ads:
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
ASPECTOS BIOLÓGICOS, CAPACIDADE DE PREDAÇÃO E DESENVOLVIMENTO
EM TEMPERATURAS CONSTANTES DE Ceraeochrysa caligata (BANKS, 1946)
(NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne brassicae (L., 1758)
(HEMIPTERA: APHIDIDAE)
JOEL CORREA DE SOUZA
BELÉM
2006
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
ASPECTOS BIOLÓGICOS, CAPACIDADE DE PREDAÇÃO E DESENVOLVIMENTO
EM TEMPERATURAS CONSTANTES DE Ceraeochrysa caligata (BANKS, 1946)
(NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne brassicae (L., 1758)
(HEMIPTERA: APHIDIDAE)
JOEL CORREA DE SOUZA
Dissertação apresentada à Universidade Federal Rural
da Amazônia, como parte das exigências do curso de
Mestrado em Agronomia, área de concentração
Biologia Vegetal Tropical, para obtenção do título de
Mestre.
Orientador: Eng. Agrônomo Dr. Wilson José de
Mello e Silva Maia
BELÉM
2006
ads:
Souza, Joel Correa
Aspectos biológicos, capacidade de predação e desenvolvimento em
temperaturas constantes de Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946)
(Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Brevicoryne brassicae (L.,
1758) (Hemiptera: Aphididae) / Joel Correa Souza – Belém, 2006.
76 f.: il.
Dissertação (Mestrado em Agronomia) – Universidade Federal
Rural da Amazônia, 2006.
1.Insecta. 2. Ceraeochrysa caligata. 3. Exigências térmicas. 4.
Brevicoryne brassicae. 5. Capacidade de predação. 6. Controle biológico
I. Título.
CDD 632.96
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
ASPECTOS BIOLÓGICOS, CAPACIDADE DE PREDAÇÃO E DESENVOLVIMENTO
EM TEMPERATURAS CONSTANTES DE Ceraeochrysa caligata (BANKS, 1946)
(NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne brassicae (L., 1758)
(HEMIPTERA: APHIDIDAE)
JOEL CORREA DE SOUZA
Dissertação apresentada à Universidade Federal Rural da
Amazônia, como parte das exigências do Curso de
Mestrado em Agronomia, área de concentração Biologia
Vegetal Tropical, para obtenção do título de Mestre.
Aprovada em agosto de 2006
BANCA EXAMINADORA:
______________________________________________________________
Eng. Agrônomo Dr. Wilson José Mello e Silva Maia
Presidente/Orientador
Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA
______________________________________________________________
Biólogo Dr. William Leslie Overal, Ph.D
Museu Paraense Emílio Goeldi
_______________________________________________________________
Prof. Dr. Sérgio Antonio Lopes de Gusmão
Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA
________________________________________________________________
Eng. Agr. Dr. Orlando Shigueo Ohashi
Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA
A DEUS, que me deu forças para ser bastante persistente iluminando o meu caminho onde os
obstáculos se tornaram visíveis e brandos para não desistir da caminhada.
Este trabalho é dedicado a duas pessoas de fundamental importância na minha vida, meus pais
Osvaldo Henrique de Souza e Irene Correa de Souza, que foram os pilares de sustentação de
tudo que já foi construído até hoje a eles serei eternamente grato.
DEDICO
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal Rural da Amazônia e ao seu corpo docente, por me
proporcionar a subir mais um degrau na minha vida acadêmica.
Ao Dr. Wilson José de Melo e Silva Maia, pelo exemplo de eterna luta de idas e
vindas durante o percurso, agradeço, pela orientação e amizade.
Ao Dr. Cristovam Wanderley Picanço Diniz, o qual tenho como exemplo e principal
responsável por esta trajetória acadêmica.
Ao Dr. Horácio Schneider, Dra. Iracilda Sampaio, Dr. José Luiz Nascimento, Dr. Luiz
Carlos Silveira e Dra. Elizabeth Sumi Yamada, pelo exemplo.
Á Dra. Dulcideia da Conceição Palheta que sempre me incentivou e acreditou na
possibilidade da minha pós-graduação.
Ao João Fernandes Neto, pelo incentivo e grandiosa amizade, o meu muito obrigado.
À Elizabete Pereira de Oliveira e Manoel Assumpção pela acolhida em suas vidas e
pela grande amizade.
Ao Eduardo Carvalho e Betânia Oliveira pela sincera amizade.
Aos meus irmãos Josene, José, Josemar, Josivaldo, Jósimo, Josemere e Jociene que
compartilharam e compartilham da minha vida me proporcionando momentos felizes sabendo
o valor de uma grande amizade.
À Maria Ivone da Cunha Sampaio pelo apoio, respeito e sincera amizade.
À Zaira Siqueira Barreto pelo incentivo e amizade..
Ao Prof. Paulo César Tadeu Carneiro dos Santos pelo incentivo, respeito e amizade.
Aos meus amigos da CPS da UFRA antigos e novos: Mario Lopes, Sérgio Augusto
Tabosa, Paulo Carvalho, Orlado Tadeu, José Luiz, Paulo Roberto Lopes, Aliete Vilacorta,
Ângela Rodrigues e Antonio Valdeci.
Aos meus amigos do curso: Luciana Marques, Leila Silva, Kátia Maria Sena,
Vanderson Rossato, Daril Hitdaka, Gleicilene Brasil, Raimundo Conde, Sabino Sousa,
Gustavo Ruffeil, Irna Dias, José Guilherme Pereira, Cristiane Almeida, Dramerson Gouvêa,
Eneida Moraes e Meirevalda Redig.
À Eleunora Brasil Duarte, pela grande ajuda neste trabalho.
À Antonia Benedita da Silva pelo incentivo e colaboração nesta trajetória.
À Regina dos Santos pela grande ajuda perante a secretaria do mestrado de agronomia
Biologia Vegetal Tropical.
Aos professores do curso de pós-graduação em Agronomia Biologia Vegetal Tropical,
em especial, ao Dr. Benedito Gomes dos Santos Filho, pelos ensinamentos e ajuda.
Ao Manoel Gomes Branches Filho (Vavá) Chefe da seção de eletrecidade da UFRA,
pela generosidade, simplicidade e grande ajuda.
“Mas volte o olhar para trás e pergunte a si mesmo se foi de
fato tão penoso o caminho. Difícil apenas? Não terá sido belo
também? Podia imaginar outro tão belo e tão fácil?”
Hermann Hesse
(1885-1962)
SUMÁRIO
p.
LISTA DE FIGURAS 09
LISTA DE TABELAS 11
CAPÍTULO 1 INTRODUÇÃO GERAL ......................................................................
12
1.1 RESUMO GERAL ................................................................................................ 13
1.2 GENERAL ABSTRACT ...................................................................................... 14
1.3 APRESENTAÇÃO ............................................................................................... 15
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ..............................................................
28
CAPITULO 2: ASPECTOS BIOLÓGICOS E EXIGÊNCIAS TÉRMICAS DA
FASE LARVAL DE Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne Brassicae (HEMIPTERA:
APHIDIDAE) .................................................................................................................
38
2.1 RESUMO .......................................................................................................... 38
2.2 ABSTRACT ...................................................................................................... 39
2.3 INTRODUÇÃO ................................................................................................. 40
2.4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................... 41
2.4.1 Aspectos biológicos da fase larval de Ceraeochrysa caligata em
laboratório ........................................................................................................
41
2.4.2 Determinação das exigências térmicas da fase larval de Ceraeochrysa
caligata ..............................................................................................................
43
2.5 RESULTADOS E DISCUSSÕES ..................................................................... 43
2.5.1
Aspectos biológicos de Ceraeochrysa caligata alimentada com o pulgão
Brevicoryne brassicae .......................................................................................
43
2.5.2
Exigências térmicas de Ceraeochrysa caligata alimentada com o pulgão
Brevicoryne brassicae .......................................................................................
48
2.6 CONCLUSÕES ................................................................................................. 51
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...........................................................
52
CAPITULO 3 - RESPOSTA FUNCIONAL E CAPACIDADE PREDATÓRIA
DA FASE LARVAL DE Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne brassicae (L., 1758)
(HEMIPTERA: APHIDIDAE) .....................................................................................
57
3.1 RESUMO .......................................................................................................... 57
3.2 ABSTRACT ...................................................................................................... 58
3.3 INTRODUÇÃO ................................................................................................. 59
3.4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................... 61
3.4.1 Capacidade de predação e resposta funcional da fase larval de
Ceraeochrysa caligata (Banks) ........................................................................
61
3.5 RESULTADOS E DISCUSSÕES ..................................................................... 62
3.5.1 Capacidade de predação e resposta funcional das fase larval de
Ceraeochrysa caligata (Banks) ........................................................................
62
3.6 CONCLUSÕES ................................................................................................. 71
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ..........................................................
72
LISTA DE FIGURAS
p.
CAPÍTULO 1
Figura 1 Modelos de resposta funcional sugeridos por Holling (1959) .................. 25
Figura 2 Cultivo de couve-manteiga, Brassica oleracea L., em casa de vegetação
(A) e colônia do afídeo Brevicoryne brassicae (B). ICA/UFRA, Belém-
PA. 2006 ....................................................................................................
25
Figura 3 Larva de primeiro (A) e segundo (B) instares de Ceraeochrysa caligata
predando Brevicoryne brassicae. ICA/UFRA, Belém-PA. 2006 ..............
26
CAPÍTULO 2
Figura 1 Adulto de Ceraeochrysa caligata (Banks). LABIN/ICA/UFRA, Belém-
PA. 2006 ....................................................................................................
42
Figura 2 Grade metálica com capacidade para armazenar 50 tubos (8,0 X 2,5
cm). LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006 ..............................................
42
Figura 3 Curva de regressão ajustada para a duração do período embrionário de
Ceraeochrysa caligata em função da temperatura. UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006 ....................
44
Figura 4 Curva de regressão ajustada para a duração do primeiro, segundo e
terceiro instares de Ceraeochrysa caligata em função da temperatura.
UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA.
2006 ...........................................................................................................
46
Figura 5 Curva de regressão ajustada para a duração da fase larval de
Ceraeochrysa caligata em função da temperatura. UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006 ....................
47
Figura 6 Relação entre a temperatura, o tempo (D) e a velocidade de
desenvolvimento (1/D) de larvas de Ceraeochrysa caligata alimentadas
com Brevicoryne brassicae. UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas.
LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA, 2006 ......................................................
50
CAPÍTULO 3
Figura 1 Duração do primeiro, segundo e terceiro instares, fase larval, de pupa, e
de larva/adulto de Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne
brassicae. Temperatura de 25 ± 0,2
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12
horas. UFRA, Belém, PA, 2006 ............................................................... 63
Figura 2 Número médio de Brevicoryne brassicae consumidos nos três instares e
fase larval de Ceraeochrysa caligata durante as primeiras 24 horas após
a eclosão e no intervalo de 24 a 48 horas da mudança de instar.
Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA,
Belém, PA, 2006 .......................................................................................
64
Figura 3 Número médio de Brevicoryne brassicae consumidos/dia nos três
instares e fase larval de Ceraeochrysa caligata. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006 ..........
65
Figura 4 Número médio total de Brevicoryne brassicae consumidos nos três
instares e fase larval de Ceraeochrysa caligata. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006 ..........
66
Figura 5 Número total de Brevicoryne brassicae consumidos por larvas de
Ceraeochrysa caligata, em função da densidade de pulgões.
Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA,
Belém, PA, 2006 .......................................................................................
67
Figura 6 Resposta funcional dos três instares de Ceraeochrysa caligata em
função da densidade de Brevicoryne brassicae. Temperatura de 25 ± 2
°C, UR 85 ± 10% e fotofase de 12 horas. UFRA, Belém-PA. 2006 .........
70
LISTA DE TABELAS
p.
CAPÍTULO 2
Tabela 1 Duração (D) em dias, (± EP) e viabilidade (V) em %, dos três
instares e fase larval de Ceraeochrysa caligata em função da
temperatura. UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas.
LABIN/ICA/UFRA, Belém – PA, 2006 .............................................
44
Tabela 2 Temperatura base (Tb), constante térmica (K), equações de
regressão e coeficiente de determinação (R
2
) da fase larval e de ovo
a adulto de Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne
brassicae. UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA,
Belém-PA, 2006 ..................................................................................
49
CAPÍTULO 3
Tabela 1 Densidades de Brevicoryne brassicae utilizadas nos experimentos de
predação e resposta funcional da fase larval de Ceraeochrysa
caligata. UFRA, Belém, PA, 2006 ......................................................
61
Tabela 2 Duração em dias (± EP) dos três instares e fase larval de
Ceraeochrysa caligata, em função da densidade de Brevicoryne
brassicae. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10% e fotofase de
horas. UFRA, Belém-PA. 2006 ...........................................................
68
Tabela 3 Duração em dias (±EP) das fases de pupa e de larva-adulto de
Ceraeochrysa caligata, em função da densidade de Brevicoryne
brassicae. Temperatura de 25 ± 2
o
C, UR 85 ± 10% e fotofase de
horas. UFRA, Belém-PA. 2006 ...........................................................
69
CAPITULO 1
RESUMO GERAL
1
O pulgão Brevicoryne brassicae (L., 1758) é praga chave da cultura da couve. É freqüente em
regiões tropicais, polífago e alimenta-se principalmente de brassicáceas, embora outros
hospedeiros ocasionais já tenham sido apontados. Seu controle é feito por métodos culturais,
que são ineficazes quando a praga já está instalada, e químicos.Os crisopídeos, como o bicho-
lixeiro Ceraeochrysa caligata (Banks), têm sido relatados como predadores com alta
agressividade biológica, sendo encontrados em vários agroecossistemas. Por apresentarem
alto potencial biótico e grande voracidade, alimentam-se de uma gama de insetos e ocorrem
em várias culturas de interesse econômico. Demonstrando com isso, o seu grande potencial no
controle biológico de diversas culturas e principalmente as olerícolas como a couve de folhas.
Portanto, objetivou-se estudar alguns aspectos biológicos, as exigências térmicas das fases
imaturas de C. caligata em diferentes temperaturas e sua capacidade de predação alimentadas
com B. brassicae, em condições de laboratório. Os ensaios foram conduzidos em câmaras
climatizadas reguladas a 20, 24, 28 e 32 ± 2
o
C, UR de 85 ± 10% e fotofase de 12 horas, no
Laboratório de Bioecologia de Insetos do Instituto de Ciências Agrárias da Universidade
Federal Rural da Amazônia - UFRA, PA, em delineamento inteiramente casualizado com
cinco repetições. A velocidade de desenvolvimento de C. caligata variou para cada instar e
foi afetada pela temperatura, podendo a fase larval ser representada pela equação y’ = 7,1 10
-3
x
2
– 0,8358x + 12,6141. As exigências térmicas de C. caligata evidenciaram a capacidade de
adaptação e desenvolvimento desse predador a partir de limiares superiores a 6,7
o
C com uma
constante térmica de 184,4 graus-dia para a fase larval. A capacidade de predação aumentou
com o desenvolvimento da larva, porém, larvas de primeiro instar têm maior capacidade de
alimentação entre 24 e 48 horas após a eclosão, ao contrário das de segundo e terceiro
instares. Obteve-se uma resposta funcional Tipo I para todos os instares. Larvas de C. caligata
obteveram um desenvolvimento satisfatório entre 24 e 28 °C com menor duração no
desenvolvimento e maior viabilidade do que a 32 °C, demonstrando eficiência na predação de
B. brassicae.
Palavras-chave: Insecta, Chrysopidae, biologia, predação, Brevicoryne brassicae.
1
____________________________
Orientador: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
GENERAL ABSTRACTT
2
The cabbage aphid Brevicoryne brassicae (L., 1758) is key plague of the kale culture. It is
frequent in tropical areas, polifago, and feeds mainly of brassicas crops although other
occasional hosts have already been pointed for this species. Its control is made by cultural
method that is ineffective, when the plague is already installed, and chemical. The
chrisopides, as the bug-garbage Ceraeochrysa caligata (Banks), have been related as
predators with high biological aggressiveness, being found in several agroecossystems. For
they present high biotic potential and great voracity, they feed of a range of insects and they
happen in several cultures of economical interest. Demonstrating with this its great potential
in the biologic control of several cultures and mainly the olericolas as the leaves of kale.
Therefore, was purpose to study some biological aspects, the thermal requirement of the
immature phases of C. caligata in different temperatures and it predation capacity fed with B.
brassicae, in laboratory conditions. The essay were led in climatic chambers regulated to 20,
24, 28 and 32 ± 2
o
C, UR of 85 ± 10% and photophase of 12 hour, in the Bioecology of Insects
Laboratory of the Institute of Agrarian Sciences of the University Federal Rural of Amazon –
UFRA, PA, in delineation entirely at random with five repetitions. The development speed of
C. caligata varied for each instar and it was affected by the temperature, being able to the
larval phase to be represented by the equation y’= 7,1 10
-3
x
2
– O,8358x + 12,6141. The
thermal requirement of C. caligata evidenced the adaptation capacity and development of this
predator starting from superior threshold to 6,7
o
C with a thermal constant of 184,4 degree-
day for the larval phase. The predation capacity increased with the larval development, but
larvae of first instar have larger feeding capacity between 24 and 48 hours after the
appearance, to the contrary the one of second and third instar. An answer functional Type I
was obtained for all instares. Larvas of C. caligata obtained a satisfactory development
between 24 and 28
o
C with smaller duration in the development and larger viability than
32
o
C, demonstrating efficiency in the predation of B. brassicae.
Key words: Insecta, Chrysopidae, biology, predation, Brevicoryne brassicae.
2
____________________________Adviser: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
12
INTRODUÇÃO GERAL
A couve de folhas (Brassica oleracea L. var. acephala), hortaliça arbustiva anual ou
bienal, da família Brassicaceae, teve seu consumo gradativamente aumentado devido,
provavelmente, às novas maneiras de utilização na culinária e seu grande valor nutricional
como fonte de cálcio, ferro e vitamina A (LORENZ e MAYNARD, 1988; apud DURIGAN et
al., 2002).
O pulgão Brevicoryne brassicae (L., 1758) (Hemiptera: Aphididae) é praga-chave da
cultura da couve (SALGADO, 1983). Seu controle é feito por métodos culturais que são
ineficazes quando a praga já está instalada (LARA, 1991) e químicos (GALLO et al., 2002).
É freqüente em regiões tropicais, polífago e alimenta-se principalmente de brassicáceas
(couve, brócolis, nabo, couve-flor, repolho e diversas variedades de mostarda), embora outros
hospedeiros ocasionais já tenham sido apontados para essa espécie (espinafre, beterraba,
rabanete, pimentão, agrião, cenoura e tomate) (SOUZA-SILVA e ILHARCO, 1995). Seu
corpo mede até 2,1 mm de comprimento (HEIE, 1986).
Os crisopídeos por apresentarem alto potencial biótico e grande voracidade, têm sido
relatados como predadores com alta agressividade biológica (HASSAN et al., 1985;
CARVALHO et al., 1994), sendo encontrados em várias culturas de interesse econômico
(SOUZA, 1999), tais como cultivos de algodão, citrus, milho, soja, alfafa, fumo, videira, café,
macieira e seringueira dentre outras, associados a artrópodes-praga que apresentam incidência
estacional ou não, e tegumento facilmente perfurável (CARVALHO e SOUZA, 2000;
FREITAS, 2001; ECOLE et al., 2001).
O trabalho teve como objetivo geral, avaliar alguns aspectos biológicos de C. caligata
alimentada com Brevicoryne brassicae visando à produção massal em laboratório para o uso
em controle biológico. Especificamente, objetivou-se 1) avaliar a biologia das fases imaturas
de C. caligata alimentada com B. brassicae em diferentes temperaturas; 2) determinar as
exigências térmicas de C. caligata; 3) avaliar a capacidade de predação das fases imaturas de
C. caligata sobre B. brassicae; e 4) determinar a resposta funcional para C. caligata
alimentada com B. brassicae.
13
1.3 APRESENTAÇÃO
A couve, Brassica oleracea L. var. acephala, é uma hortaliça conhecida
mundialmente, sendo cultivada em praticamente todo o território brasileiro. Destaca-se entre
as hortaliças como um dos mais importantes alimentos para a nutrição humana por ser rica em
ferro, cálcio, vitamina A e ácido ascórbico (GODOY e CIVIDANES, 2002).
A couve-manteiga, também conhecida como couve-de-folha, tem como origem a
couve silvestre (Brassica oleracea var. silvestris), sendo encontrada no litoral atlântico da
Europa Ocidental e nas costas do mar Mediterrâneo. Pertence à família das brassicaceaes,
gênero brassica, espécie oleraceae e variedade acephala (FILGUEIRA, 2003).
A couve-de-folha apresenta caule ereto, que suporta bem a planta e emite novas folhas
continuamente. Tem como característica a não formação de cabeça, distribuindo-se as
folhagens em forma de roseta ao redor do caule. Há também emissão de numerosos rebentos
laterais, utilizados na propagação. As folhas apresentam limbo bem desenvolvido,
arredondado, com pecíolo longo e nervuras bem destacadas. Destaca-se entre as hortaliças
como um dos mais importantes alimentos para a nutrição humana por ser rica em ferro, cálcio,
vitamina A e ácido ascórbico (FRANCO, 1960).
Também é cultivada conjuntamente com outras hortaliças em quintais agroflorestais
familiares a fim de atender a demanda da família (RONDON NETTO et al., 2004)
Como na maioria das plantas cultivadas pelo homem, a incidência de insetos pragas na
couve também é alta. Entre as pragas que incidem sobre a couve, destaca-se o pulgão
Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae), que ataca as partes terminais de talos,
inflorescências e a parte abaxial das folhas de várias espécies de crucíferas, causando
encarquilhamento e amarelecimento das plantas, depreciando o produto. É vetor de mais de
10 vírus fitopatogênicos, incluindo aqueles responsáveis pelo anel negro da couve e mosaicos
da couve-flor, do rabanete e do nabo (PEÑA-MARTINEZ, 1992).
É considerado cosmopolita, tendo sua presença registrada na Ásia, Europa, África e
Américas (BLACKMAN e EASTOP, 1984). No Brasil, os pulgões Myzus persicae (Sulz.,
1776) e Brevicoryne brassicae (L., 1758). são considerados praga importante da couve e
outras brassicáceas (BASTOS et al., 1996; GAMARRA et al., 1998; GALLO et al., 2002).
Esses insetos causam danos em várias culturas e transmitem viroses às plantas (MINKS e
HARREWIJN, 1987; ELLIS e SINGH, 1993). Segundo Cividanes e Santos (2003), o pulgão-
da-couve, B. brassicae, tem sido considerado uma importante praga associada com Brassica
14
spp., encontrando-se amplamente distribuído nas regiões temperadas e subtropicais do mundo.
No Brasil é considerada praga-chave da cultura da couve.
Dentre as inúmeras pragas que incidem sobre outras brássicas, como a couve-flor
(Brassica oleracea var. botrytis) podem ser destacadas: pulgões, curuquerê-da-couve e a
traça-das-crucíferas, Plutella xylostella (L., 1758) (Lepidoptera: Plutellidae), esta última
considerada uma das principais pragas da couve-flor, couve, repolho e outras brássicas,
destacando-se pela alta taxa de alimentação durante o período larval, causando grandes
prejuízos à cultura chegando a atingir até 100% de perdas na produção (CHAGAS-FILHO,
2005)
As informações sobre a distribuição vertical de insetos-praga na planta hospedeira são
fundamentais para o desenvolvimento de planos de amostragens (TRICHILO et al., 1993),
reduzindo o tempo e custos necessários para o monitoramento da praga, sem que haja
diminuição da confiabilidade dos resultados. Aparentemente, B. brassicae prefere as folhas
mais jovens de espécies de brássicas (VAN EMDEN e BASHFORD, 1971; TRUMBLE,
1982; CERON HERNANDEZ e SALGUERO, 1995).
Todavia, a distribuição vertical dessa espécie pode mudar com a idade da planta
hospedeira (CHURCH e STRICKLAND, 1954; GEORGE, 1957). O conhecimento da
flutuação populacional de um inseto praga é necessário para o desenvolvimento de programas
de manejo integrado de pragas (WRIGHT e CONE, 1988).
De acordo com considerações feitas por Wellings e Dixon (1987), as populações de
pulgões podem flutuar e manter níveis altos de densidade ou, em alguns casos, períodos de
abundância são seguidos por períodos de baixa densidade. A abundância de pulgões mostra-se
altamente sazonal, podendo variar consideravelmente de um ano para outro. Além disso, os
padrões de flutuação das populações de uma determinada espécie podem diferir entre regiões
geográficas distintas, entre populações que se desenvolvem na mesma região por vários anos
e entre as populações vizinhas que se desenvolvem ao mesmo tempo.
As alterações que ocorrem nas densidades populacionais de pulgões são pouco
entendidas; no Brasil os estudos sobre a dinâmica populacional de B. brassicae são escassos,
e as informações disponíveis relacionam-se com a ação de inimigos naturais (PEREIRA e
SMITH, 1976; SOUZA e BUENO, 1992; BUENO e SOUZA, 1993) e com os efeitos dos
fatores meteorológicos sobre as formas aladas (OLIVEIRA, 1971; ROSSI et al., 1990). A
precipitação pluvial e irrigações por aspersão reduzem a densidade populacional de B.
brassicae em plantas de couve. A densidade populacional de B. brassicae é maior nas folhas
medianas e apicais das plantas de couve.
15
Gallo et al. (2002), classificaram taxonomicamente o gênero Brevicorine L. da
seguinte forma: Reino Animália, filo Arthropoda, Classe Insecta, Ordem Hemiptera Sub-
ordem – Sternorrhyncha, Super família – Aphidoidea, Família – Aphididae, Gênero –
Brevicoryne, espécie B. brassicae.
Segundo Flint (1985), Brevicoryne brassicae é nativo da Europa, encontrado agora em
muitos países do mundo. Nos trópicos, são encontrados geralmente nas áreas com maiores
altitudes. Esses afídios foram encontrados primeiramente em Oahu em 1907, e atualmente
encontram-se em ampla distribuição geográfica.
De acordo com Longhini e Busoli (1993), o pulgão-da-couve, B. brassicae, se distribui
nas regiões temperadas e subtropicais do mundo, e pelo menos 101 espécies de plantas são
comprovadamente suas hospedeiras causando danos em muitas espécies de brássicas. No
Brasil é considerado como uma das pragas mais prejudiciais a essas hortaliças. Na agricultura,
culturas economicamente importantes como couve, repolho, brócolos, couve-de-bruxelas,
couve-flor, mostarda, rabanete e nabo são severamente danificadas por essa praga (Ellis e
Singh 1993, apud CIVIDANES, 2002).
Muitos problemas com pragas agrícolas são também problemas evolutivos, e
compreender como ocorre a evolução em sistemas agrícolas pode facilitar a implementação
de estratégias de controle (PEREIRA e LOMÔNACO, 2001).
Pulgões ou afídeos, por exemplo, são considerados pragas de grande relevância na
agricultura. As principais características que conferem essa importância econômica aos
afídeos são a sua forma de alimentação, o seu alto poder de reprodução e a sua grande
capacidade de dispersão (SOUZA-SILVA e ILHARCO, 1995). Em pouco tempo, os afídeos
se instalam em qualquer cultura, causando com isso sérios danos, quer pela sucção contínua
da seiva, quer pela transmissão de doenças (GALLO et al., 2002).
No Brasil, a importância de B. brassicae como praga vem aumentando devido à
intensificação da produção de brássicas, à crescente demanda por produtos de boa qualidade e
às dificuldades para se obter adequado controle desse inseto em várias culturas (FRANÇA,
1984; LONGHINI e BUSOLI 1993).
Os pulgões B. brassicae e Aphis nerii são bastante freqüentes em regiões tropicais, co-
ocorrendo em diversas localidades. A. nerii alimenta-se, principalmente, em asclepiadáceas e
apocináceas. Já foi encontrado no Brasil associado a várias espécies ornamentais: avenca,
oficial-de-sala, jasmim, espirradeira ou espécies nativas como a paineira (SOUZA-SILVA e
ILHARCO 1995). O corpo apresenta coloração conspícua amarelada vistosa, com manchas
negras, medindo até cerca de 2,6 mm de comprimento. Esse padrão de coloração, aliado às
16
toxinas retidas em seu organismo extraídas de seus hospedeiros, torna-o aposemático, o que o
protege de alguns predadores coccinelídeos (VAN EMDEN e WRATTEN, 1990).
Pereira e Lomônaco (2001), relataram o B. brassicae sendo um afídeo polífago,
cosmopolita, que parasita principalmente brássicas. Dentre os diversos hospedeiros por ele
utilizados estão a couve (Brassica oleraceae var. acephala), brócolis (B. oleraceae var.
italica), nabo (B. rapa), couve-flor (B. oleraceae var. botrytis), repolho (B. oleraceae var.
capitata), espinafre (Spinaceae oleraceae), diversas variedades de mostarda e Trapeolum
majus, a ornamental capuchinha (SOUZA-SILVA e ILHARCO, 1995).
Seu corpo possui coloração verde e apresenta produção de cera branca, sendo que,
quando adulto a secreção é tão abundante que cobre completamente o tegumento. É uma
espécie holocíclica em climas temperados, possuindo geração sexual no outono, com ovos
que atravessam o inverno, e apresentando reprodução partenogenética apomítica até o
próximo outono. Em regiões de clima quente não apresentam ciclo sexuado. Pouco se sabe
sobre a biologia reprodutiva da espécie em regiões tropicais (DIXON et al., 1987).
Os afídeos são pragas agrícolas com grande capacidade de reprodução e dispersão e,
em pouco tempo, podem se instalar em uma cultura, causando sérios danos pela sucção
contínua da seiva e transmissão de doenças (SOUZA-SILVA e ILHARCO, 1995). O pulgão
B. brassicae é conhecido como uma das mais importantes pragas de brássicas no Brasil, sendo
considerado praga-chave da couve (SALGADO, 1983).
O controle desses insetos-praga em brássicas é atualmente feito com repetidas
aplicações de inseticidas organofosforados, o que eleva o custo de produção, podendo
ocasionar a contaminação do meio ambiente e incompatibilidade entre o intervalo das
colheitas e o período de carência do inseticida (PAULA et al., 1995). O conhecimento sobre
potencialidades para a ocorrência de processos de especialização em pragas agrícolas pode
fornecer bases para a idealização de novas alternativas de manejo.
Baoci, et al. (2001), citaram que entre as pragas-chave de brássicas, encontra-se o
pulgão B. brassicae, que causa grandes prejuízos devido à sucção contínua de seiva e
introdução de toxinas no sistema vascular das plantas, além da transmissão de viroses (SILVA
JUNIOR, 1987; GALLO et al., 2002; CATIE, 1990). O seu controle é realizado
principalmente por aplicações de inseticidas, sendo que acefato, deltametrina, dimetoato,
metamidofós, paration metílico e pirimicarbe estão entre os principais produtos empregados
pelos agricultores no seu controle (ANDREI, 1996).
Embora os inseticidas químicos sejam atualmente usados com relativo sucesso na
agricultura, os graves problemas relacionados ao seu uso, já amplamente conhecidos, têm
17
incentivado o desenvolvimento de métodos alternativos de controle. Além disso, o
significativo incremento que esses insumos representam no custo da produção agrícola, além
da pressão da sociedade por produtos livres de agrotóxicos, têm exigido da pesquisa maior
empenho no desenvolvimento de programas de controle biológico. Assim, várias técnicas são
empregadas para o alcance do controle biológico de insetos, entre elas, a utilização de
inimigos naturais como fungos, bactérias, vírus e outros insetos, ou o uso de substâncias
repelentes ou inseticidas, naturalmente produzidas por algumas plantas. (LOVATTO et al.,
2004).
De acordo com Cividanes (2002), a técnica de monitorar o vôo de pulgões com o uso
de armadilhas tem proporcionado grande avanço no estudo desses insetos. Na Inglaterra,
França e outros países da Europa, levantamentos populacionais de pulgões alados com
múltiplos objetivos têm sido efetuados por meio de armadilhas (WORMOD e
HARRINGTON, 1994). Nos EUA, Favret e Voegtlin (2001), usaram armadilhas para
verificar a ocorrência de pulgões migrantes em culturas e hábitat.
No Brasil, têm-se utilizado armadilhas para determinar espécies de pulgões associadas
com culturas (OLIVEIRA et al., 1975; MORAES e SMITH, 1976; IMENES et al., 1984;
COSTA e COSTA, 1988) e verificar a influência de fatores meteorológicos sobre suas
populações (COSTA, 1970; ROSSI et al., 1990; FURIATTI e ALMEIDA, 1993). A
armadilha amarela de água é empregada por vários autores no levantamento populacional de
pulgões, até mesmo no de B. brassicae (HUGHES, 1963; OLIVEIRA, 1971; ROSSI et al.,
1990; DEBARAJ e SINGH, 1996).
O emprego de armadilhas também pode fornecer informações que possibilitam prever
o aparecimento de formas aladas de pulgões em culturas em virtude das condições
meteorológicas prevalecentes (DEBARAJ e SINGH, 1996), uma vez que essas condições
exercem influência na dinâmica populacional desses insetos (BARLOW e DIXON, 1980;
RISCH, 1987).
O controle biológico é um fenômeno natural entre organismos vivos que forma cadeias
de relações complexas entre vegetais (produtores) e as diversas castas de animais
(consumidores), resultando em equilíbrio de populações e em comunidades estáveis.
(GASSEN, 1999).
É um método baseado em uma idéia simples: controlar uma praga usando seus
próprios inimigos naturais. As pesquisas, entretanto, exigem a integração de esforços entre
profissionais de muitas áreas e também a mudança de hábitos do agricultor. É uma tarefa
importante em um país que despeja, por ano, cerca de 260 mil toneladas de agroquímicos nas
18
lavouras e onde o consumo de praguicidas cresceu 60% nos últimos quinze anos. Em 2002, a
venda de agrotóxicos atingiu US$ 2,5 bilhões por ano.(EMBRAPA, 2004).
Vaz, Tavares e Lomônaco (2004), relataram que no controle dos pulgões pode ser
utilizado himenópteros parasitóides, que constituem importantes fatores de mortalidade
natural (VAN EMDEN e WRATTEN 1990). Entretanto, a efetividade desse tipo de controle
pode ser influenciada pelo grau de especificidade na interação entre as espécies e/ou pela
diversidade de parasitóides por hospedeiro. Por sua vez, a diversidade da fauna de
parasitóides de uma determinada espécie de pulgão pode ser influenciada pela co-ocorrência
de outras espécies de hospedeiros potenciais.
De acordo com Cividanes (2002), as alterações que ocorrem nas densidades
populacionais de pulgões são pouco compreendidas, contudo algumas características da
dinâmica populacional desses insetos podem ser destacadas. As condições climáticas são
consideradas as principais variáveis atuando sobre a dinâmica populacional de pulgões.
Quando essas condições são favoráveis por um período de tempo prolongado, os insetos
rapidamente atingem nível de surto.
A ação de predadores e parasitóides também é importante na redução de populações
de pulgões tendo sido verificado que insetos predadores, atuando na parte aérea de brássicas,
foi a causa principal do declínio populacional de B. brassicae (RAWORTH et al., 1984). O
polimorfismo, induzido ao atingirem alta densidade, parece ser o mais provável fator
regulador das populações de pulgões. Nesse processo, a abundância de formas ápteras tende a
diminuir, devido ao surgimento dos alados.
Wright e Cone (1988), relataram que a produção de formas aladas não pode ser
considerada um verdadeiro fator de mortalidade, pois os pulgões estão se dispersando. No
entanto, Hughes (1963), destacou que apesar da emigração ser essencial para a dispersão e a
sobrevivência de B. brassicae, a mortalidade decorrente desse processo é muito alta, podendo
atingir 99% dos alados.
Há poucos anos se pensava que os problemas ocasionados por pulgões e outras pragas
agrícolas poderiam ser solucionados mediante o uso freqüente de inseticidas. Atualmente, está
comprovado que essa prática, conduzida de maneira unilateral não resolve o problema e, ao
contrário, acaba por aumentá-lo, provocando o surgimento de insetos-praga resistentes em
áreas sujeitas a aplicações contínuas desses produtos, ocasionando ainda problemas
19
ambientais e de saúde pública (PEÑA-MARTÍNEZ
3
, 1992, apud FONSECA, CARVALHO e
SOUZA, 2001).
Torna-se, portanto, necessário desenvolver alternativas que possam minimizar o uso
de produtos fitossanitários em lavouras e casas-de-vegetação. Vários autores (NÚÑEZ, 1988;
GRAVENA e CUNHA, 1991; ALBURQUERQUE, TAUBER e TAUBER, 1994;
CARVALHO e CIOCIOLA, 1996) têm citado, como alternativa ao controle químico de
insetos-praga, o uso de inimigos naturais, como, por exemplo, o crisopídeo Chrysoperla
externa (Hagen, 1861), uma espécie comum em diversos habitats e que apresenta um grande
potencial para utilização em controle biológico.
Os crisopídeos são importantes predadores de diversos artrópodes em vários
agroecossistemas, particularmente das fases imaturas de muitos insetos e ácaros, entretanto,
apresentam certa preferência por pulgões (GRAVENA e CUNHA, 1991). Freqüentemente, o
número desses predadores presentes em condições naturais é insuficiente para fornecer um
nível adequado de controle de pragas, tornando-se necessária sua criação massal para
posterior liberação de seus ovos e de suas larvas em casa-de-vegetação e campo (HASSAN,
KLINGAUF e SHARIN, 1985; HAGLEY, 1989).
O uso de agentes biológicos vem sendo freqüentemente referido como uma alternativa
no controle de artrópodes-praga (GUEDES e RIBEIRO, 2000; PERRING, 2001). Por serem
de ocorrência natural, os agentes biológicos possuem grande força biótica, auxiliando na
regulação de populações de insetos e também de outros organismos (CROCOMO, 1990).
Os crisopídeos apresentam uma vasta distribuição geográfica, habitat variados, ampla
diversidade de presas, grande capacidade de busca, alta voracidade e um elevado potencial
reprodutivo. Aliadas a essas características, acrescenta-se ainda a facilidade com que podem
ser criados em laboratório e a seletividade que muitas espécies apresentam a certos produtos
fitossanitários, o que favorece sua utilização em programas de controle biológico aplicado
(MAIA, CARVALHO e SOUZA, 2000).
Algumas espécies de crisopídeos são predadoras, tanto na fase larval como na adulta,
enquanto outros possuem este comportamento apenas na fase larval. Neste caso, os adultos
alimentam-se do pólen ou ainda de honeydew liberado por algumas espécies de homópteros
(NEW 1988, 1991; MAIA
4
, 2003 apud FONSECA, 2002; NÚÑEZ, 1988; MORAES e
CARVALHO, 1991; STELZL e DEVETAK, 1999).
3
PEÑA-MARTINEZ, R. Afideos como vectores de virus en Mexico. Montecillo: Centro de Fitopatologia, 1992. 135p.
4
MAIA, W.J.M.S. de. Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae) e controle com
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003. p.129. Tese (Doutorado) - UFLA, Lavras,
2003.
20
Segundo Barbosa et al. (2000), as espécies do gênero Crysoperla Steinmann, 1964,
foram umas das mais freqüentes associadas às pragas de fruteiras irrigadas. Ringenberg et al.
(2001) demonstraram que os predadores da família Crysopidae estavam entre os mais
freqüentes e abundantes em duas áreas de sistema de produção integrada e convencional do
pessegueiro, e constataram, em citros, na região de Jabuticabal, SP, dez espécies de
crisopídeos, sendo C. externa, a dominante.
O valor desses insetos como agentes de controle deve-se a inúmeros fatores, tais como
elevado número de espécies e, conseqüentemente, hábitos alimentares diferenciados, sendo
encontrados em muitas culturas de interesse econômico, tanto em condições naturais como em
ambientes protegidos (CARVALHO e SOUZA, 2000; SOUZA e CARVALHO
5
, 2001; apud
MAIA, 2003).
Entretanto, o número relativamente baixo de crisopídeos em condições naturais pode
não ser suficiente à obtenção de um nível desejado de controle de pragas, tornando-se
necessária a sua criação massal e posterior liberação. Sua eficiência está condicionada à
eficácia do método de liberação, número de predadores a serem liberados, densidade da praga
e disponibilidade do predador pela criação massal (MAIA et al., 2003).
A família Chrysopidae é formada por um grupo de insetos que por encontrar
condições de adaptabilidade a diferentes ambientes, possui ampla distribuição geográfica,
ocorre em vários hábitats e se alimenta de uma grande diversidade de presas, exercendo
influência na regulação de populações de organismos fitófagos (TAUBER et al., 2000;
ECOLE et al., 2002).
Segundo Gallo et al. (2002), os indivíduos da família Chrysopidae apresentam corpo
delicado, tendo 10 a 15 mm de comprimento, em geral de coloração verde. Antenas
filiformes; asas hialinas ou com manchas escuras. Durante o dia são encontrados pousados
nas faces inferiores das folhas e à noite voam ou ficam pousados perto de focos luminosos.
Emitem odor desagradável quando presas entre os dedos.
Ainda, após fecundação, as fêmeas fazem a postura no limbo ou pecíolo das folhas.
Caracterizam-se por colocar os ovos na extremidade de um fio delgado de alguns milímetros,
produzido por secreção de glândulas coletéricas. As fêmeas colocam cerca de 600 ovos em
sua vida, que dura, em média, 40 dias.
5
SOUZA, B.; CARVALHO, C. F. Potencial de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) como agente
de controle biológico de pragas . In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 7, 2001, Poços de Caldas, . Anais... Lavras:
UFLA, 2001. p. 454-456.
21
De maneira geral, as larvas de crisopídeos apresentam comportamento predatório
durante todo o seu desenvolvimento que é composto por três instares, sendo que no primeiro
estádio são mais ativas, exibindo uma maior capacidade de busca por pequenas lagartas e
ovos de lepdopteros, pulgões, tripes, cochonilhas, cigarrinhas, moscas brancas, psilídeos e
ácaros, suas principais presas (Maia
6
, 2003 apud ABID et al., 1978; SMITH, 1921; LIMA,
1942; CANARD e PRINCIPI, 1984).
Segundo Canard e Principi (1984), New (1988) e Venzon e Carvalho (1993), fatores
ambientais como temperatura e fotoperíodo afetam grandemente as populações de
crisopídeos. New (1988), afirmou que os crisopídeos apresentam um limiar de temperatura
relativamente alto, quando comparados a membros da família Hemerobiidae. Porém, algumas
espécies conseguem viver durante períodos de inverno nas regiões temperadas e serem
predadores ativos contra artrópodes praga que ocorrem em regiões frias (CANARD, 1997).
Adams e Penny (1985) relataram que espécies do gênero Chrysopodes Navás, 1913
não foram encontradas durante o período de chuvas na região Amazônica, apresentando seu
pico populacional nos meses de setembro a outubro durante a época seca. Contudo, espécies
do gênero Ceraeochrysa Adams, 1982 mantiveram uma população estável durante todo o ano,
com pico no mês de novembro.
Em plantações de soja no município de Araçatuba em São Paulo, foram encontradas,
predando insetos, Chrysoperla externa, Ceraeochrysa cubana, Ceraeochrysa sp (BELORTE,
RAMIRO e FARIA, 2004). A espécie Ceraeochrysa cincta foi monitorada em pomar de
citros da fazenda experimental da UNESP Campus de Jaboticabal/SP (ARGOLO et al., 2004).
As características do ambiente, da presa e do predador são importantes fatores que
podem afetar a atividade predatória, sendo o comportamento de busca afetado pela densidade
de presas, sendo que, após a captura do primeiro indivíduo, a larva passa a procurar mais
intensamente uma nova vítima (HOLLINGS, 1961). A localização da presa é um processo
que envolve o encontro da planta hospedeira, local de ocorrência da presa na planta e da
própria presa (FARIA et al., 2001).
O comportamento pode influenciar diretamente a eficiência de predação de
Helicoverpa spp. (=Heliothis) por larvas de C. carnea em algodoeiro. Como a maior parte dos
ovos e lagartas desse noctuídeo encontra-se na parte superior da planta e as larvas têm o
hábito de alimentarem-se nessa porção, tornaram-se predadores mais efetivos (BUTLER JR. e
6
MAIA, W.J.M.S. de. Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae) e controle com
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003. p.129. Tese (Doutorado) - UFLA, Lavras,
2003.
22
MAY, 1971). FLESHNER, 1950 (apud Freitas e Fernandes (1996), observaram
comportamento semelhante em larvas de Chrysopa sp. (=Chrysoperla) que foram mais ágeis
na ausência de luz e nas partes mais altas do algodoeiro.
Oliver (1964) observou que larvas de Chrysoperla oculata permaneceram sobre os
ovos ou pequenas lagartas do arctiídeo Hyphantria cunea (Drury) até serem totalmente
predados. Serikawa et al. (2001) também observaram esse comportamento para larvas de C.
externa após localizarem posturas de Spodoptera frugiperda (J.E.Smith, 1748) (Lepidoptera:
Noctuidae) ou de Sitotroga cereallella (Olivier, 1819) (Lepidoptera: Gelechiidae).
Outros fatores importantes são a interação e dependência entre comportamento de
busca e manuseio da presa e quantidade de indivíduos consumidos, a qual depende da
disponibilidade e qualidade do alimento.
A facilidade de manuseio da presa relaciona-se com o tamanho, possibilidade de
perfurar o tegumento e mobilidade (CARVALHO e SOUZA, 2000; FREITAS e
SCOMPARIN, 2001). Assim, presas maiores, mais ágeis e com a cutícula mais resistente,
provavelmente não serão predadas, como observado por Ecole et al. (2002), em que larvas de
C. externa não conseguiram predar ovos do bicho–mineiro, Leucoptera coffeella (Guérin-
Menéville, 1842) (Lepidoptera, Lyonetiidae), mas, no momento em que as lagartas deixavam
as lesões para empuparem, eram capturadas.
A predação é um processo complexo que torna tecnicamente difícil a determinação da
sua significância, contudo, pode ser dividido como resposta funcional e numérica, podendo
ser integradas em modelos bioestatísticos visando ao conhecimento dos efeitos da predação,
através de modelos elaborados com essa finalidade (FRAZER, 1988).
A resposta funcional de um predador descreve a relação entre o número de presas
capturadas e o número de indivíduos disponíveis, isto é, determina a quantidade de presas
consumidas à medida que a densidade inicial aumenta (SOLOMON, 1949).
Em função do número de presas consumidas e aquelas disponíveis (FRAZER, 1988;
TREXLER et al., 1988), pode-se estabelecer três tipos de resposta funcional (Figura 1)
(HOLLING, 1959; HASSEL, 1978).
O Tipo I evidencia um aumento linear no número de indivíduos predados até um valor
máximo, à medida que a densidade de presa aumenta; Tipo II, em que há um aumento no
número de presas consumidas em função da maior disponibilidade delas até uma determinada
densidade, quando a intensidade de ataque diminui, tendendo a um certo nível de estabilidade;
Tipo III, em que a resposta é sigmóide, aproximando-se duma assíntota superior.
23
A resposta numérica refere-se a um aumento no número de predadores após um
incremento na densidade de presas (SOLOMON, 1949), sendo essa mais difícil de ser
investigada do que a funcional, pelo fato de só poder ser desenvolvida em condições de
campo, enquanto que os parâmetros da resposta funcional podem ser avaliados em laboratório
e reavaliados no campo (FRAZER, 1988; DIXON e RUSSEL, 1972).
Existem fatores que afetam a resposta funcional, e as pesquisas têm buscado elucidar
os vários processos da predação (HOLLING, 1959). Assim, a capacidade de procura
relacionada à duração do tempo de busca e de manuseio, preferência pela presa, estado de
inanição; aprendizagem e estágio de desenvolvimento do predador (HOLLING, 1961;
TOSTOWARYK, 1972; NORDLUND e MORRINON, 1990); tamanho e estrutura da presa
(CARVALHO e SOUZA, 2000; FREITAS e SCOMPARIN, 2001); mecanismos de defesa da
presa (Ecole et al. 2002); características do ambiente e a relação entre a densidade e o número
de presas atacadas, que se constitui em um componente fundamental da dinâmica
predador/presa, são fatores que influenciam a resposta funcional.
Densidade de presas
Número de presas consumidas
FIGURA 1 – Modelos de resposta funcional sugeridos por Holling (1959).
Como metodologia geral, os trabalhos foram divididos em duas etapas, ambas
conduzidas no Laboratórios de Bioecologia de Insetos – LABIN, e em casa de vegetação
(Figura 1) do Instituto de Ciências Agrárias – ICA, da Universidade Federal Rural da
Amazônia – UFRA, PA, no período de fevereiro de 2005 a maio de 2006.
Para a criação e manutenção de Brevicoryne brassicae, com o objetivo de se conseguir
folhas para a criação do pulgão, cultivou-se, quinzenalmente, couve-manteiga e brócolis,
plantadas em vasos de plástico com 5L de capacidade, tendo como substrato terra adubada de
acordo com as exigências da cultura, e mantidos em casa de vegetação e infestado com
colônias de B. brassicae.
24
Figura 2. Cultivo de couve-manteiga, Brassica oleracea L., em casa de vegetação (A) e
colônia do afídeo Brevicoryne brassicae (B). ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
Com relação a Ceraeochrysa caligata, adultos foram coletados no Campus da UFRA,
levados para o LABIN e mantidos em sala climatizada a 25 ± 1
o
C, UR de 70 ± 10 %,
fotofase de 12 horas e acondicionados em gaiolas cilíndricas de pvc de 20 cm de altura por
20 cm de diâmetro, revestidas internamente com papel filtro branco. Vedou-se a parte
superior com filme de pvc laminado e a inferior permaneceu apoiada numa placa de Petri
forrada com papel toalha branco, conforme metodologia empregada por Ribeiro (1988).
A alimentação dos adultos consistiu de uma dieta à base de lêvedo de cerveja e mel
(1:1) e, para facilitar a criação, foi adotada a metodologia de Costa (2002). Os ovos
produzidos foram coletados cortando-se os pedicelos com uma tesoura de ponta fina, e
aqueles destinados aos ensaios, foram individualizados e acondicionados em tubos de vidro de
2,5 cm de diâmetro x 8,5 cm de altura, vedados com filme de pvc laminado.
Os ovos remanescentes foram destinados à criação de manutenção, sendo colocados
em gaiolas semelhantes às utilizadas para a criação de adultos, contendo tiras de papel sulfite
plissadas, com o objetivo de diminuir o canibalismo. As larvas foram alimentadas ad libitum
com B. brassicae (Figura 2) provenientes de uma criação do próprio laboratório.
Parte dos adultos obtidos da geração F1 no LABIN, foram enviados para identificação
pelo Dr. Sérgio de Freitas especialista em crisipídeos, da Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias – FCAV/UNESP, Campus de Jaboticabal, SP. A espécie identificada foi
Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946) (Neuroptera, Chrysopidae).
25
A B
Figura 3. Larva de primeiro (A) e segundo (B) instares de Ceraeochrysa caligata predando
Brevicoryne brassicae. ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
Para a análise estatística utilizou-se o delineamento experimental inteiramente
casualizado com quatro tratamentos, as temperaturas de 20, 24, 28 e 32 ± 0,2
o
C, com oito
indivíduos para cada uma das cinco repetições, perfazendo um total de 40 ninfas/tratamento.
Procedeu-se a análise de variância, e existindo diferenças significativas entre os tratamentos,
detectadas através do teste de médias de Scott e Knott (1974), procedeu-se a análise de
regressão. Não houve necessidade de transformação devido à normalidade dos dados e aos
baixos coeficientes de variação.
Para determinação das exigências térmicas, utilizaram-se os resultados biológicos
obtidos. Foram estimadas a temperatura base (Tb) e a constante térmica (K), expressa em
graus-dia (GD), através do método da hipérbole que se baseia na expressão da curva e sua
recíproca (HADDAD e PARRA, 1995). Determinou-se os limiares de desenvolvimento para o
primeiro, segundo e terceiro instares e fase larval.
A resposta funcional foi avaliada em mesmo delineamento, com cinco densidades de
presas em cada instar, com cinco repetições e duas larvas/repetição, totalizando dez
larvas/densidade e 50 no total. As análises de variância e de regressão polinomial foram
realizadas e procedeu-se o teste de Scott e Knott (1974).
26
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS
ABID, M. K.; TAWFIK, M. F. S.; AL-RUBEAE, J. K. The life history of Chrysopa
septempunctata Wesm. (Neuroptera: Chrysopidae) in Iraq. Bulletin Biology Research
Center, Plinket, v. 10, n. 3, p. 89-104, 1978.
ADAMS, P. A.; N. D. PENNY. Neuroptera of the Amazon basin. Part IIa. Introduction and
Chrysopini. Acta Amazonica, v.15, n.3, p. 413-414, set./dez. 1985.
ALBUQUERQUE, G. S.; TAUBER, C. A.; TAUBER, M. J. Chrysoperla externa
(Neuroptera: Chrysopidae): life history and potencial for biological control in Central and
South América. Biological Control, Orlando, v. 4, n. 1, p. 8-13, 1994.
ARGOLO, P.S. et al. Avaliação de sintomas do ácaro verde Mononychellus tanajoa (ACARI:
TETRANYCHIDAE) em variedades de mandioca. Arq.Inst.Biol., São Paulo, v.71, p.1-749,
2004. Suplemento.
BACCI, L.; PICANCO, M.C.; GUSMAO, M.R. et al. Insecticide Selectivity to Brevicoryne
brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) and the Predator Doru luteipes (Scudder) (Dermaptera:
Forficulidae). Neotrop. Entomol., v.30, n.4, p.707-713. Dec. 2001
BASTOS, C.S. et al. Tabelas de fertilidade e esperança de vida de Myzus persicae (Sulzer)
(Homoptera: Aphididae) em couve comum. Científica, v.24, n.1, p.187-197, 1996.
BELORTE, L.C.C.; RAMIRO, Z.A.; FARIA, A.M. Ocorrência de predadores em cinco
cultivares de soja [Glycine max (L.) MERRILL, 1917] no município de Araçatuba, SP. Arq.
Inst. Biol., São Paulo, v.71, n.1, p.45-49, jan./mar., 2004.
BLACKMAN, R.L. E V.F. EASTOP. Aphids on the world's crop: an identification guide.
New York: J. Willey, 1984. 466p.
27
BROOKS, S. J. A taxonomic review of the common green lacewing genus Chrysoperla
(Neuroptera: Chrysopidae). Bulletin of the British Museum Natural History
(Entomology), Hants, v. 63, n. 2, p. 137-210, 1994.
BUTLER Jr., G. D.; MAY, C. J. Laboratory studies of the searching capacity of larvae of
Chrysopa carnea for eggs of Heliothis spp. Journal of Economic Entomology, v. 61, n. 56,
p. 1459-1461, 1971.
CANARD, M. Can lacewings feed on pests in winter? (Neuroptera: Chrysopidae and
Hemerobiidae). Entomophaga v.42, 113-117p, 1997.
CANARD, M.; PRINCIPI, M. M. Development of Chrysopidae. In: CANARD, M;
SÉMÉRIA, Y.; NEW, T. R. (Ed). Biology of Chrysopidae. Hague: W.Junk,1984. p.57-75.
CARVALHO, C. F.; CIOCIOLA, A. I. Desenvolvimento, utilização e potencial de
Neuroptera: Chrysopidae para controle biológico na América Latina. In: SIMPÓSIO DE
CONTROLE BIOLÓGICO, 5., Foz do Iguaçu, 1996. Anais... Londrina: EMBRAPA/CNPSo,
1996. p. 294-303.
_______; SOUZA, B. Métodos de criação e produção de crisopídeos. In: Bueno, V.H.P.
(Ed). Controle biológico de pragas: produção massal e controle de qualidade. Lavras: UFLA,
2000. p. 91-109.
CHAGAS-FILHO, N.R.et al. Avaliação de cultivares de couve-flor (Brassica oleracea var.
Botrytis) para resistência à Plutella xylostella (LEPIDOPTERA: PLUTELLIDAE). Arq. Inst.
Biol., São Paulo, v.72, p.1-64, 2005. Suplemento.
CIVIDANES, F.J.; SANTOS, D.M.M. Flutuação populacional e distribuição vertical de
Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em couve. Bragantia, v.62, n.1, p.61-67,
2003.
CIVIDANES, F.J. Exigências térmicas de Brevicoryne brassicae e previsão de picos
populacionais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.38, n.5. p. 184-193. 2003.
28
________. Flutuação populacional de formas aladas de Brevicoryne brassicae (L.)
(Hemiptera: Aphididae), Bragantia, v.61, n.2. p. 85-92 . 2002.
________. Impacto de Inimigos Naturais e de Fatores Meteorológicos Sobre Uma População
de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em Couve. Neotropical Entomology,
v.31, n.2. p.105-112. 2002.
COSTA, R. I. F. et al. Duração e viabilidade das fases pré-imaginais de Chrysoperla externa
(Hagen) alimentadas com Aphis gossypii Glover e Sitotroga cerealella (Oliver). Acta
Scientiarum, Maringá, v. 24, n. 2, p. 353-357. 2002.
CROCOMO, W. B. Manejo integrado de pragas. São Paulo: UNESP. 1984. 240 p.
DIXON, A.F.G., P. KINDLAMAN, J.L; J. HOLMAN. Why there are few species of aphids
especially in the Tropics? Amer. Nat., v.129, p. 580-592, 1987.
DURIGAN, A.C. et al. Resistência de variedades de couve ao pulgão Brevicoryne Brassicae
(L., 1758) (Hemiptera: Aphididae). Arq. Inst. Biol., São Paulo, v.69, p.265-267, res 184,
2002. Suplemento.
ECOLE, C.C. et al. Predação de ovos, larvas e pupas do bicho-mineiro-do-cafeeiro,
Leucoptera coffeella (Guérin-Mèneville & Perrottet, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) por
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Ciência e Agrotecnologia,
Lavras,. 2001. No prelo
ECOLE, C.C. et al. Predação de ovos, larvas e pupas do bicho-mineiro-do-cafeeiro,
Leucoptera coffeellum (Guérin-Mèneville & Perrottet, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) por
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Ciência e Agrotecnologia,
v.26, p.318-324, 2002.
ELLIS, P.R; SINGH, R. A review of the host plants of the cabbage aphid, Brevicoryne
brassicae (Homoptera, Aphididae). IOBC/WPRS Bul., v.16, n.5, p.192-201, 1993.
29
FARIA, C. A. et al. Localização de presas por larvas de Chrysoperla externa (Neuroptera:
Chrysopidae). In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 7, 2001, Poços de Caldas.
Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p. 296.
FILGUEIRA, F.A.R. Novo manual de olericultura. Viçosa: UFV, 2002. 402p.
FLINT, M. L. Afídios do repolho, brassicae de Brevicoryne. pp. 36-39. Na gerência integrada
do pest para colheitas e alface de Cole. Universidade da publicação 3307 de Califórnia. 112
páginas, 1985.
FONSECA, A.R.; CARVALHO, C.F.; SOUZA, B. Capacidade predatória e aspectos
biológicos das fases imaturas de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae)
em diferentes temperaturas. Ciência Agrotecnica, Lavras. v.25, n.2, p.251-263, mar./abr.,
2001.
FRANÇA, F.H. Considerações sobre um programa de manejo integrado de pragas de
hortaliças no Brasil. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE OLERICULTURA, 24, 1984,
Jaboticabal. p. Anais... Jaboticabal: FCAV/UNESP, 1984. p.104-128,
FRANCO, G. Tabela de composição química de alimentos. 3. ed. Rio de Janeiro, Serviço
de Alimentação da Previdência Social, 1960. 194 p.
FRAZER, B. D. Predators. In: MINKS, A.K.; HARREWIJN, P. (Eds.). World crop pest –
Aphids: their biology, natural enemies and control. v. B, p. 217-230, 1988.
FREITAS, S. de O uso de crisopídeos no controle biológico de pragas. Jaboticabal: Funep,
2001. 66p.
________; FERNANDES, O. A. Crisopídeos em agroecossistemas. In: SIMPÓSIO DE
CONTROLE BIOLÓGICO, 5, 1986, Foz do Iguaçu. Anais... Londrina: EMBRAPA\CNPSo,
1996. p. 283.
30
________; SCOMPARIN, C. H. J. O uso de crisopídeos no controle biológico de
Leptopharsa hevea (Hemíptera: Tingidae) o percevejo de renda da seringueira (Hevea
brasiliensis). In: Simpósio de Controle Biológico, 7., 2001, Poços de Caldas, MG, 2001.
Anais... Lavras: UFLA, 2001. p. 477.
GALLO, D.; NAKANO, O.; SILVEIRA NETO, S. et al. Entomologia agrícola, Piracicaba:
FEALQ, 2002. v.10, 920p.
GAMARRA, D.C. et al. Influência de tricomas glandulares de Solanum berthaultii na
predação de Scymnus (Pullus) argentinicus (Weise) (Coleoptera: Coccinellidae) em Myzus
persicae (Sulzer) (Homoptera: Aphididae). An. Soc. Entomol. Bras., v.27, n.1, p.59-65,
1998.
GASSEN, D.N. Controle biológico de pulgões de trigo no Brasil. Passo Fundo: Embrapa
Trigo, 1999. 4p.html. (Embrapa Trigo. Comunicado Técnico Online, 15). Disponível em:
<http://www.cnpt.embrapa.br/biblio/p_co15.htm>. Acesso em: 10 novembro 2006.
GODOY, K.B; CIVIDANES, F.J. Tabelas de Esperança de Vida e Fertilidade para Lipaphis
erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae) em Condições de Laboratório e Campo. Neotrop.
Entomol. v.31, n.1, p.68-77. 2002.
GUEDES, R.N.C.; RIBEIRO, B.M. Limitações de métodos de controle para o manejo de
pragas. In: ZAMBOLIM, L. (Ed.). Manejo integrado: doenças, pragas e plantas daninhas.
Viçosa: UFV, 2000. p.325-348.
HADDAD, M. L.; MORAES, R. C. B.; PARRA, J. R. P. MOBAE: Modelos Bioestatísticos
Aplicados à Entomologia, manual, Piracicaba: ESALQ, 1995. 44 p.
HAGLEY, E. UFV, A. C. Release of Chrysoperla carnea Stephens (Neuroptera:
Chrysopidae) for control of the green apple aphid, Aphis pomi De Geer (Homoptera:
Aphididae). The Canadian Entomologist, v. 121, n. 4/5, p.309-315, 1989.
31
HASSAN, S. A.; KLINGAUF, F.; SHANIN, F. Role of Chrysopa carnea as an aphid predator
on sugar beet and the effect of pesticides. Zeitschrift fur angewandte Entomologie, Berlin,
v. 100, n. 1, p. 163-174, jan. 1985.
HEIE, O.E. The Aphidoidea (Hemiptera) of Fennoscandia and Denmark III. Kopenhagen:
Sci. Press , 1986. 189p.
HOLLING, C. S. Some characteristics of simple types of predation and parasitism. The
Canadian Entomologist, v. 91, n. 7, p.385-398, 1959.
HOLLING, C.S. Principles of insect predation. Annual Review of Entomology, v. 6, p. 163-
182, 1961.
LARA, F.M. Princípios de resistência de plantas a insetos. São Paulo: Ícone, 1991. 336p.
________; F. DAL ACQUA, J. C. BARBOSA. Integração de variedade resistente de couve,
Brassicae oleracea var. acephala, com casca de arroz, no controle de Brevicoryne brassicae
(Linnaeus, 1758). An. Soc. Entomol. v. 11, p. 209-219, 1982.
LIMA, A. C. Superfamília Aphidoidea. In: INSETOS do Brasil: Homópteros. Rio de Janeiro:
Escola Nacional de Agronomia, 1942. p. 112-175. (Série Didática, 4,)
LOVATTO, P. B ; GOETZE, M; THOMÉ, G.C.H. Efeito de extratos de plantas silvestres da
família Solanaceae sobre o controle de Brevicoryne brassicae em couve (Brassica oleracea
var. acephala). Ciência. Rural. v.34, n.4, p.971-978, jul./ago. 2004.
MAIA, W.J.M.S. de. Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856)
(Hemiptera: Aphididae) e controle com Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
(Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003. 129p. Tese (Doutorado) - UFLA, Lavras,
2003.
MAIA, W. J. de M; S; CARVALHO, C. F.; SOUZA, B. Exigências Térmicas de Chrysoperla
externa (HAGEN, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum
32
(RONDANI, 1852) (Hemiptera: Aphididae) em condições de laboratório. Ciênc. agrotec.,
Lavras, v.24, n.1, p.81-86, jan./mar., 2000.
MAIA, W.J.M.S. et al. Controle biológico da cochonilha ortézia por meio de predador
crisopídeo em laboratório. In: Congresso Brasileiro de Fruticultura, 19., 2006, Cabo Frio, RJ.
Abstracts… Cabo Frio, 2006. p.295.
MAIA, W.J.M.S. et al. Controle biológico da cochonilha ortézia por meio de parasitóide
díptero em laboratório. In: Congresso Brasileiro de Fruticultura, 19., Cabo Frio, RJ.
Abstracts… Cabo Frio, 2006. p.295.
MARICONI, F.A.M.; ZAMITH, A.P.L.; MENEZES, M. "Pulgão das brássicas" Brevicoryne
brassicae (L; 1758): estudo descritivo, bionômico e de combate. Olericultura Brasileira,
v.3, p.165-202, 1963.
MINKS, A.K.; HARREWIJN, P. Aphids: their biology, natural enemies, and control. New
York: Elsevier, 1987. 450p.
MORAES, J. C.; CARVALHO, C. F. Influência da fonte de carboidratos sobre a fecundidade
e longevidade de Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Ciência e
Prática, Lavras, v. 15, n. 2, p. 137-144, abr./jun. 1991.
MORAES, J.C.et al. Efeitos de compostos reguladores de crescimento de insetos sobre
adultos de Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Anais da Sociedade
Entomológica do Brasil, Londrina, v. 23, n. 2, p. 335-339, 1994.
NEW, T. R. 1991. The insects of the Australia. Neuroptera, In: CSIRO (eds.), New York,
Cornell University, Vol. I, p. 525-542. 542 p.
NEW, T. R. Neuroptera, Aphids, their biology, natural enemies and control. .In: A. K.
MINKS e P. HARREWIJN (eds.) Amsterdam, Elsevier, Vol. 2B, p. 249-258. 1988.
33
NORDLUNG, D. A.; MORRISON, M. J. Handling time, prey preference, and functional
response for Chrysoperla rufilabris in the laboratory. Entomologia Experimentalis et
Applicata, v. 57, p. 237-242, 1990.
NUÑEZ, E. Ciclo biológico y crianza de Chrysoperla externa y Ceraeochrysa cincta
(Neuroptera: Chrysopidae). Revista Peruana de Entomologia, Lima, v. 31, p. 76-82, 1988.
OLIVER, A. D. Studies on the biological control of the fall webworm Hyphantria cunea in
Louisiana. Journal of Economic Entomology, v. 57, p. 314-318, 1964.
PAULA, S.V., M.C. PICANÇO, F.H. KOGA E J.C. MORAES. Resistência de sete clones de
couve comum a Brevicoryne brassicae (L) (Homoptera: Aphididae). An. Soc. Entomol.
Brasil. v. 24, p. 99-104, 1995.
PEÑA-MARTINEZ, R. Afideos como vectores de virus en Mexico. Montecillo: Centro de
Fitopatologia, 1992. 135p.
PEREIRA, C.D; LOMÔNACO, C. Plasticidade fisiológica e comportamental de Brevicoryne
brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em duas variedades de Brassica oleraceae L.
Neotropical Entomology, v.30, n.1. p.133-141. 2001.
PERRING, T.M. The Bemisia tabaci species complex. Crop Protection, v.20, p.725-737,
2001
RIBEIRO, M. J. Biologia de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentada com diferentes dietas.1988. 131 p. Dissertação (Mestrado em
Agronomia) - ESAL, Lavras, 1988.
RONDON NETO, R.M. et al. Os quintais agroflorestais do assentamento rural Rio da Areia,
município de Teixeira Soares, PR. Cerne, Lavras, v. 10, n. 1, p. 125-135, jan./jun. 2004.
SCOTT, A. J.; KNOTT, M. A. A cluster analyses method for grouping means in the analyses
of variance. Biometrics, v. 30, n. 3, p. 502-512, 1974.
34
SERIKAWA, R. H.; FREITAS, S. de; TODA, L. Capacidade de caça de Chrysoperla externa
(Neuroptera: Chrysopidae) em plantas de milho. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE
BIOLÓGICO, 7, 2001,Poços de Caldas. Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p. 93.
SILVEIRA NETO, S. et al. Manual de ecologia dos insetos, São Paulo: Ceres, 1976. 422 p.
SMITH, R. C. A study of the biology of the Chrysopidae. Anais of the Entomological
Society of America, v. 14, p. 27-35, 1921.
SOLOMON, M. E. The natural control of animal populations. Journal of Animal Ecology,
v. 18, p. 1-35, 1949.
SOUZA, B. Estudos morfológicos do ovo e da larva de Chrysoperla externa (Hagen,
1861) (Neuroptera: Chrysopidae) e influência de fatores climáticos sobre a flutuação
populacional de adultos em citros. 1999.141p. Tese (Doutorado em Agronomia) –
Universidade Federal de Lavras, UFLA-Lavras, 1999.
SOUZA, B.; CARVALHO, C. F. Potencial de Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
(Neuroptera: Chrysopidae) como agente de controle biológico de pragas . In: SIMPÓSIO DE
CONTROLE BIOLÓGICO, 7, 2001, Poços de Caldas, . Anais... Lavras: UFLA, 2001. p. 454-
456.
SOUZA-SILVA, C.R.; ILHARCO , F.A. Afídeos do Brasil e suas plantas hospedeiras
(lista preliminar). São Carlos, Ed. da UFSCar, 1995. 85p.
TAUBER, M.J.et al . Commercialization of predators: recent lessons from green lacewings
(Neuroptera: Chrysopidae: Chrysoperla). American Entomologist, v.46, p.26-38, 2000.
TOSTOWARYK, W. The effect of prey defense on the functional response of Podisus
modestus (Hemiptera: Pentatomidae) to densities of the sawflies Neodiprion swainei and N.
pratti banksianae (Hymenoptera: Neodiprionidae). The Canadian Entomologist, v. 104, p.
61-69, 1972.
35
TREXLER, J. C.; McCULLOCH, E. E.; TRAVIS, J. How can the functional response best be
determined? Oecologia, v. 76, p. 207-214, 1988.
VAZ, L.A.L; TAVARES, M.T; LOMÔNACO, C. Diversidade e tamanho de himenópteros
parasitóides de Brevicoryne brassicae L. e Aphis nerii Boyer de
Fonscolombe(Hemiptera:Aphididae). Neotropical Entomology. v.33, n.2. 2004 .
VENZON, M. e C. F. CARVALHO. Desenvolvimento larval, pré-pupal e pupal de
Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) em diferentes dietas e
temperaturas. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil. v.22, p. 477-483, 1993.
VIA, S. Ecological genetics and host adaptation in herbivorous insects: the experimental
study of evolution in natural and agricultural systems. Ann. Rev. Entomol. v.35, p. 421-446,
1990.
36
CAPITULO 2 - ASPECTOS BIOLÓGICOS E EXIGÊNCIAS TÉRMICAS DA FASE
LARVAL DE Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE)
ALIMENTADA COM Brevicoryne Brassicae (HEMIPTERA: APHIDIDAE)
2.1 RESUMO
O pulgão Brevicoryne brassicae (Linnaeus) tem sido encontrado em todas as áreas de cultivo
de couve e na maioria dos Estados brasileiros. Entre a gama de inimigos naturais deste afídeo,
destacam-se predadores crisopídeos do gênero Ceraeochrysa Adams, pela sua voracidade e
por ser abundante, freqüente, constante e de ocorrência natural em áreas de produção, sendo
usados com sucesso no controle de pragas de cultivos comerciais. Entre 15 e 38
o
C encontra-
se a faixa ótima de desenvolvimento e atividade da maioria dos insetos, e, o preferendo de
temperatura é estabelecido pelo intervalo que agrupa 75% dos indivíduos. A unidade graus
dia representa a somatória de temperaturas favoráveis ao desenvolvimento dos insetos durante
determinado período. Portanto, objetivou-se estudar alguns aspectos biológicos e as
exigências térmicas das fases imaturas de C. caligata em diferentes temperaturas em
condições de laboratório. Os ensaios foram conduzidos em câmaras climatizadas reguladas a
20, 24, 28 e 32 ± 2
o
C, UR de 85 ± 10% e fotofase de 12 horas, no Laboratório de Bioecologia
de Insetos – LABIN, do Instituto de Ciências Agrárias – ICA, da Universidade Federal Rural
da Amazônia – UFRA, PA, em delineamento inteiramente casualizado com cinco repetições
com dez espécimes cada. Verificou-se uma correlação positiva entre todas as fases de
desenvolvimento com a temperatura. Entre 24 a 28
o
C ocorreu uma estabilização não havendo
uma diferença significativa nesta faixa. A temperatura base e a constante térmica para a fase
larval foi de 6,7
o
C e 144,9 graus-dia.
PALAVRAS-CHAVE: Ceraeochrysa caligata, exigências térmicas, biologia, pulgão-da-
couve.
____________________________
Orientador: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
37
CHAPTER 2 – BIOLOGICAL ASPECTS AND THERMAL REQUIREMENTS OF THE
LARVAL PHASES OF Ceraeochrysa caligata (BANKS, 1946) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE) FED WITH Brevicoryne brassicae (L., 1758) (HEMIPETRA:
APHIDIDAE)
2.2 ABSTRACT
The aphid Brevicoryne brassicae (Linnaeus) has been found in all areas of kale cultivations
and in most of Brazilian States. Among the range of the natural enemies of this aphid, stand
out predators chrisopide of the gender Ceraeochrysa Adams, for its voracity and for being
abundant, frequent, constant and of natural occurrence in production areas, being used with
success in the control of plagues of trade cultivations. Between 15 and 38
o
C is the great band
of development and activity of most of the insects, and, the temperature preference is
established by the interval that contains 75% of the individuals. The unit degree-day
represents the summing of favorable temperatures to the insect developments during certain
period. Therefore, it was purposed to study some biological aspects and thermal requirement
of immature phases of C. caligata in different temperatures in laboratory conditions. The
essay was carried out em climatic chambers regulated to 20, 24, 28, and 32 ± 2
o
C, UR of 85 ±
10% and photophase of 12 hours, in the Bioecology of Insects Laboratory of the Instituto de
Ciências Agrárias of the Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA, PA, in
delineation entirely at random with five repetitions with ten specimens each. A positive
correlation was verified among all the development phases with the temperature. Among 24
to 28
o
C happened a stabilization not having a significant difference in this band. The base
temperature and the thermal constant for the larval phase were of 6,7
o
C and 144,9 degree-
day.
KEY-WORDS: Ceraeochrysa caligata, thermal requirements, biology, greenfly cabbage.
____________________________
Adviser: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
38
2.3 INTRODUÇÃO
Artrópodes-praga são fatores limitantes à exploração agrícola, como o pulgão,
Brevicoryne brassicae (L., 1758) (Hemiptera: Aphididae), o qual é praga chave da cultura da
couve (SALGADO, 1983). Seu controle é feito por métodos culturais que são ineficazes
quando a praga já está instalada e químico (LARA, 1991; GALLO et al., 2002). B. brassicae
é freqüente em regiões tropicais, polífago e alimenta-se principalmente de brassicáceas,
embora outros hospedeiros ocasionais já tenham sido apontados para essa espécie como
espinafre, beterraba, rabanete, pimentão, agrião, etc. (SOUZA-SILVA e ILHARCO, 1995).
Predadores neurópteros têm sido relatados com alta agressividade biológica
(HASSAN et al., 1985; CARVALHO et al., 1994), sendo encontrados em vários
agroecossistemas associados a artrópodes-praga que apresentam incidência estacional ou não,
e tegumento facilmente perfurável (CARVALHO e SOUZA, 2000; FREITAS, 2001; ECOLE
et al., 2001).
Por apresentarem alto potencial biótico e grande voracidade, alimentam-se de uma
gama de insetos e ocorrem em várias culturas de interesse econômico (SOUZA, 1999),
demonstrando com isso o seu grande potencial no controle biológico de diversas culturas e
principalmente as olerícolas como a couve de folhas.
Estes predadores são, muitas vezes, agentes eficazes na regulação da densidade
populacional desses organismos, podendo-se destacar os insetos da família Chrysopidae,
mundialmente reconhecidos pela sua ocorrência em diversos agroecossistemas (HAGEN,
1976; SENIOR e MCEWEN, 2001).
A determinação do hospedeiro e da temperatura mais adequada para o
desenvolvimento do predador é fundamental para a produção em laboratório, e uma etapa
básica para qualquer programa de controle biológico de pragas, pois possibilita os estudos
sobre aspectos biológicos referentes à praga (Zago
7
et al., 2006, apud PREZOTTI e PARRA,
2002). A temperatura influencia diretamente o desenvolvimento e comportamento dos insetos
e, indiretamente, a alimentação (SILVEIRA NETO et al., 1976; HADDAD et al., 1995).
Apesar do conhecimento antigo, meados do século 18, de que o crescimento e
desenvolvimento dos insetos dependem da temperatura (CHAPMAN, 2000), pelo fato desses
organismos serem poiquilotérmicos, ele ainda é útil na agricultura moderna (CIVIDANES,
7
ZAGO,
39
2000), podendo-se utilizar as exigências térmicas dos insetos na previsão de picos
populacionais e épocas de amostragem, controle biológico, tabelas de vida, zoneamento
ecológico e modelos para o manejo de insetos-praga.
Entre 15 e 28
o
C encontra-se a faixa ótima de desenvolvimento e atividade da maioria
dos insetos, e, o preferendo de temperatura é estabelecido pelo intervalo que agrupa 75% dos
indivíduos. A unidade graus dia representa a somatória de temperaturas favoráveis ao
desenvolvimento dos insetos durante determinado período, ou seja, aquelas acima do limiar
de desenvolvimento Tb, tornando-se claro, para esses organismos, seu desenvolvimento
dentro de um limitado gradiente de temperatura (SILVEIRA NETO et al. 1976; CIVIDANES,
2000).
Para se implementar um programa de MIP é aconselhável a utilização de modelos
matemáticos, com o intuito de prever a ocorrência de pragas-chave. Segundo Haddad et al.
(1999), as necessidades térmicas dos insetos podem ser avaliadas através da constante térmica
(K), expressa em graus-dia, a qual parte da hipótese de que a duração do desenvolvimento, em
função da temperatura, é uma constante, sendo o somatório da temperatura computado a partir
do limiar térmico inferior denominado temperatura base (Tb), a partir da qual os insetos
passam a crescer, ou acumular energia.
A temperatura ótima é aquela na qual ocorre o máximo desenvolvimento e,
fisiologicamente, os insetos possuem um “ótimo” de função dentro de uma faixa limitada de
temperatura., pode-se prever, em função das necessidades térmicas dos insetos e do local
analisado, a possibilidade de crescimento de uma população (HADDAD et al., 1995).
2.4 MATERIAL E MÉTODOS
2.4.1 Aspectos biológicos da fase de larval de Ceraeochrysa caligata alimentada com o
pulgão Brevicoryne brassicae.
Adultos de C. caligata (Figura 1) foram coletados no campus da UFRA em Belém-
PA, procedendo-se sua multiplicação no Laboratório de Bioecologia de Insetos (LABIN) do
Instituto de Ciências Agrárias da Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA, PA.
Larvas recém–nascidas, provenientes dessa criação, foram mantidas em câmaras climatizadas
nas temperaturas de 20, 24, 28 e 32 ± 2
o
C, UR de 85 ± 10 % e fotofase de 12 horas.
40
Figura 1. Adulto de Ceraeochrysa caligata (Banks). LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
Inicialmente, cinqüenta ovos foram individualizados em tubos de vidro com 8cm de
altura por 2,5cm de diâmetro, vedados com filme plástico transparente e perfurados com
alfinete entomológico para aeração (Figura 2).
Figura 2. Grade metálica com capacidade para armazenar 50 tubos (8,0 X 2,5 cm).
LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
Utilizou-se o delineamento experimental inteiramente casualizado com quatro
tratamentos, as temperaturas de 20, 24, 28 e 32 ± 0,2
o
C, com dez indivíduos para cada uma
das cinco repetições, perfazendo um total de 50 larvas/repetição. Procedeu-se a análise de
variância, e existindo diferenças significativas entre os tratamentos, detectadas através do
teste de médias de Scott e Knott (1974), procedeu-se a análise de regressão. Não houve
necessidade de transformação devido à normalidade dos dados e aos baixos coeficientes de
variação.
As observações foram realizadas diariamente, durante toda a fase larval, avaliando-se:
duração do primeiro, segundo e terceiro instares, fase larval, e período de ovo a adulto. Para a
determinação dos instares, as larvas foram examinadas diariamente através de um
microscópio estereoscópico para a constatação de exúvia.
41
2.4.2 Determinação das exigências térmicas da fase imatura de Ceraeochrysa caligata
Para determinação das exigências térmicas de C. caligata, utilizou-se os resultados
biológicos obtidos conforme descrito no subitem 4.1. Foram estimadas a temperatura base
(Tb) e a constante térmica (K), expressa em graus-dia (GD), através do método da hipérbole
que se baseia na expressão da curva e sua recíproca.
Esta metodologia consiste em locar os dados da duração do período de
desenvolvimento no eixo das ordenadas “y” e a temperatura no eixo das abscissas “x”, por
meio da recíproca do desenvolvimento, lineariza-se a curva obtida. Quando a linha é
extrapolada, obtém-se, no ponto de interseção com o eixo “x”, a Tb e, a partir dessa, foram
calculados os graus-dia (GD) necessários para completar o desenvolvimento em cada fase
(HADDAD e PARRA, 1995).
Determinou-se os limiares de desenvolvimento para o primeiro, segundo e terceiro
instares, fase larval e período de ovo a adulto.
2.5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
2.5.1 Aspectos biológicos de Ceraeochrysa caligata
Fase de ovo
O período embrionário foi maior em temperaturas mais baixas, sendo de 6,1 dias a
20°C. A 32 °C verificou-se uma redução de cerca de 50% na duração, com uma média de 2,9
dias. Uma menor variação na velocidade do desenvolvimento foi obtida a 24 °C, com duração
de 5,3 dias, mas a 28 °C houve um incremento na velocidade do desenvolvimento reduzindo
em cerca de 34% a duração (Tabela 1).
Esses resultados permitiram ajustar uma equação de segundo grau entre a duração do
período embrionário e a temperatura (Figura 3), evidenciando a redução desse período em
função do aumento desse fator.
42
TABELA 1. Duração (D) em dias, (± EP) e viabilidade (V) em %, dos três instares e fase
larval de Ceraeochrysa caligata em função da temperatura. UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém – PA, 2006.
Temperaturas (°C)
Fases de desenvolvimento
20 24 28 32
CV
(%)
D (dias) 6,1 ± 0,09 5,3 ± 0,11 3,5 ± 0,26 2,9 ± 0,24 Período
embrionário
V (%) 100 100 94,3 75,1
5,1
D (dias) 8,5 ± 0,21a 6,5 ± 0,14b 4,2 ± 0,11c 3,9 ± 0,03c
1
o
instar
V (%) 100 100 81,3 74,3
12,8
D (dias) 16,3 ± 0,31 7,0 ± 0,09 5,8 ± 0,01 5,0 ± 0,15
2
o
instar
V (%) 95,4 98,2 76,3 72,1
10,4
D (dias) 19,1 ± 0,18 11,3 ± 0,26 10,1 ± 0,07 8,8 ± 0,10
3
o
instar
V (%) 100 100 85,3 90,3
9,2
D (dias) 43,9 ± 0,31 24,8 ± 0,15 20,1 ± 0,12 17,7 ± 0,13
Fase larval
V (%) 98,8 96,6 72,2 89,0
6,8
D (dias) 18,7 ± 0,24a 14,5 ± 0,19b 11,6 ± 0,33b 8,9 ± 0,09b
Fase de pupa
V (%) 99,3 100 86,2 88,3
7,4
D (dias) 68,7 ± 0,41 44,6 ± 0,28 35,2 ± 0,09 29,5 ± 0,21
Período de
ovo a adulto
V (%) 96,3 95,1 91,3 68,0
8,3
CV = Coeficiente de variação
EP = Erro padrão
Temperatura de desenvolvimento
18 20 22 24 26 28 30 32 34
Duração (dias)
2
3
4
5
6
7
Temperatura vs Duração
Período Embrionário
Figura 3. Curva de regressão ajustada para a duração do período embrionário de
Ceraeochrysa caligata em função da temperatura. UR 85 ± 10%, fotofase de 12
horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
43
Resultados semelhantes foram obtidos por Figueira (1998), Maia (1998) e Fonseca
(2001, 2002) para Chrysoperla externa, anotando-se diferenças entre as espécies e presas. O
período embrionário foi em média de 5,0 dias para Ceraeochrysa everes (Banks) a 25 °C
(BARBOSA et al., 2002), ou seja, quando observa-se para o mesmo gênero em condições
térmicas equivalentes, os resultados são aproximados.
Fase de larva
A duração de cada instar e da fase larval foi afetada significativamente pela
temperatura, constatando-se um aumento na velocidade de desenvolvimento quando as larvas
foram mantidas em condições térmicas mais elevadas (Tabela 1 e Figuras 4 e 5).
De um modo geral, a duração em todos os instares e da fase larval diminuiu com o
aumento da temperatura, mas a 20 °C do primeiro para o segundo e deste para o terceiro
instar, esta diferença foi mais acentuada em comparação com as demais condições térmicas,
enfatizando a influência na maior duração da fase larval nessa temperatura.
Porém, Barbosa et al. (2002) encontraram resultados extremamente inferiores para o
segundo e terceiro instares para C. everes a 25 °C, com 4,3 e 4,5 dias, respectivamente, ou
seja 38 e 56% de redução na duração dessas fases, em comparação com C. caligata.
Possivelmente, estes resultados discrepantes sejam devidos a diferença de espécies e ou à
presa fornecida, isto é, C. everes foi alimentada com ovos do gelechiídeo, Sitotroga cerealella
(Olivier, 1819), a traça-dos-cereais, ricos em proteínas.
Da mesma maneira para Chrysoperla externa, essas diferenças ocorreram. Quando
alimentada com o pulgão S. graminum a 24 °C, a duração dos três instares e da fase larval foi
4,0; 3,3; 3,5 e 10,9 dias, respectivamente (FONSECA et al., 2001), mas quando alimentadas
com ovos do piralídeo Anagasta kueniella (Zeller, 1879), o período larval a 22, 25 e 30 °C foi
14,0; 9,6 e 7,3 dias, respectivamente (AUN, 1986).
44
Temperatura de desenvolvimento (°C)
18 20 22 24 26 28 30 32 34
Duração (dias)
3
4
5
6
7
8
9
Temperatura vs Duração 1
o
Instar
y = 1,4*10
-2
x2 - 0,7610x + 11,8817;
r
2
= 0,9267; F = 18,98; P = 0,02
Temperatura de desenvolvimento (°C)
18 20 22 24 26 28 30 32 34
Duração (dias)
4
6
8
10
12
14
16
18
Temperatura vs Duração II Instar
y' = 2,0
*
10
-2
x
2
- 1,0338x + 14,4240
r
2
= 0,9632; F = 29,30; P = 0,01
Temperatura de desenvolvimento (°C)
18 20 22 24 26 28 30 32 34
Duração (dias)
8
10
12
14
16
18
20
Temperatura vs Duração III Instar
y
'
= 7,1
*
10
-3
x
2
- 0,4398x + 7,8458;
r
2
= 0,9818; F = 80,75; P = 0,002
Figura 4. Curva de regressão ajustada para a duração do primeiro, segundo e terceiro instares
de Ceraeochrysa caligata em função da temperatura. UR 85 ± 10%, fotofase de 12
horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
45
Temperatura de desenvolvimento (°C)
18 20 22 24 26 28 30 32 34
Duração (dias)
15
20
25
30
35
40
45
50
Temperatura vs Duração Fase Larval
y = 1,56
*
10
-2
x
2
- 0,8358x + 12,6441;
r
2
= 0,9573; F = 33,62; P = 0,01
Figura 5. Curva de regressão ajustada para a duração da fase larval de Ceraeochrysa caligata
em função da temperatura. UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas.
LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA. 2006.
De uma maneira geral, o ajuste de equações de segundo grau entre a duração de cada
instar e da fase de larva, em função da temperatura, evidenciou maior sensibilidade daquelas
mantidas de 20 a 24 °C, observando-se uma redução de 19,0 dias. Porém, de 24 a 32 °C, essa
redução foi de apenas 7,1 dias (Tabela 1 e Figura 5). Esta maior sensibilidade em
temperaturas mais baixas, também foi observada por Figueira (1998), Maia (1998 e 2003) e
Fonseca et al. (2001 e 2002) para Chrysoperla externa e por Barbosa et al. (2002) para
Ceraeochrysa everes.
Uma viabilidade variando de 95 a 100%, para todas as fases, foi observada na faixa
variando entre 20 e 24 °C. Acima de 24 °C até 32 °C, houve uma redução, principalmente
após os 32 °C, chegando ao mínimo de 68% para o período de ovo a adulto, caracterizando
uma influência maléfica da temperatura. Como Silveira Neto (1986) afirmou que o
“preferendo” de temperatura para a maioria das espécies de Insecta encontra-se próximo dos
25 °C, talvez a explicação para essa viabilidade mais baixa detectada, seja devido a
proximidade do limiar máximo ou temperatura máxima (Tmax).
46
Fase de pupa
A duração da fase de pupa foi afetada significativamente a 20 °C (Tabela 1),
aumentando a duração desta fase em cerca de 29% quando comparada a 24 °C, com 18, 7 e
14,5 dias, respectivamente. A 25 °C obteve-se, para C. everes, 9,6 dias (BARBOSA et al.,
2002), ou seja, cerca de 51% de redução com 1 °C a mais e com ovos de S. cerealella.
Podemos especular o fato do predador C. caligata que, além de ser outra espécie e
estar sendo criado em condições diferenciadas, pode possuir um comportamento de caça sobre
o afídeo B. brassicae, que não terá com o fornecimento de ovos da traça-dos-cereais.
Pessoa et al. (2004) verificaram que a duração de diferentes fases do desenvolvimento
de Ceraeochrysa paraguaia foi inversamente proporcional ao aumento da temperatura e a
viabilidade da fase de ovo, dos instares, da fase larval e da fase de pupa (pré-pupa + pupa) foi
diretamente proporcional.
Fase de ovo a adulto
O período de ovo a adulto de C. caligata a 20, 24, 28 e 32 °C foi de 68,7; 44,6; 35,2 e
29,5 dias, respectivamente. Observou-se uma redução de cerca 32% na duração para esta fase
em C. everes, com 34,0 dias (BARBOSA et al., 2002). Uma maior sensibilidade da fase
jovem do crisopídeo foi verificada na faixa entre 20 e 24 °C (Tabela 1), com uma redução
superior a 50% na duração, ou uma maior velocidade de desenvolvimento.
Em função da lata viabilidade e da obtenção de adultos morfologicamente normais
obtidas nas temperaturas de 20, 24 e 28 °C, pode-se afirmar que o pulgão B. brassicae é uma
espécie adequada ao desenvolvimento do crisopídeo, podendo ser usado como presa
alternativa em programas de criação massal desse predador.
2.5.2 Exigências térmicas de Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne brassicae
A temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) variam de acordo com a fase de
desenvolvimento do inseto. Para a fase larval e ciclo de ovo a adulto obtiveram-se 6,7 °C e
144,9 GD e 10,7 e 377,8 GD, respectivamente (Tabela 2 e Figura 6). Fonseca (2002),
estudando as exigências térmicas para Chrysoperla externa alimentada com o pulgão
Rhopalosiphum maidis, obteve para a fase larval e ciclo de ovo a adulto, resultados
47
semelhantes aos encontrados nesse trabalho, porém, com uma redução de 2,5°C ou cerca de
37% para a fase larval.
TABELA 2. Temperatura base (Tb), constante térmica (K), equações de regressão e
coeficiente de determinação (R
2
) da fase larval e de ovo a adulto de
Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne brassicae. UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA, 2006.
Fase Tb (°C) * K (GD) ** Equação de Regressão *** R
2
(%)
Larval 6,7 144,9 y' = 0,0495x – 0,2720 99,0
Ovo a adulto 10,7 377,8 y' = 0,0026x – 0,0283 99,3
*Calculada pelo método da hipérbole.
**Constante térmica em graus-dia.
***y’ = 1\Duração.
A velocidade de desenvolvimento em todas as fases estudadas foi afetada
significativamente pela temperatura, constatando-se em condições térmicas mais elevadas um
aumento na velocidade de desenvolvimento e, conseqüentemente, uma redução na duração
dos estágios imaturos (Figura 6).
Observou-se que os coeficientes de determinação foram altos para todas as fases
estudadas, variando de 99,0 a 99,3% e mostrando que a duração do desenvolvimento desse
crisopídeo encontra-se estreitamente correlacionada com as variações da temperatura,
podendo ser explicada pelas equações de regressão obtidas.
Em programas de controle biológico de insetos-praga, as exigências térmicas de
inimigos naturais podem indicar o potencial de adaptação desses insetos a uma região na qual
se pretende introduzi-los. Dessa forma, procura-se importar um inimigo natural de região com
clima semelhante ao da área onde se pretende fazer sua liberação, sendo que o valor do limite
térmico inferior de desenvolvimento evidencia o potencial do inimigo natural se estabelecer
com sucesso (CIVIDANES, 2000).
Assim, uma resposta prática para a determinação das exigências térmicas é que
permite prever a temperatura ideal de desenvolvimento e planejar a produção em laboratório
do(s) hospedeiro(s) alternativo(s) e do predador, promovendo o sincronismo entre as criações,
fundamental no processo de produção massal (HADDAD et al., 1999). Para a previsão de
ocorrência de pragas, esta técnica é bastante utilizada, sincronizando à necessidade de energia.
48
0 102030
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
Ninfa III
Temperatura (0C)
Duração (dias)
Dias de desenvolvimento
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
6,72
1:Duração
Velocidade de desenvolvimento
Fase larval
FIGURA 6. Relação entre a temperatura, o tempo (D) e a velocidade de desenvolvimento
(1/D) de larvas de Ceraeochrysa caligata alimentadas com Brevicoryne
brassicae. UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. LABIN/ICA/UFRA, Belém-PA,
2006.
49
2.6 CONCLUSÕES
• A temperatura afetou a duração e a viabilidade das fases imaturas e do ciclo de ovo a
adulto de C. caligata.
• Em condições térmicas mais elevadas, houve um incremento na velocidade de
desenvolvimento das fases imaturas de C. caligata.
• A faixa de temperatura entre 20 e 28 °C foram as mais adequadas ao desenvolvimento
das fases imaturas de C. caligata.
• A temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) variaram de acordo com a fase de
desenvolvimento de C. caligata.
50
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AUAD, M. A. et al. Desenvolvimento das fases imaturas, aspectos reprodutivos e potencial
de predação de Chrysoperla externa (Hagen) alimentada com ninfas de Bemisia tabaci
(Gennadius) biótipo B em tomateiro. Acta Sci. Agron., v. 27, n. 2, p. 327-334, 2005.
AUN, V. Aspectos da biologia de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae). 1986. 65 p. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) – ESALQ,
Piracicaba, 1986.
BARBOSA, L.R.; FREITAS, S.de; AUAD, A.M. Biological aspects of the immature stages
of Ceraeochrysa everes (Banks) (neuroptera: chrysopidae). Scientia Agricola, v.59, n.3,
p.581-583. 2002.
CARVALHO, C. F. E SOUZA, B. Métodos de criação e produção de crisopídeos. In:
BUENO, V.H.P. (Ed).Controle biológico de pragas: produção massal e controle de
qualidade. Lavras: UFLA, 2000. p. 91-109.
________; SOUZA, B.; SANTOS, T. M. Predation capacity and reproduction potential of
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Alabama argillacea
(Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae) eggs. In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON
NEUROPTEROLOGY, 6., Helsinki, 1997. Abstracts… Helsinki: University, 1997.p.16.
CHAPMAN, R.F. The insects: structure and function. 4
th
ed. Cambride: Cambridge
University Press, 1998. 770p.
CIVIDANES, F.J. Impacto de inimigos naturais e de fatores meteorológicos sobre uma
população de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em couve. Neotropical
Entomology. v.31, n.2, p.105-112. 2002.
ECOLE, C.C. et al, Predação de ovos, larvas e pupas do bicho-mineiro-do-cafeeiro,
Leucoptera coffeella (Guérin-Mèneville & Perrottet, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) por
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Ciência e Agrotecnologia,
Lavras, 2001. 15 p. No Prelo.
51
FILGUEIRA, F.A.R. Novo manual de olericultura. Viçosa: UFV, 2002. 402p.
FONSECA, A.R. Efeitos de genótipos resistentes de sorgo e Chrysoperla externa (Hagen,
1861) (Neuroptera: Chrysopidae) sobre Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera:
Aphididae). 2002. 142 p. Tese (Doutorado em Entomologia)-Universidade Federal de
Lavras, Lavras, 2002.
FONSECA, A. R.; CARVALHO, C. F., SOUZA, B. Capacidade predatória e aspectos
biológicos das fases imaturas de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae)
em diferentes temperaturas, Ciência Agrot., Lavras, v. 25, n. 2, p. 251-263, 2001.
_______, _______, _______. Resposta funcional de Chrysoperla externa (Hagen)
(Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera:
Aphididae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Piracicaba, v. 29, n. 2, p. 309-317,
2000.
_______. et al. Potencial de consumo de larvas de Chrysoperla externa (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentadas com Rhopalosiphum maidis (Hemiptera: Aphididae) em diferentes
temperaturas. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 7., 2001, Poços de Caldas.
Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p. 363.
FRAZER, B. D. Predators. In: MINKS, A. K.; HARREWIJN, P. (Eds.). World crop pest –
Aphids: their biology, natural enemies and control. v. B, p.217-230, 1988.
FREITAS, S. de. O uso de crisopídeos no controle biológico de pragas. Jaboticabal: Funep,
2001. 66p.
GALLO, D.; NAKANO, O.; SILVEIRA NETO, S. et al. Entomologia agrícola, Piracicaba:
FEALQ, 2002. v.10, 920p.
52
HADDAD, M.L.; PARRA, J.R.P. Métodos para estimar os limites térmicos e a faixa
ótima de desenvolvimento das diferentes fases do ciclo evolutivo de insetos. Piracicaba :
FEALQ, 1984. 12p. (Agricultura e Desenvolvimento).
HADDAD, M. L.; PARRA, J. R. P.; MORAES, R. C. B. Métodos para estimar os limites
térmicos inferior e superior de desenvolvimento de insetos. Piracicaba: FEALQ, 1999.
32p.
HADDAD, M. L.; MORAES, R. C. B.; PARRA, J. R. P. MOBAE: Modelos bioestatísticos
aplicados à entomologia: manual. Piracicaba: ESALQ, 1995. 44 p.
HAGLEY, E. A. C. Release of Chrysoperla carnea Stephens (Neuroptera: Chrysopidae) for
control of the green apple aphid, Aphis pomi De Geer (Homoptera: Aphididae). The
Canadian Entomologist, v. 121, n. 4/5, p.309-315, 1989.
HASSAN, S. A.; KLINGAUF, F.; SHANIN, F. Role of Chrysopa carnea as an aphid predator
on sugar beet and the effect of pesticides. Zeitschrift fur angewandte Entomologie, Berlin,
v. 100, n. 1, p. 163-174, Jan. 1985.
HASSEL, M. P. The dynamics of arthropod predator-prey sistems. Princeton: Princeton
University Press, 1978. 242p.
HOLLING, C. S. Some characteristics of simple types of predation and parasitism. The
Canadiam Entomologist, v. 91, n. 7, p. 385-398, 1959.
LARA, F.M. Princípios de resistência de plantas a insetos. São Paulo: Ícone, 1991. 336p.
MAIA, W. J. de M. e S; CARVALHO, C. F.; SOUZA, B. Exigências Térmicas de
Chrysoperla externa (HAGEN, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Schizaphis
graminum (RONDANI, 1852) (Hemiptera: Aphididae) em condições de laboratório. Ciênc.
agrotec., Lavras, v.24, n.1, p.81-86, jan./mar., 2000.
MAIA, W.J.M.S. de. Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856)
(Hemiptera: Aphididae) e controle com Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
(Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 129p. Tese (Doutorado) – UFLA, Lavras, 2003.
53
PESSOA, L. G. A. et al. Efeito da variação da temperatura sobre o desenvolvimento
embrionário e pós-embrionário de Ceraeochysa paraguaria (NAVÁS) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE). Arq. Inst. Biol., São Paulo, v. 71, p. 473-476, 2004.
PREZOTTI, L.; PARRA, J.R.P. Controle de qualidade em criações massais de parasitóides e
predadores, In: PARRA, J.R.P, et al. (eds), Controle biológico no Brasil: Parasitóides e
predadores. São Paulo: Manole, 2002. p.295-307.
SALGADO, L.O. Pragas das brássicas, características e métodos de controle. Informe
Agropecuário, Belo Horizonte, v.9, p.43-47, 1983.
SCOTT, A. J.; KNOTT, M. A. A cluster analyses method for grouping means in the analyses
of variance. Biometrics, v. 30, n. 3, p. 502-512, 1974.
SENIOR, L. J.; McEWEN, P. K. The use of lacewings in biological control. Capítulo 11,
p.296-302. In: McEWEN, P.; NEW, T. R.; WHITTINGTON, A. E. (Eds.) Lacewings in the
crop environment. Cambridge: Cambridge University, 2001. 546 p.
SILVEIRA NETO, S. et al. Manual de ecologia dos insetos, São Paulo: Ceres, 1976. 422 p.
SOLOMON, M. E. The natural control of animal populations. Journal of Animal Ecology,
v. 18, p. 1-35, 1949.
SOUZA, B. Estudos morfológicos do ovo e da larva de Chrysoperla externa (Hagen,
1861) (Neuroptera: Chrysopidae) e influência de fatores climáticos sobre a flutuação
populacional de adultos em citros. 141p. Tese (Doutorado em Agronomia) – Universidade
Federal de Lavras, UFLA-Lavras, MG, 1999.
SOUZA-SILVA, C.R.; ILHARCO , F.A. Afídeos do Brasil e suas plantas hospedeiras
(lista preliminar). São Carlos: Ed. da UFSCar, 1995. 85p.
TREXLER, J. C.; McCULLOCH, E. E.; TRAVIS, J. How can the functional response best be
determined? Oecologia, v. 76, p. 207-214, 1988.
54
CAPITULO 3 - RESPOSTA FUNCIONAL E CAPACIDADE PREDATÓRIA DA
FASE LARVAL DE Ceraeochrysa caligata (Banks, 1946) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM Brevicoryne brassicae (L., 1758)
(HEMIPTERA: APHIDIDAE).
3.1 RESUMO
Objetivou-se estudar aspectos biológicos, a capacidade predatória e a resposta funcional da
fase jovem de Ceraeochrysa caligata (Banks) alimentada com o pulgão Brevicoryne
brassicae (L.), em cinco densidades, usando ninfas de segundo e terceiro instares. Os ensaios
foram conduzidos em câmara climatizada regulada à 25 ± 0,2
o
C, UR de 85 ± 10% e fotofase
de 12 horas. Para o estudo de biologia, o delineamento foi inteiramente casualizado, com
cinco repetições e oito indivíduos/repetição, totalizando 40 larvas e, para a resposta funcional,
os tratamento corresponderam as cinco densidades de presas, com cinco repetições com dois
indivíduos em cada uma As observações foram realizadas as 24, 48 horas e no final de cada
instar. O consumo aumentou proporcionalmente em função do estádio de desenvolvimento da
larva, sendo significativamente maior no terceiro instar, representando acima de 75% do total.
O consumo médio diário e total foi 4,2 e 25,6; 10,2 e 70,2; 38,6 e 549,0 pulgões, para os três
instares, respectivamente. Observou-se para a fase larval 23,4 e 644,8 pulgões. Constatou-se
uma duração média de 5,8; 6,7; 13,5; e de 26,0 dias para o primeiro, segundo e terceiro
instares e fase larval, respectivamente. Observou-se para os três instares e fase larval, um
maior consumo em função do aumento da densidade de presas. A duração obtida para o
primeiro e terceiro instares e para a fase larval, aumentou em função do aumento na
disponibilidade de presas. Verificou-se uma resposta funcional Tipo I para todos os instares.
PALAVRAS-CHAVE: Insecta, bicho-lixeiro, predação, resposta funcional, pulgão-da-couve.
____________________________
Orientador: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
55
CHAPTER 3 - FUNCTIONAL ANSWER AND PREDATION CAPACITY OF
LARVAL PHASES OF Ceraeochrysa caligata (BANKS, 1946) (NEUROPTERA:
CHRYSOPIDAE) FED WITH Brevicoryne brassicae (L., 1758) (HEMIPETRA:
APHIDIDAE)
3.2 ABSTRACT
The purpose was to study biological aspects, a predation capacity and a functional answer of
Ceraeochrysa caligata (Bank) young phase fed with the cabbage aphid Brevicoryne brassicae
(L.), in five densities, using nymph of second and third instares. The essays were led in
climatic chambers regulated to the 25 ± 2
o
C, URof 85 ± 10% and photophase of 12 hour. For
the biology study, the delineation was entirely at randomized, with five repetitions and eight
individuals/repetitions, totaling 40 larval and, for the functional answer, the treatment
corresponded the five densities of preys with two individual in each one. In 24 and 48 hours
the observations was carried out and in the end of each instar. The consumption increased
proportionally in function of the stadium of larval development, being significantly larger in
the third instar, representing above 75% of the total. The diary medium consumption and the
total of aphid was 4,2 and 25,6; 10,2 and 70,2; 38,6 and 549,0, for the three instar,
respectively. It was observed for the larval phase 23,4 and 644,8 aphid. A medium duration of
5,8 was verified of 5,8; 6,7; 13,5; and 26,0 days for the first, second and third instar and larval
phase, respectively. It was observed for the three instars and larval phase, a larger
consumption in function of the increase of the density of preys. The duration obtained for the
first and third instar and for the larval phase, increased in function of the increase in the
availability of preys. An answer functional Type I was verified for all instares.
Key words: Insecta, bug-garbage, predation, functional answer, green-fly cabbage.
____________________________
Adviser: Wilson José Mello e Silva Maia – UFRA.
56
3.3. INTRODUÇÃO
A relação trófica entre plantas e insetos é fundamental para a sobrevivência e
perpetuação das espécies. Além de alimento, as plantas se constituem em um lugar para o
inseto viver e se reproduzir (PANIZZI e PARRA, 1990). A sobrevivência, o desenvolvimento
e o controle da praga pelo predador estão intimamente relacionados com as características da
planta hospedeira (GERLING et al., 2001). O hospedeiro em que o inseto fitófago se encontra
pode afetar a biologia de seus inimigos naturais, de forma direta ou indireta, em interações
multitróficas (EDWARDS e WRATTEN, 1981; LEGASPI et al., 1996; McAUSLANE,
1996).
Os efeitos diretos podem envolver mecanismos que reduzam a eficiência dos inimigos
naturais, o que é causado, por exemplo, pelos tricomas (BOTTRELL et al., 1998; TOSCANO
et al., 2003), e os impactos indiretos são provocados por substâncias secundárias presentes
nas plantas que, por sua vez, podem afetar direta ou indiretamente tanto o inseto-praga quanto
o inimigo natural, diminuindo sua fecundidade, causando mortalidade, além de problemas
fisiológicos em gerações futuras (HAVILL e HAFFA, 2000).
As larvas de crisopídeos passam por três instares (SMITH, 1921, 1922 apud Maia,
2003
8
), ocorrendo a última ecdise dentro do casulo. A duração de cada instar e da fase larval é
influenciada pela disponibilidade e qualidade do alimento, umidade relativa do ar e pela
temperatura.
O primeiro instar varia de 2 A 7 dias, o segundo de 2 a 5 dias, e o terceiro pode se
prolongar por até 10 dias (SMITH, 1922 apud Maia, 2003; AUN, 1986; RIBEIRO et al.,
1993; KUBO, 1993; ALBUQUERQUE et al., 1994; CARVALHO, 1994; LÓPEZ, 1996;
FIGUEIRA et al., 2000a; MAIA et al., 2000a; FONSECA et al., 2000; BOREGAS, 2000).
A última ecdise larval ocorre no interior do casulo, sendo detectada pela formação de
um pequeno disco escuro que corresponde a exúvia e que pode ser observado através do
tecido de seda em uma das extremidades do casulo. O período compreendido entre essa última
ecdise até a emergência do adulto corresponde à fase de pupa propriamente dita.
Após o completo desenvolvimento, as pupas se libertam dos casulos através de uma
abertura circular feita com as mandíbulas em uma das extremidades. Inicia-se, então, a fase
8
MAIA, W.J.M.S.de Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae) e controle com
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003. 129p. Tese (Doutorado) - UFLA, Lavras,
2003.
57
“farata”, que corresponde à pupa móvel, que termina com a emergência do adulto, através da
última ecdise, seguida pela expansão das asas e liberação do mecônio (SMITH, 1921;
CANARD e PRINCIPI, 1984 apud Maia
9
, 2003).
Ainda de acordo com Maia (2003), a duração do primeiro, segundo e terceiro instares,
fase de larvas, pré-pupa e pupa de C. externa alimentada com diferentes presas, demonstra a
influência da temperatura e da umidade relativa do ar, fotoperíodo, ambiente de criação,
geração do inseto e tipo de alimento sobre o desenvolvimento desse crisopídeo.
Pessoa et al. (2004) observaram que a temperatura de 15 ºC não permitiu o
desenvolvimento das fases imaturas de Ceraeochrysa paraguaia e a de 25 ºC permitiu o
desenvolvimento da fase jovem dessa espécie em menor tempo mantendo alta viabilidade.
Auad et al. (2001) avaliando os aspectos biológicos dos estádios imaturos de
Chrysoperla externa (Hagen) e Ceraeochrysa cincta (Schneider), alimentados com ovos e
ninfas de Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B, verificaram que a viabilidade dos instares foi
acima de 90% para ambas as espécies, no entanto, menor porcentagem de viabilidade da fase
de pupa foi registrada para C. cincta quando alimentada com ovos (30%) ou ninfas (55,6%).
A resposta funcional de um predador descreve a relação entre o número de presas
capturadas e o número de indivíduos disponíveis, isto é, determina a quantidade de presas
consumidas à medida que a densidade inicial aumenta. (SOLOMON, 1949).
Em função do número de presas consumidas e aquelas disponíveis podem-se
estabelecer três tipos de resposta funcional Tipo I, Tipo II e Tipo III (MAIA, 2003 citado por
FRAZER, 1988; TREXLER et al., 1988; HOLLING, 1959; HASSEL, 1978).
Auad et al. (2005) avaliando larvas de C. externa alimentadas com ninfas de quarto
instar de B. tabaci fornecidas em diferentes densidades, verificaram que a duração dos
instares não diferiu em função da densidade da presa. Fonseca; Carvalho, e Souza, (2001)
estudando a capacidade predatória e aspectos biológicos das fases imaturas de Chrysoperla
externa (HAGEN, 1861) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani, 1852) em
diferentes temperaturas, verificaram que em todas as temperaturas o consumo médio diário e
total de pulgões aumentou a cada instar sendo o terceiro instar responsável por cerca de 80%
do consumo total.
9
MAIA, W.J.M.S.de Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae) e controle com
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003. 129p. Tese (Doutorado) - UFLA, Lavras,
2003.
58
Considerando-se a potencialidade de C. caligata e as possibilidades de sua utilização
no controle biológico de afídeos, objetivou-se estudar a capacidade predatória da fase larval
desse crisopídeo alimentadas com Brevicoryne brassicae.
3.4. MATERIAL E MÉTODOS
3.4.1 Capacidade de predação e resposta funcional da fase larval de Ceraeochrysa
caligata (Banks)
A capacidade predatória de larvas de C. caligata foi avaliada mediante fornecimento
diário de B. brassicae, para os três instares, (Tabela 1), constituindo, dessa forma, as
densidades de presas. A quantidade de pulgão utilizada foi determinada através de um ensaio
preliminar efetuado a 25 ± 2ºC, com 10 repetições, visando o fornecimento de um número de
pulgões à capacidade de consumo diário em cada instar.
TABELA 1. Densidades de Brevicoryne brassicae utilizadas nos experimentos de predação e
resposta funcional da fase larval de Ceraeochrysa caligata. UFRA, Belém, PA,
2006.
INSTARES
DENSIDADES
1
o
2
o
3
o
1
4 14 36
2
6 20 72
3
8 26 114
4
10 32 140
5
12 38 180
Os pulgões foram criados em folhas de couve Brassica oleracea v. acephala. Aos 30
dias de germinadas, foram transplantadas para vasos de plásticos com 22 cm de altura e 20 cm
de diâmetro e colocadas em casa de vegetação, tendo como substrato terra preta e adubada
com cama de aviário, permanecendo por mais 30 dias a fim atingir suporte necessário para
futura infestação.
Por ser uma cultura propícia ao ataque do pulgão, e devido a temperatura local sofrer
pouca variação, viabilizou a reprodução desse inseto facilitando o fornecimento diário de
pulgões-da-couve, que foram utilizados como alimento para larvas de C. caligata.
59
As observações foram realizadas diariamente, avaliando-se os seguintes parâmetros:
duração e viabilidade de cada instar, da fase larval e do período do ciclo completo de
C.caligata. Os pulgões predados foram quantificados diariamente juntamente com os
sobreviventes, com auxílio de microscópio. Após a troca dos recipientes, forneceu-se
novamente às larvas o número conhecido de presas, conforme a densidade estabelecida.
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado, com cinco
tratamentos (densidades), e cinco repetições com duas larvas de C. caligata/repetição,
totalizando 50 larvas.
3.5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
3.5.1 Capacidade de predação e resposta funcional da fase larval de Ceraeochrysa
caligata.
A duração do primeiro, segundo, terceiro instares, fase larval, de pupa e larva/adulto
de C. externa nas densidades médias (8, 26 e 114 pulgões), foi 6,0 ± 0,03; 6,5 ± 0,02; 14,0 ±
0,04; 26,5 ± 0,07; 17,5 ± 0,04e de 44,0 ± 0,1 dias, respectivamente (Figura 1).
Larvas de Ceraeochrysa everes (Banks,1920) (Neuroptera, Chrysopidae), alimentadas
com ovos de Sitotroga cerealella (Olivier), tiveram durações médias para o primeiro, segundo
e terceiro instares de 5,1 ± 0,03; 4,3 ± 0,05 e 4,5 ± 0,05 dias, respectivamente, com
viabilidade superior a 90 %. Para as fases larval, pupal e ciclo biológico, apresentaram
duração média de 13,9 ± 0,07; 9,6 ± 0,12 e 34 ± 0,11 dias, respectivamente.
60
FIGURA 1. Duração do primeiro, segundo e terceiro instares, fase larval, de pupa, e de
larva/adulto de Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne brassicae.
Temperatura de 25 ± 0,2
o
C, UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA, Belém,
PA, 2006.
Os resultados obtidos neste trabalho com C. caligata apresentaram dados superiores de
duração do desenvolvimento para todos os estádios, quando comparados aos apresentados por
(BARBOSA et al., 2002) para C. everes. As variações encontradas entre os resultados obtidos
e os registrados na literatura, podem ser atribuídas ao tipo de presa oferecida, influência
exercida pelas condições de temperatura, umidade relativa, disponibilidade e qualidade do
alimento, na duração das fases.
Com relação à capacidade predatória de larvas de C. caligata, observou-se que, no
primeiro instar, o consumo foi maior no intervalo entre 24 e 48 horas, em relação às primeiras
24 horas após a eclosão, passando de 2,0 para 6,0 pulgões, o que representa um aumento de
cerca de 200%. Nos instares subseqüentes ocorreu o inverso, verificando-se um maior
consumo nas primeiras 24 horas após a ecdise, resultado também observado para toda a fase
larval. O consumo total de B. brassicae por larvas de segundo instar durante as 24 horas, após
a ecdise, foi de cerca de 18 e, para o terceiro, de 85, reduzindo para cerca de 10 e 63 pulgões,
respectivamente, no intervalo entre 24 e 48 horas (Figura 2).
61
FIGURA 2. Número médio de Brevicoryne brassicae consumidos nos três instares e fase
larval de Ceraeochrysa caligata durante as primeiras 24 horas após a eclosão e
no intervalo de 24 a 48 horas da mudança de instar. Temperatura de 25 ± 1
o
C,
UR 85 ± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006.
Quando observou-se o consumo médio diário (Figura 3), para os três instares e fase
larval, constatou-se um aumento de maneira concomitante ao desenvolvimento da larva, com
3,9 (7,6%) no primeiro instar, 9,2 (17,9%) no segundo instar e 38,8 pulgões/dia (75,5%) no
terceiro instar, totalizando 51,4 pulgões consumidos diariamente durante toda a fase larval.
Maia (2003) observou dados próximos para C. externa alimentada com R. maidis.
Ribeiro (1988) verificou um menor aumento no número médio de Aphis gossypii Glover,
1877 (Hemiptera: Aphididae) consumidos/dia por larvas dessa mesma espécie a 25
o
C, com
3,5 vezes de aumento para o terceiro instar, em relação às larvas de primeiro instar. Essa
diferença pode estar relacionada com o tamanho, comportamento e qualidade nutricional da
presa.
De maneira similar, Fonseca et al. (2000) verificaram para os três instares e fase larval
de C. externa, alimentada com S. graminum, a 24
o
C, um consumo médio diário de 3,4; 10,5;
76,7 e de 29,0 pulgões, respectivamente, evidenciando um aumento superior a vinte vezes
entre o consumo no primeiro e terceiro instares. Nesta pesquisa, observou-se, para esse
aumento no consumo, cerca de dez vezes, quando comparados o primeiro e o terceiro instares,
incrementando de 3,9 para 38,8.
62
FIGURA 3. Número médio de Brevicoryne brassicae consumidos/dia nos três instares e fase
larval de Ceraeochrysa caligata. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006.
Da mesma forma, verificou-se para o consumo total, uma relação direta entre o
número de pulgões predados e o desenvolvimento larval, constatando-se um aumento no
número de presas consumidas, atingindo o máximo no terceiro instar (Figura 4).
O consumo no terceiro instar foi cerca de 87% do total verificado para a fase larval
correspondendo a 543,5 e 626,8 presas, respectivamente, fato observado por Ribeiro (1988),
Chakrabarti et al. (1991), López (1996), Carvalho et al. (1997), Scomparin (1997), Fonseca et
al. (2000, 2001) e Tiraboschi et al. (2001). O número total de presas consumidas no primeiro,
segundo, terceiro instares e fase larval de C. externa, foi de 23,5; 59,8; 543,5 e 626,8 pulgões,
correspondendo a 3,8; 9,5 e 86,7%, respectivamente.
Os resultados deste trabalho, referentes à predação de larvas de primeiro e segundo
instares, foram menores para o primeiro e maiores para o segundo instares, quando
comparados aos obtidos por Ribeiro (1988) com 52,8 e 81,8, respectivamente, para larvas de
C. externa alimentadas com A. gossypii, a 25
o
C, mas semelhantes aos verificados por
Fonseca et al. (2000), quando as larvas foram alimentadas com S. graminum, correspondendo
a 13,7 e 34,7 presas, respectivamente, a 24
o
C. Da mesma forma para os dados de Maia
(2003) para C. externa.
63
FIGURA 4. Número médio total de Brevicoryne brassicae consumidos nos três instares e
fase larval de Ceraeochrysa caligata. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85 ± 10%,
fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006.
Segundo Canard (1970 e 1973), diferenças encontradas no potencial de predação para
uma mesma espécie de crisopídeo, podem estar correlacionadas com o tipo de presa e
adaptação ao predador, que não apresenta um desenvolvimento satisfatório quando
alimentado com algumas espécies de afídeos. Obviamente que, para espécies diferentes,
resultados diferentes de comportamento são esperados.
Assim, Santa-Cecília et al. (2001) constataram que apesar da alta viabilidade obtida
para os estágios imaturos de C. externa alimentada com a cochonilha-do-abacaxi,
Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidae), a duração das fases
foi prolongada em relação a de larvas alimentadas com ovos de A. kuehniella.
De uma maneira geral, além da espécie de presa, a interação presa/hospedeiro também
pode refletir diretamente sobre a predação e desenvolvimento do predador.
Verificou-se, para as larvas dos três instares e fase larval, um maior consumo em
função do aumento na densidade (Figura 5). Na maior densidade obteve-se um resultado
significativamente superior quanto ao número de afídeos predados, diferindo das duas
densidades abaixo e, estas, das duas inferiores, as quais não variaram significativamente entre
si.
64
Densidades de Brevicoryne brassicae
0123456
Consumo por Ceraeochrysa caligata (média)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
Consumo por Ceraeochrysa caligata
523,6 C
742,0 C
1.253,6 B
1.424,6 B
2.504,6 A
FIGURA 5. Número total de Brevicoryne brassicae consumidos por larvas de Ceraeochrysa
caligata, em função da densidade de pulgões. Temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 85
± 10%, fotofase de 12 horas. UFRA, Belém, PA, 2006.
Zheng et al. (1993) verificaram, para larvas de Chrysoperla carnea (Stephens, 1836)
alimentadas com ovos do piralídeo Anagasta kuehniella (Zeller, 1879), um consumo cerca de
duas vezes maior nas densidades superiores à capacidade predatória, quando comparado às
inferiores, aproximando-se aos resultados obtidos nesse trabalho, para a maior densidade.
Também foi proporcional àqueles encontrados por Fonseca et al. (2000) que observaram uma
relação semelhante ao consumo de S. graminum por larvas de C. externa em cinco
densidades.
No que se refere ao efeito da densidade de B. brassicae sobre a velocidade de
desenvolvimento de C. caligata, verificou-se, de uma maneira geral, que a duração obtida
para a fase larval (Tabela 1), aumentou em função do aumento na densidade.
Na menor densidade, a duração do primeiro instar foi significativamente menor,
evidenciando o efeito da densidade de B. brassicae sobre a duração dessa fase. Para o
segundo instar, as duas densidades maiores foram significativamente diferentes das demais,
causando um aumento de cerca de 50% na duração desse instar entre a menor e a maior
densidade. No caso do terceiro, a velocidade de desenvolvimento nas duas densidades
menores não variou significativamente, assim como entre as densidades 3 e 4, porém,
aumentou significativamente ao aumento na densidade, sendo de 35,6% a diferença entre as
densidades 1 e 2, e a densidade 5. (Tabela 2).
65
TABELA 2. Duração em dias (± EP) dos três instares e fase larval de Ceraeochrysa caligata,
em função da densidade de Brevicoryne brassicae. Temperatura de 25 ± 1
o
C,
UR 85 ± 10% e fotofase de horas. UFRA, Belém-PA. 2006.
Duração dos instares (dias)
Fase larval
Densidade
de presas
1
o
2
o
3
o
1
3,5 ±0,2 A 4,5 ± 0,2A 11,8 ± 0,4 A 19,8 ± 0,2 A
2
5,0 ± 0,2 B 5,0 ± 0,2 A 11,8 ± 0,2 A 21,8 ± 0,1 A
3
6,0 ± 0,1 B 6,5 ± 0,2 AB 14,0 ± 0,3 B 26,5 ± 0,2 B
4
7,0 ± 0,2 BC 8,5 ± 0,1 C 14,0 ±0,3 B 29,5 ± 0,5 BC
5
7,3 ± 0,2 C 9,0 ± 0,3 C 16,0 ± 0,3 C 32,3 ± 0,5 C
F 3,77 0,85 3,62 9,78
CV (%)** 11,70 14,62 17,74 7,13
Médias seguidas pela mesma letra nas colunas, não diferem entre si, pelo teste de Scott e Knott a 5% de probabilidade.
F = Valor do F da ANOVA; CV = coeficiente de variação.
Não houve efeito significativo da densidade de pulgões sobre a duração da fase de
pupa (Tabela 2), mas em relação ao período larva/adulto, a menor duração foi observada na
menor densidade. A duração do terceiro instar foi significativamente maior na maior
densidade de pulgões, ou seja, apesar da saciação mais rápida do predador (GARCIA 1990), e
das necessidades energéticas sendo supridas mais rapidamente o que, possivelmente
explicaria a maior velocidade de desenvolvimento, as larvas passaram maior tempo se
alimentando, o que, do ponto de vista de controle biológico, é significativamente importante
(Tabela 3, Figura 5).
Obteve-se uma resposta funcional Tipo I para todos os instares (Figura 6). Verificou-
se, para os instares de C. caligata, um consumo ascendente, de acordo com o aumento na
densidade de pulgões, não se alcançando um patamar, determinou-se, assim, uma resposta
Tipo I devido a não curvatura da regressão indicar uma linear. Possivelmente, densidades
maiores àquelas utilizadas neste trabalho, evidenciariam, de maneira mais marcante, o Tipo II
de resposta, que alcança um patamar, além de ser a mais comum entre predadores,
diferentemente da Tipo I onde há uma linearização no consumo.
66
TABELA 3. Duração em dias (±EP) das fases de pupa e de larva-adulto de Ceraeochrysa
caligata, em função da densidade de Brevicoryne brassicae. Temperatura de
25 ± 2
o
C, UR 85 ± 10% e fotofase de horas. UFRA, Belém-PA. 2006.
Duração (dias)
Densidade
de presas
Pupa Larva-adulto
1
16,0 ± 0,2 A 35,8 ± 0,4 C
2
17,5 ± 0,3 A 39,3 ± 0,3 C
3
17,5 ± 0,3 A 44,0 ± 0,2 B
4
17,3 ± 0,4 A 46,8 ± 0,5 B
5
17,0 ± 0,5 A 49,3 ± 0,5 A
F 0,88 6,98
CV (%) 9,29 3,65
Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem, entre si, pelo teste de Scott e Knott a
5% de probabilidade.
F = Valor do F da ANOVA; CV = coeficiente de variação.
Esses resultados assemelharam-se aos encontrados por Fonseca et al. (2000) para
larvas de C. externa alimentadas com S. graminum. Mesmo não alcançando um patamar para
o consumo de A. gossypii por larvas de Chrysoperla rufilabris (Burmeister, 1839), Nordlung e
Morrison (1990) verificaram uma resposta funcional Tipo II. Trabalhando com Chrysoperla
congrua (Walker, 1853) e esse mesmo afídeo como presa, Kabissa et al. (1996) obtiveram o
mesmo tipo de resposta funcional.
Maia (2003), obteve uma resposta Tipo II para larvas de C. externa alimentadas com
R. maidis, porém, não foi caracteristicamente marcante. A resposta Tipo II, determinada para
as larvas de C. externa por Maia (2003), foi a mesma verificada Fonseca et al. (2000) para
esse mesmo crisopídeo alimentado com S. graminum, evidenciando a adaptação desse
predador a diferentes de espécies de presas.
De acordo com Holling (1959), há um aumento significativo no consumo de presas
quando fornecidas em densidades mais elevadas, podendo ocorrer uma redução gradativa, até
a estabilização e, segundo Garcia (1990), essa “estabilidade” ocorre em função da saciação do
predador, a partir da qual ele não é capaz de consumir um número adicional de presas.
67
Densidades de Brevicoryne brassicae
24681012
Consumo por larvas de
Ceraeochrysa caligata
0
10
20
30
40
50
60
1
o
INSTAR: TIPO I
y' = 10,2288Lnx - 4,2507; R
2
= 0,9462
F = 52,60; P < 0,01
Densidades de Brevicoryne brassicae
10 15 20 25 30 35
Consumo por larvas de
Ceraeochrysa caligata
20
40
60
80
100
120
140
2
o
INSTAR: TIPO I
y' = 48,3313Lnx - 77,4971; R
2
= 0,933
F = 41,75; P < 0,01
Densidades de Brevicoryne brassicae
20 40 60 80 100 120 140 160 180 200
Consumo por larvas de
Ceraeochrysa caligata
0
200
400
600
800
1000
1200
3
o
INSTAR: TIPO I
y' = -2,091 + 5,103x - 0,01244x
2
; R
2
= 0,966
F = 28,48; P = 0,033
FIGURA 6. Resposta funcional dos três instares de Ceraeochrysa caligata em função da
densidade de Brevicoryne brassicae. Temperatura de 25 ± 2 °C, UR 85 ± 10% e
fotofase de 12 horas. UFRA, Belém-PA. 2006.
68
3.6 CONCLUSÕES
• Houve influência da densidade da presa sobre a sobrevivência e a duração das fases de
desenvolvimento de Ceraeochrysa caligata;
• O aumento no consumo de Brevicoryne brassicae por larvas de Ceraeochrysa caligata
foi de maneira concomitante ao aumento de tamanho das larvas do predador e da
densidade;
• O afídeo Brevicoryne brassica é uma presa viável para a criação massal de
Ceraeochrysa caligata, nas condições estudadas, sendo adequada pela facilidade de
sua criação em larga escala.
69
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALBUQUERQUE, G. S.; TAUBER, C. A.; TAUBER, M. J.; Chrysoperla externa
(Neuroptera: Chrysopidae): life history and potencial for biological control in Central and
South América. Biological Control, Orlando, v. 4, n. 1, p. 8-13, 1994.
AUAD, A. M., et al. Biological aspects of immature stages of Chrysoperla externa (Hagen)
and Ceraeochrysa cincta (Schneider) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on eggs and nymphs of
Bemisia tabaci (Genn.) biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae). Neotropical Entomology, v.30,
n.3, p.429-432, 2001.
AUN, V. Aspectos da biologia de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae).1986. 65p. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas). ESALQ,
Piracicaba, 1986.
BOREGAS, K. G. B. Aspectos biológico de Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
(Neuroptera: Chrysopidae) em casa–de-vegetação. 2000. 62p. Dissertação (Mestrado em
Agronomia) – UFLA, Lavras, 2000.
BOTTRELL, D.G.; BARBOSA, P.; GOULD, F. Manipulating natural enemies by plant
variety selection and modification: A realistic strategy? Annual Review of Entomology,
v.43, p.347-367, 1998.
CANARD, M. Incidences de la valeur alimentaire de divers pucerons (Homóptera:
Aphididae) sur le potentiel de multiplication de Chrysopa perla (L.) (Neuroptera:
Chrysopidae). Annales de Zoologie Écologie Animale, v. 2, n. 3, p. 345-355, 1970.
_______. Influence de l’alimentacion sur le dévelopment, la fécondité et la fertilité d’un
prédateur aphidiphage: Chrysopa perla (Linnaeus) (Neuroptera: Chrysopidae). 1983.
179p. Thèse (Doctorat d’État)-Université Paul-Sabatier, Toulose.
70
CARVALHO, C. F. Analyse des éléments du potentiel reproducteur em vue de la
production de Chrysoperla mediterranea (Hölzel, 1972) (Neuroptera: Chrysopidae).
1994. 164p. Thèse (Doctorat) – Univerté Paul-Sabatier, Toulose, 1994.
_______.; SOUZA, B.; SANTOS, T. M. Predation capacity and reproduction potential of
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Alabama argillacea
(Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae) eggs. In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON
NEUROPTEROLOGY, 6., 1997, Helsinki, Abstracts… Helsinki: University, 1997. p.16.
EDWARDS, P.J.; WRATTEN, S.D. Ecologia das interações entre insetos e plantas. São
Paulo: EPU, 1981. 71p.
FIGUEIRA, L. K.; LARA, F. M.; CRUZ, I. Biology of immature Chrysoperla externa
predator fed with Schizaphis graminum aphids reared on resistant, moderately resistant and
susceptible sorghum genotypes. In: CONGRESSO INTERNACIONAL DE
ENTOMOLOGIA, 21, CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 18., 2000 Foz
do Iguaçu. Resumos... Foz do Iguaçu: EMBRAPA/CNPSo, 2000a. p.675.
FONSECA, A. R.; CARVALHO, C. F.; SOUZA, B. Resposta funcional de Chrysoperla
externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani)
(Hemiptera: Aphididae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Piracicaba, v. 29, n.
2, p. 309-317, 2000.
_______. et al. Potencial de consumo de larvas de Chrysoperla externa (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentadas com Rhopalosiphum maidis (Hemiptera: Aphididae) em diferentes
temperaturas. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 7., 2001, Poços de Caldas.
Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p.363.
GERLING, D.; ALOMAR, O.; ARNÓ, J. Biological control of Bemisia tabaci using
predators and parasitoids. Crop Protection, v.20, p.779-799, 2001.
HAVILL, N.P.; HAFFA, K.F. Compound effects of induced plant responses on insect
herbivores and parasitoids: implications for tritrophic interactions. Ecological Entomology,
v.25, p.171-179, 2000.
71
KUBO, R. K. Efeito de diferentes presas no desenvolvimento de Chrysoperla externa
(Hagen, 1861) e Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). 1993.
97p. Dissertação (Mestrado em Entomologia) - FCAV, Jaboticabal. 1993.
LEGASPI, J.C.; NORDLUND, D.A.; LEGASPI JUNIOR, B.C. Tri-trophic interactions and
predation rates in Chrysoperla spp. attacking the silverleaf whitefly. Southwestern
Entomologist, v.21, p.33-42, 1996.
MAIA, W. J. de M. S. Aspectos biológicos de Rhopalosiphum maids (Fitch, 1856)
(Hemiptera: Aphididae) e controle com Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
(Neuroptera: Chrysopidae) em milho. 2003.129 p. Tese (Doutorado) - Lavras: UFLA,
Lavras , 2003.
_______.; CARVALHO, C. F.; SOUZA, B. Exigências térmicas de Chrysoperla externa
(Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani,
1852) (Hemiptera: Aphididae) em condições de laboratório. Ciência e Agrotecnologia,
Lavras, v. 24, n. 1, p. 81-86, 2000.
McAUSLANE, H.J. Influence of leaf pubescence on ovipositional preference of Bemisia
tabaci biótipo B (Homoptera: Aleyrodidae) on soybean. Annals of the Entomological
Society of America, v.25, p.834-841, 1996.
NORDLUNG, D. A.; MORRISON, M. J. Handling time, prey preference, and functional
response for Chrysoperla rufilabris in the laboratory. Entomologia Experimentalis et
Applicata, v. 57, p. 237-242, 1990.
PANIZZI, A.R.; PARRA, J.R.P. Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no
manejo de pragas. São Paulo: Manole, 1990. 359p.
RIBEIRO, M. J. Biologia de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) alimentada com diferentes dietas. 1988. 131 p. Dissertação (Mestrado em
Agronomia) - Escola Superior de Agricultura de Lavras, Lavras, 1988.
72
RIBEIRO, M. J., CARVALHO, C. F.; MATIOLI, J. C. Biologia de adultos de Chrysoperla
externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) em diferentes dietas artificiais. Ciência e
Prática, v. 17, n. 2, p. 120-130, 1993.
SANTA-CECÍLIA, L. V. C. et al. Aspectos biológicos das fases imaturas de Chrysoperla
externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Dysmicoccus brevipes
(Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidae). In: SIMPÓSIO DE CONTROLE
BIOLÓGICO, 7., 2001, Poços de Caldas. Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p. 28.
SCOMPARIN, C. H. J. Crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae) em seringueira (Hevea
brasiliensis Müell. Arg.) e seu potencial no controle biológico do percevejo de renda
(Leptopharsa hevea Drake & Poor) (Hemiptera: Tingidae). 1997. 147 p. Dissertação
(Mestrado em Entomologia)-Universidade Estadual de São Paulo, Jaboticabal, 1997.
SMITH, R. C. A study of the biology of the Chrysopidae. Anais of the Entomological
Society of America, v. 14, p. 27-35, 1921.
SMITH, R. C. The biology of the Chrysopidae. Cornell University Agriculture
Experimental Station, v. 58, p. 1286-1375, 1922.
TIRABOSCHI, L. A.; FREITAS, S. de; SERIKAWA, R. H. Capacidade predatória de larvas
de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com ovos de Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 7.,
2001, Poços de Caldas, MG. Resumos... Lavras: UFLA, 2001. p. 98.
TOSCANO, L.C.; AUAD, A.M.; FIGUEIRA, L.K. Comportamento de Chrysoperla externa
(Hagen, 1861) em genótipos de tomateiro infestados com ovos de Bemisia tabaci (Gennadius,
1889) biótipo B em laboratório. Arquivos do Instituto Biológico, v.70, p.117-121, 2003.
VAN LENTEREN, J. C. Critérios de seleção para avaliação de inimigos naturais em controle
biológico. In: BUENO, V.H.P. (Ed.). Controle biológico de pragas: produção massal e
controle de qualidade. Lavras: UFLA, 2000. p.1-20
ZHENG, Y. et al. Influence of larval food consumption on the fecundity of the lacewing
Chrysoperla carnea. Entomologia Experimentalis et Applicata, v.67, p.9-14, 1993.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
