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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Estudos básicos para a utilização de plantio-isca visando ao controle de
cigarrinhas vetoras de Xylella fastidiosa em pomares cítricos
Rodrigo Neves Marques
Dissertação apresentada para obtenção do título de
Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2006
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Rodrigo Neves Marques
Engenheiro Agrônomo
Estudos básicos para a utilização de plantio-isca visando ao controle de cigarrinhas vetoras
de Xylella fastidiosa em pomares cítricos.
Orientador:
Prof. Dr. JOÃO ROBERTO SPOTTI LOPES
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre
em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2006
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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Marques, Rodrigo Neves
Estudos básicos para a utilização de plantio-isca visando ao controle de cigarrinhas
vetoras de Xylella fastidiosa em pomares cítricos / Rodrigo Neves Marques. - -
Piracicaba, 2006.
66 p. : il.
Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, 2006.
Bibliografia.
1. Bactéria fitopatogênica 2. Cigarrinhas 3. Clorose variegada dos citros 4. Laranja
5. Plantas hospedeiras 6. Pomares I. Título
CDD 634.31
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
3
Aos meus pais
Odair Aparecido Marques e Maria José Neves Marques por todo o
apoio, incentivo, carinho e compreensão. Vocês foram e são minha
fonte de inspiração durante o caminho percorrido em minha vida.
Dedico
Ao meu irmão e grande amigo Rogério Neves Marques, que possui
atuação direta em toda a minha vida. Meu companheiro
inseparável.
Ofereço
4
AGRADECIMENTOS
A Deus, por ter me guiado ao longo de minha vida, com muita saúde, perseverança e força
de vontade.
Ao Prof. Dr. João Roberto Spotti Lopes, pela orientação, confiança e amizade durante
todos os anos de atividades, jornada esta que se iniciou na graduação e perdurou pelo curso de
Mestrado. Suas palavras foram fundamentais na concretização deste trabalho.
Ao pesquisador Dr. Pedro Takao Yamamoto, pela confiança, apoio, amizade e incentivo
durante o desenvolvimento do trabalho.
À Nivaldo Marcos Castanharo, proprietário da fazenda Oxford, em Gavião Peixoto-SP,
por ceder a área e a estrutura da fazenda para a implantação do plantio-isca.
Ao técnico do Fundecitrus, Marcos Rogério Fellipe e sua equipe Luiz Fernando Garbim,
Antonio Mamprim, Lúcio Groti e José Barbosa pelo apoio e momentos de descontração durante a
implantação e condução do plantio-isca.
À equipe do departamento científico do Fundecitrus pelo companheirismo e amizade.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa – CNPq, pela concessão da bolsa de estudos.
Ao Fundo de Defesa da Citricultura – Fundecitrus pelo apoio técnico e financeiro.
Às equipes do departamento técnico dos Centros de Apoio do Fundecitrus de Itápolis e
José Bonifácio pelas coletas de cigarrinhas.
À Prof. Marinéia de Lara Haddad, pelas análises e interpretação dos dados.
5
Ao Prof. Quirino Augusto de Camargo Carmello pelas sugestões no preparo das soluções
nutritivas.
Aos professores do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da
ESALQ/USP pelos ensinamentos transmitidos.
À equipe de trabalho do laboratório de insetos vetores, Thiago Cordeiro, Flávio Perina,
Daniele Turati, Helen Miqueloti, Teresinha Giustolin, Rosângela Marucci, Érica Pereira,
Fernando Salas, Carla Munhoz, Alexandre Missassi, Rudiney Ringenberg, Jean Patrick Bonani,
Lucas Pereira, Fernanda Nascimento, Joyce do Prado, Cristiane Lima, Matê Lopes, Simone
Prado, Isolda Haas e Érica Olandini pela amizade e convivência harmoniosa durante todo o
período que por lá permaneci.
Aos amigos de moradia, Marcelo Miranda, Eduardo Primiano, Geraldo Vasconcelos,
Fernando Silva e Alberto Alvarado pela amizade e companheirismo.
Aos funcionários do Departamento de Entomologia pela convivência e respeito com que
sempre vivemos.
As bibliotecárias Eliana Maria Garcia e Silvia Zinsly, pela correção das referências e
revisão do trabalho.
Aos colegas do programa de pós-graduação, pela colaboração, harmonia e
companheirismo que expressaram.
À minha namorada Flavia de Moura Manoel Bento, pelo carinho, atenção e ajuda, valores
fundamentais durante a finalização do trabalho.
A todas as pessoas que, direta ou indiretamente contribuíram com mais esta etapa de
minha vida.
Agradeço
6
SUMÁRIO
RESUMO ............................................................................................................................. 8
ABSTRACT ........................................................................................................................ 9
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 10
2 DESENVOLVIMENTO ................................................................................................... 13
2.1 Revisão Bibliográfica ...................................................................................................... 13
2.1.1 Xylella fastidiosa como fitopatógeno ........................................................................... 13
2.1.2 Clorose Variegada dos Citros...................................................................................... 12
2.1.3 Ecologia de vetores e a disseminação de doenças causadas por X. fastidiosa............ 14
2.1.4 Fatores determinando a influência hospedeira de Cicadellinae.................................. 16
2.1.5 Aspectos nutricionais relacionados à preferência hospedeira de Cicadellinae............ 17
2.1.6 Plantas hospedeiras de cigarrinhas ……………........................................................... 18
2.1.7 Manejo e controle de doenças causadas por X. fastidiosa........................................... 19
2.1.8 O potencial da tática de cultura armadilha no manejo de insetos-pragas e vetores..... 21
2.2 Material e Métodos......................................................................................................... 22
2.2.1 Preferência de cigarrinhas por hospedeiros alternativos em relação a citros ............. 23
2.2.2 Efeito da nutrição sobre a atratividade da planta hospedeira....................................... 25
2.2.3 Instalação e avaliação do plantio-isca em pomar de laranja........................................ 26
2.2.3.1 Definição da área experimental................................................................................. 26
2.2.3.2 Instalação do plantio-isca.......................................................................................... 28
2.2.3.3 Avaliação do desenvolvimento das plantas-iscas .................................................... 28
2.2.3.4 Avaliação de incidência natural de cigarrinhas no plantio-isca................................. 29
2.2.3.5 Avaliação da eficácia do plantio-isca no bloqueio de cigarrinhas.............................. 30
2.2.3.5.1 Incidência natural de cigarrinhas nos talhões.......................................................... 30
2.2.3.5.2 Aplicação de inseticidas nas plantas-isca................................................................ 31
2.3 Resultados e Discussão .................................................................................................... 31
2.3.1 Preferência de cigarrinhas por hospedeiros alternativos em relação a citros............... 31
2.3.2 Efeito da fertilização sobre a atratividade da planta-isca............................................... 40
2.3.3 Avaliação do desenvolvimento das plantas-iscas......................................................... 42
2.3.4 Avaliação da incidência natural de cigarrinhas nas espécies vegetais.......................... 50
7
2.3.5 Avaliação da eficácia do plantio-isca no bloqueio de cigarrinhas vetoras de
X. fastidiosa................................................................................................................
51
2.3.5.1 Incidência natural de cigarrinhas no pomar de laranja antes da aplicação de
inseticidas no plantio-isca.......................................................................................
52
2.3.5.2 Incidência natural de cigarrinhas no pomar de laranja após a aplicação de
inseticidas no plantio-isca......................................................................................
54
2.4 Considerações Finais.................................................................................................... 56
3 CONCLUSÕES .............................................................................................................. 58
REFERÊNCIAS ................................................................................................................ 69
8
RESUMO
Estudos básicos para a utilização de plantio-isca visando ao controle de cigarrinhas vetoras
de Xylella fastidiosa em pomares cítricos.
Clorose Variegada dos Citros (CVC), causada pela bactéria Xylella fastidiosa Wells et al.,
tem causado grandes perdas na citricultura do estado de São Paulo, afetando cerca de 40% das
plantas de laranja doce. A bactéria é transmitida por 12 espécies de cigarrinhas sugadoras de
xilema (Hemiptera: Cicadellidae) da subfamília Cicadellinae. O manejo da CVC é baseado no
plantio de mudas sadias, poda ou eliminação de árvores infectadas no campo, assim como o
controle químico dos vetores. No entanto, as cigarrinhas vetoras possuem hábitats e hospedeiros
alternativos que servem como refúgio, particularmente na vegetação adjacente aos pomares
cítricos. Esta característica ecológica explica a rápida reinfestação dos pomares de laranja pelas
cigarrinhas após a aplicação de inseticidas. O uso de plantas hospedeiras atrativas às cigarrinhas
em uma estratégia de plantio-isca poderia reduzir a imigração de vetores da vegetação adjacente.
O objetivo deste trabalho foi selecionar plantas hospedeiras adequadas para serem usadas neste
tipo de estratégia, assim como testar a eficácia do plantio-isca em reduzir a população de
cigarrinhas em um pomar de laranja. Experimentos de livre escolha foram conduzidos sob
condições de casa-de-vegetação para avaliar a preferência de dois importantes vetores,
Bucephalogonia xanthophis (Berg.) e Oncometopia facialis (Signoret) por plantas hospedeiras
alternativas em relação à Citrus sinensis (L.) Osbeck (laranja doce). As espécies vegetais
preferidas por B. xanthophis foram Baccharis dracunculifolia DC., Duranta repens L.,
Eupatorium maximiliani Shrad., E. laevigatum Lam. e Vernonia condensata Baker, enquanto que
O. facialis apresentou preferência por D. repens e Lantana camara L. Um segundo estudo em
casa-de-vegetação foi conduzido para avaliar o efeito da fertilização com níveis variados de
nitrogênio sobre a preferência de B. xanthophis por uma das plantas hospedeiras selecionadas, V.
condensata. Maiores porcentagens de adultos de B. xanthophis selecionaram plantas que haviam
sido tratadas com doses mais elevadas de nitrogênio, até um limiar máximo. Em condições de
campo (Fazenda Oxford, Gavião Peixoto, SP), 14 espécies de hospedeiros alternativos de
cigarrinhas, incluindo plantas preferidas nos testes de livre escolha, foram avaliadas com respeito
ao desenvolvimento vegetativo e incidência natural de cigarrinhas. Essas espécies foram plantadas
em cinco linhas de 50 m (com espaçamento de 1 m entre linhas e 1 m entre plantas) entre um
pomar de laranja doce e uma área de brejo (fonte de vetores) de maneira a formar um plantio-isca.
Para avaliar o efeito do plantio-isca na migração de cigarrinhas de cigarrinhas da área de brejo, a
população de vetores foi monitorada por armadilhas adesivas amarelas no interior de dois
subtalhões no mesmo pomar de laranja, um separado do brejo pelo plantio-isca e outro sem esta
barreira. Este monitoramento foi conduzido por vários meses antes e depois que o plantio-isca foi
tratado com inseticidas sistêmicos. A população de vetores foi significantemente reduzida no
subtalhão adjacente ao plantio-isca, após as plantas hospedeiras serem tratadas com inseticidas.
Durante o período de amostragem antes do tratamento com inseticidas, observou-se uma queda na
população de cigarrinhas da borda para o interior do subtalhão vizinho ao plantio-isca. Aloysia
virgata (Ruiz & Pav.) Juss., Croton urucurana Baill., L. camara, e V. condensata foram
consideradas as espécies mais adequadas para uso em plantio-isca porque são plantas atrativas às
cigarrinhas e possuem rápido desenvolvimento e emissão de brotos após plantio ou poda.
Palavras-chave: Clorose Variegada dos Citros; Cicadellinae; Plantio-isca; Manejo
9
ABSTRACT
Establishment of a trap cropping strategy for controlling sharpshooter vectors of Xylella
fastidiosa in citrus groves
Citrus variegated chlorosis (CVC), caused by Xylella fastidiosa Wells et al. has caused
great losses in the citriculture of São Paulo State, affecting over 40% of the citrus plants. The
bacterium is transmitted by 12 species of xylem-feeding leafhoppers (Hemiptera: Cicadellidae) in
the subfamily Cicadellinae, commonly known as sharpshooters. CVC management is based on
planting of healthy nursery trees, pruning or roguing of infected trees in the field as well as vector
control. However, the sharpshooter vectors have alternative hosts and habitats that serve as refuge,
particularly woody vegetation adjacent to the citrus groves. This ecological characteristic explains
the rapid reinfestation of citrus groves by vectors after insecticide applications. The use of
attractive alternative hosts plants of sharpshooters in a dead-end trap cropping strategy could
reduce immigration of vectors from adjacent vegetation. The goal of this research was to select
adequate host plants to be used in such strategy, as well as to test the efficacy of trap cropping for
reducing sharpshooter populations in a citrus grove. Choice experiments were carried out under
greenhouse conditions to evaluate the preference of two important vectors, Bucephalogonia
xanthophis (Berg.) and Oncometopia facialis (Signoret), for alternative host plants in relation to
Citrus sinensis (L.) Osbeck (sweet orange). Preferred plant species by B. xanthophis were
Baccharis dracunculifolia DC., Duranta repens L., Eupatorium maximiliani Shrad., E.
laevigatum Lam. and Vernonia condensata Baker, whereas O. facialis showed strong preference
for D. repens e Lantana camara L. A second greenhouse study was conducted to evaluate the
effect of fertilization with variable nitrogen levels on the preference of B. xanthophis for one of
the selected host plants, V. condensata. Higher percentages of B. xanthophis adults selected plants
that had been treated with higher doses of nitrogen, up to a threshold. Under field conditions
(Fazenda Oxford, Gavião Peixoto, SP), 14 alternative hosts of the sharpshooters, including
preferred host plants in the choice experiments, were evaluated with respect to vegetative growth
and natural incidence of sharpshooters. These species were planted in five rows of 50 m (spaced 1
m in a row and 1 m between plants) between a sweet orange grove and a swamp (source of
vectors), in order to form a trap crop. In order to assess the effect of the trap crop against
immigration of sharpshooters from the swamp area, vector population was monitored by yellow
sticky cards inside two adjacent plots in the same citrus grove, one separated from the swamp by
the trap crop and the other without this barrier. Populations in the two citrus plots were monitored
for several months before and after the trap crop was treated with a insecticide. Vector population
was significantly reduced in the citrus plot adjacent the trap crop, after the alternative host plants
were treated with insecticide. During the period of sampling before the insecticide treatments, a
pattern of lower vector populations in rows of citrus trees closer to the trap crop was observed.
Aloysia virgata (Ruiz & Pav.) Juss., Croton urucurana Baill., L. camara, and V. condensata were
considered the most adequate species for trap cropping because of their attractiveness to the
sharpshooters and rapid flushing and growth after planting or pruning.
Keywords: Citrus Variegated Chlorosis; Cicadellinae; Trap crop; Management
10
1 INTRODUÇÃO
A citricultura no Brasil exerce um papel de grande importância econômica e social,
gerando empregos, renda, ocupação de terra e desenvolvimento de outros setores da economia.
Na safra de 2005, o Brasil foi responsável pela produção de 18.048.320 toneladas de laranja-doce
em uma área cultivada de 804.350 ha (IBGE, 2006). No entanto, devido à sua grandiosidade, a
citricultura brasileira é muito vulnerável ao ataque de pragas e doenças. A monocultura em áreas
contínuas dificulta o manejo dos problemas fitossanitários. Dentre as principais ameaças à
citricultura, estão os fitopatógenos transmitidos por insetos, como a bactéria Xylella fastidiosa
Wells et al.
X. fastidiosa é transmitida principalmente por cigarrinhas da subfamília Cicadellinae
(Hemiptera: Cicadellidae) (REDAK et al., 2004). Esses insetos se alimentam da seiva dos vasos
condutores do xilema e são vetores da bactéria em várias culturas. No Brasil, X. fastidiosa é o
agente causal de doenças importantes, tais como a clorose variegada dos citros (CVC), atrofia dos
ramos do cafeeiro e escaldadura da folha da ameixeira. A CVC afeta mais de 40% das plantas de
laranja-doce no Estado de São Paulo (FUNDECITRUS, 2006a). A disseminação da CVC nos
pomares tem ocorrido pela ação dos vetores a partir de mudas ou árvores cítricas infectadas
(LOPES, 1999).
O manejo da CVC tem se baseado principalmente no controle químico dos vetores e na
redução do inóculo através do plantio de mudas sadias e eliminação de plantas ou ramos
infectados (GRAVENA et al., 1998). Inseticidas têm sido utilizados com freqüência para o
controle de cigarrinhas em viveiros e pomares novos, e a experiência de citricultores tem
indicado que essa prática contribui para reduzir a disseminação da doença. Entretanto, a
pulverização sistemática de produtos de amplo espectro de ação, especialmente fosforados e
piretróides, pode ameaçar o manejo integrado de pragas de citros, devido aos riscos de resistência de
pragas, desequilíbrio biológico, aparecimento de pragas secundárias, entre outros (LOPES, 1999).
Surtos de alguns ácaros e lepidópteros de importância secundária já foram constatados no estado de
São Paulo devido a pulverizações com dimetoato (GRAVENA, 1998). Outra dificuldade
relacionada ao controle dos vetores tem sido o reaparecimento das cigarrinhas em plantas cítricas
poucos dias ou semanas após as pulverizações com inseticidas (ROBERTO et al., 2000), sendo
11
esses insetos provenientes de áreas de vegetação natural adjacentes aos pomares (LOPES;
GIUSTOLIN, 2000) ou de pomares vizinhos.
Levantamentos com cartões adesivos amarelos em habitats adjacentes aos pomares na
região de Bebedouro, SP, indicaram que as cigarrinhas vetoras Acrogonia citrina Marucci &
Cavichiolli, Bucephalogonia xanthophis (Berg) e Oncometopia facialis (Signoret) ocorrem em
mata de cerrado, vegetação de brejo e cafezal, sendo capturadas nesses habitats inclusive nos
períodos de queda de população nos pomares (GIUSTOLIN et al., 2004). Adultos, ninfas e ovos
dessas cigarrinhas foram observados em diversas plantas nesses habitats, indicando que as
mesmas são hospedeiras de desenvolvimento e, possivelmente, de multiplicação das cigarrinhas
fora dos pomares (LOPES; GIUSTOLIN, 2000).
Assim, torna-se necessário desenvolver novas estratégias de manejo que possam inibir a
proliferação dos vetores em áreas adjacentes e/ou reduzir sua migração para pomares cítricos.
Uma alternativa seria o manejo da vegetação adjacente ou uso de cultura-armadilha, a exemplo
do é realizado com pragas de outras culturas, como algodoeiro, soja e batata (HOKKANEN,
1991; SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006). Em matas ciliares adjacentes a vinhedos na
Califórnia, a substituição de plantas hospedeiras das cigarrinhas por árvores nativas não
hospedeiras (manejo de vegetação) reduziu da população de vetores que colonizam a videira
(PURCELL et al., 1999). Neste caso, plantas hospedeiras tanto de adultos como de imaturos das
cigarrinhas (hospedeiros primários), ou hospedeiras de X. fastidiosa, foram substituídas por espécies
vegetais sem estas características. Em citros, o plantio de espécies vegetais mais atrativas às
cigarrinhas, e o tratamento com inseticidas, poderia atuar como uma tática de controle antes que o
inseto vetor atinja o pomar de laranja, enquadrando-se na técnica de plantio-isca (“Dead-end trap
cropping”) (SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006).
Esta pesquisa teve como objetivo obter informações básicas para a possível utilização de
plantio-isca no manejo da CVC, visando-se reduzir a incidência de cigarrinhas vetoras de X.
fastidiosa em pomares cítricos. Em casa-de-vegetação, realizaram-se estudos para selecionar
espécies vegetais mais atrativas às cigarrinhas, bem como avaliar o efeito da adubação
nitrogenada em uma dessas plantas (Vernonia condensata Baker) sobre a preferência desses
insetos. Entre um pomar de laranja e uma área de brejo (foco de vetores) na região de Gavião
Peixoto (SP), instalou-se um plantio-isca piloto com diversas espécies vegetais, incluindo as
plantas preferidas nos testes de livre escolha, que foram avaliadas quanto ao desenvolvimento
12
vegetativo inicial, reação à poda e incidência natural dos vetores. Finalmente, avaliou-se a
população de cigarrinhas no interior do pomar de laranja adjacente, para avaliar a eficácia deste
plantio-isca como barreira para a imigração de vetores provenientes do brejo, antes e após o seu
tratamento com inseticida sistêmico.
13
2 DESENVOLVIMENTO
2.1 Revisão Bibliográfica
2.1.1 Xylella fastidiosa como fitopatógeno
Xylella fastidiosa Wells et al. é uma bactéria gram-negativa, obrigatoriamente aeróbica,
possuindo forma de bastonete com 0,25 a 0,35 µm de diâmetro por 0,9 a 3,5 µm de comprimento,
apresenta uma parede celular enrugada e crescimento ótimo entre 26 e 28º e em pH entre 6,5 a
6,9 (WELLS et al., 1987). Esta bactéria coloniza os vasos do xilema da planta prejudicando o
transporte de água e nutrientes. Nos Estados Unidos, este patógeno é responsável por causar
doenças em culturas economicamente importantes, tais como videira, pessegueiro, alfafa,
amendoeira, ameixeira e espécies florestais, assim como em plantas sem interesse econômico
(REDAK et al., 2004). No entanto, estirpes de X. fastidiosa variam com relação à patogenicidade
em diferentes hospedeiros (SHERALD, 1993), sendo que nem todas as plantas são suscetíveis à
mesma estirpe. No Brasil, X. fastidiosa causa danos importantes como a clorose variegada dos
citros (LEE et al., 1993), atrofia dos ramos do cafeeiro (PARADELA FILHO et al., 1995) e
escaldadura das folhas da ameixeira (FRENCH; KITAJIMA, 1978) além de infectar um grande
número de plantas sem mostrar sintomas (LEITE; LEITE JUNIOR; CERESINI, 1997; LOPES et
al., 2003).
Para que haja a transmissão de X. fastidiosa, é necessário que os insetos vetores se
alimentem da seiva do xilema, podendo ser então transmitida por cigarrinhas representantes de
das famílias Cicadellidae (subfamília) e Cercopidae, especialistas em alimentar-se do xilema das
plantas (PURCELL, 1989).
2.1.2 Clorose Variegada dos Citros
A Clorose variegada dos Citros (CVC) é atualmente um dos problemas fitossanitários de
maior relevância para a citricultura brasileira, afetando mais de 40% das plantas de laranja-doce
do Estado de São Paulo (FUNDECITRUS, 2006a). Essa doença foi relatada pela primeira vez em
1987 em pomares de Colina, SP e posteriormente no Triângulo Mineiro e noroeste do Estado de
São Paulo (DE NEGRI, 1990).
14
Plantas infectadas por X. fastidiosa apresentam sintomas nas folhas, nas quais são
observadas manchas cloróticas na face superior, correspondendo a bolhosidades cor de palha na
face inferior (ROSSETTI, 1991). Com a evolução da doença, os ramos mais afetados apresentam
frutos de tamanho reduzido, com a casca endurecida, amarelecimento precoce e um elevado teor
de açúcar (LEE et al., 1993). Em pomares afetados, a produção de frutos é reduzida de 30 a 35%
(PALLAZZO; CARVALHO, 1993). Em levantamento amostral, realizado em diversas regiões do
Estado de São Paulo, os danos atingiram 80% para a variedade Pêra, 67% para Natal e 76% para
Valência (AYRES; FERNANDES; BARBOSA, 2001). A bactéria ataca com maior severidade
plantas jovens, provavelmente em razão da maior demanda por circulação de água e nutrientes,
devido à maior taxa de crescimento vegetativo nessa fase (LARANJEIRA et al., 1998).
Antes do surgimento da CVC, as cigarrinhas da subfamília Cicadellinae não causavam
danos diretos aos pomares cítricos. Por serem sugadores da seiva do xilema, estes insetos
passaram a ter uma maior importância em razão da capacidade de transmitir a bactéria
(PURCELL, 1994).
Experimentalmente já foram identificadas 12 espécies de cigarrinhas como vetoras de X.
fastidiosa em citros, todas pertencentes à família Cicadellidae, subfamília Cicadellinae. As
primeiras espécies identificadas como vetoras foram Dilobopterus costalimai Young,
Oncometopia facialis (Signoret), Acrogonia citrina Marucci & Cavicchioli (LOPES, 1996;
ROBERTO et al, 1996), Bucephalogonia xanthophis (Berg) e Plesiommata corniculata Young
(KRÜGNER et al., 2000). Posteriormente, foram também relatadas como vetoras as espécies
Ferrariana trivittata (Signoret), Macugonalia leucomelas (Walker), Parathona gratiosa
(Blanchard), Sonesimia grossa (Signoret), Acrogonia virescens (Metcalf), Homalodisca ignorata
Melichar (DESCOBERTOS..., 1999; YAMAMOTO et al., 2002). Recentemente, descobriu-se
que a espécie Fingeriana dubia Cavicchioli também atua como transmissora de X. fastidiosa
(NOVA..., 2005).
2.1.3 Ecologia de vetores e a disseminação de doenças causadas por X. fastidiosa
O desenvolvimento de doenças causadas por X. fastidiosa é determinado pelas múltiplas
interações entre vários elementos que constituem um patossistema, incluindo plantas hospedeiras,
vetores, ambiente e o patógeno. As interações dos vetores com outros elementos são essenciais
15
para sobrevivência e disseminação da bactéria entre as plantas hospedeiras (ALMEIDA et al,
2005).
A relevância de cigarrinhas vetoras para a disseminação de doenças causadas por X.
fastidiosa depende não somente de sua competência em transmitir o patógeno, mas também com
as interações ecológicas entre as plantas hospedeiras e o ambiente (ALMEIDA et al., 2005).
Embora a competência do vetor seja determinada pela interação e processos fisiológicos que
permitem a aquisição, retenção e inoculação de X. fastidiosa, a importância dos vetores na
disseminação natural de doenças é influenciada por atributos ecológicos, como hábitat e seleção
de hospedeiro, densidade, mobilidade e distribuição espacial e temporal dos vetores (PURCELL,
1985).
O hábitat e a preferência pelo hospedeiro limitam a importância econômica de muitos
vetores de bactérias patogênicas. Menos de 1/3 das 43 espécies vetoras documentadas de X.
fastidiosa são associadas com epidemias de doenças de plantas (REDAK et al., 2004). As mais
importantes espécies vetoras para a disseminação de doenças causadas por X. fastidiosa são
geralmente aquelas freqüentemente encontradas nas culturas afetadas ou em cultivos adjacentes.
Entre os vetores associados à doença de Pierce (“Pierce’s disease” - PD) nos Estados Unidos,
Homalodisca coagulata (Say) é considerada a mais importante devido à sua mobilidade, extrema
polifagia, e ampla distribuição sobre várias culturas suscetíveis à X. fastidiosa (REDAK et al.,
2004), apesar de sua ineficiente taxa de transmissão (ALMEIDA; PURCELL, 2003).
Graphocephala atropunctata (Signoret) também é um importante vetor de PD sendo, porém,
restrita às regiões costais da Califórnia, onde os vinhedos são rodeados por espécies de plantas
que servem como refúgio de inverno para esta cigarrinha (PURCELL, 1975).
De 12 cigarrinhas conhecidas transmitir X. fastidiosa em citros no Brasil
(FUNDECITRUS, 2006b) apenas cinco (A. citrina, B. xanthophis, D. costalimai, O. facialis e M.
leucomelas) são consideradas vetores chaves para a disseminação da CVC. Estas cinco espécies
são comumente encontradas em pomares de laranja (PAIVA et al., 1996). Em contraste, F.
trivittata e P. corniculata são duas espécies vetoras muito abundantes em gramíneas daninhas
presentes nos pomares, mas não são relacionadas com epidemias de CVC e raramente são
encontradas sobre árvores de laranja (PAIVA et al., 1996; LOPES, 1999).
Estudos epidemiológicos sobre a distribuição espacial de plantas afetadas por X. fastidiosa
em pomares do estado de São Paulo mostram que em certos casos há uma agregação dessas
16
plantas nas bordas dos pomares (LARANJEIRA et al., 1998). Estas informações indicam que as
cigarrinhas se movimentam das áreas adjacentes para os pomares, disseminando a bactéria.
Levantamentos realizados por Roberto et al. (2000) comprovam este fato. Em vinhedos da
Califórnia, indivíduos de H. coagulata foram capturados em maior número em locais adjacentes a
matas ribeirinhas e outras culturas hospedeiras das cigarrinhas (BLUA; MORGAN, 2003).
2.1.4 Fatores determinando a preferência hospedeira de Cicadellinae
Vários fatores podem influenciar a preferência de cicadelíneos, incluindo idade da planta,
estado nutricional e infecção por patógenos. B. xanthophis é mais abundante em viveiros abertos
e em pomares cítricos jovens, de até 2 anos de idade (ROBERTO et al., 2000; YAMAMOTO et
al., 2001), enquanto que outras espécies de cigarrinhas vetoras preferem pomares mais velhos
(GRAVENA et al., 1998). Esta observação pode estar condicionada à orientação das cigarrinhas
pela estatura das plantas.
A qualidade nutricional dos hospedeiros também influencia na preferência das cigarrinhas
por determinada planta, pois selecionam indivíduos que ofereçam teores de aminoácidos
balanceados ou uma dieta rica por um longo período (BRODBECK; MIZELL; ANDERSEN,
1993). Rossi e Strong (1991) demonstraram que indivíduos de Carneocephala floridana Ball
preferem plantas fertilizadas com nitrogênio em vez de não fertilizadas, devido aos teores de
nitrogênio ser mais elevados.
A atratividade visual da planta é um fator importante no processo de seleção de
hospedeiras pelas cigarrinhas. A presença de brotações confere maior atratividade aos insetos
(MARUCCI et al., 2004). Além disso, plantas mais vistosas, que não apresentam sintomas
severos de CVC são preferidas pelos vetores de X. fastidiosa em citros (MARUCCI et al., 2005).
A coloração amarelada de certas plantas, e também de brotações, podem atuar como atrativo às
cigarrinhas (GRAVENA et al., 1997).
A disponibilidade de água no solo é outro fator que influencia a ocorrência de cigarrinhas.
Analisando a incidência de cicadelíneos vetores em viveiros cítricos conduzidos a céu aberto,
Garcia; Lopes e Beretta (1997) relataram que, durante a época seca, ocorre maior população em
viveiros irrigados ou localizados em baixadas úmidas. Pereira et al. (2005), realizando estudos
com cigarrinhas confinadas em gaiolas, determinaram que a taxa de excreção de “honeydew” de
17
O. facialis é reduzida quando esta se alimenta de plantas cítricas em condições de estresse
hídrico, aumentando a sua mortalidade.
2.1.5 Aspectos nutricionais relacionados à preferência hospedeira de Cicadellinae
Cigarrinhas possuem as peças bucais tipicamente adaptadas para alimentação de líquidos.
Os estiletes maxilares são fortemente unidos, formando dois canais paralelos, o salivar e o
alimentar. Os estiletes mandibulares protegem e sustentam os estiletes maxilares, e são
responsáveis por perfurar os tecidos das plantas durante as provas. O fluxo de líquidos que entra
pelos estiletes é controlado pelo cibário, que funciona como uma bomba. A presença desta
estrutura bem desenvolvida confere a esses insetos a capacidade de succionar seiva a altas
tensões do xilema (ALMEIDA et al., 2005).
Os cicadelíneos, por se alimentarem quase que exclusivamente da seiva do xilema de
plantas, sobrevivem e se reproduzem em fonte de alimento mais diluída, nutricionalmente e
energeticamente, que a dos demais grupos de insetos (MATTSON, 1980; ANDERSEN;
BRODBECK, 1989; ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1989). Na seiva do xilema ocorrem
pequenas quantidades de aminoácidos, ácidos orgânicos, açúcares, NH
4
+
, NO
3
-
, macro e micro-
elementos (FERGUSON; EISEMAN; LEONARD, 1983; CLARK; HOLLAND; SMITH, 1986).
Um total de dezenove aminoácidos, sete ácidos orgânicos e três a quatro açúcares foram
detectados no xilema de quatro plantas hospedeiras de H. coagulata (ANDERSEN;
BRODBECK, 1989; ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1989). Como a concentração desses
nutrientes é muito baixa, as cigarrinhas ingerem grande volume de seiva apresentando
adaptações, que incluem alta eficiência na conversão dos compostos orgânicos, conservação do
carbono através da excreção de amônia, além de ajustes na taxa de alimentação de acordo com
variações diurnas ou sazonais na composição química da seiva do xilema (ANDERSEN;
BRODBECK; MIZELL, 1989; BRODBECK; MIZELL; ANDERSEN, 1993, 1995). Milanez et
al. (2003), estudando a excreção de “honeydew” das espécies O. facialis e D. costalimai,
observou que um único inseto foi capaz de excretar até 400 vezes o seu volume corpóreo por dia,
alimentando-se em uma de suas plantas hospedeiras.
Aminoácidos, ácidos orgânicos e inorgânicos estão presentes na seiva do xilema da
maioria das plantas; no entanto, a quantidade e a composição da seiva variam com a espécie
vegetal, localização na planta, idade e sanidade da planta (ANDERSEN; BRODBECK, 1989).
18
São também relatadas variações diurnas e sazonais na concentração de aminoácidos e ácidos
orgânicos presentes na seiva de uma mesma planta (ANDERSEN; BRODBECK, 1989;
ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1993). Até mesmo certas características físicas do habitat,
tais como umidade (ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1993, 1995), fertilidade do solo,
sombra e insolação (ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1993), podem influenciar direta ou
indiretamente a qualidade nutricional da seiva do xilema.
Relacionando os componentes da seiva do xilema com a seleção hospedeira por
cigarrinhas, tem sido observado que a preferência alimentar está associada com a concentração
total de solutos da seiva do xilema de plantas hospedeiras, existindo um ou vários componentes
ativos nessas plantas que podem promover ou inibir a alimentação do inseto (BRODBECK et al.,
1990). Os aminoácidos têm sido correlacionados com o tempo de alimentação e taxa de consumo,
com o desenvolvimento de imaturos e a sobrevivência de adultos, e com a seleção hospedeira
pelas cigarrinhas (BRODBECK et al., 1990; ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1992;
BRODBECK; MIZELL; ANDERSEN, 1993).
Os ácidos orgânicos, por serem prontamente incorporados ao ciclo de Krebs com pequena
ou nenhuma modificação, podem estar sendo utilizados como fonte de energia. Os açúcares, que
ocorrem em baixa concentração na seiva do xilema, são completamente metabolizados pelas
cigarrinhas. Estudos de nutrição com insetos que se alimentam da seiva do xilema apresentam a
vantagem deste fluído ser desprovido de inibidores de digestão (ANDERSEN; BRODBECK;
MIZELL, 1989).
2.1.6 Plantas hospedeiras de cigarrinhas
Para obter nutrientes em quantidade e proporções adequadas ao desenvolvimento dos
imaturos e à reprodução dos adultos, os cicadelíneos exploram uma vasta gama de plantas
hospedeiras (ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL, 1989; BRODBECK; MIZELL;
ANDERSEN, 1995; BRODBECK; ANDERSEN; MIZELL, 1996; MILANEZ et al., 2003). De
modo a maximizar o ganho de nutrientes, esses insetos alimentam-se nas plantas hospedeiras em
horários do dia em que as concentrações dos componentes da seiva estejam mais elevadas
(BRODBECK; MIZELL; ANDERSEN, 1993).
Adlerz (1980), estudando os aspectos ecológicos de duas espécies vetoras de X. fastidiosa
em videira, Oncometopia nigricans (Walker) e H. coagulata, observou que esses cicadelíneos
19
utilizam um grande número de espécies hospedeiras na Flórida (63 e 46 espécies vegetais
diferentes, respectivamente), sendo a maioria delas da família Compositae (Asteraceae).
As cigarrinhas Draeculacephala minerva (Ball) e Carneocephala fulgida (Notthingam),
vetoras de X. fastidiosa em videira, na Califórnia, são abundantes em vegetação rasteira
constituída principalmente de gramíneas como Cynodon dactylon (L.)e Echinochloa sp.
(PURCELL; FRAZIER, 1985), que oferecem refúgio a esses insetos. Os mesmos autores relatam
que há uma maior captura destas cigarrinhas em áreas próximas a plantações de alfafa. Blua e
Morgan (2003) descreveram alta população de H. coagulata em pomares de videira próximos a
matas ribeirinhas e a pomares de citros na Califórnia, que atuam como áreas de refúgio para este
inseto vetor.
Realizando levantamentos de hospedeiros naturais das cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa
na região de Bebedouro, SP, Giustolin et al. (2002) identificaram 31 espécies de plantas, nas
quais observaram a ocorrência e o desenvolvimento de cigarrinhas. Plantas com maior
abundância de O. facialis foram Lantana camara L., Croton floribundus Spreng., Aloysia virgata
(Ruiz & Pav) Juss. e Gallesia integrifolia (Spreng.) Harms., enquanto que B. xanthophis foi
observada em maior número sobre Vernonia sp., Pterocaulon lanatum Kuntze e Baccharis sp.
Milanez et al. (2003) demonstraram que a cigarrinha O. facialis apresenta maior ingestão de seiva
em plantas de L. camara do que em citros, enquanto que D. costalimai se alimentou melhor em
plantas de V. condensata. Tais resultados sugerem a investigação dessas espécies hospedeiras
quanto à possibilidade de emprego em plantio-isca para o manejo das cigarrinhas.
2.1.7 Manejo de doenças causadas por X. fastidiosa
O manejo de doenças causadas X. fastidiosa busca afetar um ou mais fatores envolvidos
nos processos de disseminação e infecção da bactéria (ALMEIDA et al., 2005). A doença de
Pierce, que ocorre em vinhedos dos Estados Unidos, é manejada com a adoção de várias técnicas.
Uma delas é o controle de vetores com o uso de inseticidas do grupo dos piretróides e
neonicotinóides (HIX; TOSCANO; GISPERT, 2003), atuando na redução da população de H.
coagulata. A aplicação de inseticidas neonicotinóides via solo e a eliminação das plantas doentes
tem reduzido a disseminação secundária da doença (REDAK; BLUA, 2002; HASHIM; HILL,
2003). Formas inovadoras de manejo têm sido estudadas, como a utilização de barreiras artificiais
entre as plantações de videiras e as áreas de refúgios das cigarrinhas, porém com elevado custo
20
inicial (BLUA et al., 2005), sendo seu emprego recomendado para áreas de viveiro, que possuem
maior valor agregado. Esta técnica é embasada no trabalho de Blua e Morgan (2003), que
capturaram a maioria (97%) dos indivíduos de H. coagulata até uma altura de 5 m, e propuseram
a utilização dessas barreiras para reduzir a entrada de H. coagulata nos vinhedos. Uma outra
tecnologia é a aplicação de filme de partículas (caulim) sobre as plantas de videira (PUTERKA,
2002; TUBAJIKA et al., 2003), que altera a coloração da planta, tornando-a pouco atrativa para
as cigarrinhas. O manejo da vegetação adjacente aos vinhedos também auxilia no manejo da
população de H. coagulata. Substituindo as espécies vegetais hospedeiras de cigarrinhas por
outras não hospedeiras, a captura desta cigarrinha vetora foi reduzida em 70 a 90% (PURCELL et
al., 1999, REPLACING..., 1997). A transformação genética de plantas, visando à obtenção de
cultivares resistentes à infecção por X. fastidiosa, é uma tecnologia em desenvolvimento
(ALMEIDA et al., 2005).
O manejo da CVC no Brasil tem se baseado principalmente no controle químico dos
vetores e na redução do inóculo através do plantio de mudas sadias e eliminação de plantas ou
ramos infectados (LOPES, 1999; GRAVENA et al., 1998). A produção de mudas sadias deve ser
feita em viveiros telados para a exclusão dos insetos vetores (SEMPIONATO; GIROTTO;
STUCHI, 1997). Para reduzir o inóculo da doença nos pomares afetados, as plantas com sintomas
da CVC devem ser podadas ou eliminadas. Plantas infectadas com menos de 3 anos devem ser
eliminadas (RODAS, 1994). A poda é recomendada apenas em árvores mais velhas, quando
apresentarem sintomas iniciais da doença em poucos ramos. A utilização de inseticidas
sistêmicos do grupo dos neonicotinóides em plantas jovens é outra técnica recomendada para o
de manejo da CVC (YAMAMOTO et al., 2001). Tais inseticidas podem ser aplicados no tronco
ou no solo em plantas de laranja de até 18 meses, conferindo um poder residual de até 100 dias
no controle da espécie O. facialis, enquanto que inseticidas aplicados na copa, com ação de
contato, conferem poder residual menor (YAMAMOTO; ROBERTO; PRIA JR, 2000). Plantas
com mais de 4 anos de idade exigem pulverização na parte aérea, já que não há uma distribuição
eficiente de inseticidas sistêmicos aplicados via solo. Inseticidas piretróides e fosforados possuem
poder residual curto (YAMAMOTO, et al., 2002), ocorrendo rápida reinfestação de cigarrinhas
(ROBERTO et al., 2000).
21
2.1.8 O potencial da tática de cultura armadilha no manejo de insetos-pragas e vetores
Anteriormente à introdução dos inseticidas sintéticos modernos, a cultura-armadilha foi
um método comumente utilizado em vários sistemas de cultivo. O recente interesse pela cultura-
armadilha como opção para o manejo integrado de pragas é motivado pelos efeitos negativos dos
inseticidas sobre a saúde humana e ao ambiente, resistência de pragas a estes produtos e
considerações econômicas gerais da produção agrícola (SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006).
Segundo Hokkanen (1991), culturas-armadilha (ou “trap cropping”) são plantios
desenvolvidos para atrair insetos ou outros organismos a fim de proteger culturas de importância
econômica do ataque de pragas. Este tipo de proteção pode atuar como uma barreira atrativa,
evitando que a praga atinja a cultura comercial, ou então, concentrando as pragas na cultura-
armadilha, possibilitando um controle economicamente viável do inseto-praga. Esta definição
fundamenta-se em diferenças na preferência da praga pela planta-armadilha e pela cultura a ser
protegida. Shelton e Badenes-Perez (2006) consideram esta definição limitada, já que muitas
vezes a espécie da cultura-armadilha é a mesma da cultivada. Assim, esses autores propuseram
uma definição mais ampla de cultura-armadilha, incluindo plantas que por si só, ou via
manipulação, possuem papel de atrair, desviar, interceptar e/ou reter o inseto-praga ou patógenos
por eles transmitidos, reduzindo o dano à cultura comercial.
Um dos exemplos mais bem sucedidos deste tipo de técnica no manejo de pragas foi a
utilização de plantas de alfafa como cultura-armadilha para o percevejo Lygus sp., praga de
algodoeiro, na década de 1960 (GODFREY; LEIGH, 1994). Este exemplo é marcante, pois até
hoje esta tática é usada em plantios comerciais de algodão para o manejo deste percevejo
(SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006).
Uma outra modalidade de cultura-armadilha é a utilização de plantas que são atrativas à
praga, porém inadequadas para o desenvolvimento ou sobrevivência de sua progênie. Esse tipo de
utilização é denominado “dead-end trap cropping”, sendo utilizado para o controle de Plutella
xylostella L. através da planta Barbarea vulgaris var. arcuata (SHELTON; NAULT, 2004). Para
melhorar a eficiência de controle da praga, pode-se associar a utilização de plantas atrativas à
aplicação de inseticidas convencionais (SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006).
O manejo da fenologia da própria cultura também pode funcionar como uma cultura-
armadilha. O plantio antecipado de faixas de soja em áreas adjacentes às áreas de refúgio dos
22
percevejos Euschistus heros (F.) e Nezara viridula(L.), possibilita a atração e concentração dos
mesmos nestas faixas, permitindo uma maior eficiência de controle (CORRÊA-FERREIRA;
MOSCARDI, 1996).
A cultura-armadilha também pode ser usada no manejo de viroses. Utilizando sorgo e
milho como barreira na cultura da pimenta, Fereres (2000) observou uma redução de 13% na
incidência de Potato virus Y (PVY), mas não na incidência dos afídeos vetores. O autor comenta
que a barreira foi utilizada pelos afídeos para alimentação e houve a “limpeza” dos estiletes, já
que este vírus possui transmissão do tipo estiletar (“stylet-borne”) e não persistente. Na produção
de batata-semente, a utilização de sorgo e trigo como cultura-barreira também reduziu
significativamente a incidência de PVY (DIFONZO et al., 1996). A utilização de trigo como
barreira em cultivos de melão, reduziu a incidência de vírus não-persistente em 80% (TOBA, et
al., 1977).
Não há relatos da utilização de plantio-isca ou cultura-armadilha no manejo de doenças
causadas por X. fastidiosa. Porém, o fato de as cigarrinhas se alimentarem ocasionalmente de
citros (YAMAMOTO; GRAVENA, 2000) e possuírem outros hospedeiros (GIUSTOLIN et al.,
2002; LOPES; GIUSTOLIN, 2000) indica que existe potencial da utilização de cultura-armadilha
no manejo desses vetores. Hospedeiros mais atrativos que citros poderiam ser usados em plantio-
isca, para o qual as cigarrinhas seriam atraídas e controladas com inseticidas, caracterizando-se
como uma estratégia de “dead-end trap cropping” (SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006). Este
tipo de plantio-isca poderia ser implantado nas áreas periféricas dos talhões, já que o fluxo de
cigarrinhas é maior neste local (ROBERTO et al., 2000; BLUA; MORGAN, 2003).
Até o momento já foram listadas 57 espécies de insetos-pragas para as quais a cultura
armadilha atuou eficientemente no controle ou demonstrou potencial para o manejo da praga no
cultivo comercial (SHELTON; BADENES-PEREZ, 2006). Isto justifica a investigação deste
método para o controle de pragas em culturas onde ainda não foi testado.
2.2 Material e Métodos
Os estudos foram realizados no Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia
Agrícola da ESALQ/USP e em pomar de laranja da Fazenda Oxford, em Gavião Peixoto, SP.
23
2.2.1 Preferência de cigarrinhas por hospedeiros alternativos em relação a citros
A fim de selecionar espécies vegetais mais atrativas às cigarrinhas vetoras de Xylella
fastidiosa Wells et al. para utilização em plantio-isca, foram conduzidos testes de livre escolha
em condições de casa-de-vegetação, avaliando-se a preferência das cigarrinhas por diversos
hospedeiros alternativos, em relação a mudas de laranja-doce ‘Valência’ [Citrus sinensis (L.)
Osbeck], enxertadas sobre limão ‘Cravo’ (Citrus limonia Osbeck).
Nestes testes foram avaliadas duas espécies vetoras de X. fastidiosa, importantes nos
pomares cítricos, Bucephalogonia xanthophis (Berg) e Oncometopia facialis (Signoret)
(YAMAMOTO et al., 2001). Indivíduos de B. xanthophis utilizados nos experimentos foram
criados em plantas de Vernonia condensata Baker, conforme descrito por Marucci et al. (2003).
Os exemplares de O. facialis foram provenientes de coletas em pomares cítricos na região central
do estado de São Paulo.
As espécies de hospedeiros alternativos avaliados foram aquelas que apresentaram maior
população natural de B. xanthophis ou O. facialis em hábitats naturais vizinhos a pomares cítricos
na região de Bebedouro, SP (GIUSTOLIN et al., 2002), em jardins (MARUCCI et al., 2003) ou
que apresentaram resultados satisfatórios para alimentação por O. facialis e Dilobopterus
costalimai Young (MILANEZ et al., 2003). Para a cigarrinha B. xanthophis, foram testadas as
espécies V. condensata, Eupatorium laevigatum Lam., Eupatorium maximiliani Schrad.,
Baccharis dracunculifolia DC., Duranta repens L. e Lantana camara L. Para O. facialis, foram
testadas: V. condensata, Gallesia integrifolia (Spreng.) Harms., Aloysia virgata (Ruiz & Pav.)
Juss., Croton floribundus Spreng., L. camara.e D. repens.
Os hospedeiros alternativos foram obtidos a partir de sementes ou estacas, em sacos
plásticos de 3 l, contendo uma mistura de terra, areia e esterco bovino curtido na proporção de
3:1:1, suplementados com super fosfato simples (1 g/ l de mistura). As mudas cítricas foram
produzidas em sacos plásticos em viveiro telado da Fazenda Cambuhy, apresentando, no
momento dos testes, 3 pernadas principais acima do ponto de enxertia, cada uma com 3 a 4
brotações. As plantas cítricas foram mantidas em substrato Rendimax e adubadas com 3 g do
adubo Osmocoat por planta. Todas as espécies vegetais apresentavam cerca de 60-70 cm de
altura para a execução dos testes.
Para cada hospedeiro alternativo, foram realizados testes de escolha envolvendo uma
planta da respectiva espécie e uma muda sadia de laranja-doce. As duas plantas foram
24
posicionadas no interior de uma câmara de observação retangular com dimensões de 63 x 63 cm
na base e 120 cm de altura, sendo a estrutura de madeira e as paredes de acrílico (Figura 1),
conforme modelo descrito por Marucci et al. (2004). A porta, revestida com tela antiafídica,
apresentava uma manga de tecido tipo voil, para introdução dos insetos e irrigação das plantas.
Foram liberados 40 adultos de cigarrinhas na porção central de cada câmara no final da tarde
(17:00-18:00 h). Os experimentos foram avaliados a cada 12 h, ao final da madrugada (6:00 h) e
do dia (18:00 h), durante 48 h, registrando-se o número de insetos pousados sobre cada uma das
plantas.
Figura 1 - Gaiola utilizada no teste de livre-escolha com as cigarrinhas Bucephalogonia xanthophis e Oncometopia
facialis, entre plantas de laranja-doce e outra de uma espécie hospedeira
Para análise, utilizou-se o delineamento em blocos casualizados com 10 blocos (uma
repetição ou câmara de observação por bloco), excetuando-se os testes de B. dracunculifolia e L.
camara, que foram constituídos por apenas 5 blocos. Para cada experimento (comparação entre
citros e uma planta hospedeira), foram comparados dados de porcentagem de indivíduos que
selecionaram cada tratamento por horário de avaliação, pelo teste não paramétrico de Wilcoxon
(p<0,05).
25
2.2.2 Efeito da nutrição sobre a atratividade da planta hospedeira
Para investigar a possibilidade de se manipular a atratividade de uma planta hospedeira,
foi conduzido um experimento de livre escolha em casa de vegetação, variando-se a nutrição da
espécie V. condensata, que foi uma planta preferida por B. xanthophis nos testes de preferência
(item 2.3.1). Para tal, foram utilizados níveis de nitrogênio que possam influenciar no processo de
seleção hospedeira das cigarrinhas.
Plantas geneticamente idênticas de V. condensata, obtidas de estacas de uma única planta
matriz, foram mantidas em vasos contendo apenas areia grossa, que é inerte nutricionalmente.
Diariamente, por um período de 90 dias, esses vasos foram fertirrigados com 100 ml solução
nutritiva por vaso (HOAGLAND; ARNON, 1950), variando-se o nível de nitrogênio entre os
tratamentos (valores proporcionais de 0,5; 0,75; 1,0 e 1,25 em relação a uma solução completa).
As soluções foram preparadas a partir de adubos comerciais (Tabela 1) e solução de
micronutrientes fornecida pelo Laboratório de Nutrição Mineral de Plantas, da ESALQ/USP.
Após esse período de tratamento, foram realizados os testes de livre escolha conforme
metodologia descrita no item anterior (2.2.1), com a espécie B. xanthophis. Colocaram-se de
quatro plantas por câmara de observação, sendo uma planta de cada tratamento. O número de
cigarrinhas pousadas sobre cada planta foi avaliado 12, 18, 24, 36, 42, e 48 h após a liberação dos
insetos.
Para análise dos dados, realizou-se um teste de regressão polinomial de segundo grau,
determinando-se o ponto de máxima atratividade de cigarrinhas de acordo com a dose de
nitrogênio.
26
Tabela 1 - Quantidade (g/1000 l) de adubos utilizados no preparo de soluções nutritivas para tratamento da planta
Vernonia condensata.
Tratamentos
1
Adubo utilizado
0.5 0.75 1.0 1.25
Uréia 202 303 404 505
MKP 150 150 150 150
KCl 347 347 347 347
MgSO
4
500 500 500 500
CaCl
2
928 928 928 928
Solução micronutrientes
2
1 1 1 1
1: Valores dos tratamentos referem-se à proporcionalidade de nitrogênio em relação à solução de
Hoagland (HOAGLAND; ARNON, 1950).
2
: quantidade da solução em l / 1000l.
2.2.3 Instalação e avaliação do plantio-isca em pomar de laranja
2.2.3.1 Definição da área experimental
O estudo com o plantio-isca foi desenvolvido na fazenda Oxford, de propriedade de
Nivaldo Marcos Castanharo, localizada em Gavião Peixoto, região citrícola central do Estado de
São Paulo. A escolha da propriedade baseou-se no histórico de média a alta população de
cigarrinhas e proximidade de Araraquara-SP, onde há forte apoio logístico fornecido pelo Fundo
de Defesa da Citricultura – Fundecitrus. A definição do talhão para instalação do plantio-isca foi
feita com base na quantidade de cigarrinhas vetoras capturadas através de capturas quinzenais
com armadilhas adesivas amarelas, posicionadas na periferia dos talhões da fazenda dispostas
conforme a Figura 2. A partir de então, optou-se pelo talhão compreendido pelas armadilhas 8, 9
e 10, adjacentes a uma área de brejo, onde foram observados os maiores percentuais de captura
(Figura 3).
27
Figura 2 - Disposição de armadilhas adesivas amarelas para captura e mapeamento da distribuição de cigarrinhas em
talhões de laranja, fazenda Oxford, Gavião Peixoto (SP)
Figura 3 - Percentual de cicadelíneos capturados por armadilhas adesivas amarelas posicionadas em diferentes
pontos da periferia dos talhões de laranja da fazenda Oxford, Gavião Peixoto-SP, no período de 5/3 a
16/9/2004
0
2
4
6
8
10
12
14
16
1234567891011121314151617
Nº da Armadilha
% de insetos capturados
1
2
8
3
9
4
10
5
11
6
12
7
13
16
14
17
15
Manga
Brejo
Cana de
açúcar
28
2.2.3.2 Instalação do plantio-isca
O plantio-isca foi instalado em 15 de outubro de 2004, entre o brejo e o talhão de laranja
‘Pêra’ (C. sinensis), enxertada sobre limão ‘Cravo’, com 10 anos de idade. Implantou-se um
maciço de 130 plantas arbóreas (8 espécies) e 125 arbustivas (6 arbustivas) em uma área
retangular de 50 x 4 m. Plantaram-se 5 linhas, com distância de 1 m entrelinhas e 1 m entre
plantas, intercalando-se as espécies arbóreas e arbustivas. Com a instalação deste maciço de
plantas hospedeiras, o talhão de laranja ‘Pêra’ ficou subdividido em dois subtalhões, sendo um
separado da área de brejo pelo plantio-isca (subtalhão A) e o outro sem esta barreira (subtalhão
B).
Foram plantadas mudas das principais espécies hospedeiras de cigarrinhas previamente
identificadas com base em observações de campo (GIUSTOLIN et al., 2002; MARUCCI et al.,
2003), incluindo as árvores C. floribundus (capixingui), Croton urucurana Baill. (sangra-d’
água), G. integrifolia (pau-d’álho), A. virgata (lixeira), Tapirira guianensis Aubl., bem como os
arbustos B. dracunculifolia (vassourinha), L. camara (lantana ou cambarazinho), Vernonia
polianthes L. (assa-peixe), V. condensata (falso-boldo), E. laevigatum e D. repens (pingo-de-
ouro). As espécies arbóreas Guazuma ulmifolia Lam. (mutambo), Mimosa caesalpiniaefolia
Benth. (sansão-do-campo) e Senna alata (L.) Roxb. (mata-pasto) também foram utilizadas no
plantio-isca devido ao seu rápido desenvolvimento, podendo ser atrativas às cigarrinhas (o rápido
crescimento pode fazer com que essas espécies se destaquem no maciço, atraindo os insetos).
Para o plantio utilizou-se 500 g de adubo orgânico compostado e 200 g de superfosfato
simples por cova. Realizou-se uma adubação de cobertura com a mistura de grânulos de
formulação 10-10-10, 30 dias após o plantio, aplicando-se 50 g por planta. Nos meses de
primavera e verão foram realizadas novas adubações de cobertura, a cada 90 dias, utilizando-se
150 g da mistura de grânulos 20-05-20 por planta.
Durante o desenvolvimento das espécies, as plantas daninhas foram constantemente
controladas com capinas periódicas, de acordo com a necessidade.
2.2.3.3 Avaliação do desenvolvimento das plantas-iscas
Acompanhou-se o desenvolvimento inicial das espécies plantadas, avaliando-se a
quantidade de brotações, velocidade de crescimento, bem como a reação à poda. O objetivo foi
avaliar quais plantas tem desenvolvimento vegetativo mais vigoroso, visando-se a seleção das
29
espécies mais adequadas para o manejo da CVC através do plantio-isca. Sabe-se que a
atratividade de plantas hospedeiras às cigarrinhas está condicionada à ocorrência de brotações nas
mesmas (MARUCCI et al., 2004).
A avaliação do desenvolvimento inicial foi feita com 30, 80 e 120 dias após o plantio,
registrando-se os seguintes parâmetros:
• Altura total das plantas;
• Relação entre a altura final e inicial;
• Nº total de brotos;
Após 140 dias do plantio, e com desenvolvimento avançado, as plantas foram submetidas
à poda, para avaliação das espécies quanto à emissão de brotos. Para as plantas arbóreas com
porte elevado, optou-se por mantê-las a uma altura média de 1,30 m. Para os arbustos, a poda foi
realizada de modo a retirar o excesso lateral, e estimular a emissão de brotos.
Para cada parâmetro analisado, avaliaram-se 8 plantas (repetições) de cada espécie
vegetal. Os dados foram submetidos à análise de variância, sendo as médias comparadas pelo
teste de Tukey, à 5% de probabilidade. Realizou-se, também, uma análise de cluster agrupando-
se os dados de todos os parâmetros avaliados até 120 dias após o plantio, juntamente com os de
reação à poda, para identificar quais espécies se destacaram quanto ao desenvolvimento
vegetativo.
2.2.3.4 Avaliação de incidência natural de cigarrinhas no plantio-isca
Durante os períodos de 23/11/2004 a 10/05/2006 e 6/12/2005 a 10/05/2006, as plantas-
iscas foram periodicamente avaliadas quanto à incidência de cigarrinhas, com ênfase nos vetores
de X. fastidiosa, visando identificar aquelas que proporcionam maior atratividade aos insetos nas
condições de campo. Em cada avaliação foram feitas contagens de insetos sobre as plantas,
durante o período compreendido entre 10:00 e 14:00 h, horário de maior atividade das cigarrinhas
(PURCELL; FRAZIER, 1985). A fim de se padronizar o período de avaliação, estipulou-se o
tempo de 30 s de observação sobre cada planta, avaliando-se 12 exemplares de cada espécie. No
total, foram realizadas 24 avaliações visuais no plantio-isca, em datas distintas no referido
período.
30
2.2.3.5 Avaliação da eficácia do plantio-isca no bloqueio de cigarrinhas
2.2.3.5.1 Incidência natural de cigarrinhas nos talhões
Durante o período de 9/3/2005 a 10/05/2006, monitorou-se a incidência natural de
cigarrinhas no interior dos subtalhões com (A) e sem o plantio isca (B), por meio de armadilhas
adesivas amarelas. Foram instaladas 25 armadilhas adesivas (11,5 x 8,5 cm) no interior de cada
subtalhão, dispostas uniformemente em 5 fileiras, distantes a 30 (L1), 45 (L2), 60 (L3), 75 (L4) e
90 m (L5) da área de brejo (Figura 4). As avaliações foram realizadas de 9/3 a 20/5/2005 e
retomadas de 6/12/2005 a 10/5/2006, com periodicidade quinzenal, totalizando 15 avaliações.
Com isto, avaliou-se a influência do plantio-isca no interior dos subtalhões. O número total de
cigarrinhas capturadas nos subtalhões A e B foi comparado pelo teste de Wilcoxon (p<0,05). Para
análise da influência do plantio-isca na distribuição das cigarrinhas no interior dos talhões,
aplicou-se uma regressão linear (p< 0,13).
Figura 4 - Diagrama dos subtalhões de laranja ‘Pêra’ com (A) e sem o plantio-isca (B) adjacente, indicando a posição
das armadilhas adesivas amarelas para a captura de cigarrinhas. Legenda:
o = planta de laranja; ● = planta
de laranja com armadilha adesiva amarela
Área sem plantio-isca
Área com plantio-isca
Bre
j
o
Subtalhão B
Subtalhão A
L1=30 m
L2=45 m
L3=60 m
L2=75 m
L1=90 m
L1=30 m
L2=45 m
L3=60 m
L2=75 m
L1=90 m
31
2.2.3.5.2 Aplicação de inseticidas nas plantas-isca
Durante o período compreendido entre 10/05/2006 e 1/11/2006, foram realizadas 8
aplicações periódicas (a cada 20 dias) do inseticida imidacloprid (Provado 200 SC, 20 ml/100 l e
Confidor 700 WG, 5 g / 100 l) no plantio-isca, através de atomizador costal. Durante este
período, monitorou-se a população de cigarrinhas no interior dos talhões com e sem o plantio-
isca, por meio de armadilhas adesivas amarelas, conforme descrito no item 2.2.3.5.1 e Figura 4.
No total, realizaram-se 13 coletas de dados após o início das aplicações de inseticidas, sendo que
os dados médios de população de cigarrinhas nos dois subtalhões foram comparados pelo teste de
Wilcoxon (p<0,05).
2.3 Resultados e Discussão
2.3.1 Preferência de cigarrinhas por hospedeiros alternativos em relação à laranja-doce
Nos testes com V. condensata, E laevigatum, B. dracunculifolia e E. maximiliani (Figuras
5-8) a cigarrinha B xanthophis apresentou preferência pela planta de laranja-doce (C. sinensis)
nas primeiras 12 h. Entretanto, a partir das 24 h após a liberação, houve uma inversão da
preferência, e a maior parte das cigarrinhas (>60%) se deslocou para o hospedeiro alternativo,
onde permaneceu até o fim do período de avaliação. Uma forte preferência de B. xanthophis por
D. repens foi observada durante todo o período, havendo >80% dos indivíduos sobre esta planta a
partir das 24 h (Figura 9). Entre C. sinensis e L. camara, não houve preferência significativa de
B. xanthophis em nenhum horário da avaliação (Figura 10).
A espécie vetora O. facialis apresentou preferência acentuada por D. repens e L. camara,
sendo que durante quase todo o período de avaliação, observou-se uma alta porcentagem (>70%)
de insetos pousados sobre estas plantas (Figura 11 e 12). Entre C. floribundus e C. sinensis,
houve preferência por C. floribundus somente com 36 h após a liberação, sendo que nos demais
horários de avaliação a preferência entre ambas não foi significante (Figura 13). Nos
experimentos com A. virgata, G. integrifolia e C. sinensis, não foi notada preferência da
cigarrinha O. facialis pelos hospedeiros alternativos em nenhuma das avaliações (Figuras 14 e
15). Notou-se uma tendência de O. facialis em preferir G. integrifolia à C. sinensis nas primeiras
12 h, porém sem significância. O mesmo ocorreu com C. sinensis em relação à A. virgata e C.
floribundus.
32
Um fato interessante dos resultados é que as plantas preferidas pelas duas espécies de
cigarrinhas são pertencentes às famílias Asteraceae e Verbenaceae. Em relação a citros, O.
facialis apresentou forte preferência por duas (L. camara e D. repens) de três espécies da família
Verbenaceae, enquanto que duas espécies hospedeiras de outras famílias testadas, tais como C.
urucurana (Euphorbiaceae) e G. integrifolia (Phytolaccaceae), não foram preferidas. A
verbenácea A. virgata também não se destacou em relação à C. sinensis. No caso de B.
xanthophis, houve preferência por todas as espécies de Asteraceae testadas (V. condensata, E.
maximiliani, E. laevigatum e B. dracunculifolia), observando-se, inclusive, o mesmo
comportamento de inversão de preferência a favor destas espécies após 12 h da liberação, nos
testes de escolha (Figuras 5-8). Entre as verbenáceas, houve forte preferência de B. xanthophis
por D. repens, mas não por L. camara. A diferença de resposta de B. xanthophis e O. facialis em
relação à L. camara é intrigante e sugere a existência nesta planta de algum componente atrativo
mais específico à segunda espécie de cigarrinha. ADLERZ (1980) constatou que a maioria das
espécies vegetais identificadas como hospedeiras das cigarrinhas O. nigricans e H. coagulata
pertenciam à família Asteraceae (Compositae). Estas informações parecem indicar uma relação
entre o grupo taxonômico da espécie vegetal e sua atratividade aos cicadelíneos. Esta hipótese
deve ser investigada com mais cuidado em estudos futuros, examinando-se a preferência das
cigarrinhas por espécies representantes de um maior número de famílias vegetais, bem como os
mecanismos determinando esta preferência.
Em estudos anteriores, Marucci et al. (2003) comprovaram que a asterácea V. condensata
é bastante adequada para o desenvolvimento de cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa. Milanez;
Parra e Magri (2001) detectaram que a viabilidade ninfal das cigarrinhas O. facialis e D.
costalimai em V. condensata foi maior do que em plantas de citros, mostrando que esta espécie é
uma boa hospedeira para tais insetos. As cigarrinhas D. costalimai e O. facialis excretaram um
maior volume de líquidos quando confinadas sobre V. condensata e outras espécies de Vernonia
em relação à C. sinensis, sendo o mesmo observado para O. facialis sobre L. camara (MILANEZ
et al. 2003). Esses resultados indicam que há uma maior preferência dos vetores por esses
hospedeiros alternativos, em concordância com a constatação de Yamamoto e Gravena (2000), de
que os cicadelíneos são de ocorrência ocasional em árvores cítricas no campo.
A inversão de preferência entre plantas pela cigarrinha B. xanthophis pode estar
relacionada com a melhor adequação nutricional dos hospedeiros alternativos. Os insetos foram
33
inicialmente atraídos em maior número para a planta cítrica, porém, após um período de 12 h de
análise dos dois hospedeiros, optam pelo hospedeiro alternativo, possivelmente pela sua melhor
qualidade nutricional, fator determinante no processo de seleção do hospedeiro (BRODBECK et
al., 1990). Marucci et al. (2004) mostraram que adultos de D. costalimai inicialmente se dirigem
às folhas de mudas cítricas, movimentando-se posteriormente para os ramos, possivelmente
devido a variações nutricionais entre partes da planta (ANDERSEN; BRODBECK; MIZELL,
1989).
A preferência de ambas as espécies de cigarrinhas pela planta D. repens durante todo o
período de avaliação, pode estar condicionada à sua coloração, além dos aspectos nutricionais. D.
repens apresenta coloração amarela e, segundo Gravena et al. (1997), esta característica é um
forte atrativo visual durante o processo de escolha das cigarrinhas pela planta hospedeira. A cor
amarela parece ser usada por insetos sugadores como um indicador de níveis favoráveis de
nitrogênio solúvel nas plantas (KENNEDY; BOOTH; KERSHAW, 1961).
A indiferença na escolha entre citros e certos hospedeiros naturais (A. virgata, G.
integrifolia e C. floribundus) pela cigarrinha O. facialis reforça a hipótese que esta seja uma
espécie altamente polífaga (REDAK et al., 2004). Milanez et al. (2001) descreveram este
comportamento como uma estratégia de sobrevivência desta espécie.
Os resultados mostram que as espécies de plantas mais preferidas pelas duas cigarrinhas
vetoras testadas, tais como D. repens e L. camara, apresentam grande potencial para utilização
em plantio-isca. Shelton e Badenes-Perez (2006) consideram fundamental a utilização de plantas
hospedeiras mais atrativas do que a cultura para a aplicação da técnica denominada “Trap
cropping dead-end”, na qual a praga é atraída para estes hospedeiros e controlada antes que atinja
a cultura comercial.
As espécies C. floribundus, A. virgata e G. integrifolia, apesar de não serem mais atrativas
que C. sinensis para O. facialis, foram selecionadas por cerca de 50% dos indivíduos desta
espécie vetora, mostrando que também apresentam bom potencial para utilização em plantio-isca.
Inclusive, os levantamentos de campo indicaram que, além de O. facialis, outras espécies vetoras
de X. fastidiosa se desenvolvem naturalmente sobre estas plantas hospedeiras (LOPES;
GIUSTOLIN, 2000; GAZIRE et al., 1999; GIUSTOLIN et al., 2002). Além disso, as diferenças
observadas nas preferências de B. xanthophis e O. facialis por certos hospedeiros (L. camara, por
exemplo) indicam que o plantio-isca deve ser composto por uma mistura de plantas, incluindo
34
espécies vegetais que sejam atrativas à maioria das espécies de cigarrinhas vetoras de X.
fastidiosa.
A utilização de plantas atrativas para o manejo de cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa é
uma tática nova e muito promissora no manejo da CVC. As espécies de plantas testadas
apresentaram resultados promissores para comporem esta tecnologia, o que incentiva a
continuidade de testes mais aplicados, principalmente em plantios comerciais de laranja-doce.
Figura 5 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de tempo
após a liberação, em teste de livre escolha entre Vernonia condensata e Citrus sinensis. Barras sobre os
pontos representam o erro padrão da média. Asterístico indica que houve diferença entre os tratamentos
nos respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
*
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Vernonia condensata Citrus sinensis
35
Figura 6 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de tempo
após a liberação, em teste de livre escolha entre Eupatorium laevigatum e Citrus sinensis. Barras sobre os
pontos representam o erro padrão da média. Asterístico indica que houve diferença entre os tratamentos
nos respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 7 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de tempo
após a liberação, em teste de livre escolha entre Baccharis dracunculifolia e Citrus sinensis. Barras sobre
os pontos representam o erro padrão da média. Asterístico indica que houve diferença entre os tratamentos
nos respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
*
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% de insetos observados
Baccharis dracunculifolia Citrus sinensis
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% de insetos observados
Eupatorium laevigatum Citrus sinensis
36
Figura 8 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de tempo
após a liberação, em teste de livre escolha entre Eupatorium maximiliani e Citrus sinensis. Barras sobre os
pontos representam o erro padrão da média. Asteristico indica que houve diferença entre os tratamentos
nos respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 9 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de tempo
após a liberação, em teste de livre escolha entre Duranta repens e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos
representam o erro padrão da média. Asteristico indica que houve diferença entre os tratamentos nos
respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% de insetos observados
Eupatorium maximiliani Citrus sinensis
*
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Duranta repens Citrus sinensis
37
Figura 10 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de
tempo após a liberação, em teste de livre escolha entre Lantana camara e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos
representam o erro padrão da média. Não houve diferença entre os tratamentos nos respectivos horários de avaliação,
pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 11 - Porcentagem média de adultos de Oncometopia facialis por planta em períodos sucessivos de tempo após
a liberação, em teste de livre escolha entre Duranta repens e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos representam o
erro padrão da média. Asteristico indica que houve diferença entre os tratamentos nos respectivos horários de
avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Lantana camara Citrus sinensis
*
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Duranta repens Citrus sinensis
38
Figura 12 - Porcentagem média de adultos de Oncometopia facialis por planta em períodos sucessivos de tempo após
a liberação, em teste de livre escolha entre Lantana camara e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos
representam o erro padrão da média. Asteristico indica que houve diferença entre os tratamentos nos
respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 13 - Porcentagem média de adultos de Oncometopia facialis por planta em períodos sucessivos de tempo após
a liberação, em teste de livre escolha entre Croton floribundus e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos
representam o erro padrão da média. Asteristico indica que houve diferença entre os tratamentos nos
respectivos horários de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
*
*
*
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Lantana camara Citrus sinensis
*
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Croton floribundus Citrus sinensis
39
Figura 14 - Porcentagem média de adultos de Oncometopia facialis por planta em períodos sucessivos de tempo após
a liberação, em teste de livre escolha entre Aloysia virgata e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos representam o
erro padrão da média. Não houve diferença entre os tratamentos nos respectivos horários de avaliação, pelo teste de
Wilcoxon (p<0,05)
Figura 15 - Porcentagem média de adultos de Oncometopia facialis por planta em períodos sucessivos de tempo após
a liberação, em teste de livre escolha entre Gallesia integrifolia e Citrus sinensis. Barras sobre os pontos
representam o erro padrão da média. Não houve diferença entre os tratamentos nos respectivos horários
de avaliação, pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Aloysia virgata Citrus sinensis
0
20
40
60
80
100
12 24 36 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
Gallesia integrifolia Citrus sinensis
40
2.3.2 Efeito da fertilização sobre a atratividade da planta-isca
Não houve diferenças significativas entre os horários de avaliação pelo teste de Tukey a
5% de probabilidade, indicando que as cigarrinhas não trocavam de planta após a primeira
escolha (Figura 16). O tratamento de plantas de V. condensata com diferentes níveis de
nitrogênio influenciou a preferência de B. xanthophis, observando-se um incremento no
percentual de escolha desta planta, na faixa dos tratamentos de 0,5 a 1,0 (Figura 17).
Com a determinação do ponto de máxima atratividade, nota-se que os insetos respondem
até um certo nível de nitrogênio (1,1 = 10% superior à solução nutritiva padrão). Doses mais
elevadas parecem não melhorar a atratividade de V. condensata às cigarrinhas.
Rossi e Strong (1991) demonstraram que fêmeas do cicadelíneo C. floridana preferiram
plantas de Spartina alterniflora Loiseleur-Deslongchamps tratadas com teores de nitrogênio mais
elevados, para alimentação e oviposição. Propuseram que essa distinção deveu-se às diferenças
aos percentuais de nitrogênio presentes em amostras foliares, mas não realizaram análise de seiva
do xilema. Este resultado contrasta com os do presente estudo, em que a preferência dos insetos
não diferiu entre os teores mais elevados de N.
Os resultados encontrados indicam que adubações nitrogenadas equilibradas podem
auxiliar no manejo das plantas-iscas, incrementando a sua atratividade aos insetos vetores.
41
Figura 16 - Porcentagem média de adultos de Bucephalogonia xanthophis por planta em períodos sucessivos de
tempo após a liberação, em teste de livre escolha entre plantas tratadas com níveis de nitrogênio
distintos, proporcionais aos níveis da solução nutritiva de Hoagland (HOAGLAND; ARNON, 1950).
Barras sobre as colunas representam o erro padrão da média. Não houve diferença entre os horários de
avaliação em cada tratamento, pelo teste de Tukey (p=0,02)
0
5
10
15
20
25
30
35
12 18 24 36 42 48
Tempo (h) após liberação
% insetos observados
0,5 0,75 1 0,25
42
Figura 17 - Regressão polinomial entre tratamentos com diferentes níveis de nitrogênio (proporcionais aos níveis da
solução nutritiva de Hoagland) e porcentagem de escolha por adultos de Bucephalogonia xanthophis.
Ponto estimado da máxima atratividade está circulado na curva de regressão. Pontos fora da curva
representam os percentuais médios de insetos observados em cada tratamento, durante todo o período de
avaliação
2.3.3 Avaliação do desenvolvimento das plantas-iscas
As 14 espécies vegetais que constituíram o plantio-isca foram avaliadas quanto ao
desenvolvimento vertical (altura final e relação altura final: altura inicial) e emissão de brotações
nos primeiros 4 meses após o plantio ao lado do pomar de laranja, na fazenda Oxford, em Gavião
Peixoto, SP. O estudo teve por objetivo definir plantas com desenvolvimento vegetativo mais
rápido e maior fluxo de brotações, características estas que facilitariam o estabelecimento e
manutenção do plantio-isca por citricultores.
A partir do plantio das espécies no campo (Figura 18 A), o desenvolvimento foi avaliado.
Aos 30 dias após o plantio, as espécies C. urucurana e G. integrifolia se destacaram dentre as
demais, atingindo maior altura final (Figura 19 A). A. virgata, G. ulmifolia, M.caesalpiniaefolia,
S. alata, V. polianthes, V. condensata e E. laevigatum também cresceram rapidamente,
ultrapassando 60 cm de altura. Na avaliação de 80 dias após o plantio (Figura 18 B), novamente,
a espécie C. urucurana destacou-se entre as demais quanto à altura, juntamente com V.
1,1
y = -23,16x
2
+ 51x - 0,056
R
2
= 0,92
p=0,04
10
15
20
25
30
0,25 0,5 0,75 1 1,25 1,5
Tratamentos
% de insetos observados
43
polianthes, V. condensata, A. virgata, M. cesalpiniaefolia e S. alata, apresentando altura superior
à 150 cm (Figura 19 B). Na avaliação de 120 dias após o plantio (Figura 18 C), as espécies que se
destacaram em relação à altura na avaliação de 80 dias mantiveram o desempenho (Figura 19 C).
C. urucurana, A. virgata, V. polianthes, V. condensata,, M. caesalpiniaefolia e S. alata foram as
que apresentaram maior altura final (> 150 cm).
Analisando-se os dados de relação entre a altura final e altura inicial da avaliação aos 30
dias de desenvolvimento, verificou-se um maior desenvolvimento de G. ulmifolia, A. virgata e L.
camara (Figura 20 A). M. caesalpineaefolia, V. polianthes e V. condensata são outras espécies
que atingiram altos valores deste parâmetro (>3), indicando que também apresentam rápido
crescimento vegetativo inicial, comparadas com as demais. Na avaliação de 80 dias, a espécie A.
virgata manteve o bom desempenho de crescimento relativo, juntamente com L. camara, V.
polianthes, G. ulmifolia, V. condensata, M. caesalpiniaefolia e B. dracunculifolia, que
apresentaram relação maior que 6 (Figura 20 B). Na avaliação de 120 dias, estas espécies
mantiveram o melhor desempenho em relação às demais (Figura 20 C).
Em relação ao número de brotos observados aos 30 dias de desenvolvimento (Figura 21
A), A. virgata se destacou, seguida de E. laevigatum, G. ulmilfolia, B. dracunculifolia e D.
repens, apresentando número de brotações ≥20. Aos 80 dias, as espécies A. virgata, E.
laevigatum, B. dracunculifolia, D. repens, G. ulmifolia e V. polianthes apresentaram os maiores
valores quanto à emissão de brotações (Figura 21 B). Porém, para algumas espécies, as médias
tiveram uma pequena queda em relação à avaliação de 30 dias, já que com o maior período de
desenvolvimento, houve uma dominância apical dos ramos maiores, além da lignificação dos
brotos outrora emitidos. Com 120 dias de desenvolvimento, houve uma alteração das espécies
com maior número de brotações, destacando-se D. repens, V. polyanthes e C. urucurana
(Figura
21 C). A. virgata, que até então era a espécie com maior número de brotações, teve este número
mais uma vez reduzido, provavelmente associado ao seu rápido desenvolvimento vertical.
Após a avaliação de 120 dias, as plantas sofreram uma poda drástica e, 20 dias depois
(Figura 18 D), avaliou-se a reação das mesmas à poda. A maioria das espécies mostrou boa
resposta quanto à emissão de brotações após a poda (Figura 22). B. dracunculifolia, V.
polianthes, E. laevigatum, V. condensata, M. caesalpiniaefolia, C. urucurana, D. repens, G.
integrifolia e A. virgata emitiram mais que 20 brotos, com destaque para as duas primeiras
espécies (>35 brotos).
44
Analisando-se conjuntamente os dados de crescimento das plantas aos 120 dias após o
plantio (número de brotações, altura final e relação altura final: altura inicial) e de reação à poda,
através da análise de cluster, encontraram-se dois grupos distintos à 60% de probabilidade de
agrupamento (Figura 23). As espécies A. virgata, M. caesalpiniaefolia, V. condensata, V.
polianthes, S. alata e C. urucurana constituíram o grupo com o melhor desenvolvimento
vegetativo. As espécies do segundo grupo, G. ulmifolia, E. laevigatum, B. dracunculifolia, L.
camara, G. integrifolia, T. guianensis e C. floribundus, apresentaram desenvolvimento inferior.
D. repens não se encaixou em nenhum dos grupos, devido ao seu pequeno crescimento em altura.
O rápido crescimento vertical de algumas plantas pode favorecer a atratividade a algumas
espécies de cigarrinhas, tais como O. facilais, A. citrina e D. costalimai, já que essas possuem
preferência por plantas arbóreas (FIRMINO et al., 1999; GIUSTOLIN et al., 2002). No entanto,
durante o desenvolvimento do maciço de plantas, observou-se que as espécies M.
caesalpiniaefolia, G. ulmifolia e S. alata apresentam desenvolvimento vegetativo muito
agressivo, principalmente quanto ao crescimento lateral. Esta característica torna-se indesejável,
pois estas espécies prejudicaram o desenvolvimento das demais. A espécie M. caesalpiniaefolia é
uma planta ainda mais difícil de manejar, devido à grande quantidade de acúleos que apresenta.
Considerando-se ainda a baixa incidência de cigarrinhas observada nessas três espécies de plantas
(item 2.3.4), optou-se por eliminá-las do plantio-isca.
O rápido desenvolvimento das diferentes plantas hospedeiras faz com que o plantio-isca
apresente resultados em curto espaço de tempo, emitindo um grande número de brotações que
tornam estas plantas mais atrativas às cigarrinhas (MARUCCI et al., 2004; LEITE; NAKANO,
2000).
45
Figura 18 - Plantio-isca em Gavião Peixoto – SP. A: Situação após o plantio em 19/10/2004. B: Plantio-isca com,
aproximadamente, 80 dias de desenvolvimento. C: Plantio-isca com 120 dias de desenvolvimento. D:
Situação das plantas após poda, com 140 dias de desenvolvimento. E: Plantio-isca com 1 ano após o
plantio. F: Cigarrinha Oncometopia facialis pousada sobre Lantana camara
A
B
C D
E
F
46
Figura 19 - Altura média final das espécies vegetais após 30 (A), 80 (B) e 120 (C) dias do plantio realizado em
19/10/2004, na Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Colunas com letras distintas, em um mesmo gráfico,
diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Barras sobre as colunas representam o erro padrão da média
a
ab
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bc
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D. repens
Altura (cm)
A
B
C
47
Figura 20 - Relação entre a altura final e inicial das espécies vegetais após 30 (A), 80 (B) e 120 (C) dias do plantio
realizado em 19/10/2004, na Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Colunas com letras distintas, em um
mesmo gráfico, diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Barras sobre as colunas representam o erro padrão
da média
f
f
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C. flor
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al
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a
Relação altura final/inicial
A
B
C
48
Figura 21 - Número médio de brotações observadas nas espécies vegetais aos 30 (A), 80 (B) e 120 (C) dias após o
plantio realizado em 19/10/2004, na Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Colunas com letras distintas, em
um mesmo gráfico, diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Barras sobre as colunas representam o erro
padrão da média
f
f
ef
ef
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cde
cde
bcd
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abc
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T
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Nº de brotos
A
B
C
49
Figura 22 - Número médio de brotações emitidas pelas espécies, em resposta à poda, 20 dias após a realização da
mesma, em 10/3/2005. Faz. Oxford, Gavião Peixoto - SP. Barras sobre as colunas representam o erro
padrão da média. Colunas com letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05)
Figura 23 - Análise de cluster para as espécies vegetais do plantio-isca, baseando-se em características de
crescimento aos 120 dias após o plantio (número de brotações, altura final e relação altura final: altura
inicial) e de emissão de brotações aos 20 dias após uma poda. Faz. Oxford, em Gavião Peixoto, SP
2.3.4 Avaliação da incidência natural de cigarrinhas nas espécies vegetais
f
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ef
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L. camara
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T. g
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S. alata
Nº de brotos
Tree Diagram for 14 Cases
Single Linkage
Euclidean distances
10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
(Dlink/Dmax)*100
D. repens
T. guianensis
L camara
C. floribundus
G. ulmifolia
G. integrifolia
E. laevigatum
B. dracunculifolia
S. alata
V. polianthes
V. condensata
C. urucurana
M. caesalpiniaefolia
A. virgata
A. virgata
M. caesalpiniaefolia
C. urucurana
V. condensata
V. polianthes
S. alata
B. dracunculifolia
E. laevigatum
G. integrifolia
G. ulmifolia
C. floribundus
L. camara
T. guianenses
D. repens
Tree Diagram for 14 Cases
Single Linkage
Euclidean distances
10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
(Dlink/Dmax)*100
D. repens
T. guianensis
L camara
C. floribundus
G. ulmifolia
G. integrifolia
E. laevigatum
B. dracunculifolia
S. alata
V. polianthes
V. condensata
C. urucurana
M. caesalpiniaefolia
A. virgata
A. virgata
M. caesalpiniaefolia
C. urucurana
V. condensata
V. polianthes
S. alata
B. dracunculifolia
E. laevigatum
G. integrifolia
G. ulmifolia
C. floribundus
L. camara
T. guianenses
D. repens
50
A incidência natural de vetores de X. fastidiosa foi utilizada como um critério adicional na
seleção de espécies vegetais mais adequadas para plantio-isca em pomares de laranja.
Durante as 24 observações visuais realizadas nas plantas-iscas no período de 23/11/2004 a
10/05/2006 e 6/12/2005 a 10/05/2006, notou-se que a espécie L. camara foi a que mais atraiu
cigarrinhas, sendo muito visitada por O. facialis (Figura 18 F), seguida de V. condensata (Tabela
2). Analisando-se os dados por espécie vetora de X. fastidiosa, verificou-se que L. camara foi a
mais atrativa para a cigarrinha O. facialis, mas não para B. xanthophis e A. citrina. V. condensata
mostrou ser atrativa para uma maior variedade de espécies vetoras, sendo encontradas B.
xanthophis, O. facialis e A. citrina. A. virgata também apresentou atratividade para as espécies O.
facialis, F. trivitatta e B. xanthophis. Outras plantas hospedeiras, tais como S. alata, G.
integrifolia e C. urucurana, também atraíram a espécie O. facialis, porém em números mais
baixos que L. camara e V. condensata.
Não foram observadas cigarrinhas sobre as espécies B. dracunculifolia, E. laevigatum, G.
ulmifolia, M. caesalpiniaefolia, T. guianensis e V. polianthes. Essas informações são intrigantes,
já que em testes de livre escolha E. laevigatum e B. dracunculifolia apresentaram atratividade
elevada para a cigarrinha B. xanthophis. (Figuras 6 e 7). Estas duas espécies de plantas podem ser
hospedeiros específicos de B. xanthophis, sendo que a área apresentou uma baixa população desta
cigarrinha. O baixo crescimento em altura em relação a outras plantas hospedeiras de B.
xanthophis, tais como V. condensata e A. virgata, nas condições deste plantio-isca (Figuras 19 e
20) é um outro fator que pode ter contribuído para a baixa incidência natural desta cigarrinha em
B. dracunculifolia e E. laevigatum. Isto poderia explicar, também, a baixa incidência de B.
xanthophis em D. repens
(Tabela 2), que foi um outro hospedeiro preferido nos testes de escolha
em casa de vegetação (Figura 9).
Baseando-se nestes dados e também nos de desenvolvimento vegetativo (item 2.3.3),
pode-se concluir que as espécies de plantas A. virgata, V. condensata e C. urucurana mostram
excelente potencial para serem utilizadas como plantas-iscas, pois apresentaram boa atratividade
às cigarrinhas vetoras, rápido crescimento e ótima recomposição após a poda. L. camara também
é considerada uma planta em potencial, apesar de seu desenvolvimento vegetativo não ser tão
vigoroso. Esta espécie foi a que apresentou maior atratividade à cigarrinha O. facialis, devendo
ser utilizada em plantio-isca. Além disso, tais plantas não são hospedeiras da bactéria X.
51
fastidiosa (MARUCCI et al., 2003, LOPES, dados não publicados); assim, não atuariam como
fonte de inóculo para disseminação da CVC nos pomares de laranja.
Tabela 2 - Número e diversidade de espécies de cicadelíneos observadas em diferentes espécies vegetais do plantio-
isca, em 24 avaliações visuais realizadas no período de 23/11/2004 a 10/05/2006 e de 6/12/2005 a
10/05/2006. Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP
Espécie de cigarrinha observada
Espécie de planta
Acrogonia
sp.
Bucephalogonia
xanthophis
Ferrariana
trivittata
Oncometopia
facialis
Total
Lantana camara
0 0 0 371 371
Venonia condensata
3 7 0 25 35
Aloysia virgata
0 4 1 6 11
Gallesia integrifolia
1 0 0 6 7
Croton urucurana
0 0 0 6 6
Senna alata
0 0 0 3 3
Croton floribundus
1 0 0 1 2
Duranta repens
0 1 0 1 2
Baccharis dracunculifolia
0 0 0 0 0
Eupatorium laevigatum
0 0 0 0 0
Guazuma ulmifolia
0 0 0 0 0
Mimosa caesalpiniaefolia
0 0 0 0 0
Tapirira guianensis
0 0 0 0 0
Vernonia polianthes
0 0 0 0 0
2.3.5 Avaliação da eficácia do plantio-isca no bloqueio de cigarrinhas vetoras de X.
fastidiosa
O efeito do plantio-isca como barreira para a entrada no pomar de cigarrinhas
provenientes do brejo foi avaliado pelo monitoramento populacional desses vetores nos
subtalhões com (A) e sem o plantio-isca (B) na interface com o brejo. O monitoramento foi
realizado com o uso de armadilhas adesivas amarelas posicionadas nos subtalhões a diferentes
distâncias do brejo, em períodos anteriores e posteriores ao tratamento do plantio-isca com
inseticidas.
52
2.3.5.1 Incidência natural de cigarrinhas no pomar de laranja antes da aplicação de
inseticidas no plantio-isca
Não houve diferenças significativas na população média de cigarrinhas no interior dos
dois subtalhões de laranja-doce, antes do tratamento do plantio-isca com inseticidas (Figura 24).
A comparação do número médio de cigarrinhas capturado por linha de armadilha também
mostrou não haver diferenças estatísticas entre as duas áreas (Figura 25).
No entanto, notou-se uma alteração na distribuição espacial das cigarrinhas no interior dos
subtalhões (Figura 26). Com uma análise de regressão linear, foi possível detectar que no
subtalhão B (área sem plantio-isca), a quantidade de cigarrinhas capturadas decresceu das linhas
da periferia (próxima ao brejo) para o interior do pomar (R
2
=0,90; p=0,008). Já no subtalhão A
(área com o plantio-isca), houve uma inversão na quantidade de cigarrinhas capturadas em
relação à distância do brejo, sendo que a maior captura ocorreu nas linhas do interior do pomar,
com decréscimos dos valores em direção à periferia (próxima ao plantio-isca) (R
2
=0,46; p=0,12).
O decréscimo na população de cigarrinhas da periferia para o interior do pomar no
subtalhão sem plantio-isca, demonstra que a área de brejo atuou como principal foco de vetores
durante o monitoramento. Blua e Morgan (2003) detectaram tendências semelhantes na
distribuição da cigarrinha Homalodisca coagulata (Say) em videira, na Califórnia, com maiores
populações na periferia de vinhedos vizinhos a áreas de refúgio deste vetor, tais como matas
ciliares ou pomares de laranja.
Estes dados indicam que o plantio-isca atuou como um filtro de retenção para cigarrinhas
provenientes do brejo que se movimentavam em direção ao pomar de laranja. Deve-se salientar
que, até então, não haviam sido realizadas aplicações de inseticidas no plantio-isca; portanto, as
cigarrinhas atraídas para este plantio não foram eliminadas.
53
Figura 24 - Número médio de indivíduos de cigarrinhas vetoras de Xylella fastidiosa capturadas quinzenalmente por
25 armadilhas adesivas amarelas dispostas no interior de subtalhões de laranja-doce com (A) e sem
plantio-isca (B), durante período anterior ao tratamento do plantio-isca com inseticidas (09/03/2005 a
10/05/2006). Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Barras sobre as colunas representam o erro padrão da
média. Os dados não diferem pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 25 - Número médio de indivíduos de cigarrinhas vetoras de Xylella fastidiosa capturadas quinzenalmente em
linhas de 5 armadilhas localizadas a diferentes distâncias do brejo, no interior de subtalhões de laranja-
doce com (A) e sem plantio-isca (B), durante período anterior ao tratamento do plantio-isca com
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Subtalhão A Subtalhão B
Nº médio de cigarrinhas / 25 armadilhas
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
4,5
30 45 60 75 90
Distância (m) da área de brejo
Nº médio de cigarrinhas / 5 armadilhas
Subtalhão A Subtalhão B
54
inseticidas (09/03/2005 a 10/05/2006). Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Barras sobre as colunas
representam o erro padrão da média. Colunas com letras iguais, em uma mesma distância, não diferem
pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
Figura 26 - Regressão linear do número médio de indivíduos de cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa capturadas
quinzenalmente por linha de 5 armadilhas e a distância em relação ao brejo, no interior de subtalhões de
laranja-doce com (A) e sem plantio-isca (B), durante período anterior ao tratamento do plantio-isca com
inseticidas (09/03/2005 a 10/05/2006). Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Pontos fora das curvas
representam o número médio de insetos capturados por linha de armadilha.
2.3.5.2 Incidência natural de cigarrinhas no pomar de laranja após a aplicação de
inseticidas no plantio-isca
A aplicação de inseticidas nas plantas-iscas reduziu significantemente a população média
de cigarrinhas no interior do subtalhão de laranja adjacente, comparado ao subtalhão sem o
plantio-isca (Figura 27). Ao comparar a quantidade de insetos capturados em linhas localizadas à
mesma distância da área de brejo, nos subtalhões A e B, nota-se que o plantio-isca tratado com
inseticidas reduziu significantemente a população de cigarrinhas nas três primeiras linhas de
armadilhas, localizadas a 30, 45 e 60 m do brejo, respectivamente (Figura 28).
Deve-se salientar que o monitoramento de cigarrinhas após a aplicação de inseticidas no
plantio-isca foi realizado em um período de baixa população de cigarrinhas (10/05/2006 a
y = 0,023x + 0,586
R
2
= 0,46
y = -0,016x + 1,932
R
2
= 0,90
0,0
1,0
2,0
3,0
4,0
15 30 45 60 75 90 105
Distância (m) da área de brejo
nº de insetos capturados
Subtalhão A Subtalhão B
55
01/11/2006), que compreende o outono, inverno e começo de primavera (YAMAMOTO et al.,
2001). O efeito do tratamento do plantio-isca com inseticida poderia ter sido mais acentuado se
os dados fossem coletados em épocas de pico populacional de vetores nos pomares de laranja.
Em geral, os resultados indicam boas perspectivas para a utilização de cultura-armadilha
no manejo da CVC, já que esta tática reduziu a população de cigarrinhas na periferia de um
pomar de laranja vizinho a um foco desses vetores. A entrada de cigarrinhas em pomares novos
ocorre a partir de áreas adjacentes (ROBERTO et al., 2000) e, considerando que a aplicação de
inseticidas na cultura-armadilha reduziu a população de cigarrinhas nos locais mais periféricos, o
controle desses insetos na implantação de pomares pode ser mais eficaz com a adoção desta
tática. A incidência de plantas com CVC também ocorre de maneira agregada nas periferias dos
pomares (LARANJEIRA et al., 1998), assim, a utilização de plantio-isca pode reduzir a
incidência da doença nestes locais. Este aspecto deveria ser investigado em novos estudos de
campo, utilizando-se a tática de plantio-isca desde o momento da implantação de pomares em
áreas vizinhas a focos de vetores.
Figura 27 - Número médio de indivíduos de cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa capturadas quinzenalmente por 25
armadilhas adesivas amarelas dispostas no interior de subtalhões de laranja-doce com (A) e sem plantio-
isca (B), durante período concomitante ao tratamento do plantio-isca com inseticidas (10/05/2006 a
01/11/2006). Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Barras sobre as colunas representam o erro padrão da
média. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
b
a
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
Subtalhão A Subtalhão B
nº de insetos capturados
56
Figura 28 - Número médio de indivíduos de cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa capturadas quinzenalmente em
linhas de 5 armadilhas localizadas a diferentes distâncias do brejo, no interior de subtalhões de laranja-
doce com (A) e sem plantio-isca (B), durante período concomitante ao tratamento do plantio-isca com
inseticidas (10/05/2006 a 01/11/2006). Faz. Oxford, Gavião Peixoto, SP. Barras sobre as colunas
representam o erro padrão da média. Colunas com letras iguais, para uma mesma distância, não diferem
pelo teste de Wilcoxon (p<0,05)
2.4 Considerações Finais
No manejo da Clorose Variegada do Citros no Estado de São Paulo, o controle dos insetos
vetores de Xylella fastidiosa é uma tática usualmente empregada, juntamente com o “roguing” e a
utilização de mudas certificadas. No entanto, a CVC continua trazendo prejuízos à citricultura,
afetando cerca de 40% dos pomares, sendo que na região citrícola norte do Estado este valor está
próximo de 60% de incidência. Isto indica que o manejo atual da CVC não é eficaz, havendo
ainda uma grande quantidade de plantas infectadas. Uma das falhas no processo pode ser
atribuída ao comportamento das cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa. O controle químico desses
insetos, realizado com a aplicação de inseticidas de amplo espectro de ação, possui efeito rápido,
e reinfestações são observadas freqüentemente. A polifagia das cigarrinhas vetoras é um fator que
interfere na eficiência do controle químico em pomares de laranja, já que estes insetos
a
a
a
a
a
a
a
b
b
b
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
30 45 60 75 90
Distância (m) da área de brejo
nº médio de insetos capturados
Subtalhão A Subtalhão B
57
sobrevivem em diversos hospedeiros alternativos, utilizando a planta cítrica como um hospedeiro
temporário.
Áreas de refúgio próximas aos pomares cítricos, também contribuem para uma população
constante de cigarrinhas durante o ano. Áreas de matas, utilizadas como refúgio pelas cigarrinhas,
são constituídas por uma rica diversidade de espécies vegetais. Plantas hospedeiras nesses
hábitats naturais podem apresentar grande importância no desenvolvimento biológico das
cigarrinhas e, em certos casos, como mostraram os testes de escolha nesta pesquisa (item 2.3.1),
são mais atrativas aos vetores que as plantas cítricas. Utilizando-se deste conhecimento, o manejo
da vegetação nos pomares cítricos pode tornar-se um grande aliado no controle dos insetos
vetores de X. fastidiosa. Implantando-se bloqueios entre as áreas de refúgio e os pomares, com
espécies nativas e/ou exóticas, que apresentem considerável atratividade às cigarrinhas, pode-se
impedir ou reduzir o fluxo de insetos no interior dos talhões, principalmente se estas plantas
forem tratadas com algum produto inseticida, atuando no controle dos insetos. Essa tática poderia
reduzir custos de aplicação, já que a quantidade de inseticidas utilizados, atualmente aplicados
em área total, ficaria limitada a faixas. Deve-se salientar, no entanto, que a utilização inadequada
deste tipo de tecnologia pode não ter bons resultados e até favorecer a infestação de cigarrinhas
nos pomares. Se o plantio-isca não for conduzido adequadamente, sem podas periódicas e
aplicações rotineiras de inseticidas, ele poderá atuar como fonte de vetores, trazendo resultados
indesejáveis.
Resta agora saber qual seria o efeito do plantio-isca na disseminação de X. fastidios,
realizando-se estudos mais aprofundados, com a avaliação do progresso da CVC em talhões de
laranja com e sem plantio-isca.
O presente trabalho representa o primeiro estudo utilizando a tática de cultura-armadilha
para o controle de vetores de X. fastidiosa em citros, que é considerada um sucesso no manejo de
pragas em diferentes culturas no mundo. Trabalhos de manejo de vegetação para a redução da
incidência de X. fastidiosa em pomares de videira nos EUA têm mostrado resultados promissores
(PURCELL et al., 1999, REPLACING..., 1997). Portanto, a utilização das plantas hospedeiras no
controle de cigarrinhas vetoras pode funcionar como mais uma tática no manejo integrado da
CVC, juntamente com outras tecnologias em uso ou em estudo, tais como inseticidas sistêmicos
aplicados via solo ou no tronco, controle biológico, utilização de aleloquímicos, filmes de
partículas etc.
58
3 CONCLUSÕES
• Em testes de livre escolha, a cigarrinha Bucephalogonia xanthophis (Berg) prefere plantas
de Vernonia condensata Baker, Eupatorium maximiliani Shrad., Duranta repens L.,
Eupatorium laevigatum Lam. e Baccharis dracunculifolia DC. em relação a plantas
cítricas; enquanto que a cigarrinha Oncometopia facialis (Signoret) prefere plantas de D.
repens e Lantana camara L.
• As espécies Aloysia virgata (Ruiz & Pav.) Juss., Croton floribundus Spreng e Gallesia
integrifolia (Spreng.) Harms. Não diferem de Citrus sinensis(L.) Osbeck quanto à
atratividade a O. facialis, enquanto que L. camara não difere de citros quanto a
atratividade a B. xanthophis.
• B. xanthophis prefere plantas de V. condensata adubadas com níveis mais elevados de
nitrogênio, até o limite de 1,1 (proporcional à solução de HOAGLAND).
• Em condições de campo A. virgata, Vernonia polianthes L., V. condensata, Croton
urucurana Baill., Mimosa caesalpiniaefolia Benth. e Senna alata (L.) Roxb. mostram
rápido desenvolvimento vegetativo após o plantio e boa resposta à poda.
• A. virgata, L. camara, V. condensata e C. urucurana são espécies com bom potencial para
utilização em plantio-isca devido ao seu rápido desenvolvimento vegetativo, abundância
de brotações e atratividade às cigarrinhas.
• O plantio-isca tratado com inseticidas reduz a população de cigarrinhas vetoras de Xylella
fastidiosa Wells et al. em pomar de laranja vizinho, a uma distância de até 75m.
59
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