Download PDF
ads:
MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
CURSO DE MESTRADO EM ZOOLOGIA
A COMPOSIÇÃO DE SCARABAEIDAE (COLEOPTERA) COPRÓFAGOS NA
REGIÃO DE ALTER DO CHÃO, PARÁ: A INFLUÊNCIA DOS BIOMAS
AMAZÔNIA E CERRADO E DA SAZONALIDADE E OS EFEITOS DE
TAMANHO DE ÁREA, ISOLAMENTO E PROXIMIDADE DE ESTRADAS.
FREDERICO MACHADO TEIXEIRA
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Zoologia, Curso de
Mestrado, do Museu Paraense Emílio
Goeldi e Universidade Federal do Pará
como requisito para obtenção do grau de
mestre em Zoologia.
Orientadora: Dra. Ana Luisa Kerti Mangabeira Albernaz
Co-Orientadora: Dra. Roberta de Melo Valente
BELÉM-PA
2006
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
FREDERICO MACHADO TEIXEIRA
A COMPOSIÇÃO DE SCARABAEIDAE (COLEOPTERA) COPRÓFAGOS NA
REGIÃO DE ALTER DO CHÃO, PARÁ: A INFLUÊNCIA DOS BIOMAS
AMAZÔNIA E CERRADO E DA SAZONALIDADE E OS EFEITOS DE
TAMANHO DE ÁREA, ISOLAMENTO E PROXIMIDADE DE ESTRADAS.
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Zoologia, Curso de
Mestrado, do Museu Paraense Emílio
Goeldi e Universidade Federal do Pará
como requisito para obtenção do grau de
mestre em Zoologia.
Orientadora: Dra. Ana Luisa Kerti Mangabeira Albernaz
Co-Orientadora: Dra. Roberta de Melo Valente
BELÉM-PA
2006
ads:
FREDERICO MACHADO TEIXEIRA
A COMPOSIÇÃO DE SCARABAEIDAE (COLEOPTERA) COPRÓFAGOS NA
REGIÃO DE ALTER DO CHÃO, PARÁ: A INFLUÊNCIA DOS BIOMAS
AMAZÔNIA E CERRADO E DA SAZONALIDADE E OS EFEITOS DE
TAMANHO DE ÁREA, ISOLAMENTO E PROXIMIDADE DE ESTRADAS.
Dissertação aprovada como requisito para obtenção do grau de Mestre no curso de Pós-
graduação em Zoologia do Museu Paraense Emílio Goeldi e Universidade Federal do
Pará, pela Comissão formada pelos professores:
Orientadora: Dra. Ana Luisa Kerti Mangabeira Albernaz
Museu Paraense Emílio Goeldi
Banca examinadora: Dra. Roberta de Melo Valente (Co-Orientadora)
Universidade Federal do Pará
Dr. Heraldo Vasconcelos
Universidade Federal de Uberlândia
Dra. Marlucia Martins
Museu Paraense Emílio Goeldi
Suplente: Dr. Selvino Neckel Oliveira
Universidade Federal do Pará
Belém, 22 de maio de 2006.
MPEG/UFPA
BELÉM-PA
2006
ii
Dedicatória
Dedico à Dani,
Mulher amada e companheira,
ao mesmo tempo,
força e delicadeza.
iii
Agradecimentos
Aos meus pais Edelweiss e Ligia e meus sogros Odécio e Mazé; e à Dra. Claudia de
Barros e Azevedo Ramos e ao Dr. Stephen Francis Ferrari, pela grande ajuda que nos
deram nessa empreitada para Belém.
Aos amigos de Uberlândia que apoiaram sempre nossa decisão de virmos pesquisar na
região amazônica, às vezes com a mesma vontade que tivemos de nos aventurar.
Aos amigos de Belém que ajudaram a suprir a ausência de nossas famílias.
À Dra. Ana Luisa Albernaz, por orientar a condução deste trabalho e à Dra. Roberta
Valente pela co-orientação, na labuta com os escarabeídeos. À Dra. Albertina Lima
Pimentel, por ceder os escarabeídeos para este estudo e ao Dr. William (Bill)
Magnusson, pelos dados de estrutura da vegetação.
Ao Msc. Fernando Zagury Vaz de Mello (Instituto de Ecologia – INECOL, México),
Dra. Malva Isabel Medina Hernández (Universidade Federal da Pernambuco - UFPB) e
Msc. Toby Gardner (School of Environmental Sciences, University of East Anglia –
UEA, UK), pelo apoio na identificação dos escarabeídeos.
Ao CNPQ, CAPES e à Coordenação do Curso de Pós-graduação em Zoologia do
Museu Paraense Emílio Goeldi, extensivo a todo seu pessoal, pelo seu apoio e
oportunidade de realizar meu mestrado.
iv
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS.......................................................................................................v
LISTA DE TABELAS.....................................................................................................vi
RESUMO........................................................................................................................vii
ABSTRACT.................................................................................................................. viii
1. INTRODUÇÃO GERAL..............................................................................................1
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA......................................................................................5
2.1. Scarabaeidae como grupo focal .............................................................................7
2.2. Os Escarabeídeos ...................................................................................................8
2.2.1. Biologia de escarabeídeos
...........................................................................11
2.2.2. Ecologia de escarabeídeos
...........................................................................11
2.3. Sazonalidade ........................................................................................................15
2.4. Estudos prévios sobre o efeito de área do fragmento sobre as comunidades de
besouros.......................................................................................................................16
3. OBJETIVOS ...............................................................................................................18
3.1. Objetivo geral.......................................................................................................18
4. ÁREA DE ESTUDO...................................................................................................19
5. METODOLOGIA .......................................................................................................22
6. CAPÍTULO 1: Ocorrência sazonal de Scarabaeidae (Coleoptera) coprófagos de
ilhas de floresta e floresta contínua, em um ecótono de transição de floresta e
savana amazônica na região de Alter do Chão, Pará.
INTRODUÇÃO ..........................................................................................................24
METODOLOGIA .......................................................................................................27
Análise dos dados....................................................................................................27
RESULTADOS...........................................................................................................27
DISCUSSÃO...............................................................................................................35
7. CAPÍTULO 2: Composição de Scarabaeidae (Coleoptera) coprófagos de floresta
contínua e ilhas de floresta da região de Alter do Chão, Pará: sua relação com o
tamanho da área, índice de forma, isolamento, vegetação e distâncias de estradas
INTRODUÇÃO ..........................................................................................................40
MÉTODOS .................................................................................................................42
Estrutura da vegetação ............................................................................................42
Análise de dados .....................................................................................................43
RESULTADOS...........................................................................................................45
DISCUSSÃO...............................................................................................................52
8. CONSIDERAÇÕES FINAIS......................................................................................57
9. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................................59
v
10. ANEXO.....................................................................................................................77
Anexo I.
Composição de Scarabaeidae copronecrófagos coletados em diferentes
fisionomias vegetais (FI-Floresta Intacta; FM-Floresta Manejada; FG-Fragmento
Florestal; C-Campo ou Capoeira; P-Pastagens) em diferentes biomas do Brasil
(AM-Amazônia; MA-Mata Atlântica; SV-Cerrado). *Floresta Secundária. Em
destaque as espécies encontradas neste trabaho (T)........................................................78
Anexo II.
Estimadores de riqueza, com suas premissas, utilizados para a
comparação do esforço amostral na captura de Scarabaeidae coprófagos coletados
com isca de fezes humanas. Fonte: Adaptado de Dias 2004...........................................88
v
LISTA DE FIGURAS
Figura 1.
Formas de utilização dos excrementos por escarabeídeos coprófagos
telecoprídeos, paracoprídeos e endocoprídeos (Fonte: Adaptado de Doube 1990)......15
Figura 2.
Localização dos pontos de coleta e da área de estudo e em relação à Santarém
e Belterra, Pará (baseado em Albernaz, 2001), MC=Floresta Contínua e F=Ilhas de
floresta. .........................................................................................................................20
Figura 3.
Desenho esquemático do pitfall (armadilha de queda). .......................................23
Figura 4.
Distribuição percentual da abundância dos gêneros de Scarabaeidae
coprófagos coletados com pitfall com isca de fezes na região de Alter do Chão,
Pará. ..............................................................................................................................30
Figura 5.
Relação entre abundância e freqüências totais das espécies de Scarabaeidae
coprófagos, coletados em pitfall com isca, em dois períodos sazonais na região de
Alter do Chão, Pará.......................................................................................................31
Figura 6.
Curva de rarefação de espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em
pitfall com isca para as coletas sazonais na região de Alter do Chão, Pará
(C=Chuva, S=Seca e T=Total)......................................................................................33
Figura 7.
Curvas de rarefação de espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em
pitfall com isca para os 32 pontos de coleta da região de Alter do Chão, Pará
(IF=Ilhas de Floresta; FC=Floresta Contínua)..............................................................47
Figura 8.
Curva de rarefação espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall
com isca para as áreas de estudo (IF=Ilha de Floresta, FC=Floresta Contínua e
T=Total)........................................................................................................................48
Figura 9.
HNMDS (Semi-strong Hibrid Multidimensional Scaling) stress=0,248,
evidenciando a diferença na composição de espécies de Scarabaeidae coprófagos,
coletados em pitfall com isca em Ilhas de Floresta (IF) e Floresta Contínua (FC) na
região de Alter do Chão, Pará.......................................................................................50
Figura 10.
Ordenação gráfica pela media das espécies e morfoespécies com o eixo 1,
para os Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall com isca, na região de Alter
do Chão, Pará................................................................................................................51
LISTA DE TABELAS
Tabela 1.
Classificação dos Scarabaeidae e suas subfamílias................................................8
Tabela 2.
Gêneros de Scarabaeidae ocorrentes no Mundo e no Brasil. “Mundo” e
“Brasil” referem-se a número de espécies. Fonte: Vaz-de-Mello 2000. ........................9
Tabela 3.
Estudos de Scarabaeidae copronecrófagos coletados em diferentes
fisionomias vegetais, por diferentes autores utilizados para a confeção de uma lista
de espécies prováveis para a região de estudo. (FI-Floresta Intacta; FM-Floresta
Manejada (Sec=Secundária); FG-Fragmento Florestal; C-Campo ou Capoeira; P-
Pastagens) em regiões do Brasil (AM-Amazônia; MA-Mata Atlântica; SV-
Cerrado). .......................................................................................................................25
Tabela 4.
Composição e abundância de Scarabaeidae coprófagos coletados em
armadilha de queda (pitfall) com isca, na região de Alter do Chão, Pará, nos
diferentes períodos sazonais. ........................................................................................29
Tabela 5.
Resultado da ANOVA na ausencia do ponto discrepante (IF10) para o
numero medio de individuos capaturados por pitfall com isca de fezes nas
diferentes estacoes sazonais (Seca e Chuva) e tipo de area de coleta (Ilha de
floresta e Floresta continua) (R= 0,347; R
2
=0,120).....................................................32
Tabela 6.
Valores estimados por diferentes estimadores de riqueaza para o número total
de espécies de Scarabaeidae coprófagos coletados com pitfall com isca de fezes
em ilhas de floresta e floresta continua em dois períodos sazonais (Seca e Chuva),
na região de Alter do Chao - PA...................................................................................33
Tabela 7.
Lista das espécies e morfoespécies encontradas exclusivamente em cada
período sazonal. (N=Número de indivíduos)................................................................34
Tabela 8.
Composição e abundância de Scarabaeidae coprófagos coletados na região
de Alter do Chão, Pará, Brasil. FC=Floresta Contínua; IF=Ilha de Floresta; B= FC
e IF. ...............................................................................................................................46
vii
RESUMO
TEIXEIRA, Frederico Machado.
Composição de Scarabaeidae (Coleoptera) Coprófagos
na Região de Alter do Chão, Pará: a influência dos Biomas Amazônia e Cerrado e da
sazonalidade e os efeitos de tamanho de área, isolamento e proximidade de estradas.
(Dissertação – Mestrado em Zoologia) Belém: MPEG/UFPA, 2006.
Este trabalho teve como objetivo investigar o efeito do tamanho das ilhas de
floresta, de suas distâncias para a floresta contínua (isolamento) e para as estradas
adjacentes sobre a comunidade de Scarabaeidae coprófagos. Amostras foram coletadas em
24 ilhas de floresta semidecídua, entre 0,5 e 360 ha, em uma matriz de savana amazônica e
em oito locais em mata contínua predominantemente secundária, semidecídua, na região de
Alter do Chão, Santarém, Pará. Os Scarabaeidae foram coletados com armadilhas do tipo
pitfall com isca (fezes humanas) em dois períodos sazonais (seca e chuva). Para cada ponto
de coleta foram instaladas 10 armadilhas distribuídas em dois transectos de 250 m, distantes
100 m entre si. Em cada transecto foram colocadas 5 armadilhas distantes 50 m entre si.
Para cada local de coleta, foi registrado o DAP de todos os caules com diâmetro igual ou
superior a 5 cm, em quatro transectos de 250 x 2 m, sendo estes dados utilizados para
derivar os índices da estrutura da vegetação (diâmetro médio e número de indivíduos). A
área, perímetro e as distâncias das ilhas para a floresta contínua foram calculadas
utilizando-se respectivamente as extensões “X -Tools” e “Nearest Features v3.6d” para
ArcView, sobre o mapa da área digitalizado a partir de uma imagem de Landsat TM de
1996. Os exemplares coletados foram identificados com a ajuda de bibliografia
especializada e de especialistas. Para a caracterização da fauna, as espécies encontradas
foram comparadas com uma lista de espécies gerada a partir de publicações para o Cerrado,
Amazônia e ecótonos de transição (floresta–cerrado) brasileiros. Para avaliar a robustez da
amostragem, foram empregadas curvas de rarefação e obtidas estimativas de riqueza
empregando-se diversos estimadores. Para a análise dos padrões das comunidades, foi
utilizada uma análise HNMDS (Semi-strong Hibrid Multidimensional Scaling) utilizando-
se a distância de Bray-Curtis. Foram encontrados 18 gêneros e 36 espécies pertencentes aos
biomas do Cerrado e da Amazônia, mas não foi possível ter uma noção completa da parcela
de cada bioma representada neste ecótono de transição savana-floresta, uma vez que as
amostras não foram suficientes para o levantamento exaustivo da riqueza de Scarabaeidae.
A ordenação mostrou uma tendência de agrupamento das florestas contínuas e de separação
destas das ilhas de floresta. Apesar de o levantamento ter registrado um maior número de
espécies nas ilhas de floresta que nas áreas de floresta contínua, as comunidades
apresentaram um forte padrão hierárquico [P (T< 14,87°)<0,001], indicando que nas ilhas
estão persistindo apenas uma parcela do total de espécies da região. Não foi encontrada
uma relação entre a composição de Scarabaeidae e o tamanho e a forma das ilhas de
floresta. Mas foi encontrada uma relação significativa entre a composição (eixo 1) e o
isolamento (F=5,363, P=0,031) e a composição (eixo 1) e o número de árvores (DAP > 5
cm) (F=6,103, P=0,012, corrigido por Bonferroni). O número de árvores de cada local de
amostragem foi relacionado com a proximidade de estradas (0,658), o que reforça a idéia de
que as estradas estão contribuindo para mudanças na estrutura da vegetação, que por sua
vez tem um efeito sobre a fauna de Scarabaeidae.
Palavra chave:
Scarabaeidae, fragmentação, comunidade, rola-bosta, savana amazônica,
sazonalidade.
viii
ABSTRACT
TEIXEIRA, Frederico Machado.
Composition of Coprophagous Scarabaeidae
(Coleoptera) in the Region of Alter do Chão, Pará: the influence of Amazonian and
Cerrado biomes and seasonality, and the effects of area, isolation and proximity of
roads.
(Dissertation – Master Program in Zoologia) Belém: MPEG/UFPA, 2006.
This work had as objective to investigate the effect of the size of the forest islands, of its
distances for the continuous forest (isolation) and for the adjacent roads on the coprófagos
community of Scarabaeidae. Samples had been collected in 24 islands of semideciduous
forest, between 0,5 and 360 ha, in an Amazonian savanna matrix and eight places in
predominantly secondary, semideciduous continuous forest, in the region of Alter do Chão,
Santarém, Pará. The Scarabaeidae had been collected with pitfall traps with bait (human
dung) in two seasonal periods (dries and rain). For each point of collection 10 traps had
been installed in two 250 m transects, distant 100 m between itself. 5 traps in each transect
that had been placed 50 m apart. For each place of collect was registered the DAP (Height
Brest Tree Diameter), of all trees with equal or superior diameter of the 5 cm, in four 250
transectos of 2 x m, being these used data to derive the indices from the structure of the
vegetation (average diameter and number of individuals). The area, perimeter and the
distances of the islands for the continue forest had been calculated using respectively the
extensions "X-Tools" and "Nearest Features v3.6d" for ArcView, on the map of the area
digitalized from an image of Landsat TM of 1996. The collected units had been identified
with the aid of specialized bibliography and specialists. For the characterization of the
fauna, the joined species had been compared with a list of species generated from
publications for the Cerado, Amazonia and Brazilian ecotone (cerrado-floresta). To
evaluate the robustness of the sampling, curves of rarefação had been used and gotten
estimates of wealth using itself diverse estimators. For the analysis of the standards of the
communities, an analysis HNMDS (Semi-strong Hibrid Multidimensional Scaling) using
itself in the distance of Bray-Curtis was used. 18 pertaining sorts and 36 species to biomas
of the Cerrado and Amazonia had been found, but was not possible to have a complete
notion of the parcel of each biome represented in this ecotone of transition savanna-forest,
once that the samples had not been enough for the exhausting survey of the wealth of
Scarabaeidae. The ordinance showed a trend of grouping of the continuous forests and
separation of these of the forest islands. Although the survey to have registered a bigger
number of species in the forest islands that in the areas of continuous forest, the
communities had presented a strong hierarchic standard [ P (T< 14,87°)<0,001 ], indicating
that in the islands they are persisting only one parcel of the total of species of the region. A
relation was not found enters the composition of Scarabaeidae and the size and the form of
the forest islands. But a significant relation between the composition (axle 1) and the
isolation (F=5,363, P=0,031) and the composition (axle 1) and the number of trees was
found (DAP > 5 cm) (F=6,103, P=0,012, corrected for Bonferroni). The number of trees of
each place of sampling was related with the proximity of roads (0,658), what it strengthens
the idea of that the roads are contributing for changes in the structure of the vegetation, that
in turn has a effect on the fauna of Scarabaeidae.
Key word:
Scarabaeidae, fragmentation, community, dung-beetle, Amazon savanna,
seasonality.
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
A Amazônia brasileira representa cerca de 40% das florestas tropicais
remanescentes, o que a torna estratégica para o clima regional e global, e para a
manutenção da biodiversidade (Laurance et al. 2001). No entanto, apesar de sua
importância ecológica, levantamentos recentes acusam que a floresta amazônica possui
atualmente uma área desmatada em torno de 270.758 km
2
(INPE 2004), o que resulta na
formação de fragmentos florestais de diferentes tamanhos e diferentes graus de isolamento
entre si (Gascon e Lovejoy 1998). Para entender os efeitos destas mudanças na diversidade
biológica, muitos estudos na atualidade buscam compreender os possíveis efeitos da
fragmentação sobre as comunidades animais e vegetais.
Dois dos mais importantes mecanismos de mudanças em comunidades
fragmentadas são os efeitos de área e os efeitos de borda. Os efeitos de área são
proporcionais ao tamanho do fragmento e ao seu grau de isolamento (MacArthur e Wilson
1967). Pequenos fragmentos tendem a ter populações pequenas, que sofrem altas taxas de
extinção devido a efeitos demográficos e genéticos (Smith 1992, Noss e Csuti 1997). Os
efeitos de borda são causados pela variação gradual nos fatores físicos e biológicos da
borda para o centro da floresta e, em geral, são mais acentuados conforme aumenta a
proporção de borda em relação à área, além disso, bordas muito recortadas também podem
aumentar este efeito (Laurance et al. 2000). Em geral, quanto menor o tamanho do
fragmento maior será a proporção de borda em relação à parte central da área (Laurance e
Yensen 1991).
2
Os efeitos da fragmentação podem ser ainda mais fortes quando somados a
outros tipos de degradação ambiental (Nascimento et al. 1999). A proximidade de estradas
às áreas florestadas, sejam elas fragmentos ou não, é um dos principais fatores que aumenta
a degradação florestal porque facilita o acesso humano e a utilização dos seus recursos
(Peres e Lake 2003). Áreas próximas a estradas tendem a ter mais alterações causadas pela
extração de madeira e de produtos não-madeireiros, o que aumenta o risco de incêndios no
interior da floresta (Alencar et al. 2004).
Com sua extensa área territorial, a Amazônia é composta por um mosaico de
ambientes como campinaranas, florestas estacionais decíduas e semidecíduas, florestas
ombrófilas abertas e densas, formações pioneiras, refúgios montanos, matas de terra firme,
de várzea, de igapós e as savanas amazônicas secas, também chamadas de savanas de terra
firme. As savanas amazônicas são manchas disjuntas de cerrado, dispersas na floresta
úmida e que ocorrem nos Estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima (Prance 1996).
Estas savanas ocupam cerca de 3-4% da Amazônia brasileira e são caracterizadas por serem
áreas abertas recobertas por gramíneas, com cobertura arbórea variável (Pires e Prance
1985). A idade destas savanas ainda é duvidosa, sendo sua origem atribuída à ocupação
humana, auxiliada pela incidência do fogo, mas, outros estudos afirmam que elas existem
antes mesmo da chegada do homem a América (Pires e Prance 1985).
As savanas secas possuem algumas espécies com distribuição disjunta, o que
leva alguns autores a crer que elas são remanescentes da vegetação mais seca que dominou
a Amazônia na última glaciação (Pennington et al. 2000). Entre os animais, pode-se citar as
cascavéis (Crotalus durissimus), que na Amazônia são restritas às proximidades das
savanas (Albernaz et al. 1999) e entre as plantas, Qualea grandiflora e Salvertia
3
convallariodora que são encontradas exclusivamente nas savanas e cerrado (Miranda
1993).
No oeste do Estado do Pará, no município de Santarém, ocorre uma das
savanas isoladas da Amazônia brasileira (Sanaiotti et al. 2002). Nesta região, o ambiente de
savana apresenta em seu interior cerca de 60 ilhas de floresta de diferentes tamanhos
(Albernaz 2001). Embora estas ilhas sejam de idade tão duvidosa quanto a formação da
savana, estudos na região indicam que o ambiente possui esta conformação há mais de 150
anos (Vasconcelos et al. 2006). As características da região de Alter do Chão, com a
existência de ilhas de floresta de diferentes tamanhos e com diferentes graus de isolamento,
podem servir como uma analogia à fragmentação antrópica, principalmente no que se refere
a seus efeitos em longo prazo. Poucos estudos sobre os efeitos da fragmentação abordaram
seus efeitos por períodos superiores a 69-90 anos (Watson 2003).
Apesar dos invertebrados constituírem grande parte da biomassa e da
diversidade de espécies, relativamente pouco se sabe sobre o efeito da fragmentação
florestal sobre a estrutura de suas comunidades (Carvalho e Vasconcelos 1999). Os
besouros (Ordem Coleoptera) representam o grupo animal mais diverso (Borror e DeLong
1969) e dentre estes, a família Scarabaeidae têm sido foco de estudos sobre fragmentação
florestal, principalmente por apresentarem uma grande sensibilidade às mudanças
ambientais (Hanski e Cambefort 1991).
Para entendermos o efeito da fragmentação florestal sobre a comunidade
coprófaga (que se alimentam de fezes) de Scarabaeidae, faz-se necessário conhecermos a
composição de suas espécies na área estudada como um todo. Assim, este estudo foi
estruturado em dois capítulos. O Capítulo 1 compreende uma caracterização da fauna de
Scarabaeidae coprófaga em uma zona de transição savana-floresta e a avaliação da riqueza
4
e da abundância dos indivíduos nos diferentes períodos sazonais (seca e chuva); o Capítulo
2 investiga se a composição de espécies de escarabeídeos em diferentes ilhas de floresta
responde a caracteres da fragmentação como tamanho da área, índice de forma, isolamento,
vegetação e distâncias de estradas.
5
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
Os primeiros trabalhos que tentaram avaliar os efeitos da fragmentação
florestal foram baseados na teoria de biogeografia de ilhas, proposta por MacArthur e
Wilson (1967). O modelo que eles desenvolveram indicava que a riqueza de espécies de
uma ilha seria um ponto de equilíbrio entre a probabilidade de extinção das espécies
existentes e a de colonização por novas espécies. A probabilidade de extinção estaria
relacionada ao tamanho das populações, que no modelo foi descrita por uma função
relacionada à área da ilha. A probabilidade de colonização foi relacionada à facilidade com
que novos indivíduos pudessem chegar à ilha, tendo sido descrita como uma função da
distância ao continente. Hoje em dia os estudos de fragmentação florestal incorporaram
outros elementos, principalmente os da ecologia de paisagens. Tendo a paisagem como
perspectiva, a fragmentação florestal tem uma diferença significativa da biogeografia de
ilhas: a permeabilidade da matriz (Didham et al. 1996, Didham 1997, Gascon et al. 1999,
Barbosa e Marquet 2002).
Atualmente, na literatura ecológica, um grande número de trabalhos
publicados procura descrever e prever os efeitos da fragmentação das florestas sobre as
comunidades biológicas. Nestes estudos é discutido o tamanho necessário de um fragmento
para abrigar diferentes comunidades de animais (Diamond 1976); a importância dos
animais como fonte de informação de mudança ou alteração ambiental (Kremen 1992;
Qinghong 1995; Yoccoz et al. 2001); a influência do método de coleta de dados e sua
relação com fauna, flora e características vegetais (Taylor et al. 1984).
6
A resposta biológica à fragmentação, no entanto, parece depender do grupo
taxonômico enfocado. Na Amazônia Central, onde se concentra grande parte dos estudos de
fragmentação em florestas tropicais, a diminuição da área florestada levou à diminuição da
riqueza de abelhas Euglossinae e vespas parasitas (Didham et al. 1996), e ao
desaparecimento de aves dependentes de formigas de correição (Stouffer e Bierregaard
1995b). No entanto, a riqueza de sapos e pequenos mamíferos aumentou (Malcolm 1991,
Tocher 1997) e alguns grupos, como os beija-flores, não tiveram alteração significativa no
número de espécies nos fragmentos (Stouffer e Bierregaard 1995a).
Alguns critérios têm sido sugeridos para escolha de organismos como fontes
de informação de mudanças ou alterações ambientais sobre a diversidade (Noss 1990,
Pearson 1994):
1. Serem taxonomicamente bem conhecidos e estáveis;
2. Apresentarem ciclo de vida e biologia bem conhecidos;
3. O levantamento de sua população ser fácil e rápido;
4. Categorias taxonômicas mais elevadas (ordem, família, tribo e gênero),
apresentando ampla distribuição geográfica e em diferentes tipos de habitat;
5. Categorias taxonômicas inferiores (espécies e subespécies) com alta
especialização, de forma a serem bem sensíveis às mudanças em seu ambiente;
6. Alguma evidência de que os padrões observados na categoria indicadora reflitam-
se em outras categorias;
7. Importância econômica potencial.
7
Estes fatores (3, 4, 5, 6 e 7) contribuem para que a família Scarabaeidae seja
considerada importante em estudos sobre fragmentação florestal (Lovejoy et al. 1986), de
forma que ela foi escolhida como objeto de investigação do presente estudo.
2.1. Scarabaeidae como grupo focal
Besouros da família Scarabaeidae em termos taxonômicos e funcionais
possuem uma comunidade bem definida (Halffter e Matthews 1966), sendo utilizados como
grupo indicador em estudos de diversidade (Lovejoy et al. 1986). No Brasil, essa
comunidade não é tão bem definida, devido ao pequeno número de taxonomistas do grupo,
o que acarreta a falta de revisões taxonômicas recentes. Além disso, há poucas amostragens
nas várias regiões do Brasil (Vaz-de-Mello 2000).
Scarabaeidae copronecrófagos são eficientes na remoção de fezes, cadáveres
e frutos decompostos que são utilizados como alimento tanto por adultos quanto por larvas,
e por isso, apresentam-se como um dos componentes fundamentais na manutenção do
ecossistema (Halffter e Matthews 1966). Grande parte do alimento deste grupo (fezes e
carcaças) é produzido por animais como pássaros, primatas e outros mamíferos de grande
porte, que são geralmente afetados pela fragmentação florestal (Lovejoy et al. 1986). Além
disso, em áreas ricas em espécies de mamíferos, principalmente grandes herbívoros, é
encontrado um grande número de escarabeídeos coprófagos especializados; por outro lado,
nas regiões que naturalmente faltam grandes mamíferos herbívoros a fauna local destes
insetos não apresenta muitas espécies eficientes na utilização dos recursos (Hanski e
Cambefort 1991).
8
2.2. Os Escarabeídeos
A ordem Coleoptera compreende cerca de 33% de toda a diversidade animal
descrita e 40% de todos os insetos. Quanto ao número de famílias conhecidas
mundialmente, há divergências entre os autores, podendo ser 169 de acordo com Crowson
(1981), 152 segundo Lawrence (1982), e 166 famílias conforme Lawrence e Newton
(1995). Estas variações ocorrem devido a diferentes pontos de vista quanto a algumas
sinonímias (Costa 1999) e algumas relações filogenéticas ainda discutidas entre as famílias
(Vaz-de-Mello 2000). Para o Brasil acontece o mesmo, sendo registradas 99 famílias
segundo Lawrence e Newton (1995) e 109 famílias de acordo com Buzzi (2002). Há
consenso entre os autores quanto a quatro subordens de Coleoptera: Archostemata,
Myxophaga, Adephaga e Polyphaga (Costa 1999, Buzzi 2002). Esta última subordem é a
mais diversa, representando mais de 90% das espécies conhecidas de besouros e também
possui grande diversidade tanto morfológica como biológica. São reconhecidas para
Polyphaga cinco séries: Bostrichiformia, Cucujiformia, Elateriformia, Staphyliniformia,
Scarabaeiformia (Lawrence e Newton 1995).
Tabela 1.
Classificação dos Scarabaeidae e suas subfamílias.
Ordem
Coleoptera Linnaeus, 1758
Subordem
Polyphaga Emery, 1886
Série
Scarabaeiformia Crowson, 1960
Superfamília
Scarabaeoidea Latreille, 1802
Família
Scarabaeidae Latreille, 1802
Subfamília
Aphodiinae Leach, 1815
Cetoniinae Leach, 1815
Dynastinae MacLeay, 1819
Melolonthinae Samouelle, 1817
Rutelinae MacLeay, 1819
Scarabaeinae Latreille, 1802
Trichiinae Fleming, 1821
9
A série Scarabaeiformia consiste na superfamília Scarabaeoidea, (antiga
Lamellicornia), que por sua vez possui sete famílias (Costa 1999): Lucanidae, Passalidae,
Trogidae, Geotrupidae, Ceratocanthidae, Hybosoridae e Scarabaeidae. Esta última família
possui sete subfamílias (Marinoni et al. 2001): Aphodiinae, Cetoniinae, Dynastinae,
Melolonthinae, Rutelinae, Trichiinae e Scarabaeinae (Tabela 1). Para Scarabaeinae, que
abriga cerca de 90% das espécies, são consideradas 12 tribos: Ateuchini, Canthonini,
Coprini, Eurysternini, Onthophagini, Phanaeini, Sisyphini, Eucraniini, Oniticellini, Onitini,
Gymnopleurini e Scarabaeini, sendo que as oito primeiras ocorrem na América do Sul e
apenas as seis primeiras no Brasil (Hanski e Cambefort 1991).
São descritos para o Brasil 49 gêneros (Tabela 2) e cerca de 617 espécies de
Scarabaeidae, sendo 335 espécies endêmicas do Brasil (Vaz-de-Mello 2000). No Estado do
Pará, estão representadas cerca de 133 espécies, e 13 delas são endêmicas do Estado (Vaz-
de-Mello 2000). Não há registros de publicações sobre Scarabaeidae da região de Alter do
Chão, Pará, e é esperado que nesta área sejam encontradas tanto espécies amazônicas como
as da região do Cerrado, assim como ocorre para outros grupos.
Tabela 2.
Gêneros de Scarabaeidae ocorrentes no Mundo e no Brasil. “Mundo” e
“Brasil ” referem-se a número de espécies. Fonte: Vaz-de-Mello 2000.
Gênero
Mundo
Brasil
Ultima revisão ou chave para espécies para o
Brasil
Agamopus Bates, 1887.
4
2
Halffter e Martínez, 1968
Anisocanthon Martinez and Pereira,
1956
5
3
Martinez e Pereira, 1956
Anomiopus Westwood, 1842
29
20
-
Aphangium
2
2
-
Ateuchus Weber, 1801
85
45
Balthasar, 1939a
Bdelyrus Harold, 1869
23
7
Cook, 1998
Canthidium Erichson, 1847
153
87
Balthasar, 1939b
10
Gênero
Mundo
Brasil
Ultima revisão ou chave para espécies para o
Brasil
Canthon Hoffmannsegg, 1817
129
75
Schmidt, 1922; Balthasar, 1939d; Pereira e
Martínez, 1956a; Martínez et al. 1964a;
Halffter e Martínez, 1968. Halffter e
Martínez, 1977
Canthonella Chapin, 1930
15
7
Halffter e Martínez, 1967
Canthotrypes Paulian, 1939
1
1
Halffter e Martínez, 1968
Chalcocopris Burmeister, 1846
1
1
-
Coprophanaeus d'Olsoufieff, 1924
33
21
d'Olsoufieff, 1924
Cryptocanthon Balthasar, 1942
12
3
Howden, 1973
Deltepilissus Pereira, 1949
2
2
-
Deltochilum Eschscholtz, 1821
80
52
Paulian, 1938; 1939; Pereira e d'Adretta,
1955b
Deltorhinum Harold, 1867
1
1
Pereira, 1949
a
Dendropaemon Perty, 1830
25
20
Blut, 1939
Diabroctis Gistel, 1857
3
2
Pessôa, 1935
Dichotomius Hope, 1837
153
83
Luederwaldt, 1929a; b
Eurysternus Dalman, 1824
28
20
Jessop, 1985; Martínez, 1988; Gill, 1990
Gromphas Brulle, 1834
4
3
Barattini e Sáenz, 1964
Hansreia Halffter and Martinez,
1977
1
1
-
Holocanthon Martinez and Pereira,
1956
1
1
Martínez e Pereira, 1956
Holocephalus Hope, 1838
3
2
-
Homalotarsus Janssens, 1932
1
1
Edmonds, 1972
Hypocanthidium Balthasar, 1938
1
1
-
Isocopris Pereira and Martinez,
1960
3
3
Pereira e Martinez, 1960b
Metagoniella
9
5
Halffter e Martínez, 1966
Ontherus Erichson, 1846
58
28
Génier, 1996
Onthophagus Latreille, 1802
+2000
19
Boucomont, 1932; Paulian, 1936
Oxysternon Laporte De Castelnau,
1840
15
14
d'Olsoufieff, 1924
Paracanthon Paulian, 1939
4
4
d'Andretta e Martínez, 1957
Pedaridium Harold, 1868
24
11
Ferreira e Galileo, 1993; Vaz-de-Mello e
Canhedo, 1998
Phanaeus Macleay, 1819
44
10
Edmonds, 1994
Pleronyx
1
1
-
Pseudochanton
8
2
-
Scatimus Erichson, 1847
9
1
Balthasar, 1939c
Scatonomus Erichson, 1835
9
8
Pereira, 1954b; Vulcano e Pereira, 1973
Scybalocanthon Martínez, 1947
16
9
Pereira e Martínez, 1956
a
Sinapisoma Boucomont, 1928
1
1
Halffter e Martínez, 1968
Streblopus Lansberge, 1874
2
1
Halffter e Martínez, 1969
Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924
14
4
d'Olsoufieff, 1924
11
Gênero
Mundo
Brasil
Ultima revisão ou chave para espécies para o
Brasil
Sylvicanthon Halffter & Martinez,
1976
7
5
Schmidt, 1922; Martínez et al. 1964a
Tetramereia Klages, 1907
1
1
Edmonds, 1972
Deltochilum Eschscholtz, 1821
14
9
Balthasar, 1942; Martínez, 1967; Ratcliffe,
1980
Uroxys Westwood, 1841
55
15
Arow, 1933
Vulcanocanthon Pereira and
Martinez, 1960
1
1
Pereira e Martínez, 1960c
Xenocanthon Martinez, 1952
1
1
Martínez, 1953
Zonocopris Arrow, 1931
1
1
Pereira, 1946
2.2.1. Biologia de escarabeídeos
Os besouros da família Scarabaeidae, assim como os demais Coleoptera são
Endopterygota, ou seja, apresentam ciclo biológico com metamorfose completa
(holometábolos), que inclui estágios larvais, seguidos de um estágio pupal quiescente que
não se alimenta, precedendo o estágio adulto, com reprodução sexuada (Costa 1999). Em
geral as posturas dos ovos são feitas no próprio meio em que se desenvolvem as larvas: no
solo, sobre cadáveres, em excrementos, em plantas, dependendo do comportamento
alimentar da larva (Costa et al. 1998, Buzzi 2002). Na maioria das espécies o dimorfismo
sexual não é muito acentuado (Buzzi 2002).
2.2.2. Ecologia de escarabeídeos
As espécies de Scarabaeidae são de grande importância para a ciclagem de
nutrientes, incorporando e processando matéria orgânica em decomposição (principalmente
fezes e carcaças), especialmente na fase larval (Halffter e Matthews 1966, Costa 1999).
Algumas larvas são xilófagas, ou seja, digerem a celulose de troncos caídos e a tornam
12
mais simples e disponível para o ecossistema (Costa 1999). Os escarabeídeos adultos
auxiliam ainda, indiretamente, no controle de ovos e larvas de moscas presentes nas fezes e
carcaças de animais, pois modificam a estrutura do meio usado para o desenvolvimento de
lavras de diversos dípteros (Halffter e Matthews 1966). Um estudo feito com remoção de
fezes bovinas e eclosão de dípteros constatou que besouros capazes de remover e enterrar
fezes em um período de até 48 horas, podem impedir que cerca de 96% das larvas de
moscas – como Haematobia irritans L.(a mosca do chifre) –, de uma massa fecal atinjam o
estágio adulto e assim reinfestem o rebanho (Samways 1989).
Além disso, os escarabeídeos transportam ácaros (Macrochelidae)
predadores de ovos de moscas de um bolo fecal a outro (Samways 1989) e alguns adultos
de Scarabaeidae são também dispersores secundários de sementes associadas à dieta de
primatas, uma vez que utilizam seus excrementos carregando as sementes contidas em seu
interior (Vulinec 2000, Andresen 2003).
As espécies de Scarabaeidae possuem grande diversidade de hábitos
alimentares, sendo alocadas em dois grupos tróficos: herbívoros e detritívoros. Os
escarabeídeos detritívoros são classificados, de acordo com sua dieta, em cinco tipos
básicos:
(a) Coprófagos, que se alimentam de fezes, sendo que, a maioria das
espécies do mundo é atraída pelas fezes humanas (Halffter e Matthews 1966);
(b) Necrófagos, que se alimentam de carcaças de animais (Halffter e
Matthews 1966);
13
(c) Saprófagos, que se alimentam de material vegetal em decomposição,
principalmente frutos (Halffter e Matthews 1966);
(d) Micetófagos, que se alimentam de fungos em decomposição (Hanski e
Krikken 1991);
(e) Generalistas, que utilizam diferentes fontes alimentares (Halffter e
Matthews 1966, Halffter et al. 1992).
Parte da família é copronecrófaga (alimentando-se de fezes e carcaças),
enquanto o restante se alimenta de vegetais, principalmente de raízes (Marinoni et al.
2001). A respeito do grupo trófico e tipo de dieta de representantes das subfamílias de
Scarabaeidae é conhecido que Melolonthinae, Rutelinae e Dynastinae são herbívoros, mas
em algumas espécies de dinastíneos as larvas são coprófagas; os Aphodiinae são em sua
maioria detritívoros, sendo principalmente coprófagos; Cetoniinae são detritívoros
generalistas e se alimentam de fungos, folhas caídas, pólen e néctar; Trichiinae são
detritívoros saprófagos; Scarabaeinae são detritívoros.
Muitos Scarabaeinae do Brasil são necrófagos, ao contrário do restante do
mundo, onde apenas espécies do gênero Onthophagus são necrófagas. Alguns gêneros
apresentam espécies ora coprófagas, outrora necrófagas e até mesmo uma única espécie
pode ser copronecrófaga, por exemplo, Deltochilum é fundamentalmente necrófago, com
poucas espécies copronecrófagas ou coprófagas (Halffter e Matthews 1966).
Aphodiinae - exceto para poucas espécies nas quais larvas se alimentam de
madeira e folhas em decomposição -, e Scarabaeinae - exceto Chanton virens que tem larva
carnívora, e uma morfoespécie de Uroxys e Deltochilum bradyporum, que são
14
ectoparasitas, são os principais consumidores de fezes de animais (Marinoni et al. 2001),
sendo Aphodiinae e Scarabaeinae o objeto de estudo deste trabalho.
A forma de alocação das fezes (Figura 1) contribui ainda para a redução da
competição por espaço e alimento entre os Scarabaeidae e destes com outros grupos de
insetos, além de proteger esse recurso contra condições adversas do meio, como a chuva
(Scheffler 2002). Quanto ao tipo de utilização de recursos, os escarabeídeos podem ser
divididos em quatro grupos funcionais (guildas): telecoprídeos (roladores), os quais
separam uma porção de fezes e a rolam a uma determinada distância do ponto de origem
onde ficam seus ninhos (por isso, são conhecidos como “rola -bostas”); paracoprídeos
(escavadores), constroem seus ninhos embaixo ou ao redor da massa de fezes;
endocoprídeos (residentes), constroem seus ninhos dentro das fezes e cleptocoprídos
(parasitas), usam fezes enterradas por outros coprófagos (Rodrigues 1989, Doube 1990).
15
Figura 1.
Formas de utilização dos excrementos por escarabeídeos coprófagos
telecoprídeos, paracoprídeos e endocoprídeos (Fonte: Adaptado de Doube 1990).
2.3. Sazonalidade
A sazonalidade nos países temperados tem uma importância marcante sobre
as comunidades de insetos, mas pouco se conhece sobre os efeitos deste fenômeno sobre a
maioria dos insetos tropicais (Wolda 1978, 1988).
O efeito sazonal sobre os representantes da família Scarabaeidae ainda é
contraditório. Segundo Hanski (1989), a sazonalidade se faz menos pronunciada para
16
besouros copronecrófagos do que para outros insetos, porque fezes e carcaças mostram uma
menor variação sazonal em sua disponibilidade. Entretanto, a maioria dos trabalhos que
aborda sazonalidade sugere que a atividade dos besouros é maior nos períodos úmidos, e
mínima durante os períodos secos (Doube et al. 1991). Vernes et al. (2005), em estudo nos
trópicos úmidos australianos, encontraram um aumento significante no número de besouros
coprófagos ao final da estação chuvosa e uma diminuição significativa no número esperado
para todas as outras estações. Milhomem et al. (2003), estudando a eficiência de diferentes
tipos de armadilha na captura de escarabeídeos coprófagos, notaram que a distribuição
temporal dos besouros está associada positivamente com as chuvas.
2.4. Estudos prévios sobre o efeito de área do fragmento sobre as comunidades de besouros.
Alguns trabalhos já avaliaram a influência do tamanho da área de fragmentos
sobre comunidades de animais, inclusive de besouros, mas obtiveram resultados
contrastantes. Entretanto, a maioria destes trabalhos foi realizada em poucos fragmentos,
não incluindo, assim, uma grande variação do tamanho das ilhas de floresta.
Grande parte dos estudos de fragmentação foi realizada em fragmentos de
origem antrópica, esses fragmentos, muitas vezes são em número reduzido ou são
artificiais.como os estudos de Feer e Hingrat (2005), na Guiana Francesa, em ilhas surgidas
pela formação do lago da área da Usina Hidroelétrica Petit Saut, em 1994-1995.
Outros fragmentos foram criados com o intuito de estudar sua biota, como é
o caso do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF), na Amazônia
Central, que teve inicio em 1979. Neste projeto, foram isoladas 10 áreas para este estudo,
17
sendo cinco de 1 ha, quatro de 10 e uma área de 100 ha até 1984, sendo incluída uma nova
área de 100 ha em 1990. O PDBFF gerou vários trabalhos envolvendo Coleoptera (Didham
et al. 1998), alguns especificamente com Scarabaeidae, como os realizados por Klein
(1989), Quintero e Roslin (2005) e Andresen (2003), que mostraram divergências entre
seus resultados, quanto à riqueza e a abundância de espécies em relação ao tamanho da área
do fragmento florestal.
Em um trabalho realizado na Bolívia, em área de transição de floresta e
savana, foi observado que as assembléias de Scarabaeidae de floresta e de borda se
agrupavam, não sendo possível a distinção das espécies entre estes ambientes, mas sendo
diferentes da assembléia da savana (Spector e Ayzama 2003). Alguns autores ainda
discutem que a complexidade de forma (desenho) do fragmento alteraria a proporção de
área atingida pelo efeito de borda (Laurance e Yensen 1991), o que também poderia
influenciar na riqueza de espécies (Didham et al. 1998). Em uma análise em 12 fragmentos
(entre 1,1 e 65,5 ha), foi observado que a diversidade de Scarabaeidae diminuiu com o
aumento da complexidade da forma do fragmento (Schiffler 2003).
18
3. OBJETIVOS
3.1. Objetivo geral
Investigar se existe ou não efeito do tamanho das ilhas de floresta, de suas
distâncias para a floresta contínua (isolamento) e para as estradas adjacentes sobre a
comunidade coprófaga de Scarabaeidae, em uma área com matriz de savana no Oeste do
Pará.
3.1.1. Objetivos Específicos
1- Caracterizar a fauna de Scarabaeidae coprófaga em uma zona de transição
savana-floresta.
2- Avaliar diferenças na riqueza e na abundância de Scarabaeidae
coprófagos em 32 áreas de coleta nos dois períodos sazonais (seca e chuva).
3- Investigar se a composição de espécies de escarabeídeos coprófagos em
diferentes ilhas de floresta responde ao tamanho da área, índice de forma, isolamento e
distâncias de estradas, assim como se há alterações nessa composição devido a diferenças
na estrutura da vegetação.
19
4. ÁREA DE ESTUDO
A área do estudo está situada à oeste do Estado do Pará, no município de
Santarém e abrange o distrito de Alter do Chão (2
o
502’S, 54
o
955’W) e seus arredores, onde
a savana apresenta em seu interior cerca de 60 ilhas de floresta semidecídua, que variam de
0,5 a 360 hectares (Magnusson e Camara n. pub. apud Bernard e Fenton 2002), havendo
também no entorno da savana o predomínio de floresta secundária (Sorrensen 2000).
A vegetação na área de Santarém no Estado do Pará, Brasil, caracteriza-se
pela presença de savana (Cerrado), formações pioneiras, floresta densa e aberta, área de
vegetação secundária e áreas de tensão ecológica, esta última caracterizada pelo contato da
floresta com a savana (RADAM 1976). A savana de Alter do Chão possui uma vegetação
semelhante à vegetação do cerrado do Brasil Central, mas com uma menor riqueza de
espécies em relação a este, sendo encontradas árvores da família Volchysiaceae,
característica dos cerrados como Curatella americana L. e Qualea grandiflora Mart.
(Miranda 1994), assim como espécies da família Myrtaceae e Melastomataceae que
também são características do cerrado (Sanaiotti e Magnusson 1995). Por outro lado,
contêm algumas espécies exclusivas da região Amazônica como o capim Trachypogon
plumosus (Humb. & Bonpl. ex Willd.), o arbusto Doliocarpus brevipedicellatus Garcke e a
árvore Swartzia recurva Poeppig (Sanaiotti com. pess. op. cit. Albernaz 2001). Além disso,
esta é uma área de extrema importância animal sendo classificada como um santuário de
fauna (Rylands e Pinto 1998), e foi sugerida, inclusive, a criação de uma Área de Proteção
Ambiental para a região (Albernaz et al. 1999).
A temperatura anual varia entre 24 e 27
o
C (Miranda 1993), o clima é
classificado como tropical quente subúmido, e a pluviosidade varia entre 1.500 e 2.750 mm
20
anuais (Sanaiotti 1996). A área é cortada pela rodovia PA-457, que liga Santarém a Alter
do Chão, asfaltada em 1992, e por cerca de oito estradas de terra (Figura 2).
Figura 2.
Localização dos pontos de coleta e da área de estudo e em relação à Santarém e
Belterra, Pará (baseado em Albernaz, 2001), MC=Floresta Contínua e F=Ilhas de floresta.
Alguns trabalhos foram desenvolvidos na área de Alter do Chão abordando
grupos distintos de animais, como aves (Sanaiotti e Cintra 2001, Dantas et al. 2005),
primatas (Albernaz e Magnusson 1999), roedores (Magnusson et al. 1995, Francisco et al.
1995), quirópteros (Bernard et al. 2001, Bernard e Fenton 2002, 2003), répteis (Magnusson
1987, Carvalho-Jr. 2003), anfíbios (Azevedo-Ramos et al. 1999, Neckel-Oliveira et al.
2000), formigas (Delabie et al. 2001, Vasconcelos e Vilhena 2006, Vasconcelos et al.
2006) e plantas (Sanaiotti e Magnusson 1995, Sanaiotti et al. 2002).
21
Dentre estes estudos, alguns abordaram o efeito de fragmentação sobre as
comunidades animais. Dantas et al. (2005), observaram que a abundância de artrópodes
está positivamente relacionada ao tamanho das ilhas de floresta e Carvalho-Jr. (2003),
observou que a densidade dos lagartos Mabuya nigropunctata e Ameiva ameiva não é
afetada pelo tamanho da área dos fragmentos, mas a de Kentropyx calcarata é afetada
negativamente. Além disso, duas espécies de lagartos foram encontradas apenas entre os
fragmentos, enquanto que nas áreas de floresta contínua existem quatro espécies que não
ocorrem nas ilhas (Carvalho-Jr. 2003). Bernard et al. (2001), registraram que há uma
diferença na abundância relativa de morcegos da região de Santarém para outras
localidades na Amazônia, possivelmente devido à existência das ilhas de floresta, que
apresentaram apenas uma parcela das espécies encontradas para a região de Santarém.
22
5. METODOLOGIA
Foram amostradas 32 localidades, sendo 24 em ilhas de floresta e oito em
floresta contínua. As amostragens foram feitas em duas ocasiões, sendo uma durante
período seco (julho de 2002) e a outra no período chuvoso (dezembro de 2002 a janeiro de
2003).
Em cada localidade amostrada foram instaladas 10 armadilhas do tipo pitfall,
contendo como iscas fezes humanas, distribuídas em duas trilhas de 250 m, com a distância
de 100 m entre si. Em cada trilha foram colocadas cinco armadilhas distantes 50 m entre si,
pois alguns trabalhos indicam que os Scarabaeidae são capazes de sentir o odor de fezes à
distância de até 50 m (Halffter e Matthews 1966). As trilhas foram abertas no sentido do
maior comprimento da área das ilhas de floresta (Albernaz 2001). Nas duas ilhas maiores
foram realizadas coletas em dois locais, que foram analisados como pontos independentes.
Cada pitfall foi constituído de um copo de acrílico, enterrado ao nível do
solo, com capacidade de 700 ml, com 10 cm de diâmetro e 10 cm de profundidade e um
recipiente de alumínio sustentado por uma haste de arame, onde foram colocadas as fezes
(Figura 3). As armadilhas permaneceram no local durante 24 horas. Após esse período, os
pitfalls foram retirados e o material coletado foi colocado em álcool a 70% para a
preservação e posterior análise no laboratório. Cada conjunto de 10 armadilhas foi
agrupado formando uma única amostra por ponto.
23
Figura 3.
Desenho esquemático do pitfall (armadilha de queda).
O material foi triado e identificado em morfoespécies. No máximo 20
exemplares de cada morfoespécie foram montados e etiquetados de maneira usual para
coleção entomológica seca. Os exemplares foram identificados em espécies ou
morfoespécies com a ajuda de chaves dicotômicas (Ontherus por Génier 1996 e
Eurysternus por Jessop 1985) e por especialistas: Dra. Malva Isabel Medina Hernández
(Universidade Federal da Pernambuco - UFPB), Msc. Fernando Zagury Vaz de Mello
(Instituto de Ecologia – INECOL, México) e Msc. Toby Gardner (School of Environmental
Sciences, University of East Anglia – UEA, UK). Todo o material coletado foi depositado
na coleção entomológica do Museu Paraense Emílio Goeldi – MPEG.
24
6. CAPÍTULO 1: Ocorrência sazonal de Scarabaeidae (Coleoptera) coprófagos de ilhas de
floresta e floresta contínua, em um ecótono de transição de floresta e savana amazônica na
região de Alter do Chão, Pará.
INTRODUÇÃO
No Brasil, a riqueza e composição de Scarabaeidae vêm sendo estudadas na
Amazônia, e em outros biomas, como no Cerrado e Mata Atlântica. Nestes biomas, os
estudos avaliaram a comunidade de Scarabaeidae, suas funções ecológicas e efeitos da
amostragem em diversas fisionomias, como floresta intacta (ou floresta contínua), floresta
manejada (ou secundária), fragmento florestal, campo ou capoeira e pastagens (Tabela 3).
O projeto PDBFF (Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais)
executado na Amazônia Central, próximo a Manaus, gerou a maioria das informações sobre
a comunidade de Scarabaeidae copronecrófagos para a região amazônica (Klein 1989,
Quintero e Roslin 2005, Andresen 2003). Estes estudos estimaram o total de espécies de
Scarabaeidae em 54, 61 e 54 espécies, respectivamente. Scheffler (2005), estudou a
composição e diversidade de escarabeídeos na Amazônia Oriental, em uma fazenda no
município de Pau d’Arco, no Estado do Pará, tendo encontrado 60 espécies. A dispersão de
sementes por escarabeídeos coprófagos foi estudada em Reservas nos Estados de Rondônia,
Amazonas e Pará (Vulinec 2000, 2002), sendo encontradas 78, 49 e 39 espécies,
respectivamente.
25
No Cerrado, são predominantes os estudos de comunidades de Scarabaeidae
em fezes bovinas nas pastagens (Koller et al. 1997, Koller et al. 1999, Marchiori et al.
2000, 2003, Marchiori 2003), nos quais são registrados uma grande variação no número de
espécies que variam de 9 (Koller et al. 1997) a 37 (Koller et al. 1999), mas existe também
um estudo sobre a utilização de diferentes técnicas de coletas, onde foram coletados 102
espécies de Scarabaeidae (Milhomem et al. 2003). Ecótonos de transição entre Cerrado e
Mata Atlântica foram estudados em Minas Gerais (Durães et al. 2005, Schiffler 2003), nos
quais foram encontradas espécies exclusivamente do cerrado (5) e da Mata Atlântica (9),
além disso, entre as encontradas em ambos os ambientes (8) uma morfoespécies de Uroxys
foi a dominante na floresta (57%) e também, a segunda mais abundantes no cerrado (27%)
(Durães et al. 2005).
Tabela 3.
Estudos de Scarabaeidae copronecrófagos coletados em diferentes
fisionomias vegetais, por diferentes autores utilizados para a confeção de uma lista de
espécies prováveis para a região de estudo. (FI-Floresta Intacta; FM-Floresta Manejada
(Sec=Secundária); FG-Fragmento Florestal; C-Campo ou Capoeira; P-Pastagens) em
regiões do Brasil (AM-Amazônia; MA-Mata Atlântica; SV-Cerrado).
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Andresen 2003
*
*
*
Costa Júnior 2002
*
*
Durães et al. 2005
*
*
*
*
Klein 1989
*
*
*
*
Koller et al. 1997
*
*
Koller et al. 1999
*
*
Marchiori 2003
*
*
Marchiori et al. 2000
*
*
Marchiori et al. 2003
*
*
Rodrigues e Marchini 1998
*
*
Scheffler 2005
*
*
*
*
*
Schiffler 2003
*
*
*
*
Quintero e Roslin 2005
*
*
*
*
*
*
Vulinec 2000
*
*
Vulinec 2002
*
*
* (Sec)
Vulinec et al. 2003
*
*
*
*
26
A partir destes trabalhos foi feita uma lista de possíveis espécies encontradas
para a região de estudo (Anexo I), que foi realizado no município de Santarém, distrito de
Alter do Chão, no Estado do Pará, Brasil, uma região de tensão ecológica, que se expressa
pelo contato da floresta com a savana (Cerrado) (RADAM 1976).
Milhomem et al. (2003), estudando a eficiência de diferentes tipos de
armadilha na captura de escarabeídeos coprófagos no Cerrado, notaram que a distribuição
temporal dos besouros está associada positivamente com as chuvas. O estudo de Hanski
(1989) discute que o efeito da sazonalidade seria menos pronunciado para Scarabaeidae
copronecrófagos pela disponibilidade de alimentos (fezes e carcaças), uma vez que estes
não sofrem grande variação sazonal. Entretanto, a maioria dos trabalhos tem encontrado
uma maior abundância de escarabeídeos durante os períodos mais úmidos (ver Doube et al.
1991, Milhomem et al. 2003, Andresen 2005, Vernes et al. 2005). Nenhum dos estudos
avaliou o efeito da sazonalidade sobre comunidades de Scarabaeidae na Amazônia
brasileira, tendo sido a maioria das coletas realizadas principalmente no período de seca,
exceto Vulinec (2002), que coletou em período chuvoso em Manaus.
Neste capítulo, pretende-se investigar se a fauna de escarabeídeos de Alter
do Chão é composta predominantemente por espécies de Cerrado, da Amazônia, ou uma
mistura de ambos, e se o efeito da sazonalidade pode interferir nas interpretações
biogeográficas da distribuição desta fauna.
27
METODOLOGIA
Análise dos dados
Para a caracterização da fauna de Scarabaeidae coprófagos da região de
Alter do Chão, as espécies encontradas foram comparadas com a lista de prováveis espécies
para a região (Anexo I).
Para avaliar a robustez da amostragem foi construída uma curva de rarefação
(Hurlbert 1971), que consiste em padronizar o número de indivíduos e comparar a riqueza
de espécies para os períodos sazonais (seca e chuva) e total. As curvas foram geradas com
base na matriz de dados inseridas no programa BioDiversityPro (McAleece 1997). Para
estimar quão completo foi o levantamento, o número de espécies encontrado nos períodos
sazonal e total também foi comparado com o número de espécies estimados pelos
estimadores de riqueza (ACE, ICE, Chao 1, Chao 2, Jack 1, Jack 2, MMRuns, MMMeans:
ver premissas dos estimadores no Anexo II) gerado pelo EstimateS 7.5 (Colwell 2005). A
similaridade entre os períodos sazonais foi determinada no programa Primer (Primer-E.
2001), com a utilização do índice de distância de Bray-Curtis.
RESULTADOS
Foram coletados 11.458 Scarabaeidae, distribuídos em 18 gêneros, 10
espécies e 26 morfoespécies. Para facilitar a redação e a compreensão dos resultados
morfoespécies serão tratadas como espécies.
O gênero mais abundante foi Dichotomius (N=3.373), correspondendo a
29,44% da amostra, seguido de Canthidium (N=3.022; 26,37%) e Uroxys (N=2.223;
28
19,40%); os menos abundantes são dez, e somados correspondem a menos de 1% da
amostra (Figura 4). O gênero mais diverso é também Dichotomius, com cinco espécies;
Canthon e Ateuchus com quatro e Canthidium com três. Cinco gêneros apresentaram
apenas duas espécies e dez gêneros apresentaram apenas uma espécie. As espécies mais
abundantes foram Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 (N=3.325), Canthidium sp.2
(N=2.338) e Ontherus carinifrons (N=993) e as menos abundantes (N=1), foram
Pseudochanthon xanthurus e Scybalochanthon sexpilotus.
Como nenhum estudo para Scarabaeidae havia ainda sido feito na área de
Alter do Chão, todas as espécies encontradas são novas ocorrências para a região (Tabela
4). Algumas morfoespécies do gênero Ataenius haviam sido registradas apenas em
trabalhos na região de cerrado, sendo que no presente trabalho também foi capturada uma
morfoespécie. Tanto os gêneros Ateuchus, Canthidium, Trichillum, Uroxys,
Scybalocanthon e Onthophagus, representados por morfoespécies, quanto as espécies
Eurysternus caribaeus e Eurysternus hirtellus também presentes neste trabalho, já haviam
sido registrados no Cerrado e na Amazônia. Espécies de Dichotomius [GRUPO malzeri] e
Ateuchus murrayi, Canthon aequinoctialis, Dichotomius globulus, Dichotomius lucasi e
Ontherus carinifrons já haviam sido registradas na Amazônia. No entanto, uma grande
parte das espécies registradas no presente estudo, ainda não haviam sido registradas em
trabalhos em nenhum dos dois biomas (N=14; Batesiana sp.nov.1, Blackburneus sp.1,
Anomiopus sp.1, Ateuchus pygidialis, Canthidium prox. deyrollei, Canthon fulgidus,
Canthon (G.) prox. subhyalinus, Canthon sp. [GRUPO virens], Canthonella sp.1,
Deltochilum (Deltohyboma) sp.1, Scybalocanthon sexpilotus, Sylvicanthon sp.1,
Dichotomius imitator, Dichotomius robustus).
29
Dez espécies (Anomiopus sp.1, Ataenius sp.2, Ateuchus prox. murrayi,
Batesiana sp.nov.1, Canthonella sp.1, Ateuchini sp.1, Onthophagus sp.2, Deltochilum sp.1,
Pseudocanthon xanthurus e Scybalocanthon sexpilotus) ocorreram com um único indivíduo
em uma única amostra (únicos), sendo Batesiana sp.nov.1 uma espécie nova, segundo
Fernando Vaz-de-Mello (com. pess.).
As espécies e morfoespécies Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO
lucasi], Canthidium sp.2, Uroxys sp.1, foram bastante freqüentes, ocorrendo em todas as
áreas de coleta, se mostrando mais abundantes do que o esperado em relação à Ontherus
carinifrons que também foi presente em todas as áreas de coleta. (Figura 5). As
morfoespécies Silvicanthon sp.1 e Ateuchus sp.3 tiveram uma abundância maior do que a
esperada com base na sua freqüência (Figura 5).
Tabela 4.
Composição e abundância de Scarabaeidae coprófagos coletados em
armadilha de queda (pitfall) com isca, na região de Alter do Chão, Pará, nos diferentes
períodos sazonais.
Espécies
Chuva
Seca
Total
Anomiopus sp.1
1
0
1
Ataenius sp.2
1
0
1
Ateuchus prox. murrayi
1
0
1
Ateuchus pygidialis
155
68
223
Ateuchus sp.1
13
1
14
Ateuchus sp.3
71
47
118
Batesiana sp.nov.1
1
0
1
Blackburneus sp.1
24
2
26
Canthidium prox. deyrollei
486
195
681
Canthidium sp.2
1343
995
2338
Canthidium sp.3
3
0
3
Canthon (Canthon) eaquinoctialis
73
18
91
Canthon (Canthon) sp.1 [GRUPO virens]
7
40
47
Canthon (Glaphyrocanthon) prox. subhyalinus
12
62
74
Canthon fulgidus
23
120
143
Canthonella sp.1
1
0
1
Deltochilum (Deltohyboma) sp.1
9
8
17
30
Espécies
Chuva
Seca
Total
Dichotomius (Dichotomius) imitator
2
1
3
Dichotomius (Dichotomius) robustus
3
6
9
Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO globulus]
0
12
12
Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO lucasi]
1881
1444
3325
Dichotomius melzeri
24
0
24
Eurysternus caribaeus
67
17
84
Eurysternus hirtellus
52
39
91
Ateuchini sp.1
0
1
1
Ontherus carinifrons
559
434
993
Onthophagus sp.1
11
15
26
Onthophagus sp.2
0
1
1
Pseudocanthon xanthurus
0
1
1
Scybalocanthon sexpilotus
1
0
1
Scybalocanthon sp.1
21
3
24
Sylvicanthon sp.1
632
224
856
Trichillum sp.1
0
1
1
Trichillum sp.2
3
0
3
Uroxys sp.1
1261
958
2219
Uroxys sp.2
4
0
4
6745
4713
11458
<1%
1,53
3,10
3,11
7,47
8,67
19,40
26,37
29,44
Dichotomius
Canthidium
Uroxys
Ontherus
Sylvicanthon
Ateuchus
Canthon
Eurysternus
Onthophagus
Blackburneus
Scybalocanthon
Deltochilum
Trichillum
Anomiopus
Ataenius
Batesiana
Canthonella
Pseudocanthon
Ateuchini sp.1
Figura 4.
Distribuição percentual da abundância dos gêneros de Scarabaeidae coprófagos
coletados com pitfall com isca de fezes na região de Alter do Chão, Pará.
31
Dichotomius
(
Lud.
)
sp.1
Canthidium
sp.1
Uroxys
sp.1
Ontherus carinifrons
Sylvicanthon sp.1
Ateuchus sp.1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Frequência (Log)
Abundância (Log)
Figura 5.
Relação entre abundância e freqüências totais das espécies de Scarabaeidae
coprófagos, coletados em pitfall com isca, em dois períodos sazonais na região de Alter do
Chão, Pará.
No período mais seco (julho), foram coletados 4.713 indivíduos distribuídos
em 26 espécies ou morfoespécies, sendo capturados em média, 14,7 (SD=1,43) indivíduos
por armadilha (N=320). No período mais úmido (dezembro e janeiro), foram coletados
6.745 indivíduos distribuídos em 31 espécies ou morfoespécies, com média de 21,1
(SD=3,08) indivíduos por armadilha (N=320). Para número de captura, a ilha de floresta de
número 10 (IF10) foi um ponto discrepante no período chuvoso (94 indivíduos por
armadilha), quando retirado da análise, a média de captura por armadilhas cai para 18,7
(SD=2,03). Nas ilhas de floresta foram registrados 8.061 indivíduos, distribuídos em 30
espécies ou morfoespécies, sendo capturados, em média, 16,8 (SD=2,04) indivíduos por
armadilha (N=480), retirando IF10 tem-se uma média de 14,8 (SD=1,22). Nas áreas de
32
floresta contínua foram coletados 3.397 indivíduos distribuídos em 25 espécies, com média
de 18,2 (SD=3,20) indivíduos por armadilha (N=160). Como IF10 foi um ponto discrepante
(teve 94 indivíduos por armadilha enquanto a média por local foi de 16,8 (SD=2,04)), os
testes foram realizados com a inclusão e exclusão desta amostra. Não houve efeito
significativo de sazonalidade ou ambiente (floresta contínua x ilhas) com a presença do
ponto discrepante (ANOVA: F
32,2
=0,871; p=0,354). Entretanto, na ausência deste, a
abundância de indivíduos foi significativamente maior nas amostras de floresta contínua
que nas ilhas, em ambas as estações (F
32,2
=4,795; p=0,033) (Tabela 5), enquanto
confirmou-se que não houve diferença significativa de abundância entre as estações
(F
32,2
=0,552; p=0,460).
Tabela 5.
Resultado da ANOVA na ausencia do ponto discrepante (IF10) para o numero
medio de individuos capaturados por pitfall com isca de fezes nas diferentes estacoes
sazonais (Seca e Chuva) e tipo de area de coleta (Ilha de floresta e Floresta continua) (R=
0,347; R
2
=0,120).
Soma dos
quadrados
Graus de
liberdade
Quadrados
médios
F
P
Estação
99,867
1
99,867
1,094
0,300
Tipo de área
437,916
1
437,916
4,795
0,033
EST*TIPO
50,410
1
50,410
0,552
0,460
Erro
5388,026
59
91,322
As curvas de rarefação de espécies construídas para cada período sazonal e
total de coleta não alcançaram assíntota, indicando que as amostras não foram suficientes
para o levantamento completo da riqueza de espécies de Scarabaeidae coprófagos,
coletados com pitfall com isca de fezes humanas para a área de estudo (Figura 6). No
entanto, a inclinação das duas curvas sazonais é similar, e seguem um padrão semelhante ao
do levantamento total, indicando que as curvas são comparáveis e que a riqueza de espécies
da seca é menor que a da chuva, quando observadas em um esforço comparável (Figura 6).
33
O número de espécies estimado pelos estimadores variou tanto nos períodos sazonais (Seca
e Chuva) quanto no total. O estimador de riqueza que mais se aproximou do observado foi
MMMeans (Tabela 6).
Tabela 6.
Valores estimados por diferentes estimadores de riqueaza para o número
total de espécies de Scarabaeidae coprófagos coletados com pitfall com isca de fezes
em ilhas de floresta e floresta continua em dois períodos sazonais (Seca e Chuva), na
região de Alter do Chao - PA.
Floresta Continua
Ilha de Floresta
Chuva
Seca
TOTAL
Amostras
8
24
32
32
32
Valor Observado
25
30
31
26
36
ACE
29,62
45,22
38,53
37,54
60,9
ICE
27,22
48,5
39,34
31,08
49,55
Chao 1
31
66
49
44
81
Chao 2
26,6
50,17
37,4
35
51,13
Jack 1
28,5
40,54
38,75
31,81
46,66
Jack 2
28,29
47,99
41,71
35,62
53,34
MMRuns
28,45
30,56
31,45
26,76
35,96
MMMeans
27,55
29,98
30,81
25,81
35,69
T
C
S
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
Número Acumulado de Indivíduos
Número Acumulado de espécies
Figura 6.
Curva de rarefação de espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall
com isca para as coletas sazonais na região de Alter do Chão, Pará (C=Chuva, S=Seca e
T=Total).
34
O gênero Canthon apresentou três espécies que foram mais abundantes
durante o período seco - Canthon (Glaphyrocanthon) prox. subhyalinus, Canthon
(Canthon) sp.1 [GRUPO virens] e Canthon fulgidus -, e Dichotomius (Dichotomius)
robustus, apesar de pouco abundante, também foi mais presente na seca, diferentemente da
maioria das espécies, que foi mais presente na chuva (Tabela 4). Algumas espécies ou
morfoespécies foram encontradas em apenas um dos períodos de coleta, sendo quatro
morfoespécies e uma espécie presentes apenas no período de seca, e oito morfoespécies e
duas espécies encontradas somente no período chuvoso (Tabela 7). A similaridade quanto a
espécies e morfoespécies para os períodos sazonais foi de 80,29% (N=22), ou seja, a maior
parte das espécies ocorreu em ambos os períodos.
Tabela 7.
Lista das espécies e morfoespécies encontradas exclusivamente em cada
período sazonal. (N=Número de indivíduos).
Seca
N
Chuva
N
Ateuchini sp.1
1
Anomiopus sp.1
1
Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO globulus]
12
Ataenius sp.2
1
Onthophagus sp.2
1
Ateuchus prox. murrayi
1
Trichillum sp.1
1
Batesiana sp.nov.1
1
Pseudocanthon xanthurus
1
Canthonella sp.1
1
Canthidium sp.3
3
Trichillum sp.2
3
Uroxys sp.2
4
Dichotomius melzeri
24
Scybalocanthon sexpilotus
1
Quanto à forma de utilização dos excrementos, baseado na literatura, pode-
se afirmar que foram encontrados representantes das tribos Ateuchini (N=5.644), que são
em sua maioria paracoprídeos (escavadores), mas também ocorreram alguns endocoprídeos
35
(residentes) como Deltochilum (N=4). Outras tribos representativas encontradas foram
Canthonini (N=1.280), cujos indivíduos são telecoprídeos (roladores); Eurysternini
(N=179) que são endocoprídeos; Coprini (N=4.451) e Onthophagini (N=29), representando
também os paracoprídeos.
DISCUSSÃO
No presente estudo foram coletados 11.458 indivíduos identificados em 18
gêneros. O número encontrado de gêneros não difere muito da quantidade de gêneros
encontrados por Klein (1989) e Quintero e Roslin (2005), que foram 16 e 17, registrados a
partir de 3.780 e 14.657 indivíduos, respectivamente, em estudos com Scarabaeidae
copronecrófagos, coletados com iscas de fezes e carcaças, nas áreas do Projeto Dinâmica
Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF), na Amazônia Central. Entretanto, o número
de espécies e morfoespécies de Scarabaeidae coprófagos encontrados neste estudo (N=36) é
menor do que o registrado nas áreas do PDBFF, onde foram encontradas 54 espécies por
Klein (1989), 61 por Quintero e Roslin (2005) e Andresen (2003) encontrou 54 espécies,
dos 14.608 indivíduos coletados.
Em estudos com Scarabaeidae coprófagos, em Manaus (Reserva Adolfo
Ducke), Vulinec (2002), usando como isca fezes humanas, encontrou 49 espécies, dos
1.476 indivíduos coletados e, em Cacaulândia (área particular), em Roraima, 78 espécies de
11.868 indivíduos. Na Amazônia Oriental, no Estado do Pará, Vulinec (2002), no mesmo
trabalho, encontrou 39 espécies de 1.161 indivíduos em Caxiuanã (Estação Científica
Ferreira Penna), enquanto Scheffler (2005), na região do município de Pau d’Arco, outra
36
região do Estado, usando também como isca fezes humanas, encontrou 60 espécies
identificadas a partir de 6.213 escarabeídeos coprófagos.
As diferenças no número de espécies encontradas podem estar relacionadas
ao tipo de isca utilizada, uma vez que o uso de iscas de carcaças permite a captura de
indivíduos de espécies copronecrófagas, que normalmente são mais atraídas por carcaças
do que fezes, entretanto Vulinec (2002) e Scheffler (2005), utilizando apenas fezes
humanas, encontraram maior número de espécies do que no presente estudo. Além disso, os
estudos anteriores analisaram diferentes formações ambientais que incluíam ambientes
abertos como savanas e pastagens, diferente do presente estudo, onde foram analisadas
apenas floresta contínua e ilhas de floresta. Mas em relação ao número total de indivíduos
coletados, o esforço total é comparável entre estes estudos supracitados, sendo que no
presente, o número de Scarabaeidae coletados é na maioria das vezes maior – o que pode
indicar que a área do estudo tem menor número de espécies que as outras localidades
estudadas.
A distribuição encontrada entre o número de indivíduos e as espécies reflete
um padrão já observado anteriormente para Scarabaeidae (Howden e Nealis 1975,
Milhomem et al. 2003), na qual a maioria das espécies apresenta baixa abundância e
freqüência, e as espécies que apresentam grandes abundâncias são freqüentes em
praticamente todas as amostras. As espécies e morfoespécies que foram mais abundantes
(Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO lucasi], Canthidium sp.2, Uroxys sp.1,
Ontherus carinifrons), representam grupos mais eficientes de dispersores de fezes (Howden
e Nealis 1975). A ocorrência do gênero Eurysternus é associada na América do Sul à
presença de grandes mamíferos (Cambefort 1991), e sua baixa abundância neste estudo
37
reflete as condições observadas para a área, onde é relatada a existência de veados
(Mazama gouazoubira) como único mamífero de grande porte. Outros mamíferos de médio
e pequeno porte encontrados na área são guariba (Alouatta belzebu), macaco-prego (Cebus
apella) (somente na floresta contínua), zogue-zogue (Calicebus moloch), sagüi (Calitrix
argentata), coati (Nassua nassua), furões (Galictis vitatta), preguiças (Bradypus veriegatus
e Choloepus didactylus), iraras (Eira barbara), tatus (Dasypus novemcinctus), tamanduá-í
(Cyclopes didactylus), tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla), diversos roedores,
marsupiais e 71 espécies de quirópteras (Albernaz et al. 1999, Bernard e Fenton 2002). Os
escarabeídeos coprófagos da morfoespécie Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO
lucasi], Canthidium sp.2, Uroxys sp.1, Ateuchus sp.3 e Silvicanthon sp.1, cujas abundâncias
foram maiores do que as esperadas por suas freqüências, podem estar associados a alguns
destes mamíferos. No entanto, esta associação ainda precisa ser investigada.
A falta de padronização dos métodos de coleta, do tipo de isca utilizada e
número de armadilhas nos trabalhos realizados com Scarabaeidae dificultam uma
comparação direta com outros estudos da abundância e riqueza de espécies encontradas. O
espaçamento utilizado entre as armadilhas neste estudo é o recomendado, de acordo com
um estudo recente, onde foi constatado que a padronização da distância de 50 m minimiza a
interferência das armadilhas (Larsen e Forsyth 2005), diferentemente das distâncias
utilizadas em outros estudos - 17 m (Klein 1989, Quintero e Roslin 2005), 20 m (Vulinec
2002, Schiffler 2003), 30 m (Andresen 2003, Scheffler 2005) e 100 m (Koller et al. 1997) -
tanto no Cerrado, Amazônia como em região de transição. O período de permanência das
armadilhas nas áreas de coleta foi menor do que o utilizado em outros trabalhos, nos quais
em média permaneceram quatro dias, quando as curvas de acúmulo de espécies se
38
estabilizaram (Spector e Forsyth 1998). No entanto, a média de armadilhas por dia foi
similar, por exemplo, àquela de Scheffler (2005). Embora as curvas de rarefação tenham
mostrado que o número de coletas ainda não foi suficiente para o levantamento exaustivo
da riqueza de espécies de Scarabaeidae coprófagos com o método utilizado, as estimativas
de riqueza obtidas por alguns dos estimadores foi próxima ao número de espécies
encontrado, indicando que o esforço de coleta está próximo ao número de espécies
esperado para a região (Colwell e Coddington 1994), assim como para as duas estações
amostradas.
A falta de revisões taxonômicas dificultou a identificação dos indivíduos ao
nível de espécie, fazendo com que 69% das espécies fossem identificadas apenas como
morfoespécies. Contudo, isso não compromete as análises, pois segundo Oliver e Beattie
(1996), as morfoespécies resultam em estimativas de riqueza e de substituição ao longo da
paisagem (turnover) tão consistentes como as geradas por espécies identificadas por
especialistas. Entretanto, as comparações entre as biotas ficam um pouco prejudicadas
quando as identificações não atingem o nível de espécies.
No presente estudo, pudemos observar que há ocorrências de espécies
pertencentes aos biomas do Cerrado e da Amazônia e caso este estudo tivesse sido feito em
apenas um dos períodos sazonais, como o da seca, algumas espécies poderiam ser
negligenciadas, como as ocorrentes apenas no período chuvoso. Além disso, Andresen
(2005), estudando escarabeídeos em florestas secas no México observou que a maioria das
espécies encontradas durante os períodos úmidos estava ausente na seca, mostrando a
importância de uma coleta em ambos os períodos sazonais. Entretanto, este efeito pode
39
ainda ser aleatório, uma vez que no presente estudo não foi realizada uma repetição de
coleta nos períodos sazonais.
Assim como a falta de revisão taxonômica para os gêneros de Scarabaeidae e
a falta de padronização dos protocolos de coleta, a influência da sazonalidade é um fator
que pode também dificultar as comparações para a caracterização da fauna da região de
Alter do Chão, uma vez que a maioria das coletas em outros estudos ocorreu durante a seca
e algumas espécies que seriam mais presentes durante o período chuvoso podem não ter
sido registradas. Dessa forma, todos estes fatores fazem com que não seja possível ter uma
noção completa da parcela da biota deste ecótono savana-floresta que é oriunda de cada
bioma (Amazônia e Cerrado). A alta proporção de espécies deste estudo que não havia sido
registrada em nenhum dos estudos anteriores evidenciou também a falta de trabalhos com
Scarabaeidae em todos os biomas, e em diferentes períodos sazonais. Ainda assim, a fauna
encontrada no presente estudo apresentou elementos dos dois biomas, mas aparentemente
com uma menor riqueza de espécies que a das outras áreas anteriormente estudadas.
40
7. CAPÍTULO 2: Composição de Scarabaeidae (Coleoptera) coprófagos de floresta
contínua e ilhas de floresta da região de Alter do Chão, Pará: sua relação com o tamanho da
área, índice de forma, isolamento, vegetação e distâncias de estradas.
INTRODUÇÃO
Apesar de ser um bioma suficientemente grande para influenciar o clima
regional e global e de possuir mais espécies vegetais e animais do que qualquer outra
floresta do mundo (Nepstad 2001), as taxas de desmatamento na Amazônia têm aumentado
constantemente, o que acaba por resultar na formação de remanescentes florestais de
diferentes tamanhos e diferentes graus de isolamento entre si (Laurance et al. 2000, 2004).
A construção de estradas é uma causa freqüente da fragmentação, pois a
abertura da floresta altera as características do ambiente de várias formas, como umidade
do solo, temperatura, capacidade de retenção de água, luminosidade, quantidade de poeira,
sedimentação, superfície de escoamento, capacidade de fuga dos animais (Trombulak e
Frissell 2000) e estes efeitos são similares aos observados na borda de fragmentos florestais
(Camargo e Kapos 1995). Fragmentos florestais são definidos como blocos isolados de
floresta de origem antrópica, circundados por áreas de cobertura não florestal (Dale e
Pearson 1997, Gascon e Lovejoy 1998, DeSouza et al. 2001, Gascon et al. 2003).
A maioria dos estudos sobre os efeitos da fragmentação ambiental tem sido
realizada em áreas fragmentadas há menos de 100 anos (Watson 2003). Alguns dos estudos
mais conhecidos sobre os efeitos da fragmentação foram obtidos em fragmentos criados
experimentalmente, cujo horizonte de tempo é de cerca de 20-30 anos. Assim, pouco se
41
conhece sobre os efeitos em longo prazo da fragmentação (McGarigal e Cushman 2002),
especialmente nos trópicos, onde estudos de biologia são escassos. Watson (2002), deixa
evidente a dificuldade de se estabelecer uma clara distinção entre a origem da fragmentação
em áreas há muito tempo existentes; como é o caso de Alter do Chão, onde não se tem
certeza se as ilhas de floresta encontradas na matriz de savana são fragmentos (de origem
antrópica) ou se são classificadas como ilhas de floresta (fragmentos de origem natural).
Na Amazônia Central, Klein (1989), estudando Scarabaeinae (Coleoptera:
Scarabaeidae) em quatro áreas – floresta contínua, fragmentos de 1 e de 10 ha, e em área
desmatada –, encontrou uma maior riqueza de espécies em floresta contínua. Entretanto,
nas mesmas áreas do estudo de Klein (1989), Didham et al. (1998), analisando comunidade
de Coleoptera e Quintero e Roslin (2005), repetindo os experimentos de Klein 14 anos
depois, não constataram essa influência do tamanho da área sobre a riqueza de espécies.
Barbosa e Marquet (2002), estudando três fragmentos de 0,3, 2 e 14,2 ha no Chile,
encontraram uma relação positiva entre a riqueza de espécies e a área do fragmento. Em
floresta semidecídua, em Minas Gerais, Schiffler (2003), estudando Scarabaeidae em 12
fragmentos (entre 1,1 e 65,5 ha), também não constatou uma relação entre riqueza e o
tamanho de área.
Klein 1989, Barbosa e Marquet 2002 observaram uma diminuição no
número de indivíduos com a redução do tamanho do fragmento, um outro estudo registrou
maior abundância de coleópteros em fragmentos de tamanho intermediário (10 ha),
enquanto áreas de floresta contínua e fragmentos de 1 ha apresentaram mesma abundância
(Andresen 2003). Outros estudos não verificaram a existência da relação entre tamanho da
área e abundância de indivíduos (Didham et al. 1998, Quintero e Roslin 2005).
42
Lassau et al. (2005), analisando a complexidade estrutural do fragmento
florestal (vegetação, solo e rochas) e seu papel sobre a diversidade da comunidade de
Coleoptera, observaram que a riqueza de espécies e a abundância foram maiores em hábitat
mais complexos, e notaram ainda que a riqueza estava relacionada positivamente com a
serrapilheira, aumento na quantidade de arbustos e umidade do solo, resultado similar ao
obtido por Didham et al. (1998). A riqueza e composição de Scarabaeidae também vêm
sendo relacionadas a diversos aspectos como características ambientais e biológicas dos
fragmentos florestais (Halffter et al. 1992), por exemplo, o aumento da quantidade de
árvores com diâmetro a altura do peito (DAP) menores que 5 cm foi relacionada
negativamente à riqueza de Scarabaeidae, enquanto a presença de árvores mais altas foi
relacionada a um maior número de espécies (Schiffler 2003). Sugere-se que a presença de
árvores de dossel exerça influência positiva na abundância de coleópteros de espécies
coletadas com pitfall como a família Scarabaeidae (Lassau et al. 2005).
MÉTODOS
Área de estudo
(Ver página 19)
Estrutura da vegetação
Foram feitos quatro transectos de 250 m de comprimento por 2 m de largura,
em cada ponto de coleta, onde foram registrados o DAP de todas as árvores com diâmetro
igual ou superior a 5 cm. Estes dados, fornecidos por William Magnusson, foram utilizados
para calcular o diâmetro médio e o número de indivíduos para cada local de coleta.
43
Análise de dados
Para avaliar se o esforço por local poderia ser comparável entre as amostras,
uma curva de rarefação foi construída para cada uma das áreas de coleta. Levando-se em
conta que o número total de amostras em ilhas de floresta foi maior do que de floresta
contínua, considerou-se importante também avaliar a robustez da amostragem em cada um
destes ambientes. Para isso, foram construídas curvas de rarefação agrupando as
informações em ilhas de floresta e floresta contínua, sendo estas comparadas com o total
das amostras. As curvas foram geradas com base na matriz de dados inseridas no programa
BioDiversityPro (McAleece 1997). A similaridade entre as ilhas de floresta e floresta
contínua foi determinada no programa Primer (Primer-E 2001), que utiliza o índice de
distância de Bray-Curtis. O número de espécies encontrado nas ilhas de floresta, floresta
contínua e total foi também comparado com os estimadores de riqueza (ACE, ICE, Chao 1,
Chao 2, Jack 1, Jack 2, MMRuns e MMMeans: ver premissas dos estimadores no Anexo II)
gerados pelo EstimateS 7.5 (Colwell 2005).
Para verificar o padrão das comunidades encontradas nos diferentes locais,
foi realizada uma ordenação da matriz com as espécies e morfoespécies por local de
amostragem. O método de ordenação utilizado foi HNMDS (Semi-strong Hibrid
Multidimensional Scaling), disponível no programa PATN (Belbin 1992). A distância de
Bray-Curtis foi usada como medida de associação, e foi aplicada sobre os dados não
transformados. Para as análises, os dados das amostras das estações seca e chuvosa foram
agrupados para obter maior representatividade nas amostras, uma vez que o esforço por
local foi em geral menor que o empreendido para estudos com Scarabaeidae, especialmente
44
se separasse as amostras por estação (veja a discussão do capítulo anterior). Para testar a
ocorrência de um padrão hierárquico entre as comunidades amostradas foi utilizado o
Nestedness Temperature Calculator Program (Atmar e Patterson 1995).
Para avaliar os fatores que estavam influenciando a comunidade de
Scarabaeidae, foi feita uma análise de correlação canônica entre os eixos obtidos pela
ordenação e a menor distância das ilhas de floresta para a floresta contínua, o tamanho das
ilhas de floresta e sua forma, definida pelo índice perímetro/área. A significância foi
investigada pelo teste de hipótese sobre as correlações que indicaram se os eixos estavam
ou não relacionados a algumas das variáveis selecionadas. Estas análises foram feitas com o
programa Systat 10 (SPSS 2000). Para avaliar se existiu algum efeito antrópico das estradas
sobre a estrutura da vegetação, ainda foi feita uma correlação simples (Pearson) entre o
número de árvores, diâmetro médio (DAP igual ou superior a 5 cm) e distância de estradas.
O efeito da distância de estradas sobre a comunidade de escarabeídeos foi testada também
por correlação canônica, tendo sido a significância corrigida pelo método de Bonferroni,
uma vez que os mesmos dados foram usados para ambos os testes.
Para a obtenção da área e perímetro das ilhas de floresta foi utilizada a
extensão “X -Tools” (DeLaune 2000), associada ao programa ArcView (ESRI 1996), sobre
o mapa da área digitalizado e disponibilizado por Albernaz (2001). Com a utilização do
programa ArcView, foram obtidas as distâncias entre as ilhas de floresta e destas entre as
estradas vicinais e floresta contínua, usando-se a extensão “Nea rest Features v3.6d”
(Jenness 2002).
45
RESULTADOS
A maioria das curvas de rarefação feitas para as amostras individuais não
alcançou a assíntota, e as inclinações das curvas foram muito díspares entre si, indicando
que a comparação da riqueza de espécies entre as áreas não seria adequada (Figura 7).
Foram coletadas no total mais espécies nas ilhas de floresta (30) que na floresta contínua
(25), entretanto para um esforço comparável entre ilhas de floresta e floresta contínua pode-
se observar uma maior riqueza em floresta contínua (Figura 8). As rarefações agrupando as
amostras por ambientes (ilha de floresta e floresta contínua) e total, também não
alcançaram a assíntota, mas ultrapassaram o ponto de inflexão e tiveram inclinações
semelhantes, o que foi considerado indícios de que o esforço empreendido para estes
ambientes pudesse ser comparável. Entretanto, as curvas indicaram que as amostras ainda
não foram suficientes para o levantamento exaustivo da riqueza de espécies de
Scarabaeidae que podem ser coletadas com pitfall com iscas de fezes humanas, para os dois
ambientes amostrados (Figura 8). O número de espécies estimado pelos estimadores foi
bem variado tanto para as áreas de coleta (ilhas de floresta e floresta contínua) quanto para
o total coletado (Tabela 6). Os estimadores de riqueza que mais se aproximaram do
observado foram MMMeans para as ilhas de floresta (29,98) e total (35,75); e Chao 2
(26,6) para floresta contínua.
A floresta contínua teve um maior número de indivíduos coletados por
armadilha, indicando uma maior abundância de Scarabaeidae naquele ambiente (Capítulo
1). A similaridade de espécies entre os dois ambientes foi de 69,09%. Das 36 espécies ou
morfoespécies coletadas, pôde-se observar que algumas foram exclusivas das ilhas de
floresta (11; 30,56%) e outras apareceram somente em floresta contínua (6; 16,67%), mas a
46
maioria foi presente tanto em ilhas de floresta como na floresta contínua (19; 52,78%),
sendo as morfoespécies Canthidium sp.2, Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO
lucasi], Uroxys sp.1 e a espécie Ontherus carinifrons as mais freqüentes, tendo ocorrido em
todos os locais de coleta e em todas as amostras (Tabela 8).
Tabela 8.
Composição e abundância de Scarabaeidae coprófagos coletados na região
de Alter do Chão, Pará, Brasil. FC=Floresta Contínua; IF=Ilha de Floresta; B= FC e IF.
Espécies
Local
IF
FC
Total
Anomiopus sp.1
IF
1
0
1
Ataenius sp.2
FC
0
1
1
Ateuchus prox. murrayi
IF
1
0
1
Ateuchus pygidialis
B
159
64
223
Ateuchus sp.1
FC
0
14
14
Ateuchus sp.3
FC
0
118
118
Batesiana sp.nov.1
IF
1
0
1
Blackburneus sp.1
B
1
25
26
Canthidium prox. deyrollei
B
515
166
681
Canthidium sp.2
B
1891
447
2338
Canthidium sp.3
IF
3
0
3
Canthon (Canthon) eaquinoctialis
B
14
77
91
Canthon (Canthon) sp.1 [GRUPO virens]
IF
47
0
47
Canthon (Glaphyrocanthon) prox. subhyalinus
B
52
22
74
Canthon fulgidus
B
23
120
143
Canthonella sp.1
FC
0
1
1
Deltochilum (Deltohyboma) sp.1
B
11
6
17
Dichotomius (Dichotomius) imitator
FC
0
3
3
Dichotomius (Dichotomius) robustus
B
8
1
9
Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO globulus]
B
8
4
12
Dichotomius (Luederwaldtinia) sp.1 [GRUPO lucasi]
B
2501
824
3325
Dichotomius melzeri
B
16
8
24
Eurysternus caribaeus
B
66
18
84
Eurysternus hirtellus
B
12
79
91
Ateuchini sp.1
IF
1
0
1
Ontherus carinifrons
B
810
183
993
Onthophagus sp.1
B
5
21
26
Onthophagus sp.2
FC
0
1
1
Pseudocanthon xanthurus
IF
1
0
1
Scybalocanthon sexpilotus
IF
1
0
1
Scybalocanthon sp.1
B
1
23
24
Sylvicanthon sp.1
B
796
60
856
Trichillum sp.1
IF
1
0
1
Trichillum sp.2
IF
3
0
3
47
Espécies
Local
IF
FC
Total
Uroxys sp.1
B
1098
1121
2219
Uroxys sp.2
IF
4
0
4
Total
8051
3407
11458
0
5
10
15
20
0
200
400
600
800
1000
Número Acumulado de Indivíduos
Número Acumulado de Espécies
IF4
IF6
IF8
IF9
IF10
IF12
IF13
IF17.1
IF17.2
IF18
IF20.1
IF20.2
IF21
IF22
IF23
IF26
IF29
IF32
IF33
IF40
IF41
IF42
IF59
IF61
FC64
FC65
FC66
FC67
FC68
FC69
FC70
FC71
Figura 7.
Curvas de rarefação de espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall
com isca para os 32 pontos de coleta da região de Alter do Chão, Pará (IF=Ilhas de
Floresta; FC=Floresta Contínua).
48
IF
FC
T
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
Número Acumulado de Indivíduos
Número Acumulado de Espécies
Figura 8.
Curva de rarefação espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall
com isca para as áreas de estudo (IF=Ilha de Floresta, FC=Floresta Contínua e T=Total).
A ordenação por HNMDS (stress=0,248) para abundância de espécies não
mostrou um padrão muito evidente, mas houve uma tendência de agrupamento das florestas
contínuas, com exceção da floresta 65 (FC65) (Figura 9). Como a amostragem foi realizada
em 32 locais, apenas três variáveis foram utilizadas para o teste, de acordo com o
recomendado pelo tamanho de amostra. Foram escolhidas as variáveis mais usuais em
estudos de fragmentação: o tamanho, isolamento (distância para a floresta contínua) e a
forma das ilhas de floresta. Não foi encontrada uma relação significativa entre a ordenação
e as variáveis testadas: isolamento (Pillai-Trace=0,102); tamanho (Pillai-Trace=0,350); ou
forma das ilhas de floresta (Pillai-Trace=0,674). No entanto, a relação entre o eixo 1 e o
isolamento foi significativa (eixo 1, F= 5,363, p= 0,031; eixo 2, F= 0,008, p=0,928).
Como não houve efeito conjunto das variáveis consideradas mais
importantes neste contexto de estudo de fragmentação, optou-se por testar também o efeito
que outras alterações antrópicas poderiam estar causando, direta ou indiretamente, na
49
comunidade de Scarabaeidae. Para isso, primeiro foi averiguado se o número de árvores, o
diâmetro médio (DAP igual ou superior a 5 cm) e a distância de estradas estavam
relacionados entre si. Observou-se uma correlação positiva entre o número de árvores e a
distância de estradas (r=0,658). Devido a este resultado, para não incorrer em uma
sobreposição de variáveis com mesmo efeito, optou-se então, por testar apenas a relação
entre o número de árvores e o eixo 1. Foi constatado que o eixo 1 está significativamente
relacionado ao número de árvores (eixo 1: F=12,627, p=0,001, eixo 2: F=0,011, p=0,916;
Pillai-Trace=0,006), mesmo corrigido por Bonferroni (p=0,012), e provavelmente, também
correlacionado com a distância das estradas.
As espécies foram ordenadas por médias ponderadas ao longo do eixo 1, de
acordo com sua abundância nas 32 áreas amostradas (Figura 10). Observando o gráfico,
pode-se notar que grande parte das espécies situou-se entre os valores de –0,5 e 0,5, no eixo
1, área relacionada às amostras de floresta contínua para este eixo (Figuras 10 e 11).
Amostras com menores valores no eixo 1 corresponderam principalmente às ilhas de
floresta e tiveram apenas uma fração do total de espécies, indicando que as espécies
encontradas em fragmentos tendem a ser um subconjunto do total de espécies, seguindo um
padrão hierárquico. Sendo que individualmente, cada parcela na floresta contínua
apresentou mais espécies do que cada ilha de floresta Testando este padrão hierárquico, a
temperatura obtida de 14,87º para a matriz, revelou ser significativamente hierárquica [P
(T< 14,87°)<0,001].
50
-2
-1
0
1
2
MDS1
-2
-1
0
1
2
MDS2
IF10
IF17.1
IF18
IF23
IF20.2
IF29
IF22
IF12
IF6
IF9
IF17.2
IF59
IF4
IF20.1
IF33
FC65
FC70
FC69
FC64
FC66
FC67
IF26
IF32
IF8
IF41
IF40
FC68
FC71
IF61
IF42
IF21
IF13
Figura 9.
HNMDS (Semi-strong Hibrid Multidimensional Scaling) stress=0,248,
evidenciando a diferença na composição de espécies de Scarabaeidae coprófagos, coletados
em pitfall com isca em Ilhas de Floresta (IF) e Floresta Contínua (FC) na região de Alter do
Chão, Pará.
51
0.0
2.5
5.00.0
0.6
1.2
0
200
400
0.0
1.2
2.40.0
0.6
1.2
0
15
30
0.0
1.8
3.6
0
150
300
0
12
24
0.0
0.6
1.2
0
12
24
0.0
0.6
1.2
0
50
100
0
50
100
0.0
1.2
2.40.0
2.5
5.0
0
5
10
0
3
60
200
400
0
15
30
0.0
0.6
1.2
0
40
80
0
50
100
0.0
0.6
1.20.0
0.6
1.2
0
10
20
0
150
300
0.0
1.2
2.4
0
6
12
0
10
20
0
4
80
15
30
0.0
0.6
1.20.0
0.6
1.20.0
0.6
1.2
0
60
120
Uroxys
sp.2
Ateuchus
pro x.
m u rrayi
Sylvicanthon
sp.1
Canthidium
sp.3
Scybalocanthon sexpilotus
Eurysternus caribaeus
D.
(
D .
)
ro b u s tu s
Canthidium
sp.2
C.
(
G .
)
pro x.
su b h ya linus
Batesiana
sp.no v.
Ateuchus pygidialis
Anomiopus
sp.1
Ontherus carinifrons
Canthidium
pro x.
d e yro llei
Trichillum
sp.2
D. melzeri
D.
(
L .
)
sp.1 [G.
g lo bulus
]
Deltochilum
(
D e ltoh.
)
sp.1
D.
(
L .
)
sp.1 [G.
lu c a s i
]
C.
(
C .
)
sp.1 [G.
v ir e n s
]
Trichillum
sp.1
C.
(
C .
)
e a q u in o c tia l is
C. fulgidus
Pseudocanthon xanthurus
Ateuchus
sp.1
Scybalocanthon
sp.1
Uroxys
sp.1
D.
(
D .
)
im itato r
Onthophagus
sp.1
Blackburneus
sp.1
Ateuchini
sp.1
Eurysternus hirtellus
Ataenius
sp.2
Canthonella
sp.1
Onthophagus
sp.2
Ateuchus
sp.3
Número de Indivíduos
Ilha de Floresta
Floresta Contínua
eixo 1 HNMDS
Figura 10.
Ordenação gráfica pela media das espécies e morfoespécies com o eixo 1, para
os Scarabaeidae coprófagos, coletados em pitfall com isca, na região de Alter do Chão,
Pará
52
DISCUSSÃO
Muitos dos estudos de fragmentação são direcionados a testar os efeitos da
alteração na riqueza de espécies, de acordo com o tamanho de área, sendo esperado que
áreas menores e mais isoladas tenham menor número de espécies. No entanto, para
nenhuma das amostras deste estudo o esforço pode ser considerado exaustivo: as curvas de
rarefação não atingiram a assíntota, houve grande número de singletons, os estimadores
forneceram estimativas bem acima do número de espécies encontrado. Desta forma, optou-
se por não testar diferenças nos padrões de riqueza entre as áreas, mas trabalhar
principalmente com padrões de comunidades, que podem revelar diferenças mais sutis, que
vão além da lista de espécies (Faith e Walker 1996).
Surpreendentemente, o número total de espécies encontradas em ilhas de
floresta foi maior do que o encontrado para floresta contínua. Este resultado foi verificado
tanto pela simples riqueza, como pelos diferentes métodos de estimativa do número total de
espécies. Os estimadores apontaram, inclusive, estimativas semelhantes ao número de
espécies obtido, o que, conforme a literatura pertinente, seria um indicativo de suficiência
de esforço. No entanto, foi empregado um esforço muito maior de coleta nas ilhas (24
amostras em ilhas: 8 amostras em floresta continua), confirmando que mesmo a rarefação,
que é considerado um método apropriado para comparar riqueza entre amostras de
diferentes tamanhos, pode ser sensível ao efeito da abundância (Gotelli e Colwell 2001).
Para reforçar o indício de que as estimativas de riqueza estão sendo
fortemente influenciadas pelo esforço quase três vezes maior empreendido nas ilhas de
floresta, as análises dos padrões das comunidades (HNMDS e Nestedness) revelaram um
53
resultado oposto, indicando um empobrecimento relativo das comunidades das ilhas em
relação àquelas de florestas contínuas. Embora no conjunto as ilhas tenham tido mais
espécies, o que pode ser um efeito da maior amostragem, cada floresta contínua
individualmente teve mais espécies que as áreas dos fragmentos, e um grande conjunto de
espécies parece estar ausente das ilhas. Devido à grande quantidade de singletons é difícil
avaliar as espécies mais sensíveis à fragmentação. Mas, entre as mais abundantes, pode-se
notar que Canthon (Canthon) eaquinoctialis e Canthon fulgidus tiveram a abundância
claramente menor nas ilhas de floresta, enquanto Eurysternus hirtellus parece estar
praticamente ausente nas ilhas.
Foi encontrada uma maior freqüência de algumas espécies por habitat (ilhas
de floresta e floresta contínua), onde Onthophagus sp.2, Dichotomius (Dichotomius)
imitator, Canthonella sp.1, Ateuchus sp.3, Ateuchus sp.1 e Ataenius sp.2 foram encontradas
apenas em floresta contínua. Também foi observado que grande parte das espécies mais
freqüentes em um único habitat apresentaram poucos ou um único indivíduo (Klein 1989,
Quintero e Roslin 2005 e Andresen 2003). Scheffler (2005), no Estado do Pará, estudou
diferentes fisionomias vegetais e Spector e Ayzama (2003), em estudo na Bolívia, em um
ecótono de transição savana-floresta, observaram, respectivamente, que 22 e 33% das
espécies encontradas eram mais freqüentes em algum tipo de habitat. Padrões semelhantes
ao encontrado no presente estudo foram registrados por Klein (1989), Quintero e Roslin
(2005) e Andresen (2003) para as áreas do PDBFF, enfatizando que Scarabaeidae tem
como característica ser um grupo que apresenta um grande número de espécies com baixa
abundância (Howden e Nealis 1975).
54
Além do relativo empobrecimento das comunidades nas ilhas, a média de
captura por armadilha foi maior na floresta contínua, mostrando uma maior abundância
para este ambiente (como visto no capítulo 1), um resultado que difere do de Andresen
(2003), que encontrou uma abundância similar entre fragmentos de 1 ha e a floresta
contínua, mas observou o dobro desta abundância em fragmentos de 10 ha e atribuiu esse
fato a uma possível elevação da taxa de disponibilidade de fezes por área em fragmentos de
10 ha e uma diminuição desta taxa em fragmentos de 1 ha. Os resultados apresentados neste
estudo também são discordantes do trabalho de Quintero e Roslin (2005), que encontrou
menor abundância em floresta contínua do que nos fragmentos de 1 e 10 ha.
Uma das grandes dificuldades em comparar os resultados deste estudo com
o de outros para a região é que neste estudo a área das ilhas foi tratada de maneira contínua,
enquanto nos estudos do PDBFF, por exemplo, a área possui apenas 3 níveis de tamanho
(1, 10 e 100 ha) dos fragmentos. Uma outra diferença é que a maioria dos demais estudos
baseou a análise sobre a riqueza, e neste, a análise foi baseada principalmente nos padrões
de composição de espécies. No entanto, mesmo com estas diferenças, não houve efeito
significativo do tamanho das ilhas de floresta sobre a comunidade de Scarabaeidae, um
resultado semelhante aos encontrados por Klein (1989) e Andresen (2003). Estes autores
encontraram uma diminuição de espécies apenas nos fragmentos de 1 ha, cuja área é menor
que a de qualquer das ilhas incluídas no presente estudo. O número de espécies encontrado
em fragmentos de 10 ha e na floresta contínua, contudo, foi semelhante (Klein 1989;
Andresen 2003). Quintero e Roslin (2005), na mesma área de estudo de Klein (1989) e
Andresen (2003), obteve resultado diferente destes, uma vez que encontrou um maior
número de espécies em fragmentos de 1 ha, mas a semelhança entre fragmentos de 10 ha e
55
floresta contínua permaneceu. Esses três estudos foram realizados na mesma área em
épocas diferentes. Não se pode afirmar quanto destas diferenças se devem à ação temporal,
que deve ser mais bem explorada em um estudo de monitoramento destas comunidades.
A forma da ilha de floresta também não influenciou na abundância e riqueza
de Scarabaeidae, como foi encontrado por Schiffler (2003). No entanto, o isolamento das
ilhas de floresta afetou negativamente a comunidade de Scarabaeidae indicando uma pobre
imigração ou recolonização destas áreas, mesmo as distâncias entre as áreas sendo
relativamente pequenas (máximo=493,31 m para outras ilhas de mata).
O número de árvores (DAP > 5 cm) mostrou-se positivamente influente
sobre a comunidade de Scarabaeidae, resultado semelhante ao obtido por Schiffler (2003),
que notou que a riqueza de espécies estimadas por rarefação está relacionada com a altura
das árvores e também negativamente com a densidade de árvores finas (DAP < 5 cm). A
ação antrópica na área de estudo se reflete na relação que existe entre a distância de
estradas e a estrutura da vegetação, onde se pode inferir uma influência indireta das
estradas sobre a comunidade de Scarabaeidae, uma vez que a facilidade de acesso às ilhas
de floresta pode estar influenciando negativamente no número de árvores de maior
diâmetro, que são substituídas por mais indivíduos de menor porte. Nenhum estudo avaliou
diretamente o efeito de estradas em comunidades de Scarabaeidae, no entanto um estudo
com Carabidae em florestas entre 1 e 2 km de largura, em bordas de estradas, constatou que
estas florestas suportariam uma população de carabídeos por no máximo 10 anos
(Vermeulen e Opdam 1995). Driscoll e Weir (2005) encontraram um aumento significativo
na abundância de cinco espécies de Coleoptera na margem das estradas e a redução de
diversas outras, enfatizando uma possível existência de espécies especialistas de bordas.
56
O desenho experimental do presente estudo não foi direcionado para a
avaliação direta do efeito de borda sobre a comunidade de Scarabaeidae, no entanto, se
houvesse um forte efeito de borda, era esperado encontrar uma relação com o tamanho da
área ou com a forma, uma vez que estes fatores afetam a proporção de borda.
Percebe-se então, de acordo com o presente estudo que o isolamento das
ilhas de floresta e a degradação da floresta devido à proximidade de estradas afetam a
comunidade de Scarabaeidae, levando esta comunidade à perda de espécies, que é
observada nas áreas mais distantes ou com uma vegetação formada por grande densidade
de caules.
57
8. CONSIDERAÇÕES FINAIS
O pequeno número de trabalhos com Scarabaeidae, as diferentes
metodologias de coleta e a falta de uma lista de espécies, dificultam a comparação da fauna
entre as áreas estudadas e os diversos biomas.
A fauna de Scarabaeidae da região estudada é composta tanto por espécies
de Cerrado como por espécies da Amazônia, mas o resultado obtido não é evidente o
suficiente para afirmar qual bioma é mais influente sobre a fauna de escarabeídeos
coprófagos nesta região de transição savana-floresta.
Como neste estudo foram encontradas espécies presentes exclusivamente em
um dos períodos sazonais, coletas em diferentes estações devem ser feitas. A maioria das
amostragens em outros estudos ocorreu no período mais seco e possivelmente, algumas
espécies encontradas por estes estudos foram subamostradas ou negligenciadas, além disso,
diferentes espécies foram abundantes em diferentes períodos sazonais.
O esforço utilizado na coleta de dados não foi suficiente para a
caracterização exaustiva da riqueza de espécies para a área de estudo, sendo necessário um
maior número de amostragens para a obtenção da listagem completa. No entanto, o
resultado inconclusivo das caracterizações quanto aos biomas e a riqueza de Scarabaeidae
coprófagos não afetam a análise dos padrões das comunidades de Scarabaeidae.
A floresta contínua apresentou uma maior abundância de captura, mas um
menor número total de espécies em relação às ilhas de floresta. No entanto, a análise de
riqueza pode ser confundida pela diferença de esforço amostral ente estes dois ambientes
58
(24 em ilhas de floresta e 8 em floresta contínua), uma vez que a análise de padrões de
comunidades separa as comunidades de ilhas de floresta contínua e revela que as ilhas
contém apenas um subconjunto das espécies encontradas na região.
Há uma freqüência maior de algumas espécies para um tipo de habitat (ilha
de floresta ou floresta contínua), reforçando a existência de um padrão hierárquico, onde as
espécies ausentes nas ilhas de floresta tenderiam a desaparecer da região com o aumento da
fragmentação daquelas florestas.
O efeito geral de empobrecimento das comunidades nas ilhas não foi
relacionado ao tamanho da área nem à forma das ilhas. Os principais efeitos sobre a
comunidade foram o isolamento (distância para outra área de floresta) e as alterações na
estrutura da vegetação. Desta forma, é reforçada a idéia de que os efeitos da fragmentação
podem ser potencializados por outras alterações antrópicas, tais como as causadas à
estrutura da vegetação pela proximidade de estradas.
59
9. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALBERNAZ, A.L.M. 2001.
Zoneamento Ecológico da Região de Alter do Chão: um
exercício de planejamento para uma Unidade de Conservação de uso indireto
.
Manaus. INPA (Tese de doutorado).
ALBERNAZ, A.L.M.; MAGNUSSON, W.E. 1999. Home-range size of the bare-ear
marmoset (Callithrix argentata) at Alter do Chão, Central Amazonia, Brazil.
International Journal of Primatology,
20(5): 665–677.
ALBERNAZ, A.L.M.; CINTRA, R.; SANAIOTTI, T.M.; LIMA, A.; MAGNUSSON, W.E.
1999.
Proposta para a Criação de uma Área de Proteção Ambiental (APA) em
Alter do Chão, Santarém/Belterra, Pará
. Santarém, PA, Conselho de
Desenvolvimento Comunitário de Alter do Chão e Procuradoria da República de
Santarém.
ALENCAR, A.; NEPSTAD, D.; McGRATH, D.; MOUTINHO, P.; PACHECO, P.; DIAZ,
M.D.C.V.; SOARES-FILHO, B. 2004.
Desmatamento na Amazônia: Indo além da
“Emergência Crônica”
. Belém: IPAM.
ANDRESEN, E. 2005. Effects of season and vegetation type on community organization of
dung beetles in a tropical dry forest
. Biotropica,
37(2): 291-300.
ANDRESEN, E. 2003. Effect of forest fragmentation on dung beetle communities and
functional consequences for plant regeneration.
Ecography,
26:87–97.
60
ATMAR, W.; PATTERSON, B.D. 1995.
The Nestedness Temperature Calculator: a
visual basic program, including 294 presence-absence matrices
. AICS Research,
Inc. University Park, NM and the Field Museum, Chicago, IL.
AZEVEDO-RAMOS, C.; MAGNUSSON, W.E.; BAYLISS, P. 1999. Predation as the Key
Factor Structuring Tadpole Assemblages in a Savanna Area in Central Amazonia.
Copeia
, 1999(1): 22-33.
BARBOSA, O.; MARQUET, P.A. 2002. Effects of forest fragmentation on the beetle
assemblage at the relict forest of Fray Jorge, Chile.
Oecologia,
132:296–306.
BELBIN, L. 1992:
PATN – Pattern Analysis Package
. Division of Wildlife and Ecology.
Australia, CSIRO.
BERNARD, E.; FENTON, M.B. 2003. Bat mobility and roosts in a fragmented landscape
in Central Amazonia, Brazil.
Biotropica,
35(2): 262–277.
BERNARD, E.; FENTON, M.B. 2002. Species diversity of bats (Mammalia: Chiroptera) in
forest fragments, primary forests, and savannas in Central Amazonia, Brazil.
Canadian Journal of Zoology,
80(2002): 1124-1140.
BERNARD, E.; ALBERNAZ, A.L.K.M.; MAGNUSSON, W.E. 2001. Bat species
composition in three localities in the Amazon Basin.
Studies on Neotropical Fauna
and Environment,
36(3): 177–184.
BORROR, D. J.; DeLONG, D. M. 1969.
Introdução ao Estudo dos Insetos
. Rio de
Janeiro: USAID.
BUZZI, Z.J. 2002.
Entomologia Didática
. 4 ed. Curitiba: Ed. UFPR.
61
CAMARGO, J.L.C.; KAPOS, V. 1995. Complex edge effects on soil moisture and
microclimate in Central Amazonian forest
. Journal of Tropical Ecology
, 11: 205-
221.
CAMBEFORT, Y. 1991 Biogeography and evolution In: Hanski, I; Cambefort, Y. (eds.).
Dung Beetle Ecology
. Princeton University Press. New Jersey.
CARVALHO-JR, E.A.R. 2003.
Efeitos da fragmentação florestal sobre a composição e
abundância de lagartos de serrapilheira e sub-bosque em fragmentos associados
a uma savana Amazônica
. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, INPA,
Brasil (Dissertação de Mestrado em Ecologia).
CARVALHO, K.S.; VASCONCELOS, H.L. 1999. Forest fragmentation in Central
Amazonia and its effects on litter-dwelling ants.
Biological Conservation,
91: 151-
158.
COLWELL, R.K. 2005.
EstimateS 7.5
. Disponível em: http://purl.oclc.org/estimates ou
http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates.
COLWELL, R.K.; CODDINGTON, J.A. 1994. Estimating terrestrial biodivesity through,
extrapolation.
Philosophical Transactions of the Royal Society of London, B.
,
345:
101-118.
COSTA, C. 1999. Coleoptera. In: Carlos Roberto F. Brandão e Eliana M. Cancello (eds.)
Biodiversidade do Estado de São Paulo: Síntese do Conhecimento no Final do
Século XX
. Parte 5 Invertebrados Terrestres - Série Biodiversidade do estado de São
Paulo. pp. 113-122. BIOTA/FAPESP.
COSTA, C.; VANIM, S.A.; CASARI-CHEN, S.A. 1998.
Larvas de Coleoptera do Brasil
.
São Paulo. Museu de Zoologia de São Paulo:FAPESP.
62
COSTA JÚNIOR, L.M.; KOLLER, W.W.; GOMES, A.; CONCEIÇÃO, W.L.F.;
RODRIGUES, S.R.; VAZ-DE-MELLO, F.Z. 2002. Coleópteros coprófagos
capturados através de armadilhas "pitfall" na Ilha de São Luís, MA, Brasil. Dados
preliminares. In:
Congresso Brasileiro de Parasitologia Veterinária, 12
., Rio de
Janeiro, 2002. Programas e Resumos, Rio de Janeiro: CBPV/UFRRJ/PJ Eventos,
R389.pdf (CD-ROM).
CROWSON, R.A. 1981.
The Biology of Coleoptera
. London, Academic Press Inc.
(London) Ltd.
DALE, V.H.; PEARSON, S.M. 1997. Quantifying habitat fragmentation due to land use
change in Amazonia. In: Laurance, W.F.; Berregaard, R.O. (eds.)
Tropical Forest
Remnants – Ecology management and conservation of fragmented communities
.
pp. 400-409. Chicago: The University of Chicago Press.
DANTAS, S. M.; SANAIOTTI, T. M.; ALBERNAZ, A. L. K. M. 2005. Effects of
fragmentation on Thamnophilus stictocephalus (Aves, Thamnophilidae) in
semideciduous forest of Alter do Chão, Pará.
Brazilian Journal of Biology,
65(3):
423-430.
DELABIE, J.H.C.; VASCONCELOS, H.L. VILHENA, J.M.S.; AGOSTI, D. 2001. First
record of the ant genus Probolomyrmex (Hymenoptera: Formicidae: Ponerini:
Platythyreini) in Brazil.
Revista de Biologia Tropical,
49(1): 397-398.
DeLAUNE, M. 2000.
X-Tools Extension
. Oregon Department of Forestry (ODF).
http://www.odf.state.or.us/DIVISIONS/management/state_forests/XTools.asp.
63
DESOUZA, O; SCHOEREDER, J.H.; BROWN, V.; BIERREGAARD Jr., R.O. 2001. A
theoretical overview of the processes determining species richness in forest
fragments. In: Bierregaard Jr., R.O.; Gascon, C.; Lovejoy, T.E.; Mesquita, R. (eds.).
Lessons from Amazonia – the ecology and conservation of a fragmented forest
.
pp. 13-21. Michigan: Sheridan Books.
DIAMOND, J.M. 1976. Island biogeography and conservation: strategy and limitations.
Science,
193:1027-1029.
DIDHAM, R. K.; HAMMOND, P.M.; LAWTON, J.H.; EGGLETON, P.; STORK, N.E.
1998. Beetle species responses to tropical forest fragmentation.
Ecological
Monographs,
68 (3): 295-323.
DIDHAM, R. K. 1997. The influence of edge effects and forest fragmentation on leaf litter
invertebrates in Central Amazonia. In: Laurance, W. F.; Bierregaard Jr., R. O., (eds.)
Tropical Forests Remnants: ecology, conservation and management of
fragmented communities
. pp. 55-70. University of Chicago Press.
DIDHAM, R. K.; GHAZOUL, J.; STORK, N. E.; DAVIS, A.J. 1996. Insects in fragmented
forest: a functional approach.
Trends in Ecology & Evolution,
11(6): 255-259.
DOUBE, B. M., MACQUEEN, A., RIDSDILL-SMITH, T. J.; WEIR, T. A. 1991. Native
and introduced dung beetles in Australia. In: Hanski, I. & Cambefort, Y. (eds.).
Dung
Beetle Ecology
. pp. 230–241. Princeton University Press, New Jersey.
DOUBE, B.M. 1990. A functional classification for analysis of the structure of dung
beetles assemblages.
Ecological Entomology,
15: 371-83.
64
DRISCOLL, D.A.; WEIR, T. 2005. Beetle responses to habitat fragmentation depend on
ecological traits, habitat condition, and remnant size.
Conservation Biology
. 19(1):
182-194.
DURÃES, R.; MARTINS, W.P,; VAZ-DE-MELLO, F.Z. 2005. Dung beetle (Coleoptera:
Scarabaeidae) assemblages across a natural forest-cerrado ecotone in Minas Gerais,
Brazil.
Neotropical Entomology,
34(5): 721-731.
ESRI. 1996.
ArcView GIS
. Redlands, CA, USA, Environmental Systems Research
Institute.
FAITH, D.; WALKER, P. 1996. How do indicator groups provide information about the
relative biodiversity of different sets of areas?: on hotspots, complementarity, and
pattern-based approaches.
Biodiversity Letters,
3(1): 18-25.
FEER, F.; HINGART, Y. 2005. Effects of forest fragmentation on a dung beetle
community in French Guiana.
Conservation Biology,
19(4): 1103-1112.
FRANCISCO, A.L.; MAGNUSSON, W.E.; SANAIOTTI, T.M. 1995.
Variation in growth
and reproduction of Bolomys lasiurus (Rodentia: Muridae) in an Amazonian Savanna.
Journal of Tropical Ecology,
11(3): 419-428.
GASCON, C.; LAURANCE, W.E.; LOVEJOY, T.E. 2003. Forest fragmentation and
biodiversity in Central Amazonia.
Ecological Studies,
162.
GASCON, C.; LOVEJOY, T.E; BIEREGAARD Jr., R.O.; MALCOLM, J.R.; STOUFFER,
P.C.; VASCONCELOS, H.L.; LAURANCE, W.F.; ZIMMERMAN, B.; TOCHER,
M.; BORGES, S. 1999. Matrix habitat and species richness in tropical forest
remnants.
Biological Conservation,
91(1999): 223-229.
65
GASCON, C.; LOVEJOY, T.E. 1998. Ecological impacts of forest fragmentation in
Central Amazonia.
Zoology Review,
101(4): 273-280.
GÉNIER, F. 1996. A revision of the Neotropical genus Ontherus Erichson.
Memoirs of the
Entomological Society of Canada
, 170: 1-169.
GOTELLI, N.J.; COLWELL, R.K. 2001. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls
in the measurement and comparison of species richness.
Ecology Letters,
(2001) 4:
379-391.
HALLFTER, G.; FAVILA, M.E.; HALFFTER, V. 1992. Comparative studies on the
structure of scarab guild in tropical rainforest.
Folia Entomologica Mexicana,
82:
195-238.
HALFFTER, G., MATTHEWS, E.G. 1966. The natural history of dung beetles of the
subfamily Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae).
Folia Entomologica Mexicana,
12-14: 1-312.
HANSKI, I. 1989. Dung beetles. In: Lieth H. and Werger M.J.A. (eds.),
Tropical Rain
Forest Ecosystems
. pp. 489–511. Elsevier Science Publishers BV, Amsterdam, the
Netherlands.
HANSKI, I.; CAMBEFORT, Y. 1991.
Dung Beetle Ecology
. Princeton University Press.
New Jersey.
HANSKI, I.; KRIKKEN, J. 1991. Dung beetle in tropical forest in Southeast Asia. In:
Hanski, I; Cambefort, Y. (eds.).
Dung Beetle Ecology
. pp. 179-197. Princeton
University Press. New Jersey.
66
HOWDEN, H.F.; NEALIS, V.G. 1975. Effects of clearing in a tropical rain forest on the
composition of the coprophagous scarab beetle fauna (Coleoptera).
Biotropica,
7: 77-
83.
HURLBERT, S.H. 1971. The non-concept of species diversity: a critique and alternative
parameters.
Ecology,
52: 577-586.
INPE, 2004.
Desmatamento na Amazônia 1977-2003
. São José dos Campos, SP.
http://www.obt.inpe.br/prodes/seminario2005/.
JENNESS, J. 2002.
Nearest Features v3.6d
. Jenness Enterprise.
http://www.jennessent.com/arcview/nearest_features.htm.
JESSOP, L. 1985. An identification guide to Eurysternine dung beetles (Coleoptera,
Scarabaeidae).
Journal of Natural History,
19: 1087-1111.
KLEIN, B.C. 1989. Effects of forest fragmentation on dung and carrion beetle communities
in Central Amazonia.
Ecology,
70(6): 1715-1725.
KOLLER, W.W.; GOMES, A.; RODRIGUES, S.R.; ALVES, R.G. de O. 1999. Besouros
coprófagos (Coleoptera; Scarabaeidae) coletados em Campo Grande, MS, Brasil.
Anais da Sociedade Entomológica do Brasil,
28(3): 403-412.
KOLLER, W.W.; GOMES, A.; FLECHTMANN, C.A.H.; RODRIGUES, S.R.;
BIANCHIN, I.; HONER, M.R. 1997. Ocorrência e sazonalidade de besouros
copro/necrófagos (Coleoptera; Scarabaeidae), em massas fecais de bovinos, na região
de cerrados do Mato Grosso do Sul l.
Pesquisa em Andamento, Embrapa Gado de
Corte,
48(abril de 1997): 1-5.
67
KREMEN, C. 1992. Assessing the indicator properties of species assemblages for natural
areas monitoring.
Ecological Applications
, 2(2): 203-217.
LARSEN, T.H.; FORSYTH, A.B. 2005. Trap spacing and transect design for dung beetle
biodiversity studies.
Biotropica,
37(2): 322-325.
LAURANCE, W.F.; ALBERNAZ, A.K.M.; FEARNSIDE, P.M.; VASCONCELOS, H.L.;
FERREIRA, L.V. 2004. Deforestation in Amazonia.
Science,
304: 1109.
LAURANCE, W.F.; COCHRANE, M.A.; BERGEN, S.; FEARNSIDE, P.M.;
DELAMONICA, P.; BARBER, C.; D'ANGELO, S.; FERNANDES, T. 2001. The
future of the Brazilian Amazon.
Science,
291: 438-439.
LAURANCE, W.F.; VASCONCELOS, H.L.; LOVEJOY, T.E. 2000. Forest loss and
fragmentation in the Amazon: implications for wildlife Conservation.
Oryx,
34(1):
39-45, January 2000.
LAURANCE, W. F.; YENSEN, E. 1991. Predicting the Impacts of edge effects in
fragmented habitats.
Biological Conservation,
55: 77-92.
LASSAU, S.A.; HOCHULI, D.F.; CASSIS, G.; REID, C.A.M. 2005. Effects of habitat
complexity on forest beetle diversity: do functional groups respond consistently?
Diversity and Distributions,
11: 73-82.
LAWRENCE, J.F.; NEWTON, JR., A.F. 1995. Families and subfamilies of Coleoptera
(with selected genera, notes, references and data on family-group names). In: J.
Pakaluk & S.A. Slipinski (eds.).
Biology, Phylogeny, and Classification of
Coleoptera: Papers Celebrating the 80th Birthday of Roy A. Crowson
Warszawa
. v. 2, p. 779-1092. Muzeum i Instytut Zoologii PAN.
68
LAWRENCE, J.F. 1982. Coleoptera. In: S.P. Parker (ed.).
Synopsis and Classification of
Living Organisms
. v. 2. pp. 482-553. New York, McGraw-Hill, Inc.
LOVEJOY, T.E.; BIERREGAARD JR., R.O.; RYLANDS, A.B.; MALCOM, J.R.;
QUINTELA, C.E.; HARPER, L.H.; BROWN JR., K.S.; POWELL, A.H.; POWELL,
G.V.N.; SCHUBART, H.O.R.; HAYS, M.B. 1986. Edge and other effects of isolation
on Amazon forest fragments. In: Soulé, M. E. (Ed.).
Conservation Biology: The
Science of Scarcity and Diversity
. Cap.12, p. 257-285. Sunderland. Sinauer. XIII.
MACARTHUR, R.H.; WILSON, E.O. 1967.
The Theory of Island Biogeography
.
Princeton: Princeton University Press.
MAGNUSSON, W.E.; FRANCISCO, A.L.; SANAIOTTI, T.M. 1995. Home-range size
and territoriality in Bolomys lasiurus (Rodentia: Muridae) in an Amazonian savanna.
Journal of Tropical Ecology
, 11(2): 179-188.
MAGNUSSON, W.E. 1987. Reproductive cycles of teiid lizards in Amazonian savanna.
Journal of Herpetology,
21(4): 307-316.
MALCOLM, J.R. 1991.
The Small Mammals of Amazonian Forest Fragments: Pattern
and Process.
Ph.D. Thesis, University of Florida, Gainsville.
MARCHIORI, C.H. 2003. Insects (Arthropoda: Insecta) collected on bovine feces after
different times of field exposure in Itumbiara, Goiás, Brazil.
Arquivos do Instituto
Biológico,
70(3): 377-380.
MARCHIORI, C.H.; CALDAS, E.R. ALMEIDA, K.G.S. 2003. Succession of
Scarabaeidae on bovine ding in Itumbiara, Goiás, Brazil.
Neotropical Entomology,
32(1): 173-176.
69
MARCHIORI, C.H.; OLIVEIRA, A.T.; LINHARES, A.X. 2000. Coleoptera (Insecta) e
Macrochelidae (Acarina) associados a fezes de gado bovino no Estado de Goiás:
constância, dominância e freqüência mensal.
Arquivos do Instituto Biológico,
67(1):
49-54.
MARINONI, R.C.; GANHO, N.G.; MONNÉ, M.L.; MERMUDES, J.R.M. 2001.
Hábitos
Alimentares em Coleoptera (Insecta): compilação, organização de dados e novas
informações sobre alimentação nas famílias de coleópteros
. Ribeirão Preto:
Editora Holos.
McALEECE, N. 1997.
BioDiversityPro.
Disponível em:
http://www.sams.ac.uk/activities/downloads/downloads.htm.
McGARIGAL, K.; CUSHMAN, S.A. 2002. Comparative evaluation of experimental
approaches to the study of habitat fragmentation effects.
Ecological Applications,
12(23): 335-345.
MILHOMEM, M.S.; VAZ-DE-MELLO, F.Z.; DINIZ, I.R. 2003. Técnicas de coleta de
besouros copronecrófagos no Cerrado.
Pesquisa Agropecuária Brasileira,
38(11):
1249-1256.
MIRANDA, I.S.; CARNEIRO FILHO, A. 1994. Similaridade florística de algumas savanas
amazônicas.
Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, ser. Bot.,
10(2): 249-266.
MIRANDA, I.S. 1993. Estrutura do estrato arbóreo do cerrado amazônico em Alter do
Chão, Pará, Brasil.
Revista Brasileira de Botânica,
16: 143-150.
NASCIMENTO, H.E.M.; DIAS, A. da S.; TABANEZ, A.A.J.; VIANA, V. M. 1999.
Estrutura e dinâmica de populações arbóreas de um fragmento de floresta estacional
70
semidecidual na região de Piracicaba, SP.
Revista Brasileira de Biologia,
59(2):
329-342.
NECKEL-OLIVEIRA, S.; MAGNUSSON, W.E.; LIMA, A.P.; ALBERNAZ, A.L.K. 2000.
Diversity and distribution of frogs in an Amazonian savanna in Brazil.
Amphibia-
Reptilia,
21: 317-326.
NEPSTAD, D.C., 2001. O mundo de olho na Amazônia. em: sustentabilidade e democracia
para as políticas públicas na Amazônia.
Projeto Brasil Sustentável e Democrático:
FASE/IPAM (Cadernos Temáticos, n. 8)
. pp. 89-101. Rio de Janeiro – RJ.
NOSS, R.F. 1990. Indicators for monitoring biodiversity: a hierarchical approach.
Conservation Biology,
4(4): 355-364.
NOSS, R.F.; CSUTI, B. 1997. Habitat fragmentation. In: Meffe, G.K.; Carrol, C.R. (eds.)
Principles of Conservation Biology
. 2 ed. Massachusetts: Sinauer Associates, Inc.
Publishers.
OLIVER, I.; BEATTIE, A.J. 1996. Designing a cost-effective invertebrate survey: a test of
methods for rapid assessment of biodiversity.
Ecological Applications,
6(2): 594-
607.
PEARSON, D.L. 1994. Selecting indicator taxa for the quantitative assessment of
biodiversity.
Philosophical Transactions of the Royal Society of London, B.,
345:
75-79.
PENNINGTON, R.T.; PRADO, D.E.; PENDRY, C.A. 2000. Neotropical seasonally dry
forests and Quaternary vegetation changes.
Journal of Biogeography,
27: 261–273.
71
PERES, C.A.; LAKE, I.R. 2003. Extent of nontimber resource extraction in tropical forests:
accessibility to game vertebrates by hunters in the Amazon basin.
Conservation
Biology,
17(2): 521-535.
PIRES, J.M.; PRANCE, G.T. 1985. The vegetation types of the Brazilian Amazon. In:
Prance, G.T.; Lovejoy, T.E. (eds.).
Amazonia
. p. 109-145. .Pergamon Press, Oxford.
PRANCE, G.T. 1996. Islands in Amazonia.
Philosophical Transactions of the Royal
Society of London,
351: 823-833.
PRIMER-E. 2001.
Primer 5 v.5.22
. Primer-E Ltd.
QINGHONG, L. 1995. A model for species diversity monitoring at community level and
its application.
Environmental Monitoring and Assessment,
34: 271-287.
QUINTERO, I; ROSLIN, T. 2005. Rapid recovery of dung beetle communities following
habitat fragmentation in Central Amazonia.
Ecology
, 86(12):3303–3311.
RADAM. 1976.
Projeto RADAM folha SA-21-Santarém: Geologia, Geomorfologia,
Pedologia, Vegetação e Uso Potencial da Terra
. Departamento Nacional de
Produção Mineral DNPM.
RYLANDS, A.B.; PINTO, L.P.S. 1998. Conservação da Biodiversidade na Amazônia
Brasileira: uma análise do sistema de unidades de conservação.
Cadernos da
Fundação Brasileira para o Desenvolvimento Sustentável,
1: 14-15.
RODRIGUES, L.R.A. 1989. Os Besouros Coprófagos em Pastagens. In:
Anais do
Simpósio Sobre Ecossistema de Pastagens, 1989, Jaboticabal, S.P.
p. 97-133.
Jaboticabal-Sp: Fcavj/Unesp.
72
RODRIGUES, S.R. and MARCHINI, L.C. 1998. Besouros coprófagos (Coleoptera;
Scarabaeidae) coletados em Piracicaba, SP.
Scientia Agricola
,
Jan./Apr. 1998, 55(1):
53-58.
SAMWAYS, M.J. 1989. Controle biológico de pragas e ervas daninhas.
Temas de
Biologia,
34. São Paulo: Pedagógica e Universitária.
SANAIOTTI, T.M. 1996.
The Woody Flora and Soils of Seven Brazilian Amazonian
Dry Savanna Areas.
University of Stirling, Scotland (Tese de Doutorado).
SANAIOTTI, T.M.; MARTINELLI, L. A.; VICTORIA, R. L.; TRUMBORE, S. E.;
CAMARGO, P. B. 2002. Past vegetation changes in Amazon savannas determined
using carbon isotopes of soil organic matter.
Biotropica,
34(1): 2–16.
SANAIOTTI, T.M.; CINTRA, R. 2001. Breeding and migrating birds in Amazonian
savanna.
Studies on Neotropical Fauna and Environment,
36(1): 23-32.
SANAIOTTI, T.M.; MAGNUSSON, W.E. 1995. Effects of Annual Fires on the Production
of Fleshy Fruits Eaten by Birds in a Brazilian Amazonian Savanna.
Journal of
Tropical Ecology,
11(1): 53-65.
SCHEFFLER, P.Y. 2005. Dung beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) diversity and community
structure across three disturbance regimes in eastern Amazonia.
Journal of Tropical
Ecology,
21(2005): 9–19.
SCHEFFLER, P.Y. 2002.
Dung Beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) Ecology in the
Intact and Modified Landscape of Eastern Amazonia.
Pennsylvania, USA: The
Pennsylvania State University (Tese de Doutorado).
73
SCHIFFLER, G. 2003.
Fatores Determinantes da Riqueza Local de Espécies de
Scarabaeidae (Insecta: Coleoptera) em Fragmentos de Floresta Estacional
Semidecídua
. Lavras. UFLA (Dissertação de mestrado em entomologia).
SMITH, R.L. 1992.
Elements of Ecology
. 3 ed. New York: Harper Collins Publishers Inc.
SORRENSEN, C.L. 2000. “Linking smallholder land use and fire activity: examining
biomass burning in the Brazilian Lower Amazon”.
Forest Ecology and
Management,
128: 11-25.
SPECTOR, S.; AYZAMA, S. 2003. Rapid turnover and edge effects in dung beetle
assemblages (Scarabaeidae) at a Bolivian Neotropical forest-savanna ecotone.
Biotropica,
35(3): 394-404.
SPECTOR, S.; FORSYTH, A.B. 1998. Indicator taxa for biodiversity assessment in the
vanishing tropics.
Conservation Biology Series,
1: 181-209.
SPSS.
SYSTAT 10: Statistics
. SPSS, Chicago, Illinois, 2000.
STOUFFER, P.C.; BIERREGAARD Jr., R.O. 1995a. Effects of forest fragmentation on
understory hummingbirds in Amazonian Brazil.
Conservation Biology,
9: 1085-
1094.
STOUFFER, P.C.; BIERREGAARD Jr., R.O. 1995b. Use of Amazonian forest fragments
by understory insectivorous birds.
Ecology,
76:2429-2445.
TAYLOR, J.A.; FRIEND, G.R.; DUDZINSKI, M.L. 1984. Influence of sampling strategy
on the relationships between fauna and vegetation structure, plant lifeform and
floristics.
Australian Journal of Ecology,
9: 281-287.
74
TOCHER, M.; GASCON, C.; ZIMMERMAN, B. 1997. Fragmentation effects on a Central
Amazonian frog community: a ten-year study. In: Laurance, W. F. e Bierregaard Jr,
R. O (eds.).
Tropical Forest Remnants: Ecology, Management, and Conservation
of Fragmented Communities.
p. 124–137. University of Chicago Press, Chicago, IL.
TROMBULAK, S.C.; FRISSELL, C.A 2000. Review of Ecological Effects of Roads on
Terrestrial and Aquatic Communities.
Conservation Biology
, 14(1): 18-30.
VASCONCELOS, H.L; VILHENA, J.M.S., MAGNUSSON, W.E., ALBERNAZ, A.K.M.
2006. Long-term effects of forest fragmentation on Amazonian ant communities.
Journal of Biogeography,
no prelo.
VASCONCELOS, H.L; VILHENA, J.M.S. 2006. Species Turnover and Vertical
Partitioning of Ant Assemblages in the Brazilian Amazon: A Comparison of Forests
and Savannas.
Biotropica,
38(1): 100-106.
VAZ-DE-MELLO, F.Z. 2000. Estado atual de conhecimento dos Scarabaeidae s. str.
(Coleoptera: Scarabaeoidea) do Brasil. In: Martín-Piera, F.; Morrone, J. J.; Melic, A.
(eds.
) Hacia un Proyecto CYTED para el Inventário y Estimación de la
Diversidad Entomológica en Iberoamérica: PrIBES-2000
. pp. 183-195. Zaragoza:
Sociedad Entomológica Aragonesa.
VERMULEN, H.J.W.; OPDAM, P.F. 1995. Effectiveness of roadside verges as dispersal
corridors for small ground-dwelling animals: A simulation study.
Landscape and
Urban Planning.
31: 233-248.
75
VERNES, K.; POPE, L.C.; HILL, C.J.; ARLOCHER, F. 2005. Seasonality, dung
specificity and competition in dung beetle assemblages in the Australian Wet Tropics,
north-eastern Australia
. Journal of Tropical Ecology,
21(2005): 1–8.
VULINEC, K.; EDMONDS, W.D.; MELLOW, D.J. 2003. Biological and Taxonomical
Notes on a Rare Phanaeine Dung Beetle, Phanaeus alvarengai Arnaud (Coleoptera:
Scarabaeidae).
The Coleopterists Bulletin,
57(3): 355-357.
VULINEC, K. 2002. Dung Beetle Communities and Seed Dispersal in Primary Forest and
Disturbed Land in Amazonia.
Biotropica,
34(2): 297-309.
VULINEC, K. 2000. Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae), Monkeys, and Conservation
in Amazonia.
Florida Entomologist,
83(3): 229-241.
YOCCOZ, N.G.; NICHOLS, J.D.; BOULINIER, T. 2001. Monitoring of biological
diversity in space and time.
TRENDS in Ecology & Evolution,
16(8): 446-453.
http://tree.trends.
WATSON, D.M. 2003. Long-term consequences of habitat fragmentation highland birds in
Oaxaca, Mexico.
Biological Conservation,
111: 283–303.
WATSON, D.M. 2002. A conceptual framework for studying species composition in
fragments, islands and other patchy ecosystems.
Journal of Biogeography,
29: 823–
834.
WOLDA, H. 1988. Insect seasonality: why?
Annual review of Ecology and Systematics,
19(1988): 1-18.
WOLDA, H. 1978. Fluctuations in abundance of tropical insects.
The American
Naturalist,
112(988): 1017-1045.
76
77
10. ANEXO
78
Anexo I. Composição de Scarabaeidae copronecrófagos coletados em diferentes fisionomias vegetais (FI-Floresta Intacta; FM-Floresta
Manejada; FG-Fragmento Florestal; C-Campo ou Capoeira; P-Pastagens) em diferentes biomas do Brasil (AM-Amazônia; MA-Mata Atlântica;
SV-Cerrado). *Floresta Secundária. Em destaque as espécies encontradas neste trabalho (T).
Fonte: A-Klein 1989; B-Rodrigues e Marchini 1998; C-Marchiori et al. 2000; D-Koller et al. 1999; E-Andersen 2003; F-Marchiori et al. 2003;
G-Schiffler 2003; H-Scheffler 2005; I-Silva 2002; J-Vulinec 2002; K-Vulinec 2000; L-Vulinec 2003; M-Marchiori 2003; N-Koller et al. 1997;
O-Costa Júnior 2002; P-Durães et al. 2005; T-Este estudo.
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
APHODIINAE Leach, 1815
Aphodiini Leach, 1814
Aphodius Illiger, 1797
Aphodius infuscatipennis Schmidt
D
D
Aphodius (Labarrus) lividus (Oliver, 1789)
BDFMO
BDFMO
Aphodius nigrita Fabricius, 1801
CDFM
CDFM
Aphodius pseudolividus Balthasar, 1941
C
C
Aphodius viridis Linnaeus, 1758
F
F
Aphodius spp.
E
DF
E
E
DF
Eupariini Lepeletier de Saint-Fargeau et Audinet-Serville, 1828
Ataenius Harold, 1867
Ataenius aequalis Harold, 1880
CFM
CFM
Ataenius picinus Harold, 1867
BD
BD
Ataenius sculptor Harold, 1868
BD
BD
Ataenius spp.
T
BDFMO
T
BDFMO
Batesiana Chalumeau, 1983
Batesiana sp.nov.1
T
T
Blackburneus Schmidt 1914 (Aphodiidae)
77
79
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Blackburneus sp.1
T
T
T
Euparia Lepeletier de Saint-Fargeau et Audinet-Serville, 1828
Euparia sp.
CFM
CFM
SCARABAEINAE Latreille, 1802
Ateuchini Montreuil, 1998
Anomiopus Westwood, 1842
Anomiopus sp.1
T
T
Ateuchus Weber, 1801
Ateuchus murrayi (Harold, 1868)
AT
A
AT
Ateuchus pygidialis (Balthasar, 1939)
T
T
T
Ateuchus simplex LeConte, 1857
A
A
A
Ateuchus striatulus (Borre, 1886)
C
C
Ateuchus viridimicans (Boucomont, 1935)
D
D
Ateuchus vividum (Germar, 1823)
D
D
Ateuchus spp.
AEHIT
GP
DGP
AEHITP
H
AEGI
HI
DI
Canthidium Erichson, 1847
(=) Neocanthidium-Canthidium Erichson, 1846
Canthidium aurichalceum (Borre, 1886)
I
I
I
I
Canthidium atricolle Borre, 1886
EI
EI
EI
I
Canthidium auricolle Harold, 1867
AEI
AEI
AEI
Canthidium bicolor Boucomont, 1928
I
I
I
I
Canthidium prox. deyrollei (Harold, 1868)
T
T
T
Canthidium humerale (Germar, 1813)
O
O
Canthidium lentum Erichson, 1847
H
H
H
Canthidium prox. megatopoides Boucomont
O
O
78
80
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Canthidium micellum Harold, 1883
A
A
A
A
Canthidium ruficolle (Germar, 1824)
AI
AI
AI
I
Canthidium sp. [Grupo bituferifrons]
AI
AI
AI
A
I
Canthidium sp. [Grupo globulum]
A
A
A
Canthidium sp. [Grupo lentum]
AI
AI
AI
AI
Canthidium spp.
AEHT
GP
GP
EHT
H
AEGPT
HP
H
Pedaridium Harold, 1868
Pedaridium brasiliensis Ferreira & Galileu, 1993
D
D
Pedaridium mansosotoi Martinez, 1951
D
D
Scatimus Erichson, 1847
Scatimus bicarinatus Harold, 1869
G
G
G
Scatonomus fasciculatus Erichson, 1835
G
G
G
Trichillum Harold, 1867
Trichillum externepunctatum Bore, 1880
H
BDFM
H
H
BDFHM
Trichillum hirsutum Boucomont, 1928
G
G
G
G
Trichillum spp.
HT
G
G
H
H
GT
H
H
Uroxys Westwood, 1841
Uroxys aterrima Harold, 1867
G
G
G
Uroxys pigmaeus Harold. 1883
E
E
E
Uroxys spp.
HT
P
P
HT
H
PT
H
H
Canthonini Péringuey, 1900
Agamopus Bates, 1886
Agamopus unguicularis (Harold, 1883)
G
G
G
G
Agamopus viridis (Boucomont, 1928)
M
M
Agamopus sp.
D
D
79
81
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Canthon Hoffmannsegg, 1817
(=)Trychocanthon Pereira et Martínez, 1959
(=)Glaphyrocanthon Martínez, 1948
Canthon aequinoctialis Harold, 1868
JKT
JKT
J*
T
Canthon angularis Harold, 1868
G
G
G
Canthon chalybaeus Blanchard, 1843
H
P
P
H
HP
Canthon cinctellus (Germar, 1824)
O
O
Canthon fulgidus (Redtenbacher, 1867)
T
T
T
Canthon lituratus (Germar, 1824)
AH
BDFMO
H
H
ABDFHMO
Canthon luctuosus Harold, 1868
P
P
P
Canthon mutabilis Lucas, 1857
H
H
H
Canthon quadrigattatus (Oliver, 1789)
I
I
I
I
I
Canthon septemmaculatus histrio (Serville, 1828)
H
H
H
H
Canthon smaragdulus (Fabricius, 1781)
H
H
H
Canthon sordidus Harold, 1868
AE
AE
AE
Canthon (Glaphyrocanthon) prox. subhyalinus Harold, 1867
T
T
T
Canthon triangularis (Drury, 1770)
AIK
AIK
AI
AI
Canthon sp. [GRUPO virens]
T
T
Canthon virens (Mannerheim, 1829)
G
BG
G
B
Canthon sp. [GRUPO sericatus]
I
I
I
Canthon spp.
EH
G
DG
EH
H
EG
H
DH
Glaphyrocanthon sp.
I
I
I
I
I
Canthonella Chapin, 1930
Canthonella sp.1
T
T
Cryptocanthon Balthasar, 1941
82
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Cryptocanthon peckorum (Howden, 1972)
E
E
E
Deltochilum Eschscholtz, 1821
Deltochilum amazonicum Bates, 1887
HI
I
H
Deltochilum brasiliense (Laporte, 1840)
G
G
G
Deltochilum carinatum (Westwood, 1837)
AEHI
AEHI
AEI
Deltochilum dentipes Eschscholtz, 1822
G
G
G
Deltochilum enceladum Kolbe, 1893
H
H
H
Deltochilum guyanensis Paulian, 1933
AEI
AEI
AEI
I
Deltochilum icarus (Oliver, 1789)
A
A
G
Deltochilum morbillosum Burmeister, 1873
G
G
G
Deltochilum orbiculare Lansberg, 1874
EI
E
EI
Deltochilum pseudoicarus Balthasar, 1939
EI
G
G
EI
EGI
GI
Deltochilum rubripenne (Gory, 1831)
G
G
G
Deltochilum septemstriatum Paulian, 1938
AIJ
AIJ
J*
AI
I
Deltochilum (Deltohyboma) sp.1
T
T
T
Deltochilum sp.
H
H
H
H
Euhyboma Kolbe, 1893
Euhyboma brasiliense Castelnau, 1840
Paracanthon Balthasar, 1938
Paracanthon sp.
G
G
G
Pseudocanthon Bates, 1887
Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1843)
HT
O
T
H
O
Pseudocanthon sp.
A
A
Rubrohyboma
Rubrohyboma rubripenne Gory, 1831
81
83
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Scybalocanthon Martínez, 1947
Scybalocanthon pygidialis (Schmidt, 1922)
AEJK
AEJK
J*
AE
Scybalocanthon sexpilotus (Guérin, 1855)
T
T
Scybalocanthon trimaculatus (Schmidt, 1922)
A
A
A
Scybalocanthon spp.
AHT
G
G
AHT
H
GT
Sylvicanthon Halffter & Martinez, 1976
Sylvicanthon candezei (Harold, 1869)
H
H
H
Sylvicanthon foveiventris (Schmidt, 1920)
G
G
G
Sylvicanthon sp.
T
T
T
Zonocopris Arrow, 1931
Zonocopris sp.
G
G
G
G
Coprini Kolbe, 1805
Chalcocopris Burmeister, 1846
Chalcocopris hespera (Olivier, 1789)
G
G
G
Dichotomius Hope, 1837
Dichotomius affinis (Felsche, 1910)
GP
GP
GP
P
Dichotomius anaglypticus (Mannerheim, 1829))
BCDN
BCDN
Dichotomius apicalis (Luederwaldt, 1931)
AI
AI
AI
I
Dichotomius ascanius (Harold, 1869)
G
G
G
G
Dichotomius prox. batesi (Harold, 1869)
JK
JK
J*
Dichotomius bicuspis (Germar, 1824)
P
P
P
P
Dichotomius boreus (Olivier, 1759)
AEK
AEK
AE
Dichotomius bos (Blanchard, 1843)
G
FGM
G
FM
Dichotomius prox. carinatus Felsche, 1901
J
J
J*
Dichotomius carbonarius (Mannerheim, 1929)
G
G
G
82
84
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Dichotomius prox. cuprinus (Felsche, 1901)
H
H
H
H
Dichotomius depressicollis (Harold, 1867)
GP
GP
GP
G
Dichotomius fissus (Harold, 1867)
G
G
G
Dichotomius imitator Felsche, 1901
T
T
Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935)
T
T
T
Dichotomius globulus (Felsche, 1901)
HT
HT
H
T
H
Dichotomius lucasi (Harold, 1869)
AEHJKT
AEHJKT
HJ*
AET
H
Dichotomius luctuosus (Harold, 1869)
P
P
P
Dichotomius mamillatus (Felsche, 1901)
H
H
H
Dichotomius mormon (Ljungh, 1799)
G
G
G
Dichotomius mundus Harold, 1869
P
P
P
Dichotomius nisus (Oliver, 1789)
H
DN
H
H
DHN
Dichotomius podalirius (Felsche, 1901)
JK
JK
J*
Dichotomius semiaeneus (Germar, 1824)
DN
DN
Dichotomius subaeneus (Laporte, 1840)
AE
AE
AE
Dichotomius worontzowi (Pereira, 1942)
A
A
A
Dichotomius spp. [GRUPO malzeri]
HT
HT
H
T
Dichotomius spp.
AEI
G
GNO
AEI
AEGI
AI
NO
Gromphas Brullé, 1833
Gromphas lacordairei Brullé, 1843
DN
DN
Ontherus Erichson, 1846
Ontherus appendiculatus (Mannerheim, 1829)
H
DNO
H
H
H
DHNO
Ontherus azteca Harold, 1868
G
G
G
G
Ontherus carinifrons (Luederwaldt, 1930)
AET
AET
ET
Ontherus dentatus Luederwaldt, 1930
D
D
83
85
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Ontherus sulcator (Fabricius, 1775)
DN
DN
Eurysternini Vulcano, Martínez et Pereira, 1960
Eurysternus Dalman, 1824
Eurysternus balachowskyi Halffter & Halffter, 1977
A
A
A
A
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789)
EHIKT
G
DG
EHIKT
H
EGIT
AGI
D
Eurysternus cayennensis Laporte, 1840
AHI
AHI
H
AI
HI
Eurysternus cyanescens Balthasar, 1939
G
G
G
Eurysternus foedus Guérin-Ménéville, 1844
AHI
AHI
H
AI
I
Eurysternus hamaticollis Balthasar, 1939
H
H
H
H
Eurysternus hirtellus Dalman, 1824
AEHIT
G
G
AEIT
H
AEGIT
GI
Eurysternus jessopi Martinez, 1988
H
H
H
Eurysternus parallelus Laporte, 1840
G
BG
G
B
Eurysternus vastiorum Martinez, 1988
AI
AI
AI
AI
Eurysternus sp. [GRUPO velutinus]
A
A
A
Eurysternus velutinus Bates, 1887
EHI
EI
H
EI
I
Eurysternus spp.
AH
AH
H
Onthophagini Lacordaire, 1856
Digitonthophagus Balthasar, 1959
Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787)
H
CDFMNO
CDFHMNO
(=)Onthophagus gazella Fabricius, 1787
Onthophagus Latreille, 1802
Onthophagus bidentatus Drapiez, 1819
AEHJ
AEHJ
HJ*
AE
H
Onthophagus clypeatus Blanchard, 1843
H
H
Onthophagus hirculus Mannerheim, 1829
CDFMO
CDFMO
Onthophagus onthochromus Arrow, 1913
H
H
84
86
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Onthophagus ranunculus Arrow, 1913
H
G
DFGM
H
G
DFM
Onthophagus rubrescens Blanchard, 1843
AH
AH
H
Onthophagus spp.
AET
G
GO
AET
AEGT
O
Phanaeini MacLeay, 1819
Coprophanaeus Olsoufieff, 1924
Coprophanaeus bellicosus (Olivier, 1789)
G
G
G
Coprophanaeus ensifer (Germar, 1824)
N
N
Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789)
AL
G
G
AL
AG
G
Coprophanaeus lancifer (Linneaeus, 1767)
AEKL
AEKL
AE
A
Coprophanaeus parvulus (d' Olsoufieff, 1924)
A
A
A
A
Coprophanaeus saphirinus (Sturm, 1826)
G
G
G
Oxysternon Laporte-Castelnau, 1840
Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801)
AJK
AJK
J*
A
Oxysternon durantoni Arnaud, 1984
E
E
E
Oxysternon macleayi Nevinson, 1892
H
H
Oxysternon prox. silenum Laporte, 1840
E
E
E
Oxysternon striatopunctatum Olsufieff, 1924
L
L
Oxysternon spiniferum (Castelnau, 1840)
A
A
A
Oxysternon sp.
A
A
Phanaeus MacLeay, 1819
Phanaeus alvarengai Arnaud, 1984
L
L
L
L
Phanaeus bispinus Bates, 1868
L
L
Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982
KL
KL
Phanaeus chalcomelas (Perty, 1830)
AEHJKL
AEHJKL
HJ*
AE
Phanaeus splendidulus (Fabricius, 1781)
G
G
G
85
87
AM
MA
SV
FI
FM
FG
C
P
Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924
Sulcophanaeus faunus (Fabricius, 1775)
A
A
Sulcophanaeus menelas (Laporte, 1840)
D
D
86
88
Anexo II. Estimadores de riqueza, com suas premissas, utilizados para a comparação
do esforço amostral na captura de Scarabaeidae coprófagos coletados com isca de
fezes humanas. Fonte: Adaptado de Dias 2004.
Estimador
Premissas
Referências
Michaelis-
Menten
Estima a riqueza através de extrapolação [adição
aleatória da ordem das amostras] das curvas de acúmulo
de espécies
Colwell e
Coddigton, 1994;
Colwell, 2004
Jackknife 1 e 2
Estimador de riqueza baseado na abundância
(abundância aqui quantifica raridade – ou o número de
singletons/doubletons – ou o número de espécies
representadas por somente 1 ou 2 indivíduos,
respectivamente)
Colwell e
Coddigton, 1994;
Colwell, 2004
Chao 1 e 2
Chao 1 - estimador de riqueza baseado na abundância;
Chao 2 - estimador de riqueza baseado na incidência de
espécies (ou presença/ausência dos dados que
quantifiquem raridade – ou o número de
uniques/duplicates – ou o número de espécies
encontradas em somente 1 ou 2 amostras,
respectivamente)
Colwell e
Coddigton, 1994;
Colwell, 2004
ACE
Estimador baseado no conceito de cobertura de amostra
(abundância ou o número de singletons/doubletons)
Colwell e
Coddigton, 1994;
Colwell, 2004
ICE
Estimador baseado no conceito de cobertura de amostra
(abundância ou o número de singletons/doubletons)
quantifiquem raridade – ou o número de
uniques/duplicates)
Colwell e
Coddigton, 1994;
Colwell, 2004
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo