2005). No caso de Cystoisospora sp., os oocistos
esporulados resistem a condições ambientais adversas e, se não forem expostos ao
congelamento ou a temperaturas extremamente altas, podem permanecer viáveis por até um
ano em ambientes úmidos e protegidos (FAYER, 1980; COMPANION ANIMAL PARASITE
COUNCIL, 2005). Ademais, a falta de higiene promove a disseminação dos oocistos,
acarretando surtos de cistoisosporose em locais onde há aglomeração de cães (RODRIGUES;
MENEZES, 2003). Portanto, recomendam-se higiene adequada do ambiente e remoção diária
das fezes dos animais no controle das infecções por protozoários.
No que se refere ao proprietário, não se observou significância estatística para
nenhuma das variáveis através da análise bivariada (Tabela 17), mas as taxas de infecção
foram maiores em cães que pertenciam a pessoas com renda familiar mensal de até R$ 500,00
e indivíduos com até dezoito anos de idade. Assim como discutido no caso de infecções por
parasitos gastrintestinais em geral, indivíduos com renda mensal baixa nem sempre têm
45
condições financeiras de adquirir medicamentos para seus animais, assim como os
proprietários jovens algumas vezes são despreparados no que se refere ao controle parasitário
de seus cães, por desinteresse ou pura desinformação.
Assim como observado no presente estudo no que se refere à infecção por
protozoários, Zárate et al. (2003), empregando a regressão logística como método de análise
estatística, não identificaram associação entre infecção por parasitos do gênero Giardia e o
nível sócio-econômico do proprietário, classificando os estratos populacionais como alto,
médio-alto, médio, médio-baixo e baixo.
No modelo final, o teste de Hosmer & Lemeshow apresentou significância de 0,9751,
enquanto a proporção de acertos entre os casos positivos foi 53,38% e a proporção de acertos
no modelo total foi 65,00%.
46
5 CONCLUSÕES
As altas freqüências de infecções por parasitos gastrintestinais nos cães avaliados
neste estudo sinalizam deficiências nas ações de controle.
A variável idade do animal esteve associada significativamente aos três eventos
avaliados, indicando que medidas profiláticas e terapêuticas devem ser aplicadas
especialmente em animais jovens, visto que os mesmos são a principal fonte de contaminação
ambiental, por eliminarem altas quantidades de formas evolutivas parasitárias em suas fezes.
Já os adultos devem ser monitorados por meio de exames parasitológicos de fezes, sobretudo
aqueles expostos aos fatores associados identificados neste estudo, dado que, sob
determinadas circunstâncias, como pró-estro, podem contaminar o ambiente. Após a
realização dos exames, deve-se, então, proceder ao tratamento dos cães adultos infectados.
Este estudo demonstra, também, que o controle de parasitos gastrintestinais não pode
ser baseado apenas na administração de anti-helmínticos, mas num conjunto que envolve
exames coproparasitológicos, saneamento do ambiente onde vive o animal e grau de
escolaridade do proprietário.
47
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Neste estudo transversal, além das freqüências dos parasitos gastrintestinais em cães,
foram identificados fatores associados à infecção. Para a identificação de fatores de risco seria
necessária a realização de um estudo do tipo coorte, embora muitos trabalhos divulguem
erroneamente a identificação de fatores de risco quando, na verdade, o que se observam são
fatores associados, que podem ser de risco ou não.
Os resultados observados nesta pesquisa nem sempre foram similares aos reportados
na literatura, já que os fatores associados às infecções, inclusive aqueles além dos avaliados
neste trabalho como procedência dos cães, coabitação com outros cães, localização
geográfica, ambiente (tipo de solo e altitude) e clima (chuva, temperatura e umidade) ,
influenciam a freqüência das mesmas. Além disso, aspectos metodológicos como tamanho da
amostra, protocolo de amostragem e técnicas diagnósticas podem explicar, em parte,
resultados diferentes entre estudos. Portanto, os resultados deste estudo são avaliados de
forma mais adequada e consistente quando comparados a investigações que apresentam
metodologias e características semelhantes no que diz respeito aos fatores mencionados.
Uma amostra reduzida total ou por categorias impossibilita a obtenção de um
modelo estatístico de confiança. A falta de aleatoriedade leva à não representatividade da
amostra em relação à sua população e pode levar à não obtenção de número suficiente em
determinadas categorias. Na análise bivariada deste estudo, o número reduzido de cães por
classes, mesmo quando os desfechos apresentavam amostra total suficiente, gerou resultados
não significativos ou com amplos intervalos de confiança, caso das variáveis pró-estro,
esterilização e remoção domiciliar diária das fezes, suscitando cuidados quanto à extrapolação
dos resultados, inclusive devido ao fato deste estudo ter validade interna, mas não externa.
Portanto, novas investigações devem apresentar amostragem suficiente no que diz respeito às
variáveis estudadas.
Cada região apresenta suas peculiaridades, não somente em relação aos aspectos
geográficos e climáticos, mas também às características e hábitos de suas populações humana
e canina. Fatores culturais como bons hábitos de higiene pessoal e ambiental, recolhimento
das fezes caninas nas áreas públicas pelos proprietários, assistência veterinária periódica e
administração de anti-helmínticos aos cães regularmente e aspectos demográficos, como
população reduzida ou inexistente de animais de rua (animais estes que contribuem para a
contaminação ambiental), certamente favorecem o decréscimo das freqüências de parasitos
gastrintestinais em cães.
Variações ambientais e mudanças climáticas podem afetar os parasitos, acarretando
variações nas freqüências de infecções. A infecção por helmintos é mais freqüente em áreas
tropicais e subtropicais, onde o ambiente quente e úmido favorece a sobrevivência, o
desenvolvimento e a persistência destes parasitos.
Diferentes métodos diagnósticos apresentam diferentes sensibilidades e
especificidades, influenciando diretamente os resultados dos exames. Por isso, deve-se aplicar
a técnica mais adequada para a pesquisa de cada parasito, de forma a evitar resultados
subestimados. Nas necropsias são verificadas as maiores taxas de infecção por vários
parasitos gastrintestinais, já que este procedimento permite a visualização dos parasitos e o
emprego de outras técnicas para diagnóstico, como exames histopatológicos e digestão de
mucosa. Ademais, é freqüente a utilização de cães errantes para tal método. Esses cães não
são submetidos a qualquer controle sanitário e, assim, são mais expostos a parasitos.
O desenvolvimento de um trabalho abordando o número de cães no ambiente seria
interessante, pois a coabitação com outros cães pode interferir nas freqüências dos parasitos.
48
Entretanto, no presente estudo optou-se por não verificar se havia associação da infecção com
o número de cães vivendo no mesmo ambiente devido aos hábitos dos animais. Foi observado
que, na maioria dos casos, os cães tinham contato freqüente com outros que viviam nas
proximidades, direta (através de “visitas” ou pelo hábito de brincar diariamente com o cão do
vizinho) ou indiretamente (através de grades). Dessa forma, não seria possível a avaliação da
variável “número de animais no ambiente” de forma consistente.
A análise multivariada é imprescindível para determinar a contribuição individual real
de cada fator, pois somente a análise bivariada não é suficiente para se afirmar que existe
associação entre variável e evento, não eliminando possíveis fatores de confundimento.
A alta freqüência de parasitos gastrintestinais em cães indica que há lacunas a serem
preenchidas no que se refere ao controle e tratamento das infecções. O desconhecimento e a
falta de interesse do proprietário, bem como a omissão do médico veterinário em fornecer
informações mesmo quando não questionado, contribuem para esta realidade. Os fatores
associados às infecções identificados nesta investigação devem ser de conhecimento dos
médicos veterinários, que devem fornecer tais informações aos proprietários, de maneira que,
mesmo que as medidas de controle e de tratamento sejam aplicadas a todos os cães, seja dada
maior ênfase aos animais que apresentam ou são submetidos aos fatores identificados.
49
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60
ANEXOS
Anexo A - Formulário de Avaliação Individual e Entrevista
61
ANEXO A Formulário de Avaliação Individual e Entrevista
FORMULÁRIO DE AVALIAÇÃO INDIVIDUAL Nº_______
DATA: __________ CLÍNICA: __________________
I DADOS GERAIS:
Animal: __________ Raça: __________ Nascimento: ______
Sexo: ____ ( ) Pró-estro ( ) Gestante ( ) Lactante (parto: ____) ( ) Esterilizado
Proprietário: ________________________________________________
Endereço: ____________________________________ Tel.: _____________________
II MANEJO:
a) Anti-helmíntico: ( ) sim - Quando: _________ ( ) não
b) Água: ( ) filtrada ( ) filtrada e/ou _______________________
c) Alimentação: ( ) somente ração ( ) ração e _________________________
d) Ração comprada em saco fechado: ( ) sim ( ) não
e) Acesso à rua: ( ) sim ( ) não
f) Domicílio: ( ) apartamento ( ) casa
g) Acesso à terra: ( ) sim ( ) não
h) Condições de higiene do ambiente boas: ( ) sim ( ) não
i) Remoção domiciliar diária das fezes: ( ) sim ( ) não
III EXAME CLÍNICO:
a) Enfermidades atualmente: ( ) sim ( ) não
b) Fezes: ( ) normoquesia ( ) alteradas - Consistência: ___________________
Coloração: _______________ Elementos anormais:___________________
c) Lesões / alterações clínicas: ( ) sim Quais: ________________________ ( ) não
IV DADOS DO PROPRIETÁRIO E / OU RESPONSÁVEL PELO ANIMAL:
a) Renda familiar mensal: ( ) até R$ 500,00 ( ) R$ 501,00 a R$ 1.000,00
( ) R$ 1.001,00 a R$ 2.000,00 ( ) R$ 2.001,00 a R$ 4.000,00 ( ) > R$ 4.000,00
b) Grau de escolaridade do proprietário:
( ) ensino fundamental ( ) ensino médio ( ) ensino superior
( ) completo ( ) incompleto ( ) cursando
c) Número de pessoas no ambiente familiar: ( ) 1 ( ) 2 ( ) 3 ou 4 ( ) > 4
d) Faixa etária: ( ) até 18 anos ( ) 19-30 ( ) 31-50 ( ) 51-65 ( ) > 65 anos
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