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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
CÂMPUS DE BOTUCATU
HELMINTOFAUNA DE Chelonia mydas NECROPSIADAS
NA BASE DO PROJETO TAMAR-IBAMA EM UBATUBA,
ESTADO DE SÃO PAULO, BRASIL
MAX RONDON WERNECK
BOTUCATU - SP
2007
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Biologia Geral e
Aplicada do Instituto de Biociências,
Câmpus de Botucatu, UNESP, para
obtenção do título de Mestre em Biologia
Geral e Aplicada.
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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
CÂMPUS DE BOTUCATU
HELMINTOFAUNA DE Chelonia mydas NECROPSIADAS
NA BASE DO PROJETO TAMAR-IBAMA EM UBATUBA,
ESTADO DE SÃO PAULO, BRASIL
Mestrando: MAX RONDON WERNECK
Orientador: REINALDO JOSÉ DA SILVA
BOTUCATU - SP
2007
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Biologia Geral e
Aplicada do Instituto de Biociências,
Câmpus de Botucatu, UNESP, para
obtenção do título de Mestre em Biologia
Geral e Aplicada.
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DA INFORMAÇÃO
DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: Selma Maria de Jesus
Werneck, Max Rondon.
Helmintofauna de Chelonia mydas necropsiadas na base do projeto Tamar-
Ibama em Ubatuba – SP / Max Rondon Werneck. – 2007.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto de
Biociências de Botucatu, 2007.
Orientador: Reinaldo José da Silva
Assunto CAPES: 21302022
1. Helmintofauna - Ubatuba (SP) 2. Tartaruga - Parasito 3.
Parasitologia
CDD 598.130981
Palavras-chave: Chelonia mydas; Endoparasitas; Helmintofauna; Tartarugas
marinhas; Trematoda
Dedicatória
Aos meus pais Eduardo e Paulina, e meus irmão Pedro e Rodrigo, estamos sempre
juntos.
Agradecimentos
• Ao Professor Dr. Reinaldo José da Silva, por acreditar neste projeto;
• À equipe do projeto TAMAR em Ubatuba, pela ajuda e compreensão nas
ausências;
• À Cecília Baptistotte, pela ajuda inicial, contribuições e por acreditar
sempre neste meu trabalho;
• Aos amigos adquiridos nestes dias de trabalho pelo laboratório;
•
Paula Baldassin, essa é para você Pó: pela ajuda, incentivo e enorme
paciência!
• A Hermes mais uma vez, por proporcionar mais algumas
aventuras.
MUITO OBRIGADO A TODOS VOCÊS.
SUMÁRIO
Introdução geral .........................................................................................................................................................
.
1
Artigo 1: Helmintofauna de Chelonia mydas necropsiadas na base do
projeto Tamar-Ibama em Ubatuba, São Paulo, Brasil ............................................................................
.
9
Resumo ..............................................................................................................................................................
.
11
Abstract ...........................................................................................................................................................
.
12
Introdução ......................................................................................................................................................
.
13
Material e Métodos ...................................................................................................................................
.
13
Resultados ...................................................................................................................................................... 14
Discussão ........................................................................................................................................................ 31
Agradecimentos ..........................................................................................................................................
32
Referências bibliográficas .....................................................................................................................
.
33
Artigo 2: Learedius learedi Price 1934 (Digenea, Spirorchiidae) in Chelonia mydas
Linnaeus 1758 (Testudines, Chelonidae) in Brazil: case report ...................................................... 38
Abstract ...........................................................................................................................................................
.
39
Resumo ............................................................................................................................................................ 39
Introduction
................................................................................................................................................... 39
Case descriptions
……................................................................................................................................ 40
Discussion ...................................................................................................................................................... 42
Acknowledgements ................................................................................................................................... 44
References
...................................................................................................................................................... 44
Conclusão
...................................................................................................................................................................
.
45
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 1
Introdução Geral
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 2
INTRODUÇÃO
Os répteis surgiram à cerca de 180 milhões de anos e dominaram o planeta por um
longo período de tempo. Atualmente esses animais ocupam os ambientes terrestres (jabutis e
tartarugas gigantes, como as de Galápagos), ambientes aquáticos e terrestres (cágados, tigres
d’água e tracajás) e marinhos (tartarugas marinhas) (Navarro, 1994).
As tartarugas marinhas são animais caracterizados principalmente pela grande
adaptação a ambientes aquáticos, através do desenvolvimento de uma carapaça hidrodinâmica
e membros transformados em nadadeiras, mantendo a dependência do ambiente terrestre para
sua ovoposição, sendo ainda um importante componente deste ecossistema, principalmente
nas regiões tropicais até o nível subtropical (Pritchard, 1997).
Das sete espécies de tartarugas marinhas no mundo, cinco são encontradas no Brasil:
tartaruga de couro ou gigante (Dermochelys coriacea Linnaeus, 1758), tartaruga cabeçuda ou
mestiça (Caretta caretta Linnaeus, 1758), tartaruga oliva (Lepidochelys olivacea Escholtz,
1829), Tartaruga de pente, verdadeira ou legítima (Eretmochelys imbricata Linnaeus, 1766) e
tartaruga verde ou aruanã (Chelonia mydas Linnaeus, 1758) (Marcovaldi & Marcovaldi,
1999).
O Projeto Tamar-Ibama foi criado em 1980 para, através de pesquisa, proteção e
manejo, contribuir para a preservação das tartarugas que ocorrem na costa Brasileira (Tamar,
2005a). A Base do Projeto Tamar-Ibama em Ubatuba foi à primeira base implantada em área
de alimentação de tartarugas, principalmente devido à região do Litoral Norte do Estado de
São Paulo apresentar uma elevada concentração de C. mydas e ainda ocorrências de C.
caretta, E. imbricata e D. coriacea em alto mar (Gallo et al., 2006). A partir de 2002, a base
de Ubatuba passou a contar com o Centro de Reabilitação de Tartarugas Marinhas (CRTM).
Os casos mais comuns de atendimento de tartarugas no CRTM incluem a fibropapilomatose,
afogamentos e animais debilitados (Tamar, 2005b).
De etiologia não elucidada, a fibropapilomatose caracteriza-se pelo crescimento
tumoral da pele e, às vezes, órgãos internos com grande variabilidade de tamanho, coloração e
formato, sendo inclusive potencialmente fatal para esses animais. Essa doença foi observada
no Brasil pela primeira vez em 1986 (Baptistotte et al., 2001).
Os afogamentos constituem um dos problemas observados na região de Ubatuba,
principalmente devido ao emaranhamento dos animais nas redes de pesca artesanais. As redes
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 3
de pesca são potencialmente fatais devido ao bloqueio dos movimentos dos animais que
impedem seu retorno à superfície para respirar (Werneck et al., 2004).
Dentre todos os casos atendidos, os animais debilitados são aqueles que envolvem
maior diversidade de causas. Estes animais são aqueles geralmente encontrados após encalhe
de praia ou ainda animais com pouca mobilidade ou ausência de reflexo de fuga, podendo ser
encontrados flutuando, acompanhados na maioria das vezes por uma grande quantidade de
ectoparasitas e/ou epibiontes apresentando ainda sinais menos específicos como a atrofia
muscular, fragilidade óssea e anemia. Infecções secundárias podem estar associadas a estes
casos. Além disso, nota-se que estes animais podem hospedar grande quantidade de
endoparasitas (Werneck et al., 2005).
Em tartarugas marinhas, muitos trematódeos e nematódeos têm sido descritos na
literatura mundial e a maioria destes parasitos é encontrada em trato gastrintestinal (George,
1997). Dentre as classes de helmintos parasitas de tartarugas marinhas na Costa Brasileira,
apenas nematódeos e trematódeos foram relatados. Entre os nematódeos, três espécies foram
encontradas em C. mydas: Kathlania leptura Rud., 1819 Travassos, 1918; Sulcascaris sulcata
Rudolphi, 1819 Hartwich, 1957; e Tonaudia freitasi Vicente & Santos, 1968 (Vicente et al.,
1993). Além disso, Silva et al. (2006) relataram a ocorrência de S. sulcata e K. leptura em
indivíduos juvenis de C. caretta. Quanto aos trematódeos, existe maior diversidade de
parasitas descritas e o hospedeiro mais estudado é C. mydas. Outros relatos envolvendo a
espécie C. caretta também foram publicados (Travassos et al., 1969).
A primeira referência sobre trematódeos parasitas de C. mydas na costa brasileira data
do ano de 1901. A espécie descrita (Monostoma trigonocephalum Rudolphi, 1809) pertencia à
Família Pronocephalidae, sendo este material identificado por Braun e depositado no Museu
de Viena (Ruiz, 1946).
Posteriormente, Travassos (1934) publicou o trabalho intitulado “Synopse dos
Paramphistomoidea”, no qual, através de uma revisão bibliográfica, relatou as várias espécies
desta superfamília (Schizamphistoma scleroporum Creplin, 1844, Schizamphistomoides
spinulosum Looss, 1901, Microscaphidium reticulare Van Beneden, 1859, Microscaphidium
aberrans Looss, 1902, Polyangium linguatula Looss, 1899, Polyangyum miyajimai
Kobayashi, 1921, Angiodictyum parallelum Looss, 1901, Octangium sagitta Looss, 1899,
Octangium hasta Looss, 1902, Octangium proteus Kobayashi, 1921 e Deuterobaris proteus
Brandes, 1891), porém nenhum parasita de C. mydas relatado neste trabalho tinha até o
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 4
momento sido descrito em animais da costa brasileira.
Freitas & Lent (1938), após necropsia de um exemplar juvenil proveniente do Rio de
Janeiro, obtiveram três exemplares de um trematódeo desconhecido, que foi descrito como
Metacetabulum invaginatum Freitas & Lent 1938. Os autores criaram a partir desta espécie
uma nova família denominada Metacetabulidae. Neste mesmo trabalho, a partir de amostras
depositadas na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz, os autores descreveram
outras duas espécies, Orchidasma amphiorchis Braun, 1899 e Polyangium linguatula Looss,
1899, que não haviam sido relatadas para o Brasil.
Ruiz (1943) identificou uma nova espécie de trematódeo, denominada como
Neoctangium travassosi Ruiz 1943, proveniente de uma tartaruga marinha encontrada no
litoral Sul paulista, porém o autor não identificou em qual espécie de tartaruga marinha o
parasita foi coletado (provavelmente C. mydas).
Ruiz (1946), após revisão bibliográfica e análise de material depositado em Coleções
Helmintológicas do Instituto Butantã e do Instituto Oswaldo Cruz, apresentou uma revisão
sobre a Família Pronocephalidae, descrevendo as espécies encontradas na região brasileira
bem como aquelas descritas para outras regiões. Através desta análise bibliográfica o autor
apresentou uma nova reorganização da Família Pronocephalidae, descrevendo 28 gêneros
agrupados em 7 subfamílias, entretanto apenas cinco gêneros são descritos em C. mydas na
costa brasileira. São eles: Pronocephalus Loss, 1899, com as espécies Pr. trigonocephalus
Loss, 1899 e Pr. minutus Ruiz, 1946; Cricocephalus Loss, 1899, com a espécie C. albus Kuhl
et Hasselt, 1822; Pyelosomum Loss, 1899, com a espécie P. crassum Loss, 1901;
Pleurogonius Loss, 1901, com as espécies P. longiusculus Looss, 1901, P. trigonocephalus
Rudolphi, 1809, P. linearis Loss, 1901 e P. lobatus Loss, 1901; e Metacetabulum Freitas &
Lent, 1938, com a espécie M. invaginatum.
Travassos et al. (1969) realizaram revisão sobre trematódeos de ocorrência no Brasil e
registraram os seguintes parasitos em C. mydas: N. travassosi, P. linguatula, M. invaginatum,
O. amphiorchis, Rhytidodes gelatinosus Braun, 1899, P. lobatus (sinonímia de
Glyphicephalus lobatus Looss, 1901), Pronocephalus obliquus Looss, 1901 (sinonímia de Pr.
trigonocephalus), C. albus, P. linearis, P. longiusculus, P. trigonocephalus, P. crassum, e
apresentaram Ruicephalus minutus Ruiz, 1946 como nova denominação para Pr. minutus.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 5
Thatcher (1997) em revisão mais recente sobre trematódeos neotropicais, relatou
alguns parasitas de C. mydas: O. amphiorchis, M. invaginatum, P. crassum, P. obliquus, P.
longiusculus, C. albus, R. minutus, P. linguatula e N. travassosi.
Matteazzi et al. (2002) relataram a ocorrência dos gêneros Cricocephalus e
Deuterobaris, recolhidos de indivíduos juvenis, provenientes da região do Litoral Norte do
Estado de São Paulo. Porém, os mesmos autores não apresentaram a identificação do material
ao nível de espécie.
Werneck et al. (2006a) relataram a ocorrência de Amphiorchis caborojoensis Fischthal
& Acholonu 1976 em um exemplar juvenil de E. imbricata e também Schizamphistomum
scleroporum Creplin, 1844 em intestino de C. mydas (Werneck et al. 2006b).
Portanto, analisando a literatura de trematódeos descritos em tartarugas marinhas na
Costa Brasileira verificamos que apenas 16 espécies foram descritas até o presente momento.
Por outro lado, Yamaguti (1971) relata a ocorrência de cerca de 60 espécies de trematódeos
descritos em tartarugas marinhas em diversas partes do mundo. Como esses animais
apresentam hábito migratório intenso (Musick & Limpus, 1997), é possível que outras
espécies de trematódeos possam ser encontradas nos animais que visitam a Costa Brasileira.
Assim, apesar dos diversos estudos realizados no Brasil, acredita-se que haja um número
maior de espécies de helmintos parasitas de quelônios marinhos.
Portanto, o objetivo do presente estudo é avaliar a helmintofauna das tartarugas
marinhas coletadas no Litoral Norte do Estado de São Paulo, no sentido de contribuir para o
conhecimento da fauna parasitária dos animais que visitam a Costa Brasileira.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 6
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1
BAPTISTOTTE, C.; SCALFONI, J. T.; GALLO, B. M. G.; SANTOS, A. S.; CASTILHOS, J.
C. DE; LIMA, E. H. S. M.; BELLINI, C.; BARATA, P. C. R. Prevalence of sea turtle
fibropapilomatosis in Brazil. In: ANNUAL SYMPOSIUM ON SEA TURTLE BIOLOGY
AND CONSERVATION, 21., Philadelphia. Proceedings..., Philadelphia: U.S. Department
of Commerce. 2001.
FREITAS, J. T., LENT, H. Sobre alguns trematodeos parasitos de Chelone mydas (L.),
principalmente Paramphistomoides. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.33, p.79-97,
1938.
GALLO, B. M. G.; MACEDO, S.; GIFFONI, B. B.; BECKER, J. H.; BARATA, P. C. R. Sea
turtle conservation in Ubatuba, Southeastern Brazil, a feeding area with incidental capture in
coastal fisheries. Chelonia Conservation and Biology. v.5, p.93-101, 2006.
GEORGE, R.H.. Health problems and diseases of sea turtles. In.: MUSIC, J.A. LUTZ. P.L.
(Eds.) The Biology of sea turtles: 1 ed. New York: CRC Marine Science series, 1997.
p.363-385.
MARCOVALDI, M. A.; MARCOVALDI G. G. Marine turtles of Brazil: The history and
structure of Projeto TAMAR-IBAMA. Biological Conservation, v.91, p.35-41, 1999.
MATTEAZZI, L.; SANTOS, S. M. C.; FERNANDEZ, J. S.; BECKER, J. H. Ocorrência de
endohelmintos no trato digestório de tartarugas marinhas, Chelonia mydas (Linnaeus, 1758)
(Testudines: Cheoniidae) encontradas mortas no litoral de Ubatuba-SP. In: ENCONTRO DE
INICIAÇÃO CIENTÍFICA, 7; MOSTRA DE PÓS-GRADUAÇÃO, 3., 2002, Taubaté.
Anais... Taubaté: UNITAU, 2002. p.127.
1
Referências bibliográficas segundo as normas da ABNT NBR 6023:2002.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 7
MUSICK, J. A. & LIMPUS, C. Habitat utilization and migration in juvenile sea turtles. In.:
MUSIC, J.A. LUTZ. P.L. The Biology of sea turtles: 1. ed. New York: CRC Marine Science
series, 1997. p. 137-164.
NAVARRO, C. E. K. G.; PACHALY, J. R. Manual de Hematologia Veterinária. 1. ed. São
Paulo: Livraria Varela, 1994.
PRITCHARD, P. C. H. Evolution, phylogeny and current status. In.: MUSIC, J.A. LUTZ.
P.L. (Eds.) The Biology of sea turtles: 1. ed. New York: CRC Marine Science series, 1997.
p.1-28.
RUIZ, J. M. Neoctangium travassosi gen. N. , sp. N. (Trematoda: Paramphistomoidea)
parasito de quelônio marinho. Chave dos gêneros da família Microscaphidiidae Travassos,
1922. Memórias do Instituto Butantan, v.17, p.35-45, 1943.
RUIZ, J. M. Pronocephalidae (Trematoda) Estudo das espécies brasileiras e revisão da
família. Memórias do Instituto Butantan, v.19, p.249-372, 1946.
SILVA, R. J.; WERNECK, M. R.; THOMAZINI, C. M.; MORI, E. S.; GOLÇALVES, V. T.;
LEITE, T. C.; GALLO, B. M.; BECKER, J. H. A helminthological survey of loggerhead
turtle, Caretta caretta (TESTUDINES, CHELONIIDAE), from Ubatub, State of São Paulo,
Brazil. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, 2006 (Artigo submetido).
TAMAR. Relatório de atividades Tamar, 2004. São Paulo, 2005a. 258p.
TAMAR. Relatório técnico anual - SP, 2004. São Paulo, 2005b. 109p.
THATCHER, V. E. Trematódeos neotropicais. 1. ed. Manaus: INPA, 1997, 553p.
TRAVASSOS, L. Synopse dos Paramphistomoidea. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz,
v.29, p.19-178, 1934.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 8
TRAVASSOS L.; FREITAS T.; KOHN. A. Trematódeos do Brasil. Memórias do Instituto
Oswaldo Cruz, v.67, p.1-886, 1969.
VICENTE, J. J.; RODRIGUES, H. O.; GOMES, D. C.; PINTO, R. M. Nematóides de répteis.
Revista Brasileira de Zoologia, v.10, p.1-183, 1993.
WERNECK, M. R.; BAPTISTOTTE, C.; GALLO, B. M. G.; BECKER, J. H. Reabilitação de
tartarugas marinhas atendidas pela base de Ubatuba - SP do Projeto Tamar-Ibama avaliação
dos 100 primeiros casos. In: CONGRESSO SOBRE LA INVESTIGACIÓN Y
CONSERVACIÓN DE TORTUGAS MARINAS DEL ATLÁNTICO SUR OCCIDENTAL,
2, 2004, San Clemente del Tuyú. Anais... San Clemente del Tuyú:[s.n.], 2004.
WERNECK, M. R.; LEITE, T. C.; MORI, E. S.; THOMAZINI, C. M.; GONÇALVES, V. T.;
BECKER, J. H.; SILVA, R. J. Helmintofauna de Chelonia mydas necropsiadas na Base do
Projeto Tamar-Ibama em Ubatuba – SP. In: CONGRESSO, 9; ENCONTRO DA
ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DE VETERINÁRIOS DE ANIMAIS SELVAGENS, 14,
2005, São José do Rio Preto. Anais... São José do Rio Preto: UNIRP, 2005. p. 42.
WERNECK, M. R.; BECKER, J. H.; GALLO, B. G.; SILVA, R. J. Amphiorchis
caborojoensis Fischthal & Acholonu 1976 (Digenea, Spirorchiidae) em Eretmochelys
imbricata (Linnaeus 1758) no Brasil. IN: CONGRESSO, 10; ENCONTRO DA
ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DE VETERINÁRIOS DE ANIMAIS SELVAGENS 15,
2006, São Pedro. Anais… São Pedro: Hotel Fonte colina verde, 2006a. p.104.
WERNECK, M. R.; BECKER, J. H.; GALLO, B. G.; SILVA, R. J. Primeiro registro da
ocorrência de Schizamphistomum scleroporum (Creplin, 1844) (Digenea: Paramphistomidae),
em Chelonia mydas (L.) na costa brasileira. IN: CONGRESSO, 3 DA SOCIEDADE
PAULISTA DE PARASITOLOGIA, 2006, Ubatuba. Anais… Ubatuba: UNITAU, 2006b.
YAMAGUTI, S. Digenea of Reptiles. In:___. Synopsis of digenetic trematodes of
vertebrates. 1. ed. Tokyo: Keigaku Publishing Co. 1971. p. 377-474.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 9
Artigo 1: Helmintofauna de Chelonia mydas necropsiadas na
base do projeto Tamar-Ibama em Ubatuba, São Paulo, Brasil
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 10
HELMINTOFAUNA DE Chelonia mydas NECROPSIADAS NA BASE DO PROJETO
TAMAR-IBAMA EM UBATUBA, SÃO PAULO, BRASIL
Max Rondon Werneck
1
, Berenice Maria Gomes Gallo
1
, José Henrique Becker
1
,
Reinaldo José da Silva
2
,
1
Fundação Pró-Tamar, Antônio Athanázio da Silva n.º 273, Bairro Itaguá, Ubatuba-SP Brasil,
[email protected];
2
Departamento de Parasitologia, Instituto de Biociências, UNESP, Botucatu, SP.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 11
RESUMO
O presente estudo relata o resultado da análise parasitológica de 62 exemplares juvenis da
espécie Chelonia mydas (L.) necropsiadas no Centro de Reabilitação de Tartarugas Marinhas
do Projeto TAMAR-IBAMA na região de Ubatuba, Litoral Norte do Estado de São Paulo,
Brasil. Trinta e três animais apresentaram parasitas da classe Trematoda das seguintes
espécies: Cricocephalus albus, Cricocephalus megastomum, Pleurogonius longiusculus,
Pronocephalus obliquus (Pronocephalidae), Deuterobaris proteus, Neoctangium travassosi,
Polyangium linguatula, Microscaphidium reticulare (Angiodictyidae) e Metacetabulum
invaginatum (Metacetabulidae). A prevalência variou de 3 a 66,7%, sendo as espécies N.
travassosi, D. proteus e M. invaginatum, aquelas de maior prevalência nos animais estudados.
A intensidade média de infecção foi maior na espécie da família Metacetabulidade (80,2) em
relação às famílias Angiodictyidae (35,7) e Pronocephalidae (7,3). Em 13 (39,4%) animais o
parasitismo foi monoespecífico, com predomínio das espécies N. travassosi e D. proteus. Por
outro lado, em 20 (60,6%) tartarugas foi observada associação entre parasitas, sendo
encontrado 2, 3, 4 ou 5 parasitas, sendo as freqüências desta associação de 33,3%, 0,06%,
0,18% e 0,03%, respectivamente. Observamos associação entre sinais de debilidade e carga
parasitária (p = 0,03).
Palavras-chave: Chelonia mydas, Tartarugas marinhas, Ubatuba, Helmintofauna, Trematoda.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 12
ABSTRACT
A parasitological survey of 62 juvenile specimens of the Chelonia mydas (L.) necropsied in
the Centro de Reabilitação de Tartarugas Marinhas of the Projeto TAMAR-IBAMA, Ubatuba
city, North Coast of the São Paulo State, Brazil, is presented. Thirty three animals were
parasitized by flukes of the following species: Cricocephalus albus, Cricocephalus
megastomum, Pleurogonius longiusculus, Pronocephalus obliquus (Pronocephalidae),
Deuterobaris proteus, Neoctangium travassosi, Polyangium linguatula, Microscaphidium
reticulare (Angiodictyidae) and Metacetabulum invaginatum (Metacetabulidae). The
prevalence varied from 3 to 66.7%, and the species N. travassosi, D. proteus and M.
invaginatum, presented the higher prevalence among the studied animals. The mean intensity
of infection was higher in the species of the family Metacetabulidade (80.2) in comparison to
the families Angiodictyidae (35.7) and Pronocephalidae (7.3). In 13 (39.4%) animals the
parasitism was monospecific, and the species N. travassosi and D. proteus were
predominates. On the other hand, in 20 (60.6%) sea turtles an association among parasites was
observed. It was found 2, 3, 4 or 5 parasites and the frequencies of this association were
33.3%, 0.06%, 0.18% and 0.03%, respectively. The relation between signs of weakness and
mean intensity of infection was also observed (p = 0.03).
Key-words: Chelonia mydas, Sea turtles, Ubatuba, Helmintofauna, Trematoda.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 13
INTRODUÇÃO
Das sete espécies de tartarugas marinhas que existem no mundo, cinco são
encontradas no Brasil: Dermochelys coriacea Linnaeus, 1758, Caretta caretta Linnaeus,
1758, Lepidochelys olivacea Escholtz, 1829, Eretmochelys imbricata Linnaeus, 1766 e
Chelonia mydas Linnaeus, 1758 (Marcovaldi & Marcovaldi, 1999).
A região de Ubatuba, litoral Norte do Estado de São Paulo, é uma importante área de
alimentação de juvenis de C. mydas e, com o objetivo principal de proteger as espécies de
tartarugas marinhas que freqüentam essa região, foi implantada a Base do Projeto
TAMAR/IBAMA. Nesta base, estão sendo realizadas atividades de pesquisa, educação
ambiental e desenvolvimento de alternativas econômicas para as comunidades de pescadores
que atuam principalmente na pesca artesanal (Gallo et al., 2006). Em Ubatuba os problemas
mais encontrados são a fibropapilomatose, afogamento em redes de pesca, colisão com
embarcação e a ocorrência de animais debilitados, sendo frequentemente observados nestes
animais a presença de ecto e endoparasitas (Werneck et al., 2004).
As tartarugas marinhas podem albergar grande quantidade de endoparasitas. Diversas
espécies de trematódeos e nematódeos têm sido descritas na literatura mundial e a maioria
destes parasitas é encontrada em trato gastrintestinal e sistema circulatório (George, 1997).
No Brasil, são relatadas a ocorrência de trematódeos e nematódeos em C. mydas
(Travassos et al., 1969; Vicente et al., 1993) e C. caretta (Travassos et al., 1969; Silva et al.,
2006). Apenas 17 espécies foram relatadas no Brasil. Como existe cerca 60 espécies de
helmintos parasitas de tartarugas no mundo (Yamaguti, 1971) e como as tartarugas
apresentam intenso hábito migratório (Musick & Limpus, 1997), é possível que outras
espécies de helmintos ocorram na Costa Brasileira.
Assim, o objetivo deste trabalho é avaliar a fauna helmintológica de indivíduos juvenis
da espécie C. mydas, necropsiadas no Centro de Reabilitação de Tartarugas Marinhas
(CRTM) do Projeto TAMAR-IBAMA, Base de Ubatuba.
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi realizado no período de maio de 2003 a julho de 2004. Os animais
estudados são provenientes da região de Ubatuba, Litoral norte do Estado de São Paulo, Brasil
(45° W, 23° 5’ S.).
Todos os animais incluídos no estudo foram recebidos mortos ou vieram a óbito
quando em tratamento no CRTM. A necropsia foi realizada de acordo com a técnica descrita
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 14
por Wyneken (2001). Todo o trato gastrintestinal foi analisado separadamente (esôfago,
estômago, intestino delgado e intestino grosso) sendo o conteúdo de cada segmento peneirado
e analisado separadamente a olho nu, utilizando-se recipiente de fundo escuro, pincel e
espátula.
Os helmintos recuperados foram fixados em solução de Álcool 70%, sem compressão.
Posteriormente, foram corados com carmim clorídrico e analisados em sistema
computadorizado de análise de imagens (QWin Lite 3.1, Leica). Todos os resultados
morfométricos estão apresentados em micrômetros e representam a média e sua amplitude de
variação (valores mínimo e máximo).
Para cada espécie encontrada foram determinadas a prevalência, intensidade média de
infestação e abundância média, de acordo com Bush et al. (1997). Os exemplares encontrados
foram depositados na Coleção Helmintológica do Instituto de Biociências de Botucatu
(CHIBB).
Para comparação do número de parasitas de animais debilitados e parasitados foi
empregado o teste não paramétrico de Mann-Whitney e o nível de significância adotado foi de
5%.
RESULTADOS
Sessenta e duas tartarugas juvenis (média de comprimento curvilíneo de carapaça de
39,1 cm e média de peso 7,8 kg) da espécie C. mydas foram necropsiadas. Destas 33 (53,2%)
eram positivas para endoparasitas.
Dentre as tartarugas positivas, 4 (12,1%) foram encaminhadas apresentando sinais de
debilidade (emaciação, desidratação, magreza e anemia) e 29 (87,9%) após emaranhamento
em rede de pesca e apresentavam sinais de afogamento (edema e enfisema pulmonar). Dentre
as tartarugas positivas e que apresentaram sinais de debilidade foi observado maior carga
parasitária em relação àquelas com história de emaranhamento em redes e/ou sinais de
afogamento (p = 0,03) (Tabela 1).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 15
Tabela 1. Intensidade média de infecção dos exemplares de Chelonia mydas procedentes do
Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil, classificados como debilitados ou
afogados.
Número de
animais
Mediana Mínimo – Máximo
Afogados
29 31 1 -189
Debilitados
4 480 104 – 841
Total
33 38 1 – 841
Apenas parasitas da classe Trematoda foram encontrados, sendo quatro pertencentes à
família Pronocephalidae, quatro à família Angiodictyidae e um pertencente a família
Metacetabulidae (Tabela 2).
A prevalência das espécies de trematódeos variou de 3 a 66,7%, sendo as espécies N.
travassosi, D. proteus e M. invaginatum, aquelas de maior prevalência nos animais estudados.
Por outro lado, observamos que a intensidade média de infecção foi maior na espécie da
família Metacetabulidade (80,2) em relação às famílias Angiodictyidae (média de 35,7) e
Pronocephalidae (média de 7,3). Fato semelhante foi observado para a abundância média, ou
seja, 14,22, 8,44 e 0,52 para as famílias Metacetabulidade, Angiodictyidae e Pronocephalidae,
respectivamente (Tabela 2).
Em 13 (39,4%) animais o parasitismo foi monoespecífico. Nesses casos houve
predomínio das espécies N. travassosi e D. proteus. Por outro lado, em 20 (60,6%) tartarugas
foi observado associação entre parasitas, no qual o animal apresentou 2, 3, 4 ou 5 parasitas,
sendo as freqüências desta associação de 33,3%, 0,06%, 0,18% e 0,03%, respectivamente
(Tabela 3).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 16
Tabela 2. Prevalência, intensidade média de infecção, abundância média e órgãos associados
à infecção dos helmintos parasitas de Chelonia mydas procedentes do Litoral
Norte do Estado de São Paulo, Brasil.
Parasita
Número
total de
parasitas
Número de
animais
parasitados
Prevalência
(%)
Intensidade
média de
infecção
Abundância
média
Local de
infecção
Família Pronocephalidae
Cricocephalus albus 79 4 12,1 19,8 1,27 EST
Cricocephalus megastomum 1 1 3,0 1,0 0,02 EST
Pleurogonius longiusculus 28 7 21,2 4,0 0,45 ID e IG
Pronocephalus obliquus 21 5 15,2 4,2 0,34 ID e IG
Família Angiodictyidae
Deuterobaris proteus 483 13 39,4 37,2 7,79 ES, ID e IG
Microscaphidium reticulare 32 1 3,0 32,0 0,52 ES, ID e IG
Neoctangium travassosi 1564 22 66,7 71,1 25,22 ES, ID e IG
Polyangium linguatula 13 5 15,2 2,6 0,21 ES, ID e IG
Família Metacetabulidae
Metacetabulum invaginatum 882 11 33,3 80,2 14,22 EST, ID e IG
Legenda: ES – esôfago; EST – estômago; ID - intestino delgado; IG – intestino grosso.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 17
Tabela 3. Associação entre os helmintos parasitas de Chelonia mydas procedentes do Litoral
Norte do Estado de São Paulo, Brasil.
Animal
Cricocephalus
albus
Cricocephalus
megastomum
Pleurogonius
longiusculus
Pronocephalus
obliquus
Deuterobaris
proteus
Microscaphidium
reticulare
Neoctangium
travassosi
Polyangium
linguatula
Metacetabulum
invaginatum
Número total de
espécies em
associa
ç
ão
1
X X 2
2
X X X 3
3
X X X X 4
4
X X 2
5
X -
6
X -
7
X -
8
X X 2
9
X X X 3
10
X X 2
11
X X X X 4
12
X X X X 4
13
X X 2
14
X -
15
X X X X 4
16
X -
17
X X 2
18
X -
19
X X X X X 5
20
X -
21
X X X X 4
22
X X 2
23
X X 2
24
X X X X 4
25
X -
26
X X 2
27
X -
28
X X 2
29
X X 2
30
X -
31
X -
32
X -
33
X -
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 18
DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DAS ESPÉCIES DE TREMATÓDEOS
ENCONTRADAS
Cricocephalus albus Kuhl & Hasselt, 1822
(Figura 1)
Descrição: parasita pequeno, com 2807,1 (2000,4 – 3777,8) de comprimento e 794,1 (675 –
987,2) de largura, com colar cefálico evidente, medindo 394,9 (297 – 495,6) de comprimento
e 581,4 (510,6 – 671,2) de largura, extremidade anterior afilada e posterior apresentando dois
processos papilares; ventosa oral subterminal, com 252,4 (212,5 – 309,6) de comprimento e
270,2 (229,5 – 339,4) de largura; faringe ausente; esôfago de difícil visualização; cecos
delgados terminando próximo a extremidade posterior, apresentando ainda números processos
laterais; bolsa do cirro bem desenvolvida, com 633,5 (443,6 – 731,7) de comprimento e 115,7
(89,7 – 147,1) de largura; testículos levemente lobados, situados na extremidade posterior do
corpo, com campos afastados e zonas coincidentes, testículo direito com 208,8 (222,3 –
325,2) de comprimento e 240,4 (195 – 286,7) de largura, testículo esquerdo com 297,5 (205,2
– 428,5) de comprimento e 247,6 (220,1 – 325,5) de largura; ovário pouco lobado, com 167,7
(110,3 – 233,4) de comprimento e 150,6 (101,7 – 228,6) de largura; glândula de Mehlis
medindo 130,4 (92,4 – 191,6) de comprimento e 109,7 (85,3 – 175,9) de largura; vagina
paralela a bolsa do cirro; útero apresentando numerosas alças ocupando toda a região medial
do corpo; ovos com 20,8 (17,0 – 24,5) de comprimento e 10,2 (53,0 – 12,7) de largura e
apresentando um filamento de cada lado.
Habitat: estômago.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1979–1981.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas no Brasil, Estado do Rio de
Janeiro (Ruiz, 1946), Panamá, Oceano Pacífico do Norte, América Central (Caballero et al.,
1955), Caribe (Gupta, 1961), Índia (Chattopadhyaya, 1972a); e em E. imbricata (Fischthal &
Acholonu, 1976).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 19
Figura 1. Exemplar de Cricocephalus albus (Segundo Ruiz, 1946).
Cricocephalus megastomum Looss, 1902
(Figura 2)
Descrição: parasita grande, espesso e de coloração avermelhada quando vivo, com 4432,0 de
comprimento e 1287,0 de largura, porção anterior arredondada e extremidade posterior
truncada com dois processos mamilares; ventosa oral grande, com 897,0 de comprimento e
1085,0 de largura, e ocupando toda a extremidade anterior do corpo; acetábulo ausente;
sistema digestivo de difícil visualização; bolsa do cirro grande, com 760,0 de comprimento e
151,0 de largura, dividido em duas partes: a primeira ocupando a linha média na região
equatorial, com formato mais ou menos reto, quando se observa uma constrição, e uma
segunda parte, com formato mais curvo, próxima do metratermo, já na região anterior do
parasita. As duas porções estão em posição dorsal ao útero; testículos lobados, ocupando a
extremidade posterior do corpo, testículo direito com 266,0 de comprimento e 249,0 de
largura e testículo esquerdo medindo 296,0 de comprimento e 198,0 de largura; ovário
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 20
pequeno, ocupando o terço final do corpo, com 211,0 de comprimento e 143,0 de largura;
útero com numerosas circunvoluções da região pré-testicular até a região da bolsa do cirro e
metratermo; metratermo grande no lado esquerdo da linha média no terço anterior do corpo;
vitelária constituída de pequenos folículos, ocupando as laterais da região posterior do corpo;
ovos com 32 (28 - 34) de comprimento e 12 (10 - 15) de largura e grande filamentos.
Habitat: estômago.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
o
1977.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas em Cuba (Groschaft et al.,
1977), Porto Rico (Dyer et al., 1995), Ubatuba, São Paulo, Brasil (presente estudo); e em E.
imbricata (Dyer et al., 1995).
Figura 2. Cricocephalus megastomum (Barra de escala = 1 mm).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 21
Pleurogonius longiusculus Looss, 1901
(Figura 3)
Descrição: corpo pequeno, alongado e delgado com extremidade anterior afilada e posterior
arredondada, com 6044,0 (3946,8 – 7956,3) de comprimento e 603,8,0 (427,6 – 702,1) de
largura, apresentando colar cefálico com sulco ventral mediano evidente; ventosa oral
pequena, terminal, com 111,6 (80,1 – 144,2) de comprimento e 258,6 (53,2 – 123,2) de
largura; esôfago longo e delgado, com 425,8 (355,9 – 513,9) de comprimento; cecos delgados
disposto paralelamente a borda do corpo e na região testicular contornam os testículos pela
região medial, tornando a serem laterais após os testículos; bolsa do cirro longa, na região
mediana do terço anterior do corpo, medindo 1183,8 (813,5 – 1523,0) de comprimento e 4935
(46,9 – 52,5) de largura; poro genital posterior a bifurcação cecal; testículos lobados, com
campos afastados e zonas coincidentes, testículo direito com 284,0 (196,0 – 423,8) de
comprimento e 200,9 (144,0 – 304,9) de largura, testículo esquerdo medindo 283,3 (205,4 –
400,9) de comprimento e 194,0 (103,5 – 264,1) de largura; ovário de contorno irregular, pré-
testicular, intra-cecal, com 132,2 (85,2 – 177,0) de comprimento e 129 (54,8 – 168,7) de
largura; vitelária com folículos pequenos ovalados, na maioria das vezes extracecais e pré
testiculares, ocupando toda a lateral do terço final do corpo; glândula de Mehlis pré-ovariana,
pré-testicular, na região mediana do corpo; útero com numerosas alças, ocupando a região
mediana do ovário até próximo a bolsa do cirro; ovos com 31,4 (25,5 – 26,5) de comprimento
e 16 (11,4 – 19,1) de largura e com um filamento em cada pólo.
Habitat: intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1989 – 1994 e 2002
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas no Brasil (Ruiz, 1946), Índia
(Chattopadhyaya, 1972b) e em C. caretta na Índia (Chattopadhyaya, 1972b).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 22
Figura 3. Pleurogonius longiusculus (Segundo Ruiz, 1946).
Pronocephalus obliquus Looss, 1901
(Figura 4)
Descrição: parasita pequeno, delgado e largo em sua porção final, com 4024,0 (2809,6 –
5424,6) de comprimento e 733,7 (545,1 – 978,5) de largura, com colar cefálico evidente e
com sulco ventral mediano pronunciado, região anterior afilada e posterior arredondada;
ventosa oral pequena e terminal, medindo 163,9 (149,3 – 179,1) de comprimento e 145,3
(120,5 – 172,0) de largura; esôfago longo e delgado, com 461,0 (320,5 – 579,7) de
comprimento; cecos delgados e pouco sinuosos; bolsa do cirro bem desenvolvida, no terço
anterior do corpo na região mediana, apresentando 851,2 (468,0 – 1225,3) de comprimento e
130,6 (63,6 – 170,8) de largura; testículos de formato arredondado, de posição diagonal,
ocupando o terço posterior do corpo, testículo anterior medindo 291,1 (179,3 – 450,4) de
comprimento e 229,5 (105,0 – 366,7) de largura, testículo posterior com 326,5 (214,6 –
445,6) de comprimento e 226,7 (88,8 – 310,4) de largura; ovário arredondado, intra-cecal,
pré-testicular, próximo a linha média da região posterior do corpo, medindo 158,3 (110,0 –
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 23
233,4) de comprimento e 133,1 (44,4 – 191,2) de largura; glândula de Mehlis do mesmo
tamanho que o ovário e posterior a este, com 124,0 (99,4 – 157,7) de comprimento e 129,1
(84,5 – 171,2) de largura; útero com numerosas alças ocupando a região mediana do corpo,
estendendo-se da região ovariana até a região da bolsa do cirro; vitelária com folículos
pequenos, agrupados em dois grupos extracecais nas laterais do corpo, estendendo-se da
região pós-testiculares até a região pré ovariana; ovos com 22,4 (18,7 – 26,6) de
comprimento e 11,5 (7,9 – 13,9) de largura e apresentando um filamento em cada pólo.
Habitat: intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1995 – 2001.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas no Brasil (Ruiz, 1946), Ilha de
Cepillo, Panamá, Oceano Pacífico de (Norte), América central (Caballero et al., 1955), Egito
e Japão (Yamaguti, 1971).
Figura 4. Pronocephalus obliquus (Segundo Ruiz, 1946).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 24
Deuterobaris proteus Brande, 1891
(Figura 5)
Descrição: parasita grande e delgado, com 8461,5 (5150,4 – 11700,7) de comprimento e
2470,8 (1203,5 – 4266,4) de largura, translúcido, extremidades arredondadas; ventosa oral
situada em um processo bem evidente, apresentando pequenos divertículos laterais; faringe
não observada; esôfago curto, com 930,0 (584,8 – 1407,6) de comprimento; cecos delgados,
dispostos paralelamente ao corpo, próxima da região mediana, terminando na região pós-
ovariana; bolsa do cirro ausente; testículos pouco lobados, com campos coincidentes e zonas
afastadas, situados na região equatorial, intracecais, anterior medindo 702,0 (420,3 – 1140,2)
de comprimento e 533,8 (286,8 – 1006,6) de largura, testículo posterior com 712,7 (408,7 –
1189,6) de comprimento e 483,3 (258,9 – 967,0) de largura; ovário redondo, pequeno, pós-
testicular e intra-cecal, com 179,8 (84,6 – 279,1) de comprimento e 180,6 (102,4 – 287,5) de
largura; glândula de Mehlis posterior ao ovário; poro genital próximo a ventosa oral; poro
excretor próximo à extremidade posterior do corpo; vitelária com distribuição em forma de
“U”, sendo o ramo direito mais longo que o esquerdo, mas ambos atingindo a zona do
testícula, na região posterior, a vitelária atinge a porção final dos cecos intestinais, ocupando a
área próximo ao ovário e glândula de Mehlis; útero formando poucas e amplas alças; ovos
com 91,6 (71,0 – 111,4) de comprimento e 55,4 (39,6 – 64,7) de largura.
Habitat: esôfago, intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1959 - 1974
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas na Flórida (Nigrelli, 1941), Índia
(Chattopadhyaya, 1972a), Porto Rico (Dyer et al., 1991, 1995), Brasil, Estado de São Paulo
(Matteazzi et al., 2002; Werneck et al., 2005).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 25
Figura 5. Deuterobarias proteus (Jones et al., 2005).
Neoctangium travassosi Ruiz, 1943
(Figura 6)
Descrição: parasita cilíndrico, grande, espesso, apresentando extremidade anterior afilada e
posterior apresentando dois processos papilares, medindo 7424,3 (1442,9 – 17289,2) de
comprimento e 2147,1 (329,4 – 3698,6) de largura; ventosa oral terminal, com 700,9 (209,8 –
8157,9) de comprimento e 435,0 (250,5 – 1936,2) de largura; faringe ausente; esôfago longo e
apresentando dilatações, com 986,0 (300,3 – 2994,0) de comprimento, cecos espessos e
bastante sinuosos, estendendo-se até próximo a extremidade posterior do corpo; poro genital
próximo a ventosa oral; bolsa do cirro ausente; testículos volumosos e bastante lobados, com
campos coincidentes e zonas afastadas, testículo anterior, medindo 1090,3 (369,7 – 2357,7) de
comprimento e 758,3 (384,6 – 1384,8) de largura e posterior com 1033,2 (372,3 – 2424,5) de
comprimento e 776,5 (326,4 – 1407,9) de largura; ovário esférico, intracecal e pós-testicular,
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 26
medindo 334,3 (117,5 – 566,9) de comprimento e 247,3 (67,3 – 420,0) de largura; glândula
Mehlis posterior ao ovário; útero intracecal formando alças situados na região mediana,
ventral aos testículos e intracecal em todo o seu trajeto; vitelária com campos intra e
extracecais; ovos de formato oval, com 86,5 (74,1 – 99,5) de comprimento e 60,3 (47,7 –
70,9) de largura.
Habitat: esôfago, intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1631-1664.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas e E. imbricata no Mar do Caribe
(Blair, 1987). A descrição de N. travassosi foi realizada no Brasil, Estado de São Paulo (Ruiz,
1943), porém o hospedeiro não foi identificado.
Figura 6. Neoctangium travassosi (Segundo Ruiz, 1943).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 27
Polyangium linguatula Looss, 1899
(Figura 7)
Descrição: corpo achatado e delgado, extremidade posterior arredondada e anterior levemente
afilada, medindo 7363,3 (6180,7 – 7792,1) de comprimento e 1063,2 (797,8 – 1281,0) de
largura; ventosa oral terminal, pequena, com 161,1 (107,4 – 201,0) de comprimento e 164,2
(142,3 – 195,3) de largura; faringe ausente; esôfago longo e delgado, com 1606,3 (873,1 –
1911,9) de comprimento; cecos espessos, terminando próximo a extremidade posterior do
corpo; poro genital próximo a ventosa oral; bolsa do cirro ausente; testículos com campos
coincidentes e zonas afastadas, de formato circular, intracecais, anterior medindo 350,2 (225,8
– 542,9) de comprimento e 300,0 (211,6 – 425,5) de largura, testículo posterior com 758,3
(1384,8 - 384,6) de comprimento e 355,7 (213,2 – 556,9) de largura; ovário pequeno, circular,
pos-testicular, intracecal, com 155,9 (121,4 – 180,1) de comprimento e 104,0 (83,1 – 131,1)
de largura; glândula Mehlis posterior ao ovário; vitelária extracecal desde o final do terço
anterior até a região posterior e intracecal da região pós-ovariana até o final do corpo; ovos
medindo 71,1 (55,1 – 82,7) de comprimento e 39,3 (29,7 – 51,2) de largura.
Habitat: esôfago, intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1984 – 1988.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas e em C. caretta no Egito (Costa
do Mediterrâneo), Austrália (Queenland), Singapura, Flórida, Brasil, Rio de Janeiro, Cuba e
Índia (Golfo de Manar) (Blair, 1986; Dayer et al., 1991).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 28
Figura 7. Polyangium linguatula (Freitas & Lent, 1938).
Microscaphidium reticulare (Van Beneden, 1859) Looss 1901
(Figura 8)
Descrição: parasita de formato alongado, delgado, extremidade anterior afilada e posterior
arredondada medindo, com 6728 de comprimento e 730,0 de largura; ventosa oral alongada,
apresentando dois divertículos (finos ou dilatados dependendo do exemplar), com 307,0 de
comprimento e 197,0 de largura; esôfago longo e delgado, com 1225,0 de comprimento;
cecos longos delgados, estendendo-se até quase a porção final do parasita; poro genital
próximo a bifurcação cecal; testículos levemente lobados, com campos coincidentes e zonas
afastadas, intracecal e acomodados na região equatorial do corpo, testículo anterior medindo
390,0 de comprimento e 203,0 de largura e posterior com 337,0 de comprimento e 166,0 de
largura; ovário pequeno, arredondado, intracecal, pós-testicular; glândula de Mehlis maior que
o ovário, de formato irregular, intracecal, medindo 161,0 de comprimento e 116,0 de largura;
útero ocupando a região intracecal, pouco sinuoso; vitelária com pequenos folículos
extracecais ocupando as laterais do corpo da região testicular até na região final dos cecos e
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 29
outros intracecais, distribuídos da região pós-ovariana até o final dos cecos; poro excretor
próximo a extremidade posterior do corpo; ovos não foram observados.
Habitat: esôfago intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1982 – 1983.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado em C. mydas na Austrália, Malásia, Japão,
Cuba, Egito, Gana, Mar do Norte (Blair, 1986), Ubatuba, São Paulo, Brasil (presente estudo).
Figura 8. Microscaphidium reticularis (Barra de escala = 1 mm).
Metacetabulum invaginatum Freitas & Lent, 1938
(Figura 9)
Descrição: corpo alongado, com porção anterior achatada e posterior retrátil, medindo 7781,6
(1252,8 – 10826,8) de comprimento e 603,8 (325,6 – 857,6) de largura; ventosa oral terminal
e pequena, com 95,7 (59,7 – 121,3) de comprimento e 97,9 (52,5 – 134,7) de largura; faringe
ausente; esôfago curto, com 246,5 (122,0 – 327,3) de comprimento; cecos delgados e
terminando próximo a extremidade posterior do corpo; bolsa do cirro medindo 1007,5 (295,1
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 30
– 168,3) de comprimento e 141,6 (60,9 – 180,8) de largura; testículos arredondados, pós-
ovarianos, intracecais, testículo anterior com 263,2 (120,6 – 450,8) de comprimento e 343,7
(124,2 – 467,8) de largura, testículo posterior com 292,8 (108,7 – 447,7) de comprimento e
353,1 (104,1 – 472,1) de largura; ovário intracecal, pré-testicular, com 187,6 (52,0 - 362,8) de
comprimento e 200,1 (21,5 – 299,0) de largura; glândula de Mehlis entre o testículo anterior e
o ovário, com 171,5 (102,5 – 234,0) de comprimento e 264,3 (188,8 – 389,7) de largura;
vitelária com poucos folículos grandes, extracecais e/ou intracecais, próximo da região
ovariana, com 733,6 (224,3 – 1325,4) de comprimento; útero sinuoso, situado da região
ovariana até próximo da região do terço proximal do corpo; ovos bi-operculados, com 26,1
(17,8 – 32,6) de comprimento e 7,5 – 16,6 de largura.
Habitat: Estômago, intestino delgado e grosso.
Material testemunho da espécie: CHIBB n
os
1943 – 1958 e 1975.
Distribuição geográfica/hospedeiro: relatado no Brasil (Freitas & Lent, 1938) e em E.
imbricata em Porto Rico (Fischtal & Acholonu, 1976).
Figura 9. Metacetabulum invaginatum (Segundo Freitas & Lent, 1938).
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 31
DISCUSSÃO
No presente estudo foi relatada a ocorrência de nove espécies de trematódeos parasitas
de C. mydas na Costa Brasileira. Yamaguti (1971) descreve cerca de 40 espécies de
trematódeos parasitas deste quelônio, mas até o momento apenas 16 espécies foram descritas
no Brasil (Ruiz, 1943; Ruiz, 1946; Travassos et al., 1969; Werneck et al., 2006), o que sugere
que haja outras espécies de trematódeos parasitando os animais na Costa Brasileira. No
presente estudo, dentre as espécies encontradas, apenas duas não foram relatadas
anteriormente para C. mydas no Brasil, M. reticulare e C. megastomum. Esse fato indica que
estudos futuros serão ainda necessários para melhor caracterização da helmintofauna parasita
de tartarugas marinhas no Brasil.
Apenas indivíduos jovens de C. mydas foram analisados já que a região de Ubatuba e
conhecida como importante área de alimentação de indivíduos juvenis (Gallo et al., 2006).
Indivíduos adultos são raramente encontrados nesta região e, mesmo assim, não há registro de
óbito desses animais. Porém, mesmo na literatura mundial, nota-se que análises de indivíduos
adultos não são encontradas.
Analisando o estado corporal das tartarugas necropsiadas, apenas quatro
apresentavam-se magras, com quantidade anormal de epibiontes e ectoparasitas. Estes
animais foram capturados após encalhe de praia ou flutuando próximo à praia e apresentavam
sinais de debilidade. Nestes indivíduos foi detectada maior carga parasitária quando
comparados com aqueles em que o óbito foi causado pelo afogamento. É difícil de determinar
se o animal adquiriu mais parasitas por estar debilitado ou se parasita seria a causa primária
da debilidade. Klingenberg (1993), relata que os parasitas podem afetar os répteis de várias
maneiras, entre elas, por espoliação sanguínea, por se alimentarem em tecidos sólidos,
competição pela alimentação do hospedeiro, destruição de células do hospedeiro, obstrução de
canais alimentares, produção de toxinas e indução de reações alérgicas. Para as espécies
encontradas no presente estudo, não há relatos sobre o seu papel patogênico para os quelônios
marinhos. Ademais, são raros os relatos sobre os efeitos patogênicos de trematódeos de trato
digestivo sobre o hospedeiro. Silva (2004) cita que a espécie Opisthogonimus lecithonotus
Luehe, 1900, um parasita de cavidade oral e esôfago de serpentes, pode causar danos na
mucosa destes órgãos, alimentando-se do sangue liberado. Em cargas parasitárias elevadas
podem induzir quadros de anemia e também propiciar casos de infecções secundárias. É
possível que os parasitas de C. mydas possam ter efeito semelhante, porém estudo futuros
serão necessários para confirmação desta hipótese.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 32
Os animais positivos representaram 53,2% das tartarugas analisadas neste estudo.
Além disso, foram apresentados dados sobre prevalência e abundância das espécies
encontradas. Foi observado que, em relação à prevalência, houve predomínio de algumas
espécies e, por outro lado, considerando-se os itens de intensidade média de infecção e
abundância, predominaram outras espécies. Estes dados são importantes, pois fornecem
informações sobre aspectos quantidade de populações de parasitas em tartarugas marinhas.
Este aspecto é muito relevante uma vez que são raros os relatos deste tipo para esses animais e
é o primeiro trabalho neste sentido realizado no Brasil. Estudos semelhantes foram relatados
por Ponce de Leon et al. (1996) em L. olivacea no México e por Aznar et al. (1998) em C.
caretta no Mediterrâneo. Em nenhum destes estudos quantitativos foram incluídas as espécies
descrito no presente estudo.
No presente estudo foram foi observado que em 60,6% dos animas houve associação
de pelo menos dois parasitas. Em pelo menos um animal, 5 espécies concomitantes foram
encontradas. Entretanto, a literatura reporta que em tartarugas marinhas isso é um fato comum
(Dayer et al., 1991; Dailey et al., 1992).
A análise morfológica das espécies encontradas permitiu a identificação de nove
espécies na amostra estudada. De modo geral, as características morfológicas e as variáveis
morfométricas estavam de acordo com as descrições das espécies (Ruiz, 1946; Travassos et
al., 1969; Yamaguti, 1971; Gibson et al., 2002; Jones et al., 2005).
Os dados obtidos no presente estudo contribuem para o conhecimento da
helmintofauna de indivíduos juvenis da espécie C. mydas encontrados na região de Ubatuba
Litoral Norte do Estado de São Paulo.
AGRADECIMENTOS
Projeto TAMAR é patrocinado oficialmente pela Petrobrás. Os autores também
agradecem à Paula Baldassin pelas críticas e sugestões neste manuscrito.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 33
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1
AZNAR, F.J.; BADILLO, F.J.; RAGA J.A. Gastrointestinal helminthes of loggerhead turtles
(Caretta caretta) from the western Mediterranean: constraints on community structure.
Journal of Parasitology, v.84, p.474-479, 1998.
BLAIR, D. A revision of the Sub-Family Microscaphidiinae (Platyhelminthes: Digenea:
Microscaphidiidae) parasitic in marine turtles (Reptilia: Chelonia). Australian Journal of
Zoology, v.34, p.241-277, 1986.
______. A revision of the subfamily Octangiinae (Platyhelminthes: Digenea:
Microscaphidiidae) Parasitic in Marine Turtles (Reptilia: Chelonia) Australian Journal of
Zoology, v.35, p.75-92, 1987.
BUSH, A.O.; LAFFERTY, K.D.; LOTZ, J.M.; SHOSTAK, A.W. Parasitology meets ecology
on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, v.83, p.575-583, 1997.
CABALLERO, E.; ZERECERO. M. C.; GROCOTT, R. G. Helmintos de la republica de
Panamá XV/ Trematodos de Chelone mydas (L.) Tortuga Marina comestible del Océano
Pacifico del Norte 2º parte. Anales del Instituto de biología, v.26, p.149 – 190, 1955.
CHATTOPADHYAYA, D. R. Studies on the trematodes parasite of reptiles found in Índia.
Contribution to our knowledge of the family Angiodictyidae Looss, 1901. Rivista di
Parassitologia, v.33, p.1-16, 1972a
______. Studies on the trematodes parasite of reptiles found in Índia. Contribution to our
knowledge of the family Pronocephalidae LOSS, 1902. Rivista di Parassitologia, v.33, p.99-
124, 1972b.
1
Referências bibliográficas segundo as normas da ABNT NBR 6023:2002.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 34
DAILEY, M. D., FAST, M.L., BALAZS, G.H. A survey of the Trematoda
(Platyhelminthes: Digenea) parasitic in green turtles, Chelonia mydas (L.) from Hawaii.
Bulletin Southern California Academy Science, v.91, p.84-91, 1992.
DYER, W. G., WILLIAMS, E. H., BUNKLEY-WILLIAMS, L. Some digeneans (trematoda)
of the green sea turtle, Chelonia mydas (Testudines: Cheloniidae) from Puerto Rico. Journal
of the Helminthological Society of Washington, v.58, p.176-180, 1991
DYER, W. G.; WILLIAMS, E. H.; BUNKLEY-WILLIAMS, L.; MOORE, D. Some
digeneans (Trematoda) of the Atlantic Hawsbill turtle, Eretmochelys imbricata (Testudines:
Cheloniidae) from Puerto Rico. Journal of the Helminthological Society of Washington,
v.62, p.13-17, 1995.
FISCHTHAL, J. H.; ACHOLONU, A. A. Some digenetic trematodes from the Atlantic
Hawksbill turtle, Eretmochelys imbricata imbricata (L.) from Puerto Rico. Journal of the
Helminthological Society of Washington, v.43, p.174-185, 1976.
FREITAS, J. T., LENT, H. Sobre alguns trematodeos parasitos de Chelone mydas (L.),
principalmente Paramphistomoides. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.33, p.79-97,
1938.
GALLO, B.M.G.; MACEDO,S.; GIFFONI, B.B.; BECKER, J.H.; BARATA, P.C.R. Sea
turtle conservation in Ubatuba, Southeastern Brazil, a feeding area with incidental capture in
coastal fisheries. Chelonia Conservation and Biology. v.5, p.93-101, 2006.
GEORGE, R.H.. Health problems and diseases of sea turtles. In.: MUSIC, J.A. LUTZ. P.L.
The Biology of sea turtles: 1. ed. New York: CRC Marine Science series, 1997. p.363-385.
GIBSON, D. I.; JONES, A.; BRAY, R. A. Keys to the Trematoda, London. CABI
Publishing, v.1, 2002. 521p.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 35
GROSCHAFT, I.; OTERO, A. C.; TENORA, F. Trematodes (Trematoda) from Cuba turtles,
Chelonia mydas (L.) and Eretmochelys imbricata imbricata (L.) (Testudinata-Cheloniidae).
Acta Universitatis Agriculturae, v.25, p.155-167, 1977.
GUPTA. S. P. On some trematodes from the intestine of the marine turtle, Chelone mydas,
from the Caribbean sea. Canadian Journal of Zoology, v.39, p.293– 298, 1961.
JONES, A.; BRAY, R.A.; GIBSON, D.I. Key to the Trematoda, London. CABI Publishing,
v.2, 2005. 745p.
KLINGENBERG, R. J. Understanding reptile parasites. 1.ed. Lakeside. Advanced
Vivarium Systems, 1993. 83p.
MARCOVALDI, M. A.; MARCOVALDI G. G. Marine turtles of Brazil: The history and
structure of Projeto TAMAR-IBAMA. Biological Conservation, v.91, p.35-41, 1999.
MATTEAZZI, L.; SANTOS, S. M. C.; FERNANDEZ, J. S.; BECKER, J.H. Ocorrência de
endohelmintos no trato digestório de tartarugas marinhas, Chelonia mydas (Linnaeus, 1758)
(Testudines: Cheoniidae) encontradas mortas no litoral de Ubatuba-SP. In: ENCONTRO DE
INICIAÇÃO CIENTÍFICA, 7; MOSTRA DE PÓS-GRADUAÇÃO, 3, 2002, Taubaté.
Anais... Taubaté: UNITAU, 2002. p.127.
MUSICK, J.A. & LIMPUS, C. Habitat utilization and migration in juvenile sea turtles. In.:
MUSIC, J.A. LUTZ. P.L. The Biology of sea turtles: 1. ed. New York: CRC Marine Science
series, 1997. p.137-164.
NIGRELLI, R. F. Parasites of the green turtle, Chelonia mydas (L.), with special refernce
to the rediscovery of trematodes Described by Loss from this host species. Journal of
parasitology, v.27, p.14–15, 1941.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 36
PONCE DE LEON, G.P., GARCÍA-PRIETO, L., LEÓN-RÈGAGNON, V. Gastrointestinal
Digenetic trematodes of olive ridley`s turtle (Lepidochelys olivacea) from Oaxaca México.
Taxonomy and infracommunity structure. Journal of the Helminthological society of
Washington, v.63, p. 76-82, 1996.
RUIZ, J. M. Neoctangium travassosi gen. N., sp. N. (Trematoda: Paramphistomoidea)
parasito de quelônio marinho. Chave dos gêneros da família Microscaphidiidae Travassos,
1922. Memórias do Instituto Butantan, v.17, p.35-45, 1943.
______. Pronocephalidae (Trematoda) Estudo das espécies brasileiras e revisão da família.
Memórias do Instituto Butantan, v.19, p.249-372, 1946.
SILVA, R.J. Notes on the feeding habits of Opisthogonimus lecithonotus (Trematoda,
Digenea, Plagiorchiidae). Parasitology Research, v.94, p.471-472, 2004.
SILVA, R. J.; WERNECK, M. R.; THOMAZINI, C. M.; MORI, E. S.; GOLÇALVES, V. T.;
LEITE, T. C.; GALLO, B. M.; BECKER, J. H. A helminthological survey of loggerhead
turtle, Caretta caretta (TESTUDINES, CHELONIIDAE), from Ubatub, State of São Paulo,
Brazil. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia. Submetido. 2006
TRAVASSOS, L.; FREITAS, J.F.T.; KOHN, A. Trematódeos do Brasil. Mem. Inst.
Oswaldo Cruz, v.67, p.1-886, 1969.
VICENTE, J.J.; RODRIGUES, H.O.; GOMES, D.C.; PINTO, R.M. Nematóides do Brasil.
Parte III: Nematóides de répteis. Rev. Brasil. Zool., v.10, p.19-168, 1993.
WERNECK, M. R.; BAPTISTOTTE, C.; GALLO, B. M. G.; BECKER, J. H. Reabilitação de
tartarugas marinhas atendidas pela base de Ubatuba - SP do Projeto Tamar-Ibama avaliação
dos 100 primeiros casos. In: CONGRESSO SOBRE LA INVESTIGACIÓN Y
CONSERVACIÓN DE TORTUGAS MARINAS DEL ATLÁNTICO SUR OCCIDENTAL,
2, 2004, San Clemente del Tuyú. Anais... San Clemente del Tuyú:[s.n.], 2004.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 37
WERNECK, M.R.; LEITE, T. C.; MORI, E. S.; THOMAZINI, C.M.; GONÇALVES, V. T.;
BECKER, J. H.; SILVA, R. J. da. Helmintofauna de Chelonia mydas necropsiadas na Base
do Projeto TAMAR-IBAMA em Ubatuba – SP. In: CONGRESSO, 9; ENCONTRO DA
ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DE VETERINÁRIOS DE ANIMAIS SELVAGENS, 14,
2005, São José do Rio Preto. Anais... São José do Rio Preto: UNIRP, 2005. p.42.
WERNECK, M.R.; BECKER, J.H.; GALLO, B.G.; SILVA, R.J. Learedius learedi Price
1934 (Digenea, Spirorchiidae) in Chelonia mydas Linnaeus 1758 (Testudines, Chelonidae) in
Brazil: case report. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v.58, p.550-
555, 2006.
WYNEKEN J (2001) The anatomy of sea turtle. NOAA Technical Memorandum NMFS-
SEFSC-470
YAMAGUTI, S. Digenea of Reptiles. Synopsis of digenetic trematodes of vertebrates.
1.ed. Tokyo: Keigaku Publishing Co., 1971. 1074p.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 38
Artigo 2: Learedius learedi Price 1934 (Digenea,
Spirorchiidae) in Chelonia mydas Linnaeus 1758
(Testudines, Chelonidae) in Brazil: case report
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
Learedius learedi Price 1934 (Digenea, Spirorchiidae) in Chelonia mydas
Linnaeus 1758 (Testudines, Chelonidae) in Brazil: case report
[Learedius learedi Price 1934 (Digenea, Spirorchiidae) em Chelonia mydas Linnaeus 1758
(Testudines, Chelonidae) no Brasil: relato de caso]
M.R. Werneck
1
, J.H. Becker
1
, B.G. Gallo
1
, R.J. Silva
2
1
Fundação Pró-Tamar
Rua Antonio Athanazio, 273
11680-000 - Ubatuba, SP
2
Instituto de Biociências - UNESP, Botucatu, SP
ABSTRACT
This study reports the occurrence of Learedius learedi Price 1934 (Digenea, Spirorchiidae) in Chelonia
mydas Linnaeus 1758 (Testudines, Chelonidae) in Brazil. Eleven animals were included in this study,
54.6 % of them were parasitized. Two hundred and fifty five parasite specimens were recovered from
heart, liver, spleen, lungs, kidneys, mesenterium, and body wash. Results contribute to the knowledge
about the helminthofauna of marine chelonian and their geographical distribution. This is the first report
of L. learedi in the Southwestern Atlantic.
Keywords: Learedius learedi, Spirorchiidae, Chelonia mydas, Chelonidae, new host
RESUMO
Relata-se a ocorrência de Learedius learedi Price 1934 (Digenea, Spirorchiidae) em Chelonia mydas
Linnaeus 1758 (Testudines, Chelonidae) no Brasil. Onze animais foram examinados e destes, 54,6%
estavam parasitados. Duzentos e cinqüenta e cinco exemplares de L. learedi foram recuperados de
órgãos (coração, fígado, baço, pulmões, rins, mesentério) e do lavado corporal dos animais.
Os resultados contribuem para o conhecimento da helmintofauna de quelônios marinhos e sua
distribuição geográfica. Este é o primeiro registro da ocorrência de L. learedi na região do Atlântico Sul
Ocidental.
Palavras-chave: Learedius learedi, Chelonia mydas, Spirorchiidae, Chelonidae, novo hospedeiro
INTRODUCTION
The family Spirorchiidae Stunkard 1921 includes
a group of trematodes which inhabit the
circulatory system of turtles. This family has 100
species grouped in 19 genera (Smith 1997; Platt
2002).
Recebido em 10 de janeiro de 2006
Aceito em 3 de julho de 2006
E-mail: [email protected]
Ten genera of the Spirorchiidae family are
described in sea turtles (Platt, 2002). They are
found in regions of the Atlantic and Northern
Pacific Oceans (Wolker et al., 1982; Aguirre et
al., 1998), Caribbean (Dyer et al., 1991), Central
America (Inohuye-Rivera et al., 2004), and
Australia (Glazebrook et al., 1989).
Learedius learedi Price 1934…
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
551
Despite the wide geographical distribution and
the large number of trematode species in the
family Spirochiidae, there is no report of their
presence in the Southwestern Atlantic. The
objective of this study was to report the
occurrence of Learedius learedi Price 1934 in
specimens of Chelonia mydas Linnaeus 1758 in
Brazil.
CASE DESCRIPITIONS
The study included 11 juvenile C. mydas
specimens (mean curvilinear carapace length
37.8cm; mean weight 6.2 kg) from Ubatuba,
Northern coast of São Paulo State. The animals
were found dead or died at the TAMAR-IBAMA
Project Marine Sea Turtle Rehabilitation Center
between June and August 2005. Eight animals
were found dead after contact with fishing and
three were caught floating near the coast.
Necropsies were performed according to
Wyneken (2001). After opening the celomatic
cavity, heart, spleen, liver, mesenterium, lungs
and kidneys, and body wash from each animal
were collected and processed according to
Snyder and Clopton (2005) adapted technique,
recovering the helminthes in a sedimentation
flask instead of a separator funnel.
The recovered helminthes were fixed in AFA
solution and stained with carmine. Morphometric
analysis was performed, using the Leica Qwin
Lite 3.1 computerized system. After
identification, the specimens were deposited in
the Helminthological Collection at the Instituto
de Biociências at the Universidade Estadual
Paulista (CHIBB-UNESP), Botucatu, State of
São Paulo, Brazil (CHIBB n
os
. 1208 to 1225).
Six (54.6%) of the 11 studied animals were
parasitized by circulatory system trematodes.
Two females were found alive but debilitated
(thin, parasites/epibionts, close to death, without
fibropapiloma tumors), and died during
treatment. The other four, two females and two
males, were found dead after contact with
fishing. All the animals showed good body
condition and only one had skin formations
resembling fibropapiloma tumors.
The two debilitated animals were in poor
condition, with color alterations all over the
carcass (paleness); in one of these 1-2 mm
diameter numerous dark linear nodules were seen
on the serous surface of both small and large
intestines (Fig.1 and 2). The others only showed
respiratory lesions (emphysema and pulmonary
edema), suggesting drowning.
Two hundred and fifty five trematodes were
collected from the parasitized animals. These
helminthes were collected from heart (47.4%),
liver (3.5%), spleen (0.8%), right lung (12.5%),
left lung (3.9%), right kidney (0.4%), left kidney
(1.2%), mesenterium (1.2%), and body wash
(29.1%). They belonged to the L. learedi species
(Fig. 3). Their body were elongated, flattened,
with rounded extremes and mild constriction at
ventral sucker level. Tegumental spines and oral
sucker terminal were present. Prepharynx and
pharynx were absent. They showed long, narrow,
sinuous esophagus with bulbous end; intestinal
cecum bifurcated anterior to the ventral sucker,
with a small anterior loop, ending in the body
posterior end; pedunculated circular ventral
sucker in the body equatorial region; numerous
testes of variable shape (intercecal, pre-ovarian,
and post ventral sucker); external transversally
elongated pre-ovarian seminal vesicle; well
developed cirrus sac with a small internal
seminal vesicle; pars prostatica and ejaculatory
duct; lobed ovary in the posterior region; short
uterus; vitelline follicles extending from the
cecal bifurcation to the body posterior region,
fusiform eggs with unequal bipolar processes
(Fig. 4) and terminal excretory pore. Tab. 1
shows morphometric data.
Werneck et al.
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
552
Figure 1. General view of a Chelonia mydas specimen with numerous dark linear nodules in both large
and small intestines.
Figure 2. Detail of dark linear nodules on the serous surface of the small intestine of a Chelonia mydas
specimen.
Learedius learedi Price 1934…
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
553
Figure 3. Learedius learedii (Digenea,
Spirorciidae) specimen collected from a
Chelonia mydas (Testudines, Chelonidae) in
Brazil (bar = 1mm).
DISCUSSION
The Learedius genus includes five species: L.
learedi, L. similis Price 1934, L. europaeus Price
1934, L. orientalis Mehra 1939, and L.
loochooensis Takeuti 1942 (Smith 1997).
However, Dyer et al. (1991) reported L. learedi
and L. orientalis as synonymous, since the only
difference between them was testicular
morphology, which according to these authors
would not justify their division. Inouhuye-Rivera
et al. (2004) reported that L. europaeus is also
synonymous with L. learedi. These data show
that the taxonomy of this genus is still confusing.
Marine turtles have been reported as Learedius
trematode hosts. Learedius learedi was found in
C. mydas, Eretmochelys imbricata Linnaeus
1766 (Glazebrook et al., 1989) and Caretta
caretta Linnaeus 1758 (Wolke et al., 1982).
These trematodes were reported in regions of the
Atlantic and Northern Pacific Oceans (Wolker et
al., 1982; Aguirre et al., 1998), Caribbean (Dyer
et al., 1991), Central America (Inohuye-Rivera et
al. 2004), and Australia (Glazebrook et al.,
1989). There was no previous report of them in
the Southwestern Atlantic, therefore this is the
first finding for that region. These data
contributes to the knowledge and geographical
distribution of helminthofauna in marine
chelonia.
The morphometric data from this study are in
agreement with L. learedi (Price 1934; Caballero
et al., 1955; Inohuye-Rivera et al., 2004). The
only difference regarding the literature was a
slightly longer cirrus sac. These may only be
individual species variations and do not
invalidate their identification.
Snyder and Clopton (2005) adapted technique
was used to collect L. learedi specimens,
substituting the separator funnel with a
sedimentation flask. This facilitated the
trematode collection. It was also observed that
when heart was positive, other organs of the
same animal could also be positive. However,
when heart was negative, no other organ had the
parasite. This suggests that heart is the main
organ for analysis in this helminthiasis diagnosis.
No eggs were seen in the parasite uterus.
However at necropsy performed on one animal,
several tissue lesions contained a large quantity
of eggs. Analysis of these eggs showed that their
morphology was similar to Learedius trematodes
(Wolke et al., 1982).
Data from this study contribute to the knowledge
about the helminthofauna of marine chelonian
and their geographical distribution.
Werneck et al.
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
554
Figure 4. Learedius learedii (Digenea, Spirorciidae) egg collected from Chelonia mydas (Testudines,
Chelonidae) in Brazil.
Table 1. Morphometric data of Learedius learedi (Digenea, Spirorchiidae) collected from Chelonia
mydas specimens (Testudines, Chelonidae) in Brazil
Morphometric data (µm)
Variable
(n = 10)
Mean Minimum Maximum
Total length 4,184.3 3,250.8 5,434.3
Width 920.8 681.1 1248.1
Oral sucker
Length 318.3 287.9 365.3
Width 288.2 257.3 324.4
Acetabulum
Length 463.8 445.2 498.6
Width 477.9 475.0 504.1
Acetabulum – oral sucker length ratio 1.5 1.3 1.6
Acetabulum – oral sucker width ratio 1.5 0.8 1.8
Esophagus
Length 1233.0 1007.4 1379.6
Width 85.4 44.0 128.7
Esophagus bulb
Length 278.0 212.4 382.5
Width 176.2 113.4 313.6
Distance from genital atrium to posterior end 389.8 300.2 507.9
Testis
Number 30 26 36
Length 138.5 54.3 301.2
Width 107.4 54.6 171.5
Cirrus pouch
Length 654.6 515.1 813.7
Width 76.0 41.0 117.2
Seminal vesicle
Length 277.6 160.1 486.5
Width 106.7 20.3 170.0
Ovary
Number of lobes 7 6 8
Length 349.0 231.7 440.2
Width 330.0 274.7 436.3
Eggs
Length 334.3 279.1 356.2
Width 51.9 44.3 60.2
Learedius learedi Price 1934…
Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., v.58, n.4, p.550-555, 2006
555
AKNOWLEDGEMENTS
Projeto TAMAR is officially sponsored by
Petrobrás. The authors wish to express their
thanks to Paula Baldassin and Cecília Baptistotte
for critical reading and suggestions to improve
the manuscript.
REFERENCES
AGUIRRE, A.A.; SPRAKER, T.R.; BALAZS,
G.H., et al. Spirorchidiasis and
fibropapilomatosis in green turtles from the
Hawaiian islands. J. Wildl. Dis., v.34, p.91-98,
1998.
CABALLERO, C.E.; DIAZ, M.C.Z.;
GROCOTT, R.G. Helmintos de la Rebública de
Panamá. XV. Trematódeos de Chelone mydas
(L.), tortuga marina comestible del Océano
Pacífico del Norte 2º. Parte. An. Inst. Biol., v.26,
p.149-191, 1955.
DYER, W.G.; WILLIAMS, E.H.; BUNKLEY-
WILLIAMS, B. Some digeneans (Trematoda) of
the green turtle, Chelonia mydas (Testudines:
Cheloniidae) from Puerto Rico. J. Helminthol.
Soc. Washington., v.58, p.176-180, 1991.
GLAZEBROOK, J.S.; CAMPBELL, R.S.F.;
BLAIR, D. Studies on cardiovascular flukes
(Digenea: Spirorchiidae) infections in sea turtles
from the Great Barrier Reef, Quensland,
Australia. J. Comp. Pathol., v.101, p.231-250,
1989.
INOHUYE-RIVERA, R.; CORDEIRO-TAPIA,
A.; ARELLANO-BLANCO, et al. Learedius
learedi Price, 1934 (Trematoda: Spirorchiidae),
in black turtle (Chelonia mydas agassizii) hearts
from Magdalena Bay, Baja California Sur,
Mexico. Comp. Parasitol., v.71, p.37-41, 2004.
PLATT, T.R. Family spirorchiidae Stunkard. In:
GIBSON, D.I.; JONES, A.; BRAY, R.A. (Eds.).
Keys to the Trematoda. London: CABI
Publishing, 2002. p.453-467.
PRICE, E.W. New genera and species of blood
flukes from a marine turtle, with key to the
genera of the family Spirorchiidae. J.
Washington Acad. Sci., v.24, p.132-141, 1934.
SMITH, J.W. The blood flukes of cold-blood
vertebrates. Helminthol. Abstr., v.66, p.255-294,
1997.
SNYDER, S.; CLOPTON, R. New methods for
the collection and preservation of spirorchiid
trematodes and Polystomatid monogeneus from
turtles. Comp. Parasitol., v.72, p.102-107, 2005.
WOLKE, R.E.; BROOKS, D.R.; GEORGE, A.
Spirorchidiasis in Loggerhead sea turtles
(Caretta caretta). Pathology. J. Wildl. Dis., v.18,
p.175-185, 1982.
WYNEKEN, J. The anatomy of sea turtle. U.S.
Department of Commerce NOAA Technical
Memorandum NMFS-SEFSC-470, 2001. 172p.
Max Rondon Werneck Dissertação de Mestrado 46
CONCLUSÃO
De acordo com os resultados obtidos e comparando-os com o conhecimento
disponível na literatura, pode-se notar que a fauna de helmintos parasitas de tartarugas
marinhas no Brasil é ainda subestimada. No presente estudo foram avaliadas apenas 73
exemplares da espécie C. mydas e com essa amostra foi possível relatar duas novas
ocorrências para trematódeos intestinais e também o primeiro relato sobre trematódeos
parasitas de vasos sanguíneos destes animais.
Estes dados apontam para a grande lacuna gerada pela falta de textos científicos sobre
a helmintofauna das tartarugas marinhas que utilizam a Costa Brasileira, em áreas de
alimentação e/ou desova. Dessa forma, este estudo contribuirá sobremaneira para o
conhecimento da helmintofauna parasita de animais no Brasil.
Trata-se uma área com vasta possibilidade de trabalho e estudos futuros, envolvendo
um número maior de animais e também exemplares das outras espécies, deverão ser
conduzidos, pois os dados são fortemente sugestivos de que outras espécies de helmintos
possam ser encontradas nestes animais.
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