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UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
Fenologia, Demografia Foliar e Características Foliares de Espécies
Lenhosas em um Cerrado Sentido Restrito no Distrito Federal e suas
Relações com as Condições Climáticas
Eddie Lenza de Oliveira
Brasília
2005
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UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
Fenologia, Demografia Foliar e Características Foliares de Espécies
Lenhosas em um Cerrado Sentido Restrito no Distrito Federal e suas
Relações com as Condições Climáticas
Eddie Lenza de Oliveira
Tese apresentada ao Curso de Pós-
Graduação em Ecologia da
Universidade de Brasília, como
requisito à obtenção do título de
Doutor em Ecologia
Orientador: Dr. Carlos Augusto Klink
Brasília
2005
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Fenologia, Demografia Foliar e Características Foliares de Espécies
Lenhosas em um Cerrado Sentido Restrito no Distrito Federal e suas
Relações com as Condições Climáticas
Eddie Lenza de Oliveira
Tese apresentada ao Curso de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade de
Brasília, como requisito à obtenção do título de Doutor em Ecologia
______________________________________
Dr. Carlos Augusto Klink
Presidente
______________________________________
Dr. José Roberto Rodrigues Pinto
Membro
______________________________________
Drª. Linda Styer Caldas
Membro
______________________________________
Drª. Mercedes Maria da Cunha Bustamante
Membro
______________________________________
Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira
Membro
Muitíssimo Obrigado,
Ao meu Orientador de fato, Prof. Dr. Carlos Augusto Klink.
Aos membros da banca, pela ajuda antecipada que deram durante a elaboração da Tese.
A Dr
a
. Mercedes Bustamante pela ajuda intelectual, paciência e disposição em ajudar.
Ao Dr. José Roberto Rodrigues Pinto, pelas importantes sugestões durante a elaboração da
Tese.
Ao Dr. Plínio Barbosa de Camargo do Laboratório do Centro de Energia Nuclear na
Agricultura (CENA), pelas análises de nutrientes foliares.
A Drª. Patrícia Morelatto, pela imprescindível ajuda com as análises circulares.
A Liliane Bezerra Passos da Silva, por ter gentilmente fornecido os dados de água disponível
para as plantas.
Ao Marcos Soares pela amizade, companheirismo e pelo apoio e extrema competência no
trabalho de campo.
A minha querida noiva Girlene, pelo grande amor e paciência imensuráveis dos quais tanto
preciso.
Aos meus amigos e irmãos por escolha Daniel, Fabiana, Joice, José Roberto, Marcos Vinícius
e Renato, pela amizade que tanto me sustenta.
A todos meus amigos aos quais me esqueci de agradecer, por continuarem meus amigos
apesar disto.
Aos meus amados e eternos irmãos Edson, Eliana e Elson, por sempre acreditarem em mim.
Ao meu Pai, pelo amor e respeito.
ii
A minha doce, amada, querida e abnegada Mãe, pelo amor, carinho, atenção, respeito
irrestritos e incondicionais.
A toda direção e funcionários da Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), pelo apoio logístico,
durante os trabalhos de campo.
A todos os funcionários da Pós Graduação em Ecologia da UnB, pela disposição em ajudar.
Ao CNPq, pela bolsa concedida ao longo do doutorado.
Ao CNPq-PELD (Sítio 3 - Bioma Cerrado), IAI (CRN 040, Red RICAS), LBA (NASA-
Ecology (CD05 e LC16), Instituto de Pesquisa Ambiental da Amazônia (IPAM) e ao
Programa Pós Graduação em Ecologia da UnB, pelo apoio logístico e financeiro durante a
elaboração e execução do projeto de doutorado.
iii
A MINHA MÃE DEDICO
iv
O mérito do homem não reside no
conhecimento que tem, mas no esforço
que despendeu para alcançá-lo.
Gotthold Ephraim Lessing
Crítico e dramaturgo alemão
v
ÍNDICE
Lista de Tabelas e Figuras......................................................................................................vii
Resumo geral..........................................................................................................................xiv
General abstract.....................................................................................................................xvi
Introdução geral......................................................................................................................01
Referências Bibliográficas....................................................................................................05
Capítulo 1. Grupos Fenológicos para Espécies Lenhosas em um Cerrado Sentido
Restrito do Distrito Federal
Resumo..................................................................................................................................11
Abstract.................................................................................................................................13
Introdução.............................................................................................................................15
Material e Métodos...............................................................................................................16
Resultados.............................................................................................................................19
Discussão..............................................................................................................................25
Referências Bibliográficas....................................................................................................33
Capítulo 2. Demografia Foliar de Espécies Lenhosas em um Cerrado Sentido Restrito do
Distrito Federal e suas Associações com Variáveis Climáticas
Resumo..................................................................................................................................53
Abstract.................................................................................................................................55
Introdução.............................................................................................................................57
Material e Métodos...............................................................................................................59
Resultados.............................................................................................................................62
Discussão..............................................................................................................................70
Referências Bibliográficas....................................................................................................77
vi
Capítulo 3. Características Foliares de Espécies Lenhosas Com Distintos
Comportamentos Fenológicos em um Cerrado Sentido Restrito do Distrito Federal
Resumo................................................................................................................................101
Abstract...............................................................................................................................103
Introdução...........................................................................................................................104
Material e Métodos.............................................................................................................106
Resultados...........................................................................................................................108
Discussão............................................................................................................................111
Referências Bibliográficas..................................................................................................119
Conclusão Geral....................................................................................................................131
vii
LISTA DE TABELAS E FIGURAS
Capítulo 1. Grupos Fenológicos para Espécies Lenhosas em um Cerrado Sentido
Restrito do Distrito Federal
Tabela 1. Espécies lenhosas acompanhadas nos estudos fenológicos em um cerrado sentido
restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Cód. = código da espécie; Hb. = hábito;
av = árvore; ab = arbusto; N = número de indivíduos; SF = Média ± desvio padrão em dias
que os indivíduos permaneceram sem folhas durante o período seco; GFR = grupo fenológico
reprodutivo; pre = floração precoce; ret = floração retardada; tar = floração tardia; con =
floração contínua; Flor. = Tipo de floração; bbg = “big bang”; mbg = “multiple bang”; ccp =
“cornucopian”; epi = episódica; Disp. = Síndrome de dispersão; zoo = zoocórica; ane =
anenocórica; aut = autocórica...................................................................................................52
Figura 1. Dados climáticos da Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília, DF durante o
período de estudo. A. precipitação mensal (PREC) e valores máximo (TMÁX), médio
(TMÉD) e mínimo (TMÍN) da temperatura mensal. B. evaporação mensal (EVAP) e umidade
relativa média do ar (UMID). Fonte: Estação Meteorológica da RECOR................................40
Figura 2. Aspectos fenológicos vegetativos de 19 espécies lenhosas em um cerrado sentido
restrito na Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília, DF. A. Cobertura média de copa
(círculos fechados); porcentagem de espécies brotando (círculos abertos); porcentagem de
indivíduos brotando (triângulos abertos). B. Porcentagem de folhas jovens (triângulos
fechados), folhas adultas (quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos).....41
Figura 3. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão (círculos fechados) e de
indivíduos brotando (triângulos abertos) para as espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento contínuo em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF.............................................................................................................................................42
Figura 4. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas adultas (quadrados
pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos) para as espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento contínuo em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE,
Brasília, DF................................................................................................................................43
viii
Figura 5. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão (círculos fechados) e de
indivíduos brotando (triângulos abertos) para as espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento sazonal em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF. A seta indica período de moderada a intensa herbivoria....................................................44
Figura 6. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas adultas (quadrados
pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos) para as espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento sazonal em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE,
Brasília, DF. A seta indica período de moderada a intensa herbivoria......................................45
Figura 7. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão (círculos fechados) e de
indivíduos brotando (triângulos abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas em um
cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam período
de moderada a intensa herbivoria..............................................................................................46
Figura 8. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas adultas (quadrados
pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas
em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam
período de moderada a intensa herbivoria.................................................................................47
Figura 9. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão (círculos fechados) e de
indivíduos brotando (triângulos abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas e decíduas
em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF..........................48
Figura 10. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas adultas (quadrados
pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas e
decíduas em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF...........49
Figura 11. Fenograma de floração de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito na
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Barras pretas representam o período seco; barras
cinza escuras indicam dois ou mais indivíduos com flores na população e barras cinza claras
indicam apenas um indivíduo florescendo. Nº spp = número de espécies com flores. Ver
códigos das espécies na Tabela 1...............................................................................................50
ix
Figura 12. Fenograma de maturação de frutos de espécies lenhosas em um cerrado sentido
restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Barras pretas representam o período
seco; barras cinzas indicam maturação de frutos. Nº spp = número de espécies com frutos
maduros. Ver códigos das espécies na Tabela 1........................................................................51
Capítulo 2. Demografia Foliar de Espécies Lenhosas em um Cerrado Sentido Restrito do
Distrito Federal e suas Associações com Variáveis climáticas
Tabela 1. Ângulo médio (
a
) ± desvio padrão angular (DP) e data média de ocorrência para
abscisão foliar de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. N = número de folhas; r = concentração do vetor médio; Z = teste de
Rayleigh para uniformidade circular. Teste de Watson-Williams (F) e de Watson (U
2
) para
comparação entre os ângulos médios de ocorrência dos dois ciclos anuais das espécies.
Primeiro ciclo (abril de 2001 a março de 2002); Segundo ciclo (abril de 2002 a março de
2003). MIC ALB = Miconia albicans; MIC FAL = Miconia fallax; RAP GUI = Rapanea
guianensis; OUR HEX = Ouratea hexasperma; ROU MON = Roupala montana; STY FER =
Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia; BLE SAL = Blepharocalyx
salicifolius; KIE COR = Kielmeyera coriacea; GF = Grupo fenológico; SVC = sempre verde
com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC =
brevidecíduo, DEC = decíduo....................................................................................................82
Tabela 2. Ângulo médio (
a
) ± desvio padrão angular (DP) e data média de ocorrência para
natalidade foliar de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. N = número de folhas; r = concentração do vetor médio; Z = teste de
Rayleigh para uniformidade circular. Teste de Watson-Williams (F) e de Watson (U
2
) para
comparação entre os ângulos médios de ocorrência dos dois ciclos anuais das espécies.
Primeiro ciclo (abril de 2001 a março de 2002); Segundo ciclo (abril de 2002 a março de
2003). MIC ALB = Miconia albicans; MIC FAL = Miconia fallax; RAP GUI = Rapanea
guianensis; OUR HEX = Ouratea hexasperma; ROU MON = Roupala montana; STY FER =
Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia; BLE SAL = Blepharocalyx
salicifolius; KIE COR = Kielmeyera coriacea; GF = Grupo fenológico; SVC = sempre verde
com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC =
brevidecíduo, DEC = decíduo....................................................................................................83
x
Tabela 3. Longevidade mediana (MED), máxima (MÁX) e média (X ± erro padrão), em
meses, de nove espécies lenhosas estudadas em um cerrado sentido restrito da Reserva
Ecológica do IBGE, Brasília, DF. N = Número de folhas; SVC = sempre verde com
crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo;
DEC = decíduo. Letras iguais representam espécies com longevidades foliares médias iguais
(Teste de Tukey
0,05,3537
para ANOVA de dados rankiados, α = 0,05)......................................84
Tabela 4. Resultados do Teste de Tukey
0.05, 3537
(P) para comparações múltiplas entre
longevidades médias foliares de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva
Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Números em negrito representam igualdade significativa
para longevidade média entre espécies. MIC ALB = Miconia albicans; MIC FAL = Miconia
fallax; RAP GUI = Rapanea guianensis; OUR HEX = Ouratea hexasperma; ROU MON =
Roupala montana; STY FER = Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia;
BLE SAL = Blepharocalyx salicifolius e KIE COR = Kielmeyera coriacea............................85
Tabela 5. Comparações entre curvas de sobrevivência para coortes de folhas (Teste de Gehan
Wilcoxon) para espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. C = Coortes de folhas; N = Número de folhas nas coortes comparadas
(dados não censurados/dados censurados). SVC = sempre verde com crescimento contínuo;
SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo. As
coortes de folhas das espécies são mostradas na Tabela 1.........................................................86
Tabela 6. Resultados da regressão múltipla entre as variáveis climáticas (PREC = precipitação;
TMIN = temperatura mínima e DPV = déficit de pressão de vapor) e ABS = abscisão foliar de
espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento
sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS
= Relação não significativa........................................................................................................87
Tabela 7. Resultados da regressão múltipla entre disponibilidade de água para a planta em
diferentes profundidades do solo (ADP50 = entre 0 e 50 cm; ADP100 = entre 50 e 100 cm e
ADP200 = entre 100 e 200 cm) e ABS = ABSCISÃO FOLIAR de espécies lenhosas em um
cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. SVC = sempre verde
com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC =
xi
brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não
significativa................................................................................................................................88
Tabela 8. Resultados da regressão múltipla entre as variáveis climáticas (PREC = precipitação;
TMIN = temperatura mínima e DPV = déficit de pressão de vapor) e NAT = natalidade foliar
de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF. SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento
sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS
= Relação não significativa........................................................................................................89
Tabela 9 Resultados da regressão múltipla entre disponibilidade de água para a planta em
diferentes profundidades do solo (ADP50 = entre 0 e 50 cm; ADP100 = entre 50 e 100 cm e
ADP200 = entre 100 e 200 cm) e NAT = natalidade foliar de espécies lenhosas em um cerrado
sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. SVC = sempre verde com
crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo;
DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não
significativa................................................................................................................................90
Figura 1. Dados climáticos da Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília, DF durante o
período de estudo (março de 2001 a outubro de 2003). A. Precipitação mensal (PREC) e
valores máximo (TMÁX), médio (TMÉD) e mínimo (TMÍN) da temperatura mensal. B.
Evaporação mensal (EVAP) e umidade relativa média do ar (UMID). Fonte: Estação
Meteorológica da RECOR.........................................................................................................91
Figura 2. Dinâmica foliar de espécies lenhosas sempre verdes com crescimento contínuo
(SVC) em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas
indicam as diferentes coortes de folhas usadas nas análises de sobrevivência. Ver códigos das
espécies na tabela 1....................................................................................................................92
Figura 3. Dinâmica foliar de espécies lenhosas sempre verdes com crescimento sazonal (SVS)
em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam
as diferentes coortes de folhas usadas nas análises de sobrevivência. Ver códigos das espécies
na tabela 1..................................................................................................................................93
xii
Figura 4. Dinâmica foliar de espécies lenhosas brevidecíduas (BDC = BYR VER e BLE SAL)
e decídua (DEC = KIE COR) em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE,
Brasília, DF. As setas indicam as diferentes coortes de folhas usadas nas análises de
sobrevivência. Ver códigos das espécies na tabela 1.................................................................94
Figura 5. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento contínuo em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF. Classe 0 representa folhas com idade desconhecida. Ver códigos das espécies na tabela
1..................................................................................................................................................95
Figura 6. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento sazonal, em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF. Classe 0 representa folhas com idade desconhecida. Ver códigos das espécies na tabela
1..................................................................................................................................................96
Figura 7. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas brevidecíduas (BYR VER e
BLE SAL) e decídua (KIE COR) em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. Classe 0 representa folhas com idade desconhecida. Ver códigos das
espécies na tabela 1....................................................................................................................97
Figura 8. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas sempre verdes com crescimento
contínuo em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Os
triângulos são dados censurados. As coortes (C) das espécies são apresentadas na Figura 1.
Ver códigos das espécies na tabela 1.........................................................................................98
Figura 9. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas sempre verdes com crescimento
sazonal em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Os
triângulos são dados censurados. As coortes (C) das espécies são apresentadas na Figura 2.
Ver códigos das espécies na tabela 1.........................................................................................99
Figura 10. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas brevidecíduas (BYR VER e
BLE SAL) e decídua (KIE COR) em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. As coortes (C) das espécies são apresentadas na Figura 3. Ver códigos das
espécies na tabela 1..................................................................................................................100
xiii
Capítulo 3. Características Foliares de Nove Espécies Lenhosas Com Distintos
Comportamentos Fenológicos em um Cerrado Sentido Restrito do Distrito Federal
Tabela 1. Características foliares (média ± 1 SE) de espécies lenhosas em um cerrado sentido
restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Letras iguais representam médias iguais
entre espécies e números romanos iguais representam igualdade de média entre grupos
fenológicos para cada uma das características foliares (Teste de Tukey, α = 0,05). CV.
Coeficiente de variação para espécies.......................................................................................129
Tabela 2. Relações entre características foliares em nível específico e individual de espécies
lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Relações
significativas em negrito............................................................................................................130
xiv
RESUMO GERAL
A fenologia de 19 espécies lenhosas foi estudada num cerrado sentido restrito de Brasília, DF,
onde o clima é sazonal, com um período chuvoso e quente entre outubro e abril e outro seco e
um pouco mais frio entre maio e setembro. Em nove dentre estas espécies estudou-se a
demografia foliar, a área foliar específica (SLA), as concentrações de nitrogênio (N) e
carbono (C) foliar e a abundância natural de isótopos estáveis de N (δ
15
N) e C (δ
13
C) de modo
a se estabelecer associações entre estas características foliares e a fenologia. A fenologia foi
acompanhada quinzenalmente, entre agosto de 2000 e outubro de 2003, para observação da
brotação, floração e da cobertura de folhas na copa. Os estudos de demografia foliar foram
realizados em censos mensais, entre março de 2001 e novembro de 2003, para registro da
natalidade e abscisão das folhas marcadas no campo. A vegetação estudada foi classificada
como sazonal semidecidual, pois sofreu redução de cerca de 50% da folhagem no final do
período seco, que foi seguido de intensa brotação na transição entre os períodos seco e
chuvoso. As espécies foram classificadas em quatro grupos fenológicos: 1. Quatro espécies
sempre verdes com crescimento contínuo (SVC), sem deciduidade foliar e produção de folhas
ao longo do período chuvoso; 2. Cinco espécies sempre verdes com crescimento sazonal
(SVS), sem deciduidade foliar e com substituição completa da copa no final do período seco e
início do período chuvoso; 3. Oito espécies brevidecíduas (BDC), com deciduidade foliar
completa, que durou de uma a duas semanas, durante o período seco; 4. Duas espécies
decíduas (DEC), com deciduidade foliar completa, entre duas e quatro semanas, durante o
período seco. A longevidade foliar média variou de 7 a 14 meses, sem diferenças claras entre
os grupos fenológicos. Entretanto, as espécies SVC e SVS tenderam a ter folhas com
longevidade máxima maior que as espécies BDC e DEC. Análises de regressão entre
variáveis ambientais (precipitação, temperatura mínima (TMIN), déficit de pressão de vapor
xv
(DPV) e disponibilidade de água para as plantas (ADP) em diferentes profundidades do solo
(ADP50. entre 0 e 50 cm; ADP100. entre 50 e 100 cm; ADP200. entre 100 e 200 cm) e os
eventos foliares (natalidade e abscisão foliar) mostraram diferenças entre grupos fenológicos.
Nas espécies SVC a abscisão foliar foi relacionada negativamente com a ADP50 e ADP100,
enquanto a natalidade foliar apresentou relação positiva com a ADP nestas camadas e com a
precipitação. Nas espécies SVS, BDC e DEC houve relação inversa entre abscisão foliar e a
ADP das camadas superficiais e, em certos casos, relação positiva entre abscisão foliar DPV e
TMIN. A natalidade foliar nestes três grupos fenológicos foi relacionada positivamente com o
DPV e negativamente com ADP200. As espécies apresentaram valores baixos de SLA (média
56,2 ± 3,5 cm
2
/g) e N foliar (média 1,4 ± 0,1%), características de espécies esclerofílicas. A
esclerofilia foi associada ao oligotrofismo, uma vez que os valores de δ
15
N (média -0,3 ±
1,0‰) indicaram um ciclo conservativo de nitrogênio. Não foram encontradas associações
entre o grau de deciduidade foliar e as características foliares das espécies (longevidade, SLA
e N) como reportado na literatura para outros ecossistemas. Nossos resultados nos permitem
sugerir que a dinâmica foliar das espécies de cerrado é determinada pela sazonalidade
ambiental. A abscisão foliar das espécies SVC é influenciada pela disponibilidade de água no
solo, enquanto nas espécies SVS, BDC e DEC a abscisão foliar parece estar sobre o controle
climático e da disponibilidade de água no solo. Nas espécies SVC a natalidade foliar foi
geralmente limitada pela restrição hídrica, entretanto a brotação para todas as espécies dos
demais grupos fenológicos não foi impedida pela limitação hídrica imposta durante o período
seco. Este estudo mostrou também que as características foliares das espécies não dependem
do seu comportamento fenológico, uma vez que não foi encontrada uma relação entre os
grupos fenológicos e as características foliares analisadas.
Palavras chave: Características foliares, cerrado, dinâmica foliar, grupos fenológicos,
sazonalidade climática.
xvi
GENERAL ABSTACT
The phenology of 19 woody species was studied in a cerrado sensu stricto in Brasília, Brazil.
The regional climate is typically seasonal between a wet and hot season (October through
April) and a dry and cooler season (May through September). In addition to the phenological
study a leaf demography analysis was carried out along with analysis of the specific leaf area
(SLA), nitrogen (N) and carbon (C) leaf concentration, and natural abundance of δ
15
N and
δ
13
C for nine of the species. The goals of these analyses were to test the existence of
sclerophylly among species of different phenology and to search for associations between
deciduousness, leaf life-span, SLA and N. Phenological observations were made every
fortnight between August 2000 and October 2003. For the demographic study, cohorts of
leaves were tagged and surveyed monthly between March 2001 and October 2003, to describe
the patterns of leaf production, survivorship, leaf shedding, and leaf longevity. Since circa
50% of the foliage is reduced by the end of the dry period that is followed by intense leaf
budding during the transition between dry and wet seasons, the vegetation has been classified
as seasonal semi-deciduous. Species were classified into four phenological groups: 1. Four
evergreen species with continuous growth (SVC), no leaf shedding and leaf production
continuously along the wet season; 2. Five evergreen species with seasonal growth (SVS), in
which the whole canopy is replaced by the end of the dry and the transition between the dry
and wet seasons; 3. Eight brevideciduous species (BDC), whole leaf shedding during the dry
period that last 1-2 weeks; 4. Two deciduous species (DEC), whole leaf shedding during the
dry period that last 2-4 weeks. The average leaf longevity ranged from 7 to 14 months without
clear distinction between phenological groups, but leaves from SVC and SVS species tend to
live longer. The regression analysis performed between environmental conditions
(precipitation, minimum temperature (TMIN), evaporative demand (DPV), and plant
xvii
available water (ADP) in the soil at 0-50 cm (ADP50), 50-100 cm (ADP100) and 100-200 cm
(ADP200)) and leaf dynamics (leaf production and abscission), showed differences between
phenological groups. In SVC species, leaf abscission was negatively related to ADP50 and
ADP100, while leaf production seems to be induced by the increase of water availability in
the soil and accumulation of precipitation. Leaf abscission in SVS, BDC and DEC species is
primarily associated with ADP50 and ADP100, and in some instances to the increase of DPV
and TMIN. Production of new leaves in these groups is positively related to DPV and
negatively related to ADP200. Overall both SLA (56.2 ± 3.5 cm
2
/g on average) and N (1.4 ±
0.1% on average) are low, which characterizes sclerophylous species. Sclerophylly was
related to oligotrophism since δ
15
N values found in this study (-0.3±1.0‰ on average)
indicate a conservative N cycle. No association was found between leaf deciduousness and
leaf characteristics (longevity, SLA and N). The association between leaf characteristics as
reported for other ecosystems has not been observed in the nine species of our study. Our
findings support the hypothesis that leaf dynamics of Cerrado species is determined by the
seasonal climate. Leaf abscission of the SVC species is affected by soil water availability,
while in SVS, BDC e DEC species it seems to be controlled by both climatic conditions and
water availability in the soil. Leaf budding in SVC species is generally limited by water
restrictions, though leaf budding of all other species was not limited by water restriction of the
dry season. The study also showed that leaf characteristics are not necessarily related to
phenology sincere no relationship has been found.
Key Words: Leaf characteristics, Cerrado, Leaf Dynamics, Phenology, Climate seasonality.
1
INTRODUÇÃO GERAL
O bioma Cerrado ocupa a maior área entre as savanas neotropicais (Sarmiento 1984) e
representa a segunda maior formação vegetacional brasileira, com uma área de 2 milhões de
km
2
(Eiten 1972, Ribeiro & Walter 1998). A biodiversidade vegetal do Cerrado é considerada
a maior dentre todas as savanas mundiais (Lenthall et al. 1999). A flora endêmica é de
extrema importância para a conservação da diversidade biológica tropical, pois se encontra
altamente ameaçada, aspectos que conferiram ao Cerrado o status de “hotspot” mundial para a
conservação da biodiversidade (Myers et al. 2000).
Dentro da área de domínio do Cerrado existem diferentes formações vegetais, que
variam desde ecossistemas florestais a savânicos e campestres, sendo a vegetação savânica a
paisagem dominante (Ribeiro & Walter 1998, Oliveira-Filho & Ratter 2002). Esta vegetação é
caracterizada pela existência de dois estratos distintos: uma flora lenhosa arbustivo-arbórea
dispersa sobre uma matriz herbáceo-graminosa contínua (Ribeiro & Walter 1998, Oliveira-
Filho & Ratter 2002). Das variações na densidade da flora lenhosa surgem distintas
fitofisionomias savânicas de cerrado, chamadas conjuntamente de cerrado sensu lato por
Eiten (1972), Ribeiro & Walter (2001) e Oliveira-Filho & Ratter (2002), o que dá o aspecto
de vegetação em mosaicos no Cerrado.
Os solos sobre os quais a vegetação savânica de cerrado se desenvolve são geralmente
Latossolos profundos, com boa drenagem e relevo suave a levemente ondulado (Furley &
Ratter 1988, Haridasan 1993, Reatto et al. 1998). Quanto às propriedades químicas, estes
solos são ácidos, pobres em nutrientes e possuem altas concentrações de alumínio (Furley &
Ratter 1988, Haridasan 1993, Reatto et al. 1998).
O clima no bioma Cerrado é tipicamente sazonal, com dois períodos bem definidos,
um úmido e quente com duração aproximada de sete meses, entre outubro e abril e outro seco
2
e levemente mais frio, que dura em torno de cinco meses, entre maio e setembro (Nimer
1989). No final do período seco o conteúdo de água nas camadas mais superficiais do solo é
reduzido (Franco 1998, Oliveira-Filho & Ratter 2002, Silva 2003), quando ocorrem
queimadas freqüentes devido à presença de material combustível seco, composto
principalmente pela camada herbáceo-graminosa (Miranda et al. 2002).
A evidente sazonalidade climática (Eiten 1972), a ocorrência do fogo (Coutinho 1990,
Moreira 2000, Hoffmann & Moreira 2002) e a fertilidade e profundidade dos solos de cerrado
(Goodland & Pollard 1973, Furley & Ratter 1988) são consideradas as principais causas
determinantes da composição florística e da estrutura da vegetação nas distintas formações
savânicas de cerrado. As espécies lenhosas são perenes e muitas possuem sistemas radiculares
profundos (Eiten 1972, Sarmiento 1984, Oliveira 2004) capazes de superar as limitações
hídricas impostas pelas camadas mais superficiais do solo durante o período seco. Algumas
espécies são capazes de armazenar água no caule (Bucci et al. 2004, Oliveira et al. em
preparação) e em órgãos subterrâneos (Warming 1973, Oliveira & Silva 1993) e assim
sustentar a produção de folhas e a reprodução em períodos desfavoráveis.
Além de mudanças morfológicas as espécies de cerrado também desenvolveram
adaptações fisiológicas e os diferentes comportamentos fenológicos das espécies (Morais et
al. 1995, Oliveira 1998, Franco et al. no prelo) são interpretados como estratégias adaptativas
que favorecem a sobrevivência e a reprodução (Sarmiento 1984, Oliveira 1998). Os distintos
comportamentos representam na verdade um contínuo que pode variar desde espécies sempre
verdes, com crescimento e produção de folhas por períodos prolongados até espécies
completamente decíduas, cujos eventos foliares ocorrem em períodos bem definidos (Oliveira
1998, Franco et al. no prelo). Além do mais, a dinâmica foliar das espécies de cerrado é
complexa em resposta às variáveis ambientais locais (Pinto 1999).
3
A esclerofilia é considerada outra estratégia adaptativa presente no componente
lenhoso do Cerrado (Arens 1958, Prado & Moraes 1997). A esclerofilia é vista como uma
adaptação ao estresse hídrico (Medina et al. 1990) ou nutricional (Arens 1958, Medina et al.
1990). Entretanto, as características esclerofílicas em espécies de cerrado são interpretadas
como conseqüência da baixa fertilidade dos solos (Arens 1958), uma vez que estudos recentes
têm mostrado, direta e indiretamente, que a água não é um fator limitante à produção de
folhas e reprodução para a maioria das espécies lenhosas (Franco 1998, Oliveira 1998,
Jackson et al. 1999). Além do mais, estudos sobre as características foliares mostraram que as
espécies de cerrado apresentam um ciclo mais conservativo de nutrientes, típico de espécies
esclerofílicas que crescem em ambientes oligotróficos (Martinelli et al. 1999, Silva 2001,
Bustamante et al. 2004).
Apesar da baixa fertilidade dos solos, as espécies que compõem a flora lenhosa de
cerrado não apresentam elevada longevidade foliar (Pinto 1999, Franco et al. no prelo),
comumente esperada para ecossistemas oligotróficos, como uma estratégia para economia de
nutrientes (Aerts & van der Peijl 1993, Kikuzawa 1991, Westoby et al. 2002). Ao contrário,
os indivíduos da muitas espécies lenhosas de cerrado substituem todas suas folhas
anualmente, ou durante o período seco ou na transição entre o período seco e o chuvoso
(Barros & Caldas 1980, Oliveira 1998, Felfili et al. 1999, Franco et al. no prelo). Com menor
representatividade ocorrem espécies nas quais a queda de folhas nos indivíduos ocorre ao
longo do ano e a produção é restrita ao período chuvoso (Franco et al. no prelo).
Com base nas considerações acima, pode-se afirmar que a dinâmica foliar da maioria
das espécies lenhosas de cerrado está fortemente associada à sazonalidade climática. As
espécies podem apresentar comportamentos fenológicos distintos que representam diferentes
estratégias para lidar com o estresse hídrico sazonal, embora muitas espécies possuam raízes
extensas que lhes permitem alcançar a água contida nas camadas mais profunda do solo. Por
4
outro lado, a deficiência nutricional dos solos de cerrado parece exercer menor influência
sobre a dinâmica foliar das espécies. Segundo Arens (1958) a limitação nutricional atua
primariamente sobre características estruturais das folhas, determinando assim o caráter
esclerofílico da vegetação.
Há evidências que demonstram que em ecossistemas sazonais e pobres
nutricionalmente, a alta riqueza de espécies e densidade de plantas em escala local, são
garantidas graças à segregação de nicho entre espécies (Tilman 1982, Silvertown 2004).
Dessa forma, a baixa fertilidade dos solos (Furley & Ratter 1988, Haridasan 1993, Reatto et
al. 1998) e a elevada diversidade de espécies e de formas de vida no Cerrado (Mendonça et al.
1998, Lenthall et al. 1999) imporiam intensa competição interespecífica por nutrientes. Em
última análise, a competição interespecífica pode ser responsável por uma ampla variação
quanto aos atributos funcionais e adaptativos das espécies, principalmente as diferentes
estratégias fenológicas (Morais et al. 1995, Oliveira 1998, Franco et al. no prelo) e as
características foliares (Prado & Moraes 1997, Silva 2001, Bustamante et al. 2004).
Com o objetivo de avançar nosso conhecimento sobre as estratégias adaptativas às
condições climáticas, estudamos o comportamento fenológico, a dinâmica foliar e algumas
características foliares de espécies lenhosas de um cerrado sentido restrito de Brasília. Este
estudo se constitui de três capítulos. O primeiro capítulo analisou o comportamento
fenológico de 19 espécies representativas da vegetação savânica do Cerrado. Neste capítulo as
espécies foram classificadas em grupos fenológicos vegetativos e reprodutivos com base no
grau de deciduidade foliar, na época de perda de folhas velhas e produção de folhas novas e
na época de floração das espécies. No segundo capítulo foram investigados aspectos da
demografia foliar (padrões de queda e produção, longevidade, estrutura etária e curvas de
sobrevivência) e como estes aspectos se relacionaram com as variáveis climáticas, de nove
espécies que representaram distintos grupos fenológicos vegetativos estabelecidos no primeiro
5
capítulo. No terceiro capítulo foi determinada a área foliar específica (SLA), as concentrações
de nitrogênio (N) e carbono (C), e a abundância natural de isótopos estáveis de N (δ
15
N) e C
(δ
13
C) das folhas das nove espécies estudadas no capítulo 2. Neste último capítulo foram
estabelecidas inter-relações entre estas características foliares e testadas as associações entre
elas e os distintos comportamentos fenológicos apresentados pelas espécies.
Os objetivos acima foram propostos com o intuito de testar as seguintes hipóteses: 1.
Os eventos fenológicos de espécies lenhosas de cerrado são ditados pela variação estacional
das condições climáticas 2. Tanto a dinâmica foliar quanto os parâmetros demográficos
foliares divergem entre espécies devido às diferenças fenológicas entre elas. 3. As
características foliares apresentadas pelas espécies dependem do seu comportamento
fenológico.
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11
CAPÍTULO 1
GRUPOS FENOLÓGICOS PARA ESPÉCIES LENHOSAS EM UM CERRADO
SENTIDO RESTRITO DO DISTRITO FEDERAL
Resumo – Neste estudo acompanhamos a fenologia de 19 espécies lenhosas de um cerrado
sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE (15º55’06”-15º57’57”S e 47º51’22”-
47º54’07”W), em Brasília-DF. Censos quinzenais de observação foram realizados entre
agosto de 2000 e outubro de 2003. O clima da região apresenta uma evidente sazonalidade
entre um período chuvoso e quente (outubro a abril) e um período seco e um pouco mais frio
(maio a setembro). Para cada espécie a cobertura de folhas na copa da planta foi estimada e a
produção de folhas novas (fenologia vegetativa), flores e frutos (fenologia reprodutiva) foram
registrados. Com base no comportamento fenológico vegetativo das espécies, a vegetação
lenhosa estudada foi classificada como sazonal semidecidual. A cobertura de copa da
vegetação apresentou redução a partir do início do período seco, alcançando os menores
valores de folhagem (cerca de 50%) no final deste período. Contudo foram observadas
espécies brotando e florescendo ao longo de todo ano, embora a produção de folhas novas e a
floração foi intensa na transição entre o período seco e o chuvoso. Quatro grupos fenológicos
vegetativos foram identificados: quatro espécies sempre verdes com crescimento contínuo,
cinco sempre verdes com crescimento sazonal, oito brevidecíduas e duas decíduas. As
espécies sempre verdes com crescimento contínuo produziram folhas ao longo do período
chuvoso, enquanto as espécies dos demais grupos fenológicos formaram folhas intensamente
no final do período seco. Com relação aos eventos reprodutivos quatro grupos foram
identificados: oito espécies com floração precoce, cinco com floração retardada, três com
floração tardia, duas com floração contínua e uma espécie não floresceu (Connarus
12
suberosus). A maturação de frutos das espécies com dispersão autocórica e anemocórica
ocorreu no período seco e aquelas com dispersão zoocóricas dispersaram as sementes
principalmente durante o período chuvoso. A disponibilidade de água no solo parece não ter
restringido a produção de folhas e a reprodução na maioria das espécies, uma vez que os
picos de brotação e de floração foram concentrados no final do período seco. No entanto,
fatores endógenos, como longevidade foliar e balanço hídrico interno; e exógenos, como
demanda evaporativa e umidade do solo parecem estar relacionados aos padrões fenológicos
observados.
Palavras chave: Cerrado, fenologia reprodutiva, fenologia vegetativa, savana neotropical,
sazonalidade climática.
13
Abstract – In this study we followed the phenology of 19 woody species of a cerrado sensu
sctricto in the IBGE Ecological Reserve (15º55’06”-15º57’57”S e 47º51’22”-47º54’07”W),
in Brasília, Federal District, Brazil. Phenological observations were made every fortnight
between August 2000 and October 2003. The climate in the region is typically seasonal
between a wet and hot season (October through April) and a dry and cooler season (May
through September). For every species leaf crown cover was estimated and the production of
new leaves (vegetative phenology) as well as flowers and fruits (reproductive phenology) has
been recorded. Based on the vegetative phenology of the species, this woody vegetation has
been classified as seasonal semi-deciduous. The crown cover of the vegetation is reduced
during the dry season reaching circa 50% of full cover at the end of this period. Even though
new buds and flowers appear along the year, new leaves and flower production is intensified
during the transition between the dry and wet seasons. According to the vegetative
phenology, four groups were identified: four evergreen species with continuous growth, five
evergreen species with seasonal growth, eight brevideciduous species and two deciduous
species. The evergreen species with continuous growth produced leaves along the wet season,
while the remaining groups produced leaves more intensely at the end of the dry season.
Regarding reproductive events, four groups were identified: precocious flowering (eight
species), delayed flowering (five species), late flowering (three species) and continuous
flowering (two species); one species did not bloom during the study period (Connarus
suberosus). Fruit maturation of autochoric and anemochoric species occurred within the dry
season; zoochoric species dispersed seeds mainly during the wet season. Soil water
availability seemed not to have restricted leaf production and reproduction of most species
since the peak period of bud formation and blooming was the end of the dry season.
However, endogenous factors such as leaf longevity and internal water balance and
14
exogenous factors such as evaporative demand and soil moisture seem to influence the
phenological patterns observed in this vegetation.
Key words: Cerrado, seasonal climate, neotropical savanna, reproductive phenology,
vegetative phenology.
15
INTRODUÇÃO
Uma das características do bioma Cerrado é a sazonalidade da precipitação e da
temperatura ao longo do ano, que define dois períodos climáticos bem marcados: um quente e
úmido e outro frio e seco (Eiten 1972, Sarmiento 1984). No período seco ocorrem incêndios
freqüentes (Miranda et al. 2002) e o solo fica sujeito a um déficit hídrico sazonal nas
camadas mais superficiais (Oliveira-Filho & Ratter 2002).
A combinação entre as flutuações climáticas sazonais, as características físico-
químicas dos solos e a ocorrência de queimadas determina a distribuição, a estrutura e o
funcionamento das diferentes formações vegetais deste bioma (Eiten 1972, Furley & Ratter
1988). As formações savânicas predominam por toda sua extensão e essas, conjuntamente
chamadas de cerrado sensu lato por Ribeiro & Walter (1998) e Oliveira-Filho & Ratter
(2002), são caracterizadas por dois estratos distintos. O primeiro é representado por uma
vegetação herbácea tipicamente graminosa e o segundo por espécies arbóreas e arbustivas,
cujas densidades e altura são determinadas pela fertilidade e profundidade do solo, altura do
lençol freático e freqüência do fogo (Eiten 1972, Furley & Ratter 1988, Moreira 2000).
O ciclo de vida das espécies arbustivo-arbóreas do Cerrado é tipicamente perene e as
plantas possuem mecanismos que facilitam sua sobrevivência e reprodução durante o período
seco, quando aumenta a restrição hídrica (Sarmiento 1984, Oliveira 1998). A existência de
estruturas que conservam água, como os xilopódios, ou de um sistema radicular bem
desenvolvido, que muitas vezes pode alcançar camadas mais profundas do solo, onde há água
disponível (Eiten 1972, Jackson et al. 1999), são responsáveis pela manutenção das estruturas
aéreas de sustentação e fotossintetizantes ao longo do ano (Eiten 1972, Sarmiento 1984).
As espécies do estrato lenhoso possuem diferentes estratégias fenológicas que lhes
permitem superar o estresse hídrico sazonal (Oliveira 1998). As espécies sempre verdes
16
mantêm as folhas na copa o ano todo (Sarmiento et al. 1985, Oliveira 1998, Franco et al. no
prelo), enquanto as espécies brevidecíduas e decíduas perdem completamente a folhagem por
certo tempo durante o período seco (Sarmiento et al. 1985, Miranda 1995, Morais et al. 1995,
Franco et al. no prelo). A renovação da folhagem nos dois grupos está normalmente
associada ao período seco (Sarmiento et al. 1985, Miranda 1995, Oliveira & Gibbs 2000). A
floração dessas espécies também se concentra no período seco ou na transição entre os
períodos seco e chuvoso (Oliveira & Gibbs 2000, Batalha & Mantovani 2000). Estes são
indícios de que tanto produção de folhas quanto a reprodução das espécies lenhosas do
Cerrado não são limitados pela redução de água nos solos durante o período seco (Batalha &
Mantovani 2000, Franco et al. no prelo).
Estudos fenológicos desenvolvidos em outras comunidades de cerrado (Mantovani &
Martins 1988, Miranda 1995, Batalha & Mantovani 2000, Oliveira & Gibbs 2000),
demonstram que é possível predizer que os eventos fenológicos vegetativos e reprodutivos
das espécies lenhosas determinam a natureza sazonal da comunidade lenhosa do Cerrado. O
presente estudo teve por objetivos: 1. Caracterizar o comportamento fenológico vegetativo e
reprodutivo de espécies lenhosas representativas de um cerrado sentido restrito localizado na
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, Distrito Federal. 2. Identificar grupos fenológicos
vegetativos e reprodutivos para as espécies, levando em consideração aspectos temporais das
distintas fenofases, conforme proposto na literatura para espécies de ambientes savânicos
(Sarmiento & Monasterio 1983, Oliveira 1998).
MATERIAL E MÉTODOS
Este estudo foi conduzido em uma área de cerrado sentido restrito (sensu Ribeiro &
Walter 1998 e Oliveira-Filho & Ratter 2002) localizado na Reserva Ecológica do IBGE
17
(RECOR), situada a cerca de 35 Km ao sul do centro de Brasília, DF (latitude 15º55’06”-
15º57’57”S, longitude 47º51’22”-47º54’07”W, altitude entre 1.045 e 1.146 m). A
precipitação média anual na RECOR foi de 1.438 mm no período entre 1992 e 2002, com
dois períodos distintos, o primeiro chuvoso e quente, entre outubro e abril, e o segundo seco e
um pouco mais frio, entre maio e setembro. A temperatura média mensal variou entre 20 e 25
ºC (Estação Meteorológica da RECOR). Os solos são predominantemente Latossolos
vermelho-escuro e vermelho-amarelo, profundos, bem drenados, com alto teor de argila,
baixa fertilidade, alta toxidez de alumínio (Haridasan 1993) e com topografia suave.
Dezenove espécies cujos indivíduos reprodutivos possuíam circunferência do tronco ≥
10 cm no nível do solo foram estudadas: Acosmium dasycarpum (Vog.) Yakovl.,
Blepharocalyx salicifolius (H. B. & K.) Berg., Byrsonima verbascifolia (L.) Rich. ex. A. L.
Juss., Casearia sylvestris Sw., Connarus suberosus Planch., Dalbergia miscolobium Benth.,
Davilla elliptica St. Hil., Dimorphandra mollis Benth., Erythroxylum suberosum St. Hil.,
Kielmeyera coriacea (Spreng.) Mart., Miconia albicans (Sw.) Triana, Miconia fallax DC.,
Ouratea hexasperma (St. Hil.) Baill., Qualea grandiflora Mart., Rapanea guianensis Aubl.,
Roupala montana Aubl., Rourea induta Planch., Stryphnodendron adstringens (Mart.) Cov. e
Styrax ferrugineus Nees & Mart.
As observações fenológicas foram realizadas em intervalos quinzenais no período de
agosto de 2000 a outubro de 2003. Para cada espécie foi estimada a cobertura individual da
copa, registrada a ocorrência de brotamento ou formação de folhas novas (fenologia
vegetativa) e presença de botões florais, flores e frutos imaturos e maduros (fenologia
reprodutiva). A cobertura individual da copa foi estimada visualmente, em alguns casos com
auxílio de binóculo, de acordo com as seguintes classes de cobertura de folhas (sensu
Fournier 1974): 0 - copa sem folhas; 1 - copa com cobertura de folhas entre 1% e 25%; 2 -
copa com cobertura entre 26% e 50%; 3 - copa com cobertura entre 51% e 76%; 4 - copa com
18
cobertura entre 76% e 100%. Usando as estimativas de cobertura individual da copa foi
calculado o percentual de intensidade de cobertura de copa (sensu Fournier, 1974) para as 19
espécies em conjunto e separadamente.
As folhas foram classificadas em três estágios de desenvolvimento: 1. folha jovem -
folha recém formada, com lâmina já expandida, porém sem apresentar características
morfológicas de folhas maduras; 2. folha madura – folhas com características morfológicas e
estruturais completas; 3. folha senescente ou em processo de senescência – folhas com
mudanças morfológicas notáveis, principalmente alteração da cor. A proporção relativa de
cada um dos três estágios de desenvolvimento foi estimada na copa das plantas. As copas
foram então classificadas em nove categorias. A primeira (classe 0) representou a ausência
completa de um dado estágio na copa da planta e a última (classe 4) representou a ocorrência
exclusiva de um determinado estágio. As sete classes intermediárias foram as seguintes:
Classe 0,5. quantidade relativa na copa entre 1% e 12,5%; Classe 1. quantidade relativa na
copa entre 12,5% e 25%; classe 1,5. quantidade relativa na copa entre 25% e 37,5 e assim
sucessivamente. Assim, a soma das proporções relativas dos três estágios foi sempre 4,
exceto para plantas sem folhas com classe zero para todos os estágios de desenvolvimento.
As espécies foram classificadas em grupos fenológicos vegetativos (sensu Sarmiento
& Monasterio 1983, Franco et al. no prelo) e reprodutivos (sensu Sarmiento & Monasterio
1983). Adicionalmente, o tipo de floração das espécies foi determinado de acordo com a
classificação de Gentry (1974), que considera a duração do período de floração e a sincronia
inter-individual na população. As síndromes de dispersão das espécies foram determinadas
seguindo a classificação adotada por van der Pijl (1982).
19
RESULTADOS
Sazonalidade climática
Durante o período estudado foi observada marcada sazonalidade climática,
abrangendo três períodos secos e três períodos chuvosos completos (Figura 1). A precipitação
total variou entre os três períodos chuvosos, sendo de 1.478 mm para o período chuvoso de
2000/2001 (1.254 mm entre outubro e abril); 1.219 mm para 2001/2002 (1.142 mm entre
outubro e abril); e 1.228 mm para 2002/2003 (1.031 mm entre outubro e abril). As
temperaturas mínimas mensais variaram entre 15 ºC e 18 ºC no período chuvosos (outubro a
abril) e entre 11 ºC e 12 ºC em meados do período seco (junho e julho). Ao longo do ano as
temperaturas médias mensais variaram entre 20 ºC e 25 ºC e as máximas mensais entre e 26
ºC e 30 ºC. A média mensal da umidade relativa do ar se manteve acima de 70% durante
praticamente todo o período chuvoso e entre 50% e 60% durante o período seco. A
evaporação mensal foi intensa durante o período seco e início do período chuvoso com
valores mais elevados observados geralmente entre os meses de julho e outubro (entre 150
mm e 210 mm).
Fenologia vegetativa
Ao todo foi estudada a fenologia de 226 indivíduos pertencentes a 19 espécies e 14
famílias botânicas (Tabela 1). Quando analisadas conjuntamente, a produção e queda de
folhas das 19 espécies foram marcadamente sazonais (Figura 2). O percentual de intensidade
de cobertura de copa se manteve alto (próximo de 100%) e constante ao longo de todo o
período chuvoso até o início do período seco. A cobertura de copa decresceu a partir de junho
e atingiu valores mínimos (entre 50 e 60%) ao final do período seco, entre os meses de agosto
e setembro.
20
A brotação foi observada ao longo de todo ano. Contudo, tanto a proporção de
espécies quanto a de indivíduos em brotação foi menor durante a maior parte do período seco
(entre maio e agosto) e os picos de brotação ocorreram em setembro e outubro (Figura 2A).
Consequentemente, as mais altas proporções relativas de folhas jovens ocorreram na
transição entre os períodos seco e o chuvoso (Figura 2B) e a reconstituição da copa se deu no
início do período chuvoso (Figura 2A).
Dentre as espécies estudadas, quatro grupos fenológicos vegetativos foram
identificados: quatro espécies sempre verdes com crescimento contínuo, cinco sempre verdes
com crescimento sazonal, oito brevidecíduas e duas decíduas (Tabela 1). As principais
observações de cada grupo são apresentadas à seguir.
Espécies sempre verdes com crescimento contínuo (SVC).
Neste grupo observou-se ligeira
redução da intensidade de cobertura da copa (geralmente acima de 80%) e produção de folhas
novas por períodos prolongados (Figuras 3 e 4).
A brotação de Miconia albicans foi interrompida apenas por um curto período no final
da seca, entre agosto e setembro, enquanto não houve formação de folhas novas durante
quase todo o período seco, entre junho e setembro, na espécie Miconia fallax (Figura 3). A
proporção de folhas adultas nestas espécies de M. albicans e M. fallax se manteve alta, entre
60% e 80%, e relativamente constante ao longo do ano. As proporções de folhas jovens e
senescentes foram baixas, geralmente inferiores a 40%, com pequenas variações ao longo do
ano (Figura 4), indicando que não há um período definido de renovação da copa para estas
duas espécies, ou seja, mantém características de sempre verde com crescimento contínuo.
A brotação em Connarus suberosus foi reduzida durante o período chuvoso,
principalmente entre os meses de dezembro e março (Figura 3), quando se observou uma
proporção baixa de folhas jovens, geralmente inferior a 20%, e elevada proporção de folhas
adultas, entre 60% e 80% (Figura 4). A senescência das folhas nesta espécie se intensificou
21
entre os meses de junho e setembro de 2002 e de 2003 (entre 50% e 70%). O aumento de
produção de folhas jovens e a redução na proporção de folhas adultas se deram entre agosto e
outubro (Figura 4). Neste período ocorreu intensa atividade de perda e produção de folhas,
entretanto, como nem todas as folhas foram substituídas neste período, a espécie foi
classificada como SVC.
A fenologia de Rapanea guianensis foi marcada por dois eventos anuais de perda e
produção de folhas. O primeiro ocorreu na transição entre os períodos seco e chuvoso,
quando a redução da copa foi mais acentuada, atingindo valores mínimos de percentual de
intensidade de cobertura de copa entre 30 e 40%, seguido de aparente troca de toda a
folhagem no início do período chuvoso, entre outubro e dezembro. O segundo evento ocorreu
dentro do período chuvoso quando a redução da copa foi pouco evidente, os valores mínimos
de percentual de intensidade de cobertura de copa ficaram entre 80% e 90%, e a substituição
da folhagem foi apenas parcial (Figura 3). A ocorrência destes dois eventos fenológicos se
refletiu em flutuações nas proporções de folhas dos três estágios de desenvolvimento dentro
do período chuvoso (Figura 4). Embora tenha havido acentuada redução na cobertura de copa
durante o primeiro evento, R. guianensis foi classificada como SVC pois sua brotação
ocorreu ao longo do período chuvoso.
Espécies sempre verdes com crescimento sazonal (SVS).
Este grupo foi representado pelas
espécies Roupala montana, Ouratea hexasperma, Styrax ferrugineus, Rourea induta e
Casearia sylvestris, cuja produção e queda de folhas foram marcadamente sazonais (Figura 5
e 6). Houve redução do percentual de intensidade de cobertura de copa na segunda metade do
período seco (valores entre 50% e 70%). A reconstituição da copa ocorreu na transição entre
os períodos seco e chuvoso, quando quase todos os indivíduos estavam em brotação (Figuras
5) e produzindo folhas intensamente, o que elevou a proporção relativa de folhas jovens nas
cinco espécies (Figuras 6). Nos demais meses do ano a produção de folhas foi reduzida e
22
geralmente restrita a alguns indivíduos (Figura 5) que produziram um número pequeno de
folhas jovens (Figura 6).
Uma característica marcante das espécies SVS é a produção de uma nova coorte de
folhas que antecede, ou ocorre concomitantemente, a perda da coorte de folhas velhas.
Assim, as plantas continham folhas adultas mesmo durante o período de substituição da copa.
No transcorrer deste estudo os indivíduos de Roupala montana sofreram ataques
específicos e sincrônicos de lagartas de Lepidoptera. As folhas produzidas entre setembro e
outubro de 2001 foram consumidas por Eomichla sp. (Oecophoridae) no mês de novembro, o
que provocou redução acentuada da copa em todos os indivíduos dessa espécie. Como
conseqüência houve intensa produção de folhas entre janeiro e julho de 2002 e recomposição
da copa perdida (Figuras 5 e 6).
Espécies brevidecíduas (BDC).
Estas espécies ficaram parcial ou completamente sem folhas
no final do período seco, entre agosto e setembro. Durante o mês de setembro e início de
outubro foi observada intensa brotação e produção de folhas jovens culminando com a
recomposição da copa no início do período chuvoso (Figuras 7 a 10). Alguns indivíduos
destas espécies estavam em brotação fora do período de recomposição da copa (Figuras 7 e
9), entretanto produziram um número reduzido de folhas, contribuindo assim para uma baixa
proporção relativa de folhas jovens na população (Figuras 8 e 10). A característica mais
marcante deste grupo é a substituição completa da copa durante o período seco e um período
curto, no qual os indivíduos permaneceram sem folhas ou possuíam apenas poucas folhas em
formação ou senescentes.
A produção de folhas novas ocorreu quando quase todas as folhas velhas já haviam
sido perdidas nas espécies Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima verbascifolia,
Stryphnodendron adstringens, Davilla elliptica e Erythroxylum suberosum, resultando em
redução evidente no percentual de intensidade de cobertura de copa das espécies, entre 30% e
23
50 % (Figura 7). Ocasionalmente foram observados indivíduos completamente sem folhas
dentre estas espécies (Tabela 1).
Nas espécies Dimorphandra mollis, Qualea grandiflora e Dalbergia miscolobium os
indivíduos permaneceram sem folhas durante um período entre uma e duas semanas, em
média (Tabela 1). Durante este período o percentual de intensidade de cobertura de copa se
reduziu para valores entre 10% e 30%.
Folhas de Davilla elliptica sofreram ataque de lagartas de Pictotena sp. (Zygaenidae)
em três eventos, nos quais houve redução da copa de pelo menos metade dos indivíduos
acompanhados. O primeiro evento ocorreu em fevereiro e março de 2001, o segundo em
janeiro e fevereiro de 2002 e o terceiro em julho de 2003. Nos anos de 2001 e 2002 as folhas
adultas foram atacadas preferencialmente, o que resultou numa pequena, mas perceptível
redução da copa. Em 2002 a produção de folhas novas e a recomposição da copa se deram
logo após a herbivoria. No ano de 2003 a grande maioria das folhas atacadas estava em
estágio avançado de senescência, ou seja, próximas à abscisão e, portanto, não ocorreu efeito
perceptível da herbivoria na fenologia vegetativa (Figura 7 e 8).
Espécies decíduas (DEC).
Tanto os indivíduos de Acosmium dasycarpum quanto de
Kielmeyera coriacea, perderam completamente as folhas no final do período seco (agosto e
setembro). O percentual de intensidade de cobertura de copa se reduziu drasticamente para
valores entre 0 e 10% (Figura 9). Os indivíduos permaneceram, em média, entre três e quatro
semanas com deciduidade foliar completa (Tabela 1). A produção de folhas foi sincrônica e
intensa no final do período seco, no mês de setembro (Figura 10).
Fenologia reprodutiva
A floração foi tipicamente anual para a maioria das espécies embora algumas
floresceram ao longo de todo ano. A maioria floresceu em setembro e outubro, na transição
entre a seca e a chuva. Ocasionalmente, foram observados indivíduos isolados florescendo
24
fora do período típico de floração da espécie. Nesses casos geralmente não foram gerados
frutos e por esta razão os indivíduos não foram considerados como reprodutivos. Apenas os
indivíduos de Connarus suberosus não floresceram durante o período estudado (Figura 11).
Com relação ao período do ano de ocorrência da floração (sensu Sarmiento &
Monasterio 1983) três espécies floresceram durante o período seco (floração tardia); oito
espécies produziram flores na transição entre o período seco e o chuvoso (floração precoce);
cinco espécies floresceram durante o período chuvoso (floração retardada) e em duas espécies
o período de floração se estendeu ao longo dos períodos seco e chuvoso (floração contínua)
(Tabela 1 e Figura 11).
Seguindo a classificação adotada por Gentry (1974), 13 espécies apresentaram
floração em um único pico de curta duração e alta sincronia entre indivíduos (“big bang”)
(Tabela 1). Em três espécies foi detectada alta sincronia, mas a floração ocorreu em dois
picos dentro do mesmo período reprodutivo (“multiple bang”). Apenas Styrax ferrugineus
apresentou floração tipo “cornucopian”, representado por um único e longo período de
intensa floração, com duração de até 3 meses. Em Rapanea guianensis a floração ocorreu em
picos rápidos e altamente sincrônicos entre indivíduos em diferentes épocas do ano (“floração
episódica” sensu Oliveira et al. 1991) (Tabela 1).
A maturação de frutos na comunidade estudada foi mais intensa entre os meses de
agosto e janeiro, seguida de períodos de baixa maturação entre fevereiro e maio. Da mesma
forma que a floração, a maturação de frutos das espécies também seguiu um ciclo anual. Das
18 espécies que floresceram apenas Rapanea guianensis não produziu frutos (Figura 12). As
quatro espécies que dispersaram sementes no período seco apresentaram síndrome
exclusivamente autocórica. Cinco espécies de síndrome zoocórica dispersaram sementes no
período chuvoso e dentre as oito espécies que dispersaram sementes na transição entre o
período seco e o chuvoso, três eram anemocóricas e cinco zoocóricas (Tabela 1 e Figura 12).
25
DISCUSSÃO
Mecanismos ecológicos
As 19 espécies estudadas possuem ampla distribuição e elevada abundância no
Cerrado, tanto na escala biogeográfica quanto local. Dez delas ocorrem em mais de 50% das
376 áreas de Cerrado estudadas por Ratter et al. (2003). Das espécies comumente presentes
em Unidades de Conservação do Distrito Federal (Nunes et al. 2002), 16 foram
acompanhadas no presente estudo. Um levantamento fitossociológico realizado no cerrado
denso na RECOR/IBGE encontrou 63 espécies lenhosas (Andrade et al. 2002), dentre as
quais 15 espécies do presente estudo, cujas densidades somadas representam 28% de todos os
indivíduos amostrados naquele estudo. As espécies Casearia sylvestris, Miconia albicans,
Miconia fallax e Rourea induta não estavam presentes ou apresentavam baixa abundância nos
estudos citados acima, pois sendo arbustivas não são amostradas eficientemente nos estudos
fitossociológicos, principalmente quando estes se restringem ao estrato arbóreo.
Quando se analisa o conjunto das 19 espécies estudadas, nota-se que a abscisão foliar
ocorreu intensamente durante o período seco. A queda das folhas foi sempre seguida de
elevada brotação no período de transição entre as estações seca e chuvosa, culminando com a
completa restituição da folhagem. Em 15 espécies, ou seja, 79% do total, a renovação da
folhagem ocorreu no período seco, embora a cobertura de copa nunca tenha se reduzido a
valores abaixo de 50%.
Esta evidente sazonalidade fenológica vegetativa também foi observada em outras
comunidades e populações de espécies lenhosas de cerrado no Distrito Federal (Morais et al.
1995, Oliveira 1998, Felfilli et al. 1999, Oliveira & Gibbs 2000), em São Paulo (Mantovani
& Martins 1988), bem como para áreas adjuntas de cerrado no Pará (Miranda 1995) e até
mesmo nas savanas venezuelanas (Sarmiento 1984, Sarmiento et al. 1985). Portanto, com
26
base na dinâmica foliar do componente lenhoso, nós classificaríamos esta vegetação de
cerrado, bem como as demais comunidades de cerrado estudadas, como semidecidual
sazonal.
O padrão de floração observado, ou seja, espécies florescendo ao longo de todo ano,
porém marcado por um período de intensa floração na transição entre o período seco e o
chuvoso, também foi descrito para outras comunidades lenhosas de cerrado (Mantovani &
Martins 1998, Batalha & Mantovani 2000, Oliveira & Gibbs 2000).
Com base nos resultados do presente estudo e outros realizados por outros autores
(Mantovani & Martins 1988, Batalha & Mantovani 2000, Oliveira & Gibbs 2000) pode-se
sugerir que a restrição hídrica sazonal no Cerrado não impede a ocorrência dos eventos
fenológicos, tanto vegetativos quanto reprodutivos, para a grande maioria das espécies. A
produção de folhas concentrada durante o período seco nas savanas venezuelanas (Sarmiento
& Monasterio 1983, Sarmiento et al. 1985) e australianas (Willians et al. 1997) também são
indicadores de que há água disponível para as plantas mesmo nos períodos do ano quando a
precipitação é reduzida.
O potencial hídrico do solo não se reduz a valores inferiores a -1 MPa na
profundidade de 60 cm durante a seca no Cerrado (Franco 1998). Mesmo espécies lenhosas
que tenham fenologia distinta são capazes de tolerar certo nível de estresse hídrico. Por
exemplo, um estudo realizado com quatro espécies lenhosas de cerrado demonstrou que as
folhas só perdem o potencial de turgor quando o potencial hídrico atinge valores entre -1.5 e -
3.0 MPa (Bucci et al. 2004). Estes resultados reforçam a idéia de que apesar da redução da
água nas camadas mais superficiais do solo, algumas espécies lenhosas são capazes de manter
a produção de folhas e flores.
Além do mais, muitas espécies lenhosas do Cerrado possuem sistemas radiculares
profundos e bem desenvolvidos (Rawitscher 1948, Eiten 1972, Oliveira et al. submetido). O
27
sistema radicular profundo das plantas pode desempenhar duas funções. A primeira seria a
capacidade de armazenar água e assim permitir a produção de folhas novas durante o período
seco (Silva & Oliveira 1993). A segunda seria a capacidade de absorver água das camadas
mais profundas do solo (Franco 1998, Jackson et al. 1999, Oliveira et al. submetido), onde a
variação sazonal no conteúdo volumétrico de água varia pouco entre o período chuvoso e o
seco (Silva 2003).
A extração da água pelas plantas das camadas mais profundas do solo pode enfrentar
restrições hidráulicas (Meinzer et al. 1999). Porém, investigações recentes revelam que
existem mecanismos importantes dentre algumas espécies do Cerrado para aquisição de água.
Dentre estes mecanismos estão a absorção de água pelos órgãos aéreos das plantas, a
acumulação de água no caule que pode ser utilizada durante o período seco, o dimorfismo do
sistema radicular, que permite que as plantas busquem fontes alternativas de água durante a
estação seca e, em alguns casos, a redistribuição hidráulica (Scholz et al. 2002, Oliveira
2004).
Somente três das 19 espécies estudadas apresentaram comportamento fenológico
vegetativo marcadamente distinto do padrão observado nas demais: Miconia albicans, M.
fallax e Rapanea guianensis. Nelas a produção de folhas foi reduzida ou ausente durante o
período seco e se iniciou somente após o início das chuvas, prolongando-se durante todo o
período chuvoso. Miconia albicans possui raízes superficiais (Oliveira 2004), e M.
ferruginata, que também possui raízes superficiais, tem a produção de produção de folhas
concentrada no período chuvoso (Franco et al. no prelo). Estes resultados são indicadores de
que estas três espécies podem ter a produção de folhas limitada pela disponibilidade de água
no solo durante o período seco, provavelmente devido ao sistema radicular superficial.
Se a fenologia da maioria das plantas lenhosas de Cerrado não são limitados pelo
déficit hídrico do solo no período seco, porque então os eventos fenológicos se concentrariam
28
neste período? E quais seriam os fatores responsáveis por este padrão? A resposta a estas
questões podem estar relacionadas com os mecanismos ecofisiológicos destas plantas.
A capacidade de controlar a abertura estomática nas espécies lenhosas se reduz com a
idade da folha (Reich & Borchert 1988, Borchert et al. 2002). Isso causa redução da
capacidade fotossintética e da eficiência no uso da água, principalmente das espécies que
apresentam deciduidade foliar (Reich & Borchert 1988). Nos ambientes tropicais sazonais, se
as folhas velhas são perdidas na estação climática menos favorável, reduz-se a perda de água
e maximiza-se a eficiência de aquisição de nutrientes pela planta (Reich & Borchert 1984,
Reich & Borchert 1988).
No Cerrado condições ambientais menos favoráveis se dariam durante o período seco
quando a demanda evaporativa atmosférica se eleva, pois a pluviosidade e a umidade relativa
do ar são baixas. Quando estas condições se fizeram presente durante o transcorrer do
presente estudo, a maioria das espécies estudadas apresentou elevada proporção de folhas
senescentes, que foram produzidas na estação de crescimento do ano anterior, o que
acentuaria a perda de água por transpiração. De fato, segundo Sandra Janet Bucci
(comunicação pessoal), o consumo de água pelas plantas lenhosas na RECOR durante o
período seco não se altera, porém o índice de área foliar se reduz, reforçando a idéia de que a
transpiração foliar aumenta com o envelhecimento da folha.
Desse modo, a perda de folhas pelas espécies lenhosas Cerrado durante o período seco
pode ser controlada tanto por fatores endógenos, como a longevidade foliar, quanto por
condições ambientais. A elevada demanda evaporativa atmosférica (Franco 1998, Meinzer et
al. 1999) e a alta incidência de radiação solar (Miranda et al. 1997, Franco 1998) no período
seco afetam o controle estomático e, conseqüentemente, a transpiração das plantas lenhosas.
Isto nos leva a supor que estas variáveis ambientais possam estar envolvidas no controle da
abscisão foliar das espécies estudadas. Hipótese semelhante foi proposta para espécies de
29
florestas tropicais semi-deciduais (Borchert 1994a, Borchert et al. 2002), ou seja, em
ecossistemas onde a estacionalidade climática é forte. Esta hipótese parece plausível pois, foi
demonstrado que em ecossistemas não-sazonais (floresta tropical úmida), a taxa de produção
de folhas e a longevidade foliar não estão correlacionadas as ligeiras variações climáticas que
ocorrem neste tipo de floresta (Reich et al. 2004).
Algumas espécies decíduas e semidecíduas de climas tropicais sazonais são capazes
de produzir nova coorte de folhas dentro do período seco, graças à perda da folhagem mais
velha, levando à redução de superfície de transpiração e, conseqüentemente, à restituição de
níveis internos de água na planta (Reich & Borchert 1984, Borchert 1994b). Este mecanismo
interno do controle hídrico pode ocorrer para as espécies dos grupos DEC, BDC e SVS,
conforme sugerido por Franco (2002).
A perda de folhas pelas plantas lenhosas do Cerrado teria conseqüência também para
a economia de nutrientes pois, em várias espécies há retranslocação antes da abscisão foliar.
Por exemplo, Nardoto (2000) revelou que nas dez espécies estudadas as altas taxas de
retranslocação de nutrientes foliares, particularmente P e K (entre 40% e 70% e entre 30 e
75%, respectivamente), estão associadas à limitação desses nutrientes no solo. Assim a
retranslocação de nutrientes durante o processo de senescência foliar conservaria nutrientes
num ecossistema onde eles são limitantes.
Associado a isso está o fato que as folhas jovens são mais suscetíveis à lixiviação de
nutrientes pela água das chuvas (Sarmiento et al. 1985). Desse modo, a intensa produção de
folhas no final do período seco ou início do chuvoso, quando os índices pluviométricos ainda
são relativamente mais baixos, também reduziria a perda de nutrientes via lixiviação
(Sarmiento et al. 1985).
30
Padrões fenológicos
Os padrões fenológicos vegetativos das espécies de Cerrado representam, na verdade,
um contínuo e não são claramente definidos. Há espécies estritamente sempre verdes (e.g.
Miconia albicans), cuja produção de folhas se dá por períodos prolongados e por outro lado,
há espécies totalmente decíduas (e.g. Kielmeyera coriacea), em que os períodos de produção
e perda de folhas são bem definidos.
O estabelecimento de grupos fenológicos vegetativos bem definidos é dificultado por
variações que podem ocorrer entre populações e entre indivíduos, mesmo quando ocorrem na
mesma localidade. Isso foi notado, por exemplo em Roupala montana e Qualea grandiflora
que, no estudo também desenvolvido na RECOR, por Franco et al. (no prelo), foram
classificadas como SVC e DE, respectivamente, enquanto no presente estudo estas espécies
foram categorizadas como SVS e BDC, respectivamente.
Variações entre indivíduos de uma mesma espécie também foram observadas no
nosso estudo, como em Byrsonima verbascifolia e Davilla elliptica, classificadas como BDC,
cujas populações possuíam indivíduos com e sem deciduidade completa. Os grandes desvios
padrões observados em relação ao tempo médio de deciduidade foliar nas populações de
espécies BDC e DEC também evidenciaram as variações entre indivíduos de uma mesma
espécie. Segundo Borchert (1998), as mudanças no comportamento fenológico de espécies
lenhosas tropicais podem ocorrer em resposta às distintas condições climáticas e edáficas
locais. Conforme proposto por Sarmiento & Monasterio (1983) e por Oliveira (1998), os
eventos fenológicos de espécies de savanas neotropicais são estratégias adaptativas que
maximizariam a reprodução em ambientes tipicamente sazonais. Dessa forma, as pequenas
variações fenológicas observadas entre populações e indivíduos podem representar o limite
estabelecido pela plasticidade fenotípica das espécies às mudanças locais na disponibilidade
de recursos.
31
Também não há clara distinção entre grupos fenológicos reprodutivos de ecossistemas
sazonais (Oliveira & Gibbs 2000), conforme proposto originalmente por Sarmiento &
Monasterio (1983), para as savanas venezuelanas. De fato, diferentes espécies de cerrado
florescem continuamente ao logo de todo ano, o que dificultaria esta distinção. A flora
lenhosa do Cerrado é muito mais rica do que a das savanas venezuelanas (Sarmiento 1983,
Eiten 1994, Mendonça et al. 1998) e, por isso, pode apresentar espécies com maior número
de estratégias reprodutivas. Assim, há espécies em todas as categorias fenológicas, levando a
uma floração contínua ao longo do ano, como aquela observada no presente estudo.
Contudo, a floração nas espécies de cerrado é predominantemente anual (Oliveira &
Gibbs 2002) e, quando se desconsideram das análises aqueles indivíduos que florescem de
modo isolado e que não contribuem efetivamente com a produção de frutos e sementes, foi
possível agrupar as espécies dentro dos grupos fenológicos reprodutivos propostos por
Sarmiento & Monasterio (1983).
As 19 espécies estudadas são entomófilas (Oliveira & Gibbs 2000, observação
pessoal) e apresentaram durante o período reprodutivo floração em picos rápidos e
sincrônicos entre indivíduos, exceto Styrax ferrugineus, que apresentou um período
prolongado de floração. Estes resultados estão de acordo como as afirmações de Augspurger
(1981) e Primack (1980) de que plantas polinizadas por insetos florescem sincronicamente,
aumentando a atração dos agentes polinizadores e promovendo o fluxo de pólen entre
indivíduos. Por outro lado, Rapanea guianensis é uma espécie dióica com reprodução
vegetativa que pode levar ao estabelecimento de populações dominadas exclusivamente por
plantas de um único sexo (Oliveira 1996). Este foi o caso da população de R. guianensis
estudada, composta apenas por indivíduos masculinos, o que explica a ausência de produção
de frutos nesta população.
32
As espécies autocóricas e anemocóricas dispersaram seus diásporos durante ou ao
final do período seco, respectivamente, enquanto a dispersão de espécies zoocóricas ocorreu
predominantemente durante o período chuvoso. Este foi também o padrão encontrado para
outras comunidades lenhosas de cerrado (Mantovani & Martins 1988, Oliveira & Moreira
1992, Miranda 1995, Batalha & Mantovani 2000). A dispersão de frutos anemocóricos é
favorecida durante períodos mais secos em regiões com clima sazonal (Frankie et al. 1974,
Oliveira & Moreira 1992). É possível que durante o período seco, a baixa umidade do ar, o
aumento na velocidade dos ventos e a redução na cobertura de folhas na vegetação, facilitem
a abertura dos frutos e a dispersão das sementes das espécies anemocóricas de Cerrado
(Oliveira & Moreira 1992). O dessecamento do pericarpo e a liberação de sementes em
espécies autocóricas de cerrado dependem da baixa umidade durante o período seco (Batalha
& Mantovani 2000). Já a maturação de frutos zoocóricos ao longo do período chuvoso
garante que estes se mantenham atrativos por períodos mais prolongados, melhorando assim
as chances de dispersão (Mantovani & Martins 1988, Batalha & Mantovani 2000).
Os resultados deste estudo nos levam a sugerir que as espécies sincronizam seus
eventos fenológicos e assim tornam a aquisição e economia de recursos (água e nutrientes)
mais eficientes, neste ecossistema notadamente sazonal e oligotrófico. Adicionalmente, as
espécies maximizam a dispersão de pólen e de sementes que elevariam seu sucesso
reprodutivo. Dessa forma, estratégias distintas são adotadas e evidenciam diferentes
caminhos adaptativos das espécies lenhosas do Cerrado. Entretanto, há um limite na
plasticidade apresentada pelas espécies face às variáveis ambientais, que pode ser
sobrepujado pelas rápidas mudanças antrópicas destes ambientes (Machado et al. 2004, Klink
& Machado 2005) e, portanto, colocar em risco a manutenção de populações estáveis.
33
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.
40
A
Precipitação (mm)
0
100
200
300
400
PREC
Mês/Ano
JASONDJ FMAMJ J ASONDJ FMAMJ JASONDJ FMAMJ J ASO
Umidade relativa do ar (%)
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40
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Evaporação (mm)
0
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150
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Temperatura (ºC)
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2002
2003
TMÁX
TMÉD
TMÍN
EVAP
UMID
B
Figura 1. Dados climáticos da Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília,
DF durante o período de estudo. A. precipitação mensal (PREC) e valores
máximo (TMÁX), médio (TMÉD) e mínimo (TMÍN) da temperatura mensal. B.
evaporação mensal (EVAP) e umidade relativa média do ar (UMID). Fonte:
Estação Meteorológica da RECOR.
41
A
0
20
40
60
80
100
B
Mês/Ano
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fev
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ez
Porcentagem
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20
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80
100
2000
2001
2002
2003
Figura 2. Aspectos fenológicos vegetativos de 19 espécies lenhosas em um
cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília,
DF. A. Cobertura média de copa (círculos fechados); porcentagem de
espécies brotando (círculos abertos); porcentagem de indivíduos brotando
(triângulos abertos). B. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados),
folhas adultas (quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos
abertos).
42
Miconia albicans
0
20
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60
80
100
Miconia fallax
Porcentagem
0
20
40
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Connarus suberosus
0
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80
100
Rapanea guianensis
Mês/Ano
a
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20
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100
2000
2001 2002
2003
Figura 3. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão
(círculos fechados) e de indivíduos brotando (triângulos abertos) para as
espécies lenhosas sempre verdes com crescimento contínuo em um cerrado
sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
43
Miconia albicans
Mês
0
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40
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Miconia fallax
Mês
Porcentagem
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Connarus suberosus
Mês
0
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Rapanea guianensis
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2000
2001
2002
2003
Figura 4. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas adultas
(quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos) para as
espécies lenhosas sempre verdes com crescimento contínuo em um cerrado
sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
44
Roupala montana
Mês
0
20
40
60
80
100
Ouratea hexasperma
Mês
0
20
40
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Styrax ferrugineus
Mês
Porcentagem
0
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Rourea induta
Mês
0
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100
Casearia sylvestris
Mês/Ano
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2000
2001
2002
2003
Figura 5. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio
padrão (círculos fechados) e de indivíduos brotando (triângulos
abertos) para as espécies lenhosas sempre verdes com crescimento
sazonal em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. A seta indica período de moderada a intensa
herbivoria.
45
Roupala montana
Mês
0
20
40
60
80
100
Ouratea hexasperma
Mês
0
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Styrax ferrugineus
Mês
Porcentagem
0
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Rourea induta
Mês
0
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100
Casearia sylvestris
Mês/Ano
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2000
2001
2002
2003
Figura 6. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas
adultas (quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos)
para as espécies lenhosas sempre verdes com crescimento sazonal em
um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília,
DF. A seta indica período de moderada a intensa herbivoria.
46
Blepharocalyx salicifolius
Mês
0
20
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Byrsonima verbascifolia
Mês
0
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Stryphnodendron adstringens
Mês
Porcentagem
0
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Davilla elliptica
Mês
0
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Erythroxylum suberosum
Mês/Ano
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2000
2001
2002
2003
Figura 7. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio padrão
(círculos fechados) e de indivíduos brotando (triângulos abertos) para
as espécies lenhosas brevidecíduas em um cerrado sentido restrito na
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam período de
moderada a intensa herbivoria.
47
Blepharocalyx salicifolius
0
20
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60
80
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Byrsonima verbascifolia
Mês
0
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40
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Stryphnodendron adstringens
Mês
Porcentagem
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Davilla elliptica
Mês
0
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Erythroxylum suberosum
Mês/Ano
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2000
2001
2002
2003
Figura 8. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas
adultas (quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos abertos)
para as espécies lenhosas brevidecíduas em um cerrado sentido restrito
na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam período
de moderada a intensa herbivoria.
48
Dimorphandra mollis
Mês
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Qualea grandiflora
Mês
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Dalbergia miscolobium
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Porcentagem
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Acosmium dasycarpum
Mês
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Kielmeyera coriacea
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2000
2001
2002
2003
Figura 9. Porcentagem de cobertura de folhas na copa ± desvio
padrão (círculos fechados) e de indivíduos brotando (triângulos
abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas e decíduas em um
cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
49
Dimorphandra mollis
0
20
40
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Qualea grandiflora
0
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Dalbergia miscolobium
Porcentagem
0
20
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60
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Figura 10. Porcentagem de folhas jovens (triângulos fechados), folhas
adultas (quadrados pontilhados) e folhas senescentes (losangos
abertos) para as espécies lenhosas brevidecíduas e decíduas em um
cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
Acosmium dasycarpum
0
20
40
60
80
100
Kielmeyera coriacea
Mês/Ano
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2000
2001
2002
2003
50
Figura 11. Fenograma de floração de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica
do IBGE, Brasília, DF. Barras pretas representam o período seco; barras cinza escuras indicam dois ou mais
indivíduos com flores na população e barras cinza claras indicam apenas um indivíduo florescendo. Nº spp =
número de espécies com flores. Ver códigos das espécies na Tabela 1.
ASONDJ FMAMJ JASONDJ FMAMJ JASONDJ FMAMJ J ASO
E.SUB
O.HEX
R.MON
C.SYL
R.IND
M.ALB
M.FAL
B.SAL
B.VER
S.ADS
K.COR
A.DAS
Q.GRA
D.MOL
D.ELI
D.MIS
S.FER
R.GUI
C.SUB
Nº spp 61278466866456995453283984910724366410491211
2000 2001 2002 2003
Sem floração
51
Figura 12. Fenograma de maturação de frutos de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito na
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Barras pretas representam o período seco; barras cinzas indicam
maturação de frutos. Nº spp = número de espécies com frutos maduros. Ver códigos das espécies na Tabela
1.
A
SONDJ FM
A
MJ J
A
SONDJFM
A
MJ J
A
SONDJ FM
A
MJ J
A
SO
D.MOL
S.ADS
A.DAS
D.MIS
D.ELI
R.MON
K.COR
S.FER
Q.GR
A
C.SYL
O.HEX
E.SUB
M.ALB
M.FAL
B.VER
B.SAL
R.IND
R.GUI
C.SUB
Nº spp 457655100035865465001113457745321123787
2002 2003
Sem maturação de frutos
Sem maturação de frutos
2000 2001
52
Tabela 1. Espécies lenhosas acompanhadas nos estudos fenológicos em um cerrado sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE,
Brasília, DF. Cód. = código da espécie; Hb. = hábito; av = árvore; ab = arbusto; N = número de indivíduos; SF = Média
± desvio
padrão em dias que os indivíduos permaneceram sem folhas durante o período seco; GFR = grupo fenológico reprodutivo; pre =
floração precoce; ret = floração retardada; tar = floração tardia; con = floração contínua; Flor. = Tipo de floração; bbg = “big bang”;
mbg = “multiple bang”; ccp = “cornucopian”; epi = episódica; Disp. = Síndrome de dispersão; zoo = zoocórica; ane = anenocórica;
aut = autocórica.
Grupo fenológico vegetativo /Espécie Cód. Família Hb. N SF GFR Flor. Disp.
20022001 2003
Sempre verde com crescimento contínuo (SVC)
Miconia albicans (Sw.) Triana M.ALB. Melastomataceae ab 11 0 0 0 pre bbg zoo
Miconia fallax DC.
M.FAL. Melastomataceae ab 006 0 pre0 bbg zoo
Rapanea guianensis Aubl. R.GUI. Myrsinaceae av 16 0 0 0 con epi zoo
Connarus suberosus Planch. C.SUB.
Connaraceae
ab 07
0 0 0 - - zoo
Sempre verde com crescimento sazonal (SVS)
Roupala montana Aubl. R.MON. Proteaceae av 18 0 0 0 tar mbg ane
Ouratea hexasperma (St. Hil.) Baill. O.HEX. Ochnaceae ab 14 0 0 0 tar bbg zoo
Styrax ferrugineus Nees & Mart. S.FER. Styracaceae av 16 0 0 0 con ccp zoo
Rourea induta Planch. R.IND. Connaraceae ab 18 0 0 0 pre bbg zoo
Casearia sylvestris Sw. C.SYL.
Flacourtiacae
ab 11
0 3±9 0 pre bbg zoo
Brevidecíduo (BDC)
Blepharocalyx salicifolius (H. B. & K.) Berg. B.SAL. Myrtaceae av 12 0 0 0 pre bbg zoo
Byrsonima verbascifolia (L.) Rich. ex. A. L. Juss. B.VER. Malpighiaceae av 13 1±5 2±5 0 pre bbg zoo
Stryphnodendron adstringens (Mart.) Cov. S.ADS. Leguminosae av 11 0 1±5 4±10 pre bbg aut
Davilla elliptica St. Hil. D.ELL. Dilleniaceae ab 20 1±6 0 2±10 ret mbg zoo
Erythroxylum suberosum St. Hil. E.SUB. Erythroxylaceae ab 08 4±11 2±5 2±5 tar mbg zoo
Dimorphandra mollis Benth. D.MOL. Leguminosae av 05 7±10 10±12
- ret bbg aut
Qualea grandiflora Mart. Q.GRA. Vochysiaceae 06av 6±9 7±87±8 ret bbg ane
Dalbergia miscolobium Benth. D.MIS.
Leguminosae
av 18
13±10
9±10
9±8 ret bbg aut
Decíduo (DEC)
Acosmium dasycarpum (Vog.) Yakovl. A.DAS. Leguminosae ab 08 23±11 27±23 16±13 ret bbg aut
Kielmeyera coriacea (Spreng.) Mart. K.COR. Clusiaceae av 08 25±13 20±11 26±17 pre bbg ane
53
CAPÍTULO 2
DEMOGRAFIA FOLIAR DE ESPÉCIES LENHOSAS EM UM CERRADO SENTIDO
RESTRITO DO DISTRITO FEDERAL E SUAS ASSOCIAÇÕES COM VARIÁVEIS
CLIMÁTICAS
Resumo – A demografia foliar de nove espécies lenhosas de um cerrado sentido restrito foi
estudada na Reserva Ecológica do IBGE (15º55’06”-15º57’57”S e 47º51’22”-47º54’07”W),
Brasília-DF. O Objetivo do estudo foi descrever os padrões de produção, sobrevivência,
abscisão e longevidades foliares e associar tais padrões demográficos com as variáveis
ambientais. As espécies estudadas representam quatro comportamentos fenológicos: sempre
verde com crescimento contínuo (SVC), sempre verde com crescimento sazonal (SVS),
brevidecíduo (BDC) e decíduo (DEC). Coortes de folhas foram marcadas e acompanhadas,
em censos mensais, entre março de 2001 e outubro de 2003. Três padrões de dinâmica foliar
foram observados: as espécies SVS, BDC e DEC (Ouratea hexasperma, Roupala montana,
Styrax ferrugineus, Byrsonima verbascifolia, Blepharocalyx salicifolius e Kielmeyera
coriacea) apresentam produção sazonal de folhas, restrita ao final do período seco; a
produção de folhas das espécies SVC (Miconia albicans e Miconia fallax) é continua e se
prolonga pelo período chuvoso; e uma espécie SVC (Rapanea guianensis) produz folhas de
modo intermitente, exclusivamente durante o período chuvoso. A longevidade foliar média
variou entre 7 e 14 meses e as espécies SVC e SVS tendem a ter folhas com maior
longevidade máxima que as espécies BDC e DEC. Através da análise das curvas de
sobrevivência das folhas comprovou-se que em sete espécies a probabilidade de sobrevivência
foliar é alta nas folhas jovens é baixa nas folhas maduras (Deevey Tipo I). A probabilidade de
sobrevivência das espécies Miconia fallax e Rapanea guianensis se mantém relativamente
54
constante durante todo o ciclo de vida das folhas (Deevey Tipo II). De modo geral, a abscisão
foliar das espécies SVC apresentou uma relação inversa com a disponibilidade de água nas
camadas superficiais do solo, e a natalidade foliar parece ter sido induzida pelo aumento da
água disponível nestas camadas e pelo acúmulo de precipitação. Por esta razão as espécies
SVC concentraram a produção de folhas no período chuvoso. Nas espécies SVS, BDC e DEC
a abscisão foliar foi primariamente associada à limitação hídrica nas camadas superficiais do
solo e, em alguns casos, ao aumento da demanda evaporativa atmosférica e à redução na
temperatura mínima do ar. A natalidade foliar nestas espécies não foi limitada pela redução
hídrica climática ou edáfica. Assim nas espécies SVS, BDC e DEC o eventos foliares se
concentraram dentro do período seco ou na transição entre o período seco e o chuvoso.
Palavras chave: Cerrado, curvas de sobrevivência, dinâmica foliar, grupos fenológicos,
longevidade foliar, restrição hídrica.
55
Abstract – In order to describe the patterns of leaf production, survivorship, leaf shedding,
and leaf longevity, a demographic analysis of leaves of nine woody species of a cerrado
strictu sensu plant community of Brasilia, Federal District, was performed. The leaf
demographic patterns were associated with local ecological conditions. Species represent four
phenological distinct groups: evergreen plants with continuous growth (SVC), evergreen with
seasonal growth (SVS), brevideciduous (BDC), and deciduous (DEC). Cohorts of leaves were
tagged and surveyed monthly between March 2001 and October 2003. Three patterns of leaf
dynamics were observed among species: leaf production of species belonging to groups SVS,
BDC and DEC (Ouratea hexasperma, Roupala montana, Styrax ferrugineus, Byrsonima
verbascifolia, Blepharocalyx salicifolius and Kielmeyera coriacea) are restricted to the end of
the dry period; the species belonging to the SVC group (Miconia albicans and Miconia fallax)
produce leaves continuously that extends to the wet season; one species of the SVC group
(Rapanea guianensis) has intermittent leaf production during the wet season. The average leaf
longevity ranged from 7 to 14 months and leaves from species belonging to groups SVC and
SVS tend to live longer. For seven out of the nine species the probability of survivorship is
high for young leaves and declines over time (Deevey Type I). Survivorship remained
relatively constant along the leaf life cycle in Miconia fallax and Rapanea guianensis (Deevey
Type II). Overall leaf shedding of species belonging to the SVC group showed a negative
relationship with water availability of the first soil layers, while leaf production seems to be
induced by the increase of water availability in the soil and accumulation of precipitation. For
this reason species of the SVC group concentrate leaf production during the wet season. Leaf
shedding in SVS, BDC and DEC species is primarily associated to water limitation in the first
layers of soil and in some instances to the increase of evaporative demand and decrease of
minimum air temperature. Production of new leaves in these species was not restricted by
56
reduction of rainfall or soil water availability. Consequently leaf dynamics of species
belonging to these groups occur during the dry season or during the transition dry-wet season.
Key words: leaf dynamic, leaf life-span, Neotropical Savanna, phenological groups, seasonal
climate, survivorship, water restriction
57
INTRODUÇÃO
O Bioma Cerrado ocupa uma área de dois milhões de km
2
, sendo a maior savana
neotropical e a segunda maior formação vegetacional brasileira (Sarmiento 1984, Ribeiro &
Walter 1998). Este Bioma apresenta diferentes tipos fisionômicos que podem variam desde
ambientes campestres até formações florestais, com predomínio de vegetação savânica, cujas
nomenclaturas e caracterizações são amplamente discutidas na literatura (Ribeiro & Walter
1998; Oliveira-Filho & Ratter 2002). As formações savânicas apresentam dois estratos
distintos; o primeiro representado por uma flora arbustivo-arbórea e esparsa sobre uma matriz
contínua de espécies herbáceas, predominantemente graminosas, representantes do segundo
estrato (Oliveira-Filho & Ratter 2002). Os solos são geralmente Latossolos argilosos,
profundos, bem drenados, com relevo suave e baixa disponibilidade de nutrientes (Furley &
Ratter 1988, Haridasan 1993, Reatto et al. 1998). O clima dos cerrados brasileiros é
tipicamente sazonal com um verão quente e úmido e um inverno frio e seco (Eiten 1972), no
qual a restrição hídrica para a vegetação é mais evidente.
O Cerrado apresenta a mais alta diversidade de espécies vegetais entre todas as
savanas mundiais (Lenthall et al. 1999, Sarmiento 1996). Dentre as espécies lenhosas do
Cerrado, diversas estratégias fenológicas vegetativas são reconhecidas (Sarmiento 1984,
Franco et al. no prelo) que podem representar mecanismos adaptativos ao estresse hídrico
sazonal (Capítulo 1, Pinto 1999, Mantovani & Martins 1988, Oliveira 1998, Sarmiento 1996)
e à economia de nutrientes (Sarmiento et al. 1985, Capítulo 1). As espécies arbóreas das
florestas tropicais sazonais (Borchert 1994, Borchert et al. 2002) e das savanas australianas
(Williams et al. 1997) têm seus eventos fenológicos controlados primariamente por fatores
endógenos, como idade da folhas e armazenamento de água no caule. Entretanto, estes
58
mecanismos internos de controle fenológico somente agora começam a ser desvendados nas
espécies lenhosas do Cerrado (Oliveira 2004).
Nas duas últimas décadas os estudos sobre os eventos vegetativos das espécies
lenhosas realizados em diferentes regiões do Cerrado foram geralmente qualitativos ou semi-
quantitativos, em que os padrões fenológicos são associados com as variações ambientais
locais (Barros & Caldas 1980, Mantovani & Martins 1988, Morais et al. 1995, Oliveira 1998,
Oliveira & Gibbs 2000). Estudos fenológicos detalhados e quantitativos são quase
inexistentes (Franco et al. no prelo, Pinto 1999). Além disso, pouco se sabe sobre os
mecanismos que controlam a produção e a queda foliar das folhas das espécies uma vez que
os estudos desenvolvidos até o momento têm o indivíduo e não as folhas como unidade de
estudo.
Desse modo, este estudo buscou aprofundar o conhecimento sobre a dinâmica foliar
do componente lenhoso de Cerrado. Os objetivos foram: 1. Caracterizar os padrões anuais de
produção e queda foliar e determinar a longevidade foliar em nove espécies lenhosas de
cerrado que diferem no comportamento fenológico vegetativo; 2. Associar os diferentes
grupos fenológicos com os padrões de produção e queda foliares e com a longevidade das
folhas; 3. Determinar as associações entre o período de ocorrência dos eventos foliares das
espécies e as variáveis climáticas e a disponibilidade de água para a planta no solo.
Pretendemos, dessa forma, responder as seguintes questões: 1. A dinâmica e a longevidade
foliar estão relacionadas com o grupo fenológico vegetativo à qual a espécie pertence? 2.
Existem variações inter-anuais nos eventos foliares? 3. Se existe um controle ambiental dos
eventos foliares, quais variáveis ambientais exercem maior influência sobre a produção e
queda foliares?
59
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo e Espécies Estudadas
A dinâmica foliar foi estudada em um cerrado sentido restrito (sensu Ribeiro & Walter
1998 e Oliveira-Filho & Ratter 2002) na Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), localizada a
cerca de 35 km ao sul do centro de Brasília, Distrito Federal (15º55’06”-15º57’57”S e
47º51’22-47º54’07”W, altitude entre 1045 e 1146 m). Os dados climáticos da RECOR
durante o período de estudo são apresentados na Figura 1. Foram acompanhados os eventos
de produção e queda foliar (abscisão) de nove espécies representativas do estrato lenhoso da
comunidade de um cerrado sentido restrito na RECOR, pertencentes a quatro grupos
fenológicos: sempre verde com crescimento contínuo (Miconia albicans, Miconia fallax e
Rapanea guianensis); sempre verde com crescimento sazonal (Ouratea hexasperma, Roupala
montana e Styrax ferrugineus); brevidecíduo (Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima
verbascifolia) e decíduo (Kielmeyera coriacea).
As descrições das condições climáticas e edáficas da área de estudo bem como das
espécies estudadas e de seus respectivos grupos fenológicos encontram-se no Capítulo 1.
Dinâmica e Longevidade Foliar
Os eventos foliares foram acompanhados por meio de censos mensais durante um
período de 32 meses (março de 2001 a novembro de 2003) em seis indivíduos de Miconia
fallax e dez indivíduos das demais espécies. Em cada indivíduo foram marcados três ramos
terminais com etiquetas de alumínio numeradas. Em março de 2001, as folhas destes ramos
foram marcadas com fios coloridos e etiquetas de alumínio numeradas em seqüência
crescente da base para o ápice do ramo. Nas espécies decíduas, os ramos que perderam folhas
durante o período seco foram marcados até que nova coorte de folhas fosse produzida. Ramos
60
mortos ou quebrados foram substituídos por outros, de modo a manter o número de três ramos
por indivíduo.
Foi registrado o mês de abscisão de cada folha marcada e as novas folhas produzidas
nos ramos selecionados foram marcadas, numeradas e acompanhadas. Foi considerada a data
intermediária entre censos consecutivos para a determinação do momento de produção e
queda foliares. Os ramos de Miconia albicans, Miconia fallax e Styrax ferrugineus
apresentaram, algumas vezes, intensa ramificação lateral durante o período de crescimento.
Nestas três espécies, quando houve formação de dois ou mais sub-ramos no ramo
originariamente marcado, foram marcadas apenas as folhas novas do sub-ramo mais apical ou
daquele que se formou primeiro. Se dois ou mais sub-ramos foram formados simultaneamente
no ápice, apenas um foi escolhido ao acaso para a marcação das folhas. Nas demais espécies
todas as novas folhas produzidas nos ramos selecionados foram marcadas.
O acompanhamento das folhas desde sua formação até sua abscisão permitiu a
determinação da longevidade máxima, mediana e média das espécies. Como a brotação foi
fortemente sazonal para a maioria das espécies foi possível distinguir diferentes coortes de
folhas dentro das populações.
Análises estatísticas
Foi realizada análise de distribuições circulares para os períodos de formação e
abscisão foliares (Zar 1999). Estas análises permitem determinar o ângulo médio de
ocorrência do evento (
a
) e medidas de dispersão ao redor deste ângulo. A uniformidade da
distribuição dos eventos ao longo do ano foi examinada pelo teste de Rayleigh (Z). Como
estas análises exigem eventos cíclicos no tempo, foram usados apenas os dados dos primeiros
24 meses de estudo, permitindo assim, o acompanhamento dos eventos foliares em dois ciclos
anuais completos. Os ângulos médios para produção e abscisão foliar em cada espécie foram
comparados entre estes ciclos por meio do teste de Watson-Williams (paramétrico) e do teste
61
de Watson (não paramétrico) para duas amostras (Zar 1999). Estes testes permitiram avaliar
se havia variações entre os dois ciclos com relação ao tempo de ocorrência dos eventos
foliares.
Para a maioria das espécies, a longevidade foliar média não apresentou distribuição
normal, bem como não houve homogeneidade de variância entre espécies. Transformações
foram aplicadas e não foi possível satisfazer as premissas de normalidade e homogeneidade
de variância para realização da análise de variância (ANOVA) (Zar 1999). Por esta razão foi
aplicada ANOVA dos dados ranqueados para comparação entre longevidades foliares das
espécies.
Foi determinada a estrutura etária foliar e realizadas análises de tabela de vida das
populações de folhas para as nove espécies. As curvas de sobrevivência das coortes de folhas
de cada espécie foram comparadas pelo teste de Gehan’s Wilcoxon (Fox 2001).
Para testar a significância da relação entre as variáveis ambientais e a produção e
abscisão foliares foram aplicadas duas análises de regressão múltipla por passos (backward)
entre o número de folhas produzidas e perdidas em cada censo e as variáveis ambientais.
A primeira regressão avaliou as relações entre os eventos foliares e as variáveis
climáticas durante todo o período de estudo (entre março de 2001 e novembro de 2003). As
variáveis climáticas testadas foram: precipitação total (PREC), temperatura mínima do ar
(TMIN), temperatura média do ar (TMED) e umidade relativa do ar (UMID). As duas últimas
variáveis foram usadas para calcular a demanda evaporativa atmosférica ou déficit de pressão
de vapor (DPV) de acordo com Rundel & Jarrel (1989), usada na regressão. Os dados
climáticos foram obtidos da Estação Meteorológica da RECOR.
A segunda regressão testou a relação entre os eventos foliares e a disponibilidade
mínima de água no solo (ADP) em três profundidades (até 50 cm; entre 50 cm e 100 cm e
entre 100 cm e 200 cm), no período entre outubro de 2001 e setembro de 2002. Os dados de
62
ADP, de agora em diante chamados, respectivamente de ADP50, ADP100 e ADP200, foram
obtidos de Silva (2003) realizado na mesma área de estudo.
As análises circulares foram realizadas por meio do uso do programa Oriana versão
2.0 (Kovach 2004). Para as análises de variância e de regressão foi usado o programa Systat
versão 11.0 (SYSTAT Software Inc. 2004) e nas análises de curvas de sobrevivência das
folhas foi empregado o Programa Statistica versão 6.0 (StatSoft Inc. 2001). Para todas as
análises estatísticas aplicadas neste estudo, foi adotado nível de significância de 5% (α =
0,05).
RESULTADOS
Padrões de Produção e de Queda Foliar
A produção e queda foliares foram contínuas e variaram pouco estacionalmente em
Miconia albicans e Miconia fallax. A produção de folhas nestas duas espécies ocorreu ao
longo de todo o período chuvoso, sendo muito reduzida ou ausente durante o período seco.
Foi observada abscisão foliar ao longo do ano, sem períodos evidentes de ocorrência ou
ausência deste evento, o que resultou no aparecimento de ligeiras flutuações sazonais no
número de folhas nas duas espécies (Figura 2).
Em Rapanea guianensis dois períodos de queda e produção de folhas foram
observados, o que caracterizou um padrão intermitente de ocorrência destes eventos. No
primeiro e mais evidente período, a queda de folhas se acentuou entre julho e setembro,
enquanto a produção de folhas ocorreu em seguida, entre outubro e novembro. Entre julho e
setembro foi observada uma acentuada redução no número de folhas geralmente com
substituição completa das folhas nos ramos marcados, salvo raras exceções. Durante o
segundo período a queda de folhas ocorreu principalmente entre os meses de dezembro e
63
janeiro e a produção entre janeiro e abril. Durante esse segundo período houve uma pequena
redução de folhas na população sem que houvesse sua substituição completa nos ramos
(Figura 2).
Ouratea hexasperma, Roupala montana, Styrax ferrugineus e Byrsonima verbascifolia
apresentaram padrão sazonal, com picos de abscisão foliar geralmente no final do período
seco e a produção de folhas ocorreu na transição entre o período seco e o chuvoso (Figuras 3 e
4). Variações deste padrão foram observadas em Blepharocalyx salicifolius, espécie na qual o
pico de produção de folhas ocorreu predominantemente no fim do período seco (Figura 4).
Roupala montana teve seus eventos foliares alterados por intensa herbivoria em
novembro de 2001 (ver Capítulo 1). As folhas produzidas em setembro e outubro sofreram
elevada herbivoria naquele ano, o que resultou em redução drástica do número de folhas na
população. Duas novas coortes de folhas foram produzidas entre dezembro de 2001 e abril de
2002, recompondo a folhagem na população (Figura 3).
Kielmeyera coriacea, a única espécie decídua, apresentou padrão fortemente sazonal,
cujos eventos foliares ocorreram inteiramente no período seco. A abscisão foliar teve inicio
no final do período chuvoso e se prolongou por todo o período seco, com intensa redução de
folhas na população em julho e agosto. A sincronia na produção resultou na rápida elevação
do número de folhas na população em setembro (Figura 4).
Análises circulares
Nos dois ciclos anuais acompanhados a abscisão e natalidade foliares não foram
distribuídas uniformemente ao longo do ano (Tabelas 1 e 2). A distribuição não uniforme dos
eventos foliares indica que a dinâmica foliar das espécies analisadas é sazonal.
Os períodos de abscisão foliar diferiram significativamente entre os dois ciclos anuais
consecutivos para sete espécies. Apenas em Byrsonima verbascifolia e Kielmeyera coriacea
não houve diferença significativa quanto ao momento de ocorrência desse evento entre os
64
ciclos. De maneira semelhante, a produção de folhas em todas as espécies diferiu
significativamente entre os ciclos (Tabelas 1 e 2). As comparações entre os ciclos para
Roupala montana ficaram comprometidas devido à intensa herbivoria sofrida pela população
no final de 2001.
Espécies SVC e SVS apresentaram abscisão e natalidade foliares menos concentradas
(menores valores de r, cujo valor máximo de concentração é 1) do que espécies com maior
grau de deciduidade (BDC e DEC) (Tabelas 1 e 2). A abscisão foliar em espécies SVC
ocorreu tanto no período seco quanto no chuvoso, enquanto a natalidade foliar foi concentrada
dentro do período chuvoso. Por outro lado, os eventos foliares em espécies SVS, BDC e DEC
concentraram-se predominantemente dentro do período seco ou na transição entre os períodos
seco e chuvoso (Tabelas 1 e 2).
Tanto a abscisão quanto a natalidade foliares em Ouratea hexasperma, Styrax
ferrugineus e Blepahrocalyx salicifolius foram significativamente mais precoces no segundo
ciclo (abscisão: 14, 35 e 15 dias, respectivamente; natalidade: 15, 16 e 11 dias,
respectivamente) (Tabelas 1 e 2). O período seco durante este ciclo foi mais rigoroso, com
praticamente 4 meses sem chuva (entre maio e agosto de 2002), enquanto no mesmo período
do primeiro ciclo foram registrados 114 mm de precipitação, sendo que apenas em junho e
julho de 2001 não houve precipitação (Figura 1).
Longevidade Foliar
A longevidade máxima variou entre 20 e 26 meses nas espécies SVC; entre 16 e 22
meses nas SVS e entre 12 e 13 meses nas BDC e DEC (Tabela 3). A mediana da longevidade
foliar variou de 7 a 14 meses nas espécies SVC; de 10 a 15 meses nas SVS e de 9 a 10 meses
nas BDC e DEC (Tabela 3). Em geral, as longevidades máxima e mediana das espécies SVC
e SVS tenderam a ser superiores às espécies BDC e DEC. A única exceção foi Rapanea
guianensis, que embora pertença ao grupo SVC, apresentou os menores valores medianos de
65
longevidade foliar (7 meses). Em Roupala montana, as folhas atacadas por herbívoros tiveram
a longevidade máxima reduzida de 22 meses para 12 meses e a longevidade mediana reduzida
de 15 meses para 2,5 meses (Tabela 3).
A longevidade média das nove espécies foi significativamente diferente (ANOVA de
dados ranqueados, F
0,05,9
=138,77; p < 0,001) (Tabela 3). Os resultados do teste de Tukey para
comparações múltiplas entre espécies são apresentados na Tabela 4. Em um extremo, Roupala
montana e Miconia albicans apresentaram as maiores médias da longevidade (13,6 e 13,3
meses respectivamente), que foram iguais entre si porém superiores às outras espécies
(Tabelas 3 e 4). A longevidade média das folhas de Roupala montana que foram produzidas
durante o período de herbivoria foi 4,4 meses, significativamente inferior às folhas produzidas
nos demais períodos. Miconia fallax também apresentou longevidade foliar elevada (11,2
meses), significativamente inferior à R. montana e M. albicans e superior às demais espécies
(Tabelas 3 e 4).
Num outro extremo, a longevidade foliar média de Rapanea guianensis (6,6 meses) foi
significativamente menor que as outras oito espécies (Tabelas 3 e 4). Apesar de R. guianensis
apresentar os menores valores de longevidade foliar, ocorreu certa sobreposição entre
abscisão e formação foliar nos dois picos anuais de produção de folhas que atenuou as
flutuações sazonais no número de folhas na população (Figura 2).
Valores intermediários de longevidade foliar foram observados em cinco espécies
pertencentes a grupos fenológicos distintos, cuja longevidade foliar média variou entre nove e
dez meses. Em Blepharocalyx salicifolius a longevidade foliar média (9,2 meses) foi
significativamente igual à de Kielmeyera coriacea (9,0 meses), Styrax ferrugineus (9,0
meses), Ouratea hexasperma (9,3 meses) e Byrsonima verbascifolia (9,6 meses) (Tabelas 3 e
4). A longevidade foliar média não diferiu significativamente entre as três últimas espécies e
66
tampouco em Styrax ferrugineus e Kielmeyera coriacea quando comparadas entre si (Tabelas
3 e 4).
Estrutura Etária
Em Miconia albicans e M. fallax a estrutura etária foliar foi caracterizada por classes
etárias que se sobrepunham ao longo do ano. Nessas espécies as longevidades foliares médias
próximas de um ano e a produção e queda de folhas relativamente contínuas ao longo do ano
se fizeram notar numa estrutura etária folia mais complexa, devido sobreposição das
diferentes coortes de folhas (Figura 5).
Os dois períodos anuais de produção de folhas observados em Rapanea guianensis
(Figura 2) contribuíram para os dois aumentos da freqüência relativa da classe etária foliar
mais jovem ao longo do ano (Figura 5).
Nas espécies Ouratea hexasperma e Styrax ferrugineus, houve alternância na
distribuição das classes etárias ao longo do período de estudo, ou seja, houve sazonalidade do
padrão etário (Figura 6). Nestas espécies a longevidade média em torno de nove meses e certa
sobreposição temporal entre a queda e produção de folhas, típica de espécies SVS, causaram
visível flutuação sazonal no número de folhas e uma estrutura etária foliar composta por
coortes de folhas levemente sobrepostas.
Em Roupala montana a alteração dos eventos foliares pela ação de herbívoros
dificultou a análise da estrutura etária, pois mascarou um provável padrão sazonal das classes,
conforme pode ser observado nos seis últimos meses das análises fenológicas da espécie
(Figura 6).
A estrutura etária das folhas de Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima verbascifolia e
Kielmeyera coriacea foi muito semelhante e caracterizada pela forte sazonalidade. Nestas
populações houve evidente domínio relativo da classe mais jovem na transição entre o período
seco e o chuvoso, e posteriormente, domínio das folhas mais velhas no período seco (Figura
67
7). A separação total ou parcial entre a perda da coorte antiga de folhas e a formação de uma
nova coorte, bem como a longevidade máxima foliar próxima de um ano contribuíram para a
formação de uma estrutura etária foliar com pequena sobreposição entre coortes de folhas
(Figura 7).
Curvas de Sobrevivência
Pelo menos duas coortes de folhas foram observadas em oito das nove espécies.
Apenas em Miconia fallax não foi possível distinguir coortes com número de folhas suficiente
para se fazer comparações entre curvas de sobrevivência. Aquelas coortes formadas pouco
antes do final do período do estudo e/ou que apresentaram grande número de dados em que
não se registrou ocorrência da abscisão (dados “censurados” sensu Fox 2001), não foram
incluídas nas análises de sobrevivência. As coortes de folhas usadas nas análises de curva de
sobrevivência são mostradas nas Figuras 2 a 4.
As coortes de sete espécies apresentaram curva de sobrevivência do tipo I (Deevey
1947), ou seja, indicação que a taxa de mortalidade das folhas jovens é baixa e das folhas
maduras é alta. Apenas em Miconia fallax e Rapanea guianensis as curvas de sobrevivência
apresentaram um padrão do tipo II (Deevey 1947) (Figura 8), que indica mortalidade
relativamente constante ao longo do ciclo de vida das populações de folhas.
A probabilidade de sobrevivência da coorte de 2002 nas espécies Ouratea
hexasperma, Styrax ferrugineus, Byrsonima verbascifolia, Blepharocalyx salicifolius e
Kielmeyera coriacea foi significativamente maior que a da coorte de 2001 (Tabela 5, Figuras
9 e 10). As coortes de Miconia albicans produzidas em dois períodos chuvosos consecutivos
também apresentaram curvas de sobrevivência que diferiram significativamente (Tabela 5,
Figura 8).
A coorte de folhas de Roupala montana que foi atacada por herbívoros em 2001 teve a
sobrevivência reduzida quando comparada com as outras duas coortes (Tabela 5, Figura 9). A
68
sobrevivência destas duas coortes também diferiu significativamente entre si: as folhas
produzidas no período chuvoso de 2002 tiveram maior sobrevivência que aquelas formadas na
transição entre o período seco e o chuvoso (Tabela 5, Figura 9).
Das quatro coortes de folhas acompanhadas em Rapanea guianensis (Figura 2) foram
comparadas as curvas de sobrevivência das coortes produzidas em épocas semelhantes de
anos consecutivos, bem como aquelas das duas coortes produzidas dentro do mesmo período
chuvoso (Tabela 5). Não houve diferença significativa entre as curvas de sobrevivência das
duas coortes produzidas no final do período chuvoso nos anos de 2001 e de 2002, nem entre
as duas coortes produzidas dentro do mesmo período chuvoso. Diferença significativa foi
observada apenas entre as coortes de folhas produzidas no início do período chuvoso dos anos
de 2001 e 2002 (Tabela 5, Figura 8).
Associação Entre Variáveis Ambientais e Eventos Foliares
Os resultados das análises dos efeitos das variáveis ambientais sobre os eventos
foliares pela regressão múltipla por passos são apresentados nas Tabelas 6 a 9. Estas análises
não foram aplicadas para Roupala montana, pois o efeito da herbivoria descrito anteriormente
poderia mascarar os efeitos das variáveis climáticas sobre os eventos foliares nesta espécie.
Abscisão foliar
. As relações entre as variáveis climáticas (precipitação, temperatura mínima e
DPV) e a abscisão foliar nas três espécies SVC não foram significativas ou apresentaram
significância periférica e com baixa explicação da variação, como no caso de Miconia fallax
(Tabela 6,
ABS = 22,79-0,04PREC-10,47DPV; P = 0,048; 13,8% de explicação). Por outro lado,
as relações entre a disponibilidade de água para a planta (ADP) e a abscisão foliar em
Miconia albicans (Tabela 7, ABS = 23,47-1,83ADP100+0,56ADP200; P = 0,001; 75,7% de
explicação) e Miconia fallax (Tabela 7, ABS = 0,52-1,72ADP50+0,23ADP200; P = 0,032; 47%
de explicação) foram significativas. Em comum para as duas espécies de Miconia, deve ser
destacada a mais alta explicação da queda foliar dada pela ADP nas camadas mais superficiais
69
do solo (48,6% da variação explicada por ADP100 em Miconia albicans e 44,3% da variação
explicada por ADP50 em Miconia fallax).
Nas duas espécies SVS aqui analisadas, foi observada relação positiva entre DPV e
abscisão foliar (Tabela 6,
ABS = -63,07+2,32TMIN+51,15DPV; P = 0,001; 59,6% de explicação
por DPV em Ouratea hexasperma e
ABS = -1,59+19,22DPV; P = 0,001; 20,6 % de explicação
em Styrax ferrugineus). Nestas espécies foi também observada relação negativa entre ADP e
abscisão foliar (Tabela 7,
ABS = 45,17-0,38ADP200; P = 0,008; 50,7 % de explicação em
Ouratea hexasperma e
ABS = 25,45-2,29ADP50; P = 0,025; 38,5 % de explicação em Styrax
ferrugineus).
Nas espécies BDV e DEC merece destaque as relações sempre significativas e
inversas entre TMIN e abscisão foliar (77,7%, 62,7% e 18,3% de explicação por TMIN para
Blepharocalyx salicifolius, Kielmeyera coriacea e Byrsonima verbascifolia, respectivamente),
bem como as relações sempre significativas e positivas entre ADP100 e abscisão foliar
(70,7%, 60,5% e 32,5% de explicação por ADP 100 para Blepharocalyx salicifolius,
Kielmeyera coriacea e Byrsonima verbascifolia) (Tabelas 6 e 7).
Aumentos na ADP200 foram positiva e significativamente relacionados à abscisão
foliar em Miconia fallax (SVC), Blepharocalyx salicifolius (BDC), Kielmeyera coriacea
(DEC) e Miconia albicans (SVC) (46%, 42,3%, 42% e 17,3% de explicação,
respectivamente), indicando que o aumento do volume de água nas camadas mais profundas
do solo não impede a abscisão foliar nas espécies que pertencem a grupos fenológicos
distintos.
Natalidade foliar
. As relações entre as variáveis ambientais e a natalidade foliar diferiram
entre as três espécies SVC (Tabelas 8 e 9). Em Miconia albicans houve associação positiva
entre natalidade foliar e TMIN (23% de explicação) e ADP 100 (69,4% de explicação) e
associação negativa com ADP50 (66% de explicação). Em Miconia fallax a natalidade foliar
70
foi positivamente relacionada à precipitação (64,1% de explicação) e ADP50 (47,8% de
explicação). Por sua vez, a natalidade foliar em Rapanea guianensis foi positivamente
associada à precipitação (34,4% de explicação) e em menor grau ao DPV (13,8%). Os
resultados para as duas espécies de Miconia sugerem que a produção de folhas nas duas
espécies de Miconia pode depender da água disponível nas camadas mais superficiais do solo,
enquanto que em Rapanea guianensis a natalidade foliar é menos dependente das variáveis
atmosféricas e edáficas analisadas.
Em geral, foi observado que nas espécies SVC as variáveis atmosféricas aqui
analisadas têm relações mais evidentes com a natalidade (relação significativa para as três
espécies analisadas) do que com a abscisão foliar (relação significativa e periférica apenas em
Miconia fallax) (Tabelas 6 e 8).
Em todas as cinco espécies dos grupos SVS, BDC e DEC as associações entre as
variáveis ambientais e a natalidade foliar foram evidentes. Houve sempre uma associação
positiva entre a natalidade e DPV (explicação variando de 21,7% em Byrsonima verbascifolia
a 52,5% em Ouratea hexasperma), bem como uma relação negativa entre a natalidade foliar e
ADP200 (explicação variando de 42,4% em Kielmeyera coriacea a 69,4% em Blepharocalyx
salicifolius) (Tabelas 7 e 8). A produção de folhas nestas espécies no período do ano em que
há menos água no solo (mesmo na camada com profundidade entre 1 e 2 metros) e a maior
demanda evaporativa na atmosfera (valores elevados de DPV) indicam que a natalidade foliar
não é limitada pela redução hídrica imposta durante o período seco.
71
DISCUSSÃO
Dentre as nove espécies estudadas, três padrões de dinâmica foliar foram observados.
O mais freqüente foi aquele em que os eventos foliares são geralmente anuais, sincrônicos e
ocorrendo no final do período seco e/ou na transição com o período chuvoso. Dentro deste
padrão foram classificadas as espécies SVS (Ouratea hexasperma, Roupala montana e Styrax
ferrugineus), BDC (Byrsonima verbascifolia e Blepharocalyx salicifolius) e a espécie DEC
(Kielmeyera coriacea). Em Miconia albicans (SVC) e Miconia fallax (SVC), os eventos
foliares apresentaram um padrão contínuo e em Rapanea guianensis (SVC) a produção e
abscisão foliares foram intermitentes. Mesmo nestas três espécies a dinâmica foliar seguiu
certa sazonalidade, embora menos evidente que nas espécies pertencentes ao primeiro padrão.
O que realmente distinguiu as espécies SVC dos demais grupos fenológicos foi a menor
concentração dos eventos foliares e a formação das folhas durante o período chuvoso no
primeiro grupo.
A concentração dos eventos foliares no período seco é um fenômeno comum em
comunidades lenhosas de cerrado (Mantovani & Martins 1988, Morais et al. 1995, Miranda et
al. 1995, Oliveira & Gibbs 2000). Entretanto, algumas espécies sempre verdes produzem
folhas por períodos prolongados dentro do período chuvoso (Franco et al. no prelo).
As espécies SVC nas quais a produção de folhas é restrita ao período chuvoso podem
ser mais sensíveis à redução da disponibilidade de água no período seco (vide Capítulo 1). Foi
somente dentre as três espécies SVC avaliadas neste estudo que se obteve associações
positivas entre a precipitação e a natalidade foliar (tanto em Miconia fallax quanto em
Rapanea guinanensis), e entre ADP numa das duas camadas mais superficiais do solo e a
natalidade foliar (em Miconia albicans e em Miconia fallax). Ademais a abscisão foliar em
Miconia albicans e Miconia fallax foi fortemente influenciada pela redução da ADP nas
72
camadas mais superficiais do solo. Portanto, a produção de folhas parece ter sido limitada e a
perda de folhas induzida pela restrição hídrica na camada mais superficial do solo, durante o
período seco, nas duas espécies de Miconia. Os eventos foliares de Rapanea guianensis
parecem ser menos dependentes dos fatores ambientais aqui analisados.
A significativa associação positiva entre DPV e a natalidade foliar, bem como a
relação inversa e significativa entre ADP200 e a natalidade foliar encontradas para as espécies
SVS, BDC e DEC indicam que a limitação hídrica no período seco não restringiu a produção
de folhas nestas espécies. A produção de folhas foi evidente no final deste período, momento
em que houve uma redução na disponibilidade de água para as plantas mesmo na camada
mais profunda do solo aqui analisada (entre 1 metro e 2 metros).
Por outro lado, o aumento no estresse hídrico, seja climático ou edáfico, durante o
período seco parece ter induzido a perda de folhas nas espécies SVS, BDC e DEC. Em
Ouratea hexasperma e Styrax ferrugineus o aumento na demanda evaporativa da atmosfera,
inferida a partir do DPV, foi relacionado positivamente à abscisão foliar. Por sua vez, a
abscisão foliar em Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima verbascifolia, Kielmeyera coriacea
e Styrax ferrugineus foi inversamente associada à redução de ADP em uma das duas camadas
mais superficiais do solo. As coortes de folhas de Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima
verbascifolia, Kielmeyera coriacea, Ouratea hexasperma e Styrax ferrugineus produzidas em
2001 que sofreram o efeito do período seco mais rigoroso de 2002, tiveram menor
probabilidade de sobrevivência quando comparada com a coorte de 2002, que estiveram
expostas a um período seco menos rigoroso. Conclui-se, portanto que a abscisão foliar nas
espécies cuja produção de folhas é sazonal, pode estar sob o controle da disponibilidade de
água. Pode-se dizer ainda que a redução da temperatura mínima durante o período seco,
também induziu a abscisão foliar nas três espécies BDC e DEC (Blepharocalyx salicifolius,
73
Byrsonima verbascifolia, Kielmeyera coriacea), atuando em conjunto com a restrição hídrica
na indução da deciduidade destas espécies.
A intensa perda de folhas durante o período seco em espécies de clima tropical
sazonal, pode levar ao restabelecimento do equilíbrio hídrico interno da planta e,
consequentemente, à produção de uma nova coorte de folhas (Borchert 1994, 2002). A
abscisão e a produção foliar ocorrida precocemente em Ouratea hexasperma, Styrax
ferrugineus e Blepharocalyx salicifolius, durante o período seco mais rigoroso, parecem
indicar uma provável ligação funcional interna entre a perda e a produção de folhas nestas
espécies. Dessa forma, o período seco mais rigoroso no ano de 2002 pode ter induzido a perda
mais precoce de folhas em relação ao ano de 2001. Por sua vez, a perda das folhas
provavelmente permitiu uma recarga de água nos tecidos das plantas e a produção de novas
folhas, mesmo na ausência de chuvas. Além do mais, a precocidade da abscisão foliar durante
o período seco mais rigoroso pode ser indicativo que há plasticidade dos eventos foliares em
resposta a variações ambientais.
Nossas análises apontam que a abscisão foliar associa-se fortemente à disponibilidade
de água nas camadas mais superficiais do solo, podendo até ser independente do
comportamento fenológico da espécie. Tal afirmação se baseia na constatação que seis
espécies, que pertencem a grupos fenológicos distintos (Miconia albicans, Miconia fallax,
Styrax ferrugineus Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima verbascifolia, Kielmeyera
coriacea), apresentaram relação negativa entre abscisão foliar e ADP nas duas camadas mais
superficiais do solo (até 1 metro de profundidade). Ademais, em quatro espécies com
fenologia também distinta (Miconia albicans, Miconia fallax, Blepharocalyx salicifolius e
Kielmeyera coriacea) a associação entre ADP200 e a abscisão foi positiva, ou seja as folhas
sofreram queda mesmo quando houve aumento no volume de água nesta profundidade do
solo.
74
As espécies lenhosas de ecossistemas oligotróficos geralmente produzem folhas
longevas (Chapin 1980, Chabot & Hicks 1982, Westoby et al 2002). Esse fenômeno é
interpretado como uma estratégia que leva à economia de recursos pois quanto mais tempo a
folha permanece na planta, maior a retenção de nutrientes na biomassa foliar o que no longo
prazo reduziria os custos de manutenção das folhas (Aerts & van der Peijl 1993, Kikuzawa
1991). Este não parece ser o caso do Cerrado pois apesar de ter solos pobres (Furley & Ratter
1988, Reatto et al. 1998), a longevidade foliar é baixa, em torno de um ano, como observada
neste e em outros estudos sobre as plantas lenhosas (Franco et al. no prelo, Paulilo & Felippe
1992, Nascimento et al 1990). Segundo Nardoto (2000) a retranslocação de nutrientes antes
da abscisão foliar é elevada nas espécies de cerrado, garantido sua conservação. Portanto é
possível que a economia de nutrientes móveis, limitantes e essenciais para as espécies
lenhosas de cerrado, particularmente N, P e K, esteja mais relacionada à sua retranslocação
dentro da planta do que associada à longevidade foliar.
Em alguns casos, a baixa fertilidade dos solos de Cerrado pode controlar o número de
folhas mais fortemente do que a longevidade foliar. Por exemplo, a adição experimental de
nutrientes ao solo do Cerrado (especialmente nitrogênio e fósforo) causou o aumento do
número de folhas produzidas em duas (Blepharocalyx salicifolius e Schefflera macrocarpa)
das cinco espécies lenhosas estudadas (Simpson-Júnior 2002). Como o número de espécies
testadas experimentalmente ainda é pequeno, não se pode tirar conclusões mais definitivas.
Os valores de longevidade média encontrados no presente estudo geralmente diferiram
das estimativas apresentadas em outros trabalhos para algumas das espécies estudadas. Pinto
(1999) estimou a longevidade média de Roupala montana, Ouratea hexasperma e Styrax
ferrugineus como sendo superior a 12 meses. No presente estudo, apenas a longevidade foliar
de R. montana se assemelha com os resultados apresentados pelo autor. A longevidade foliar
estimada para Rapanea guianensis por Maia (1999) foi de 18 meses, enquanto que aqui foi
75
calculada em 7 meses. A explicação para tal discrepância está na diferença dos métodos
adotados. Ambos autores usaram o número total de folhas nos ramos para estimar a
longevidade, ao passo que aqui a duração da folha foi determinada diretamente a partir da
marcação e acompanhamento individual. O método apresentado pelos autores é útil para
análise de dinâmica foliar e de cobertura do dossel, mas perde em precisão para determinar a
longevidade das folhas, principalmente nas espécies sempre verdes, cuja queda e produção de
folhas nos ramos são concomitantes.
A longevidade máxima das folhas das espécies SVC tendeu a ser superior àquela das
demais espécies, resultado também encontrado por Franco et al. (no prelo). Por sua vez, a
longevidade foliar máxima associada à ordem de ocorrência dos eventos de abscisão e
produção foliar determinou o nível de deciduidade e a estrutura etária foliar.
As diferentes estruturas etárias foliares das espécies podem ter conseqüências diretas
sobre a atividade fotossintética ao longo do ano. Em Miconia albicans e Miconia fallax a
presença de folhas adultas durante todo o ano permite a aquisição contínua de recursos via
fotossíntese, ou seja, estas duas espécies estariam fotossinteticamente ativas ao longo de todo
ano. Nas espécies Ouratea hexasperma, Styrax ferrugineus e Rapanea guianensis que tiveram
períodos com proporção elevada de folhas em estágio final de desenvolvimento e/ou jovens,
poderiam ter a taxa fotossintética reduzida. Para Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima
verbascifolia e Kielmeyera coriacea a redução drástica no número de folhas e a alta
freqüência relativa de folhas senescentes e jovens no período seco pode limitar ou interromper
a atividade fotossintética por um longo tempo dentro deste período.
O padrão de sobrevivência foliar observado em sete das nove espécies aqui estudadas,
ou seja, grande redução da sobrevivência nos estágios mais maduros da folha, é o padrão mais
comumente observado em espécies lenhosas dos ecossistemas tropicais e subtropicais (Costa
& Seeliger 1988, Lowman 1992, Santos, 2000, Williams-Linera 2000). Para Ouratea
76
hexasperma e Styrax ferrugineus, Blepharocalyx salicifolius, Byrsonima verbascifolia e
Kielmeyera coriacea, as mais altas taxas de mortalidade foliar ocorreram durante o período
seco no ano seguinte à formação das folhas, sugerindo que a chegada do período hídrico
desfavorável, associada à idade avançada das folhas induz a abscisão foliar nestas espécies.
A análise das duas coortes de Roupala montana produzidas após o ataque de
herbívoros também fornece evidências da provável associação entre as características
intrínsecas da folha e as condições ambientais na determinação da sobrevivência foliar. Em
ambas coortes as menores probabilidades de sobrevivência foliar ocorreram no período seco.
No entanto, as folhas formadas dentro do período chuvoso de 2002 mantiveram alta
probabilidade de sobrevivência mesmo dentro do período seco daquele ano, pois,
provavelmente, não tinham idade muito avançada e assim não foram perdidas pelas plantas.
Reduções evidentes das probabilidades de sobrevivência das folhas desta coorte foram
observadas apenas durante a seca do ano seguinte, quando então as folhas já apresentavam
idade avançada. Estas constatações mostraram também que os indivíduos que estiveram
sujeitos ao ataque dos herbívoros, ajustaram os eventos foliares, corroborando os resultados
obtidos nas análises fenológicas para R. montana (Capítulo 1).
As variáveis ambientais exercem efeitos diferenciados sobre os eventos foliares nas
espécies lenhosas de cerrado. De modo geral, a abscisão foliar das espécies SVC sofre
influência forte do estresse hídrico das camadas mais superficiais do solo, enquanto a
natalidade parece ser induzida pelo aumento na precipitação, que repõe a água nestas
camadas. Nas espécies com produção sazonal de folhas (SVS, BDC e DEC) a abscisão foliar
é, em todos os casos, determinada primariamente pelo estresse hídrico do solo até um metro
de profundidade e, em certos casos, pelo aumento na demanda evaporativa atmosférica e pela
redução na temperatura mínima do ar. Diferente do que ocorre nas espécies SVC, a natalidade
77
foliar nas espécies SVS, BDC e DEC não é impedida pela restrição hídrica climática ou
edáfica.
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82
Tabela 1. Ângulo médio (
a
) ± desvio padrão angular (DP) e data média de ocorrência para abscisão foliar de espécies lenhosas em um cerrado
sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. N = número de folhas; r = concentração do vetor médio; Z = teste de Rayleigh para
uniformidade circular. Teste de Watson-Williams (F) e de Watson (U
2
) para comparação entre os ângulos médios de ocorrência dos dois ciclos
anuais das espécies. Primeiro ciclo (abril de 2001 a março de 2002); Segundo ciclo (abril de 2002 a março de 2003). MIC ALB = Miconia
albicans; MIC FAL = Miconia fallax; RAP GUI = Rapanea guianensis; OUR HEX = Ouratea hexasperma; ROU MON = Roupala montana;
STY FER = Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia; BLE SAL = Blepharocalyx salicifolius; KIE COR = Kielmeyera coriacea;
GF = Grupo fenológico; SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo,
DEC = decíduo.
GF/Espécie Primeiro Ciclo Anual Segundo Ciclo Anual Watson-Wiliams
†
/
Watson
††
N
a
± DP
Data r Z (p) N
a
± DP
Data r
Z (p)
F/U
2
p
SVC
MIC ALB
†
202 280 ± 109 11/10/01 0,161 5,249 (0,005) 278 197 ± 91 19/07/02 0,282 22,065 (< 0,001)
51,842 < 0,0001
MIC FAL
††
116 84 ± 89 26/03/02 0,297 10,202 (< 0,001) 108 126 ± 79 08/05/02 0,386 16,068 (< 0,001)
0,694 < 0,0001
RAP GUI
††
342 228 ± 116 19/08/01 0,130 5,806 (0,003) 306 305 ± 118 06/11/02 0,121 4,450 (0,012)
1,033 < 0,0001
SVS
OUR HEX
††
216 249 ± 90 09/09/01 0,292 18,464 (< 0,001) 199 235 ± 63 26/08/02 0,550 60,118 (< 0,001)
1,061 < 0,0001
ROU MON
††
256 234 ± 105 25/08/01 0,188 9,072 (< 0,001) 91 198 ± 83 20/07/02 0,346 10,913 (< 0,001)
0,437 < 0,0001
STY FER
††
204 213 ± 94 04/08/01 0,263 14,124 (< 0,001) 184 179 ± 78 30/06/02 0,392 28,310 (< 0,001)
0,746 < 0,0001
BDC
BYR VER
†
205 202 ± 48 24/07/01 0,706 102,263 (< 0,001) 220 197 ± 43 19/07/02 0,756 125,608 (< 0,001)
1,262 0,2620
BLE SAL
†
290 185 ± 56 07/07/01 0,625 113,436 (< 0,001) 340 171 ± 48 22/06/02 0,699 166,280 (< 0,001)
11,325 0,0008
DEC
KIE COR
†
247 163 ± 57 14/06/01 0,608 91,366 (< 0,001) 235 169 ± 44 21/06/02 0,744 130,133 (< 0,001)
2,102 0,1480
GF/Espécie Primeiro Ciclo Anual Segundo Ciclo Anual Watson-Wiliams
†
/
Watson
††
N
a
± DP
Data r Z (p) N
a
± DP
Data r
Z (p)
F/U
2
p
SVC
MIC ALB
†
178 79 ± 50 21/03/02 0,684 83,386 (< 0,001) 237 57 ± 79 26/02/03 0,387 35,531 (< 0,001)
10,466 0,0010
MIC FAL
††
125 353 ± 58 24/12/01 0,595 44,204 (< 0,001) 112 13 ± 52 13/01/03 0,661 48,864 (< 0,001)
1,141 < 0,0001
RAP GUI
††
286 317 ± 69 17/11/01 0,486 67,415 (< 0,001) 307 311 ± 59 11/11/02 0,593 107,861 (< 0,001)
0,845 < 0,0001
SVS
OUR HEX
††
180 274 ± 36 05/10/01 0,823 121,882 (< 0,001) 215 264 ± 51 25/09/02 0,674 97,610 (< 0,001)
0,908 < 0,0001
ROU MON
††
220 324 ± 57 25/11/01 0,604 80,384 (< 0,001) 104 163 ± 87 15/06/02 0,314 10,226 (< 0,001)
2,775 < 0,0001
STY FER
††
141 259 ± 37 19/09/01 0,815 93,749 (< 0,001) 193 242 ± 52 03/09/02 0,660 84,165 (< 0,001)
2,701 < 0,0001
BDC
BYR VER
†
220 264 ± 24 24/09/01 0,919 185,881 (< 0,001) 184 249 ± 26 10/09/02 0,899 148,795 (< 0,001)
33,695 < 0,0001
BLE SAL
†
352 246 ± 52 07/09/01 0,661 153,571 (< 0,001) 287 236 ± 30 27/08/02 0,874 219,406 (< 0,001)
9,908 0,0020
DEC
KIE COR
†
259 253 ± 2 13/09/01 1,000 258,752 (< 0,001) 252 248 ± 14 08/09/02 0,971 237,675 (< 0,001)
22,667 < 0,0001
Tabela 2. Ângulo médio (
a
) ± desvio padrão angular (DP) e data média de ocorrência para natalidade foliar de espécies lenhosas em um cerrado
sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. N = número de folhas; r = concentração do vetor médio; Z = teste de Rayleigh para
uniformidade circular. Teste de Watson-Williams (F) e de Watson (U
2
) para comparação entre os ângulos médios de ocorrência dos dois ciclos
anuais das espécies. Primeiro ciclo (abril de 2001 a março de 2002); Segundo ciclo (abril de 2002 a março de 2003). MIC ALB = Miconia
albicans; MIC FAL = Miconia fallax; RAP GUI = Rapanea guianensis; OUR HEX = Ouratea hexasperma; ROU MON = Roupala montana;
STY FER = Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia; BLE SAL = Blepharocalyx salicifolius; KIE COR = Kielmeyera coriacea;
GF = Grupo fenológico; SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo,
DEC = decíduo.
83
Grupo Fenológico/Espécie N MÁX MED
X ±EP
SVC
Miconia albicans (Sw.) Triana 331 26 14 13,3 ± 0,23 (F)
Miconia fallax DC. 147 20 11 11,2 ± 0,31 (E)
Rapanea guianensis Aubl. 569 20 7 6,6 ± 0,14 (B)
SVS
Ouratea hexasperma (St. Hil.) Baill.. 365 19 10 9,3 ± 0,17 (D)
Roupala Montana Aubl. 177 22 15 13,6 ± 0,44 (F)
Roupala Montana
H
110 12 2,5 4,4 ± 0,36 (A)
Styrax ferrugineus Nees & Mart. 281 16 10 9,0 ± 0,19 (CD)
BDC
Byrsonima verbascifolia (L.) Rich. 408 12 10 9,6 ± 0,08 (D)
Blepharocalyx salicifolius (H. B. & K.) Berg. 648 13 10 9,2 ± 0,08 (CD)
DEC
Kielmeyera coriacea (Spreng.) Mart. 511 13 9 9,0 ± 0,08 (C)
H = Folhas com intensa herbivoria, ver texto para detalhes.
Tabela 3. Longevidade mediana (MED), máxima (MÁX) e média (X ± erro padrão), em
meses, de nove espécies lenhosas estudadas em um cerrado sentido restrito da Reserva
Ecológica do IBGE, Brasília, DF. N = Número de folhas; SVC = sempre verde com
crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo;
DEC = decíduo. Letras iguais representam espécies com longevidades foliares médias iguais
(Teste de Tukey
0,05,3537
para ANOVA de dados rankiados, α = 0,05).
84
85
Tabela 4. Resultados do Teste de Tukey
0.05, 3537
(P) para comparações múltiplas entre longevidades médias foliares de espécies lenhosas em um
cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Números em negrito representam igualdade significativa para longevidade
média entre espécies. MIC ALB = Miconia albicans; MIC FAL = Miconia fallax; RAP GUI = Rapanea guianensis; OUR HEX = Ouratea
hexasperma; ROU MON = Roupala montana; STY FER = Styrax ferrugineus; BYR VER = Byrsonima verbascifolia; BLE SAL =
Blepharocalyx salicifolius e KIE COR = Kielmeyera coriacea.
Espécie BLE SAL BYR VER KIE COR MIC ALB MIC FAL OUR HEX RAP GUI ROU MON ROU MON
H
STY FER
BLE SAL
BYR VER
0,1122
KIE COR
0,4886
0,0001
MIC ALB 0,0000 0,0000 0,0000
MIC FAL 0,0000 0,0071 0,0000 0,0000
OUR HEX
0,2788 1,0000
0,0010 0,0000 0,0041
RAP GUI 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000
ROU MON 0,0000 0,0000 0,0000
0,4517
0,0179 0,0000 0,0000
ROU MON
H
0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0169 0,0000
STY FER
1,0000 0,2800 0,8597
0,0000 0,0000
0,4732
0,0000 0,0000 0,0000
H = Folhas com intensa herbivoria, ver texto para detalhes.
86
Tabela 5. Comparações entre curvas de sobrevivência para coortes de folhas (Teste de Gehan
Wilcoxon) para espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. C = Coortes de folhas; N = Número de folhas nas coortes comparadas
(dados não censurados/dados censurados). SVC = sempre verde com crescimento contínuo;
SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo. As
coortes de folhas das espécies são mostradas na Tabela 1.
Grupo Fenológico/Espécie Coortes N χ
0,05, 1
p
SVC
Miconia albicans
C1 X C2 (155/0) X (135/30) 2,420 0,016
Rapanea guianensis
C1 X C3 (47/0) X (68/1) -1,280
0,201
C2 X C3 (193/0) X (68/1) -1,505
0,132
C2 X C4 (193/0) X (240/13) 2,731 0,006
SVS
Ouratea hexasperma
C1 X C2 (166/0) X (147/46) -7,329 < 0,0001
Roupala montana
C1 X C2 (110/0) X (145/25) -11,708 < 0,0001
C1 X C3 (110/0) X (32/11) -7,409 < 0,0001
C2 X C3 (145/25) X (32/11) 3,515 < 0,001
Styrax ferrugineus
C1 X C2 (135/0) X (138/21) -6,688 < 0,0001
BDC
Byrsonima verbascifolia
C1 X C2 (220/0) X (183/0) -7,321 < 0,0001
Blepharocalyx salicifolius
C1 X C2 (359/0) X (285/0) -8,601 < 0,0001
DEC
Kielmeyera coriacea
C1 X C2 (259/0) X (252/0) -6,813 < 0,0001
87
Tabela 6. Resultados da regressão múltipla entre as variáveis climáticas (PREC = precipitação; TMIN = temperatura mínima e DPV = déficit de
pressão de vapor) e ABS = abscisão foliar de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. SVC
= sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
=
coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não significativa.
Grupo Fenológico/Espécie Equação R
2
p
PREC R
2
p
TMIN R
2
p
DPV ANOVA P R
2
SVC
Miconia albicans
-
NS NS NS
Miconia fallax
ABS = 22,79-0,04PREC-10,47DPV 0,147 0,164 F
2,28
= 3,40 0,048 0,138
Rapanea guianensis
- NS NS NS
SVS
Ouratea hexasperma
ABS = -63,07+2,32TMIN+51,15DPV 0,066 0,596 F
2,28
= 21,41 0,0001 0,576
Sryrax ferrugineus
ABS = -1,59+19,22DPV F
1,29
= 8,79 0,006 0,206
BDC
Byrsonima verbascifolia
ABS = 69,53-5,25TMIN+29,31DPV 0,183 0,099 F
2,28
= 13,52 <0,0001 0,455
Blepahrocalyx salicifolius
ABS = 211,99-12,33TMIN F
1,29
= 105,36 <0,0001 0,777
DEC
Kielmeyera coriacea
ABS = 168,21-9,78TMIN F
1,29
=51,45 <0,0001 0,627
88
Tabela 7. Resultados da regressão múltipla entre disponibilidade de água para a planta em diferentes profundidades do solo (ADP50 = entre 0 e
50 cm; ADP100 = entre 50 e 100 cm e ADP200 = entre 100 e 200 cm) e ABS = ABSCISÃO FOLIAR de espécies lenhosas em um cerrado
sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com
crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não significativa.
Grupo Fenológico/Espécie Equação R
2
p
ADP50 R
2
p
ADP100 R
2
p
ADP200 ANOVA P R
2
SVC
Miconia albicans
ABS = 23,47-1,83ADP100+0,56ADP200 0,486 0.173 F
2,8
= 16,54 0,001 0,757
Miconia fallax
ABS = 0,52-1,72ADP50+0,23ADP200 0,443 0,460 F
2,8
= 5,43 0,032 0,470
Rapanea guianensis
-
NS NS NS
SVS
Ouratea hexasperma
ABS = 45,17-0,38ADP200 F
1,9
= 11,27 0,008 0,507
Sryrax ferrugineus
ABS = 25,45-2,29ADP50 F
1,9
= 7,25 0,025 0,385
BDC
Byrsonima verbascifolia
ABS = 44,78-1,35ADP100 F
1,9
=5,82 0,039 0,325
Blepahrocalyx salicifolius
ABS = -5,77-5,16ADP100+2,03ADP200 0,707 0,423 F
2,8
= 16,19 0,002 0,752
DEC
Kielmeyera coriacea
ABS = -12,71-3,96ADP100+1,68ADP200 0,605 0,420 F
2,8
= 6,90 0,018 0,541
89
Tabela 8. Resultados da regressão múltipla entre as variáveis climáticas (PREC = precipitação; TMIN = temperatura mínima e DPV = déficit de
pressão de vapor) e NAT = natalidade foliar de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
=
coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não significativa.
Grupo Fenológico/Espécie Equação R
2
p
PREC R
2
p
TMIN R
2
p
DPV ANOVA P R
2
SVC
Miconia albicans
NAT = -36,89+3,55TMIN F
1,29
= 10,11 0,004 0,233
Miconia fallax
NAT = -0,55+0,10PREC F
1,29
= 54,49 <0,0001 0,641
Rapanea guianensis
NAT = -55,47+0,30PREC+53,43DPV 0,344 0,138 F
2,28
= 7,35 0,003 0,297
SVS
Ouratea hexasperma
NAT = -159,71+6,71TMIN+81,66DPV 0,206 0,525 F
2,28
= 17,00 <0,0001 0,516
Sryrax ferrugineus
NAT = -31,76+52,11DPV F
1,29
= 13,60 0,001 0,296
BDC
Byrsonima verbascifolia
NAT = -43,43+65,63DPV F
1,29
= 9,31 0,005 0,217
Blepahrocalyx salicifolius
NAT = -55,78+90,22DPV F
1,29
= 12,47 0,001 0,277
DEC
Kielmeyera coriacea
NAT = -78,61+108,96DPV F
1,29
= 9,72 0,004 0,225
90
Tabela 9. Resultados da regressão múltipla entre disponibilidade de água para a planta em diferentes profundidades do solo (ADP50 = entre 0 e
50 cm; ADP100 = entre 50 e 100 cm e ADP200 = entre 100 e 200 cm) e NAT = natalidade foliar de espécies lenhosas em um cerrado sentido
restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. SVC = sempre verde com crescimento contínuo; SVS = sempre verde com crescimento
sazonal; BDC = brevidecíduo; DEC = decíduo; R
2
p
= coeficiente parcial de determinação; NS = Relação não significativa.
Grupo Fenológico/Espécie Equação R
2
p
ADP50 R
2
p
ADP100 R
2
p
ADP200 ANOVA P R
2
SVC
Miconia albicans
NAT = 1,09-6,05ADP50+1,59ADP100 0,660 0.694 F
2,8
= 13,05 0,003 0,707
Miconia fallax
NAT = 3,91+2,43ADP50 F
1,9
= 10,17 0,011 0,478
Rapanea guianensis
-
NS NS NS
SVS
Ouratea hexasperma
NAT = 66,54-0,72ADP200 F
1,9
= 6,38 0,033 0,350
Sryrax ferrugineus
NAT = 69,83-0,79ADP200 F
1,9
= 12,89 0,006 0,543
BDC
Byrsonima verbascifolia
NAT = 138,26+3,44ADP100-2,75ADP200 0,214 0,528 F
2,8
= 15,62 0,002 0,745
Blepahrocalyx salicifolius
NAT = 119,07-1,36ADP200 F
1,9
= 23,65 0,001 0,694
DEC
Kielmeyera coriacea
NAT = 114,72-1,39ADP200 F
1,9
= 8,37 0,018 0,424
91
Mês/Ano
MAMJ J AS OND J FMAM J J AS OND J FMAMJ J AS O
Umidade relativa do ar (%)
0
20
40
60
80
100
A
Precipitação (mm)
0
50
100
150
200
250
300
PREC
Evaporação (mm)
0
50
100
150
200
250
300
Temperatura (ºC)
0
10
20
30
40
2001
2002
2003
TMÁX
TMÉD
TMÍN
EVAP
UMID
B
Figura 1. Dados climáticos da Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), Brasília,
DF durante o período de estudo (março de 2001 a outubro de 2003). A.
Precipitação mensal (PREC) e valores máximo (TMÁX), médio (TMÉD) e
mínimo (TMÍN) da temperatura mensal. B. Evaporação mensal (EVAP) e
umidade relativa média do ar (UMID). Fonte: Estação Meteorológica da RECOR.
92
MIC ALB
0
60
120
180
240
300
360
420
Coorte 1
Coorte 2
MIC FAL
Número de folhas
0
30
60
90
120
150
180
RAP GUI
Data
fev
abr
ju
n
a
g
o
out
dez
fe
v
abr
j
u
n
ago
ou
t
d
e
z
fev
abr
ju
n
a
g
o
ou
t
dez
0
40
80
120
160
200
240
280
Natalidade
Abscisão
Total
Coorte 1
Coorte 2
2001
2002
2003
Coorte 4
Coorte 3
Figura 2. Dinâmica foliar de espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento contínuo (SVC) em um cerrado sentido restrito da
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam as
diferentes coortes de folhas usadas nas análises de sobrevivência. Ver
códigos das espécies na tabela 1.
93
OUR HEX
0
40
80
120
160
200
240
Coorte 1
Coorte 2
ROU MON
Número de folhas
0
40
80
120
160
200
240
Coorte 1
Coorte 2
Coorte 3
STY FER
Data
fe
v
abr
ju
n
ago
out
d
e
z
fev
abr
ju
n
ag
o
out
d
e
z
fe
v
a
br
ju
n
a
go
out
de
z
0
40
80
120
160
200
240
280
Coorte 1
Coorte 2
2001
2002
2003
Natalidade
Abscisão
Total
Figura 3. Dinâmica foliar de espécies lenhosas sempre verdes com
crescimento sazonal (SVS) em um cerrado sentido restrito da Reserva
Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas indicam as diferentes
coortes de folhas usadas nas análises de sobrevivência. Ver códigos
das espécies na tabela 1.
94
BYR VER
0
40
80
120
160
200
240
Coorte 1
Coorte 2
BLE SAL
Número de folhas
0
50
100
150
200
250
300
350
Coorte 1
Coorte 2
KIE COR
Data
f
ev
abr
ju
n
ago
ou
t
dez
fe
v
abr
ju
n
ago
out
d
e
z
fev
abr
j
un
ago
o
ut
dez
0
50
100
150
200
250
300
Coorte 1
Coorte 2
2001
2002
2003
Natalidade
Abscisão
Total
Figura 4. Dinâmica foliar de espécies lenhosas brevidecíduas (BDC =
BYR VER e BLE SAL) e decídua (DEC = KIE COR) em um cerrado
sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As setas
indicam as diferentes coortes de folhas usadas nas análises de
sobrevivência. Ver códigos das espécies na tabela 1.
95
MIC ALB
0
25
50
75
100
f
e
v
-
0
1
a
b
r
-
0
1
j
u
n
-
0
1
a
g
o
-
0
1
o
u
t
-
0
1
d
e
z
-
0
1
f
e
v
-
0
2
a
b
r
-
0
2
j
u
n
-
0
2
a
g
o
-
0
2
o
u
t
-
0
2
d
e
z
-
0
2
f
e
v
-
0
3
a
b
r
-
0
3
j
u
n
-
0
3
a
g
o
-
0
3
o
u
t
-
0
3
19 a 26
16 a 18
13 a 15
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
MIC FAL
0
25
50
75
100
fev-01
a
br
-
01
jun-01
ago-
0
1
out
-01
dez-01
f
e
v
-02
a
br-02
jun-02
ago-
0
2
out
-0
2
de
z-
02
f
ev-
03
ab
r
-03
j
un-03
ago-03
out
-03
Porcentagem
16 a 20
13 a 15
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
RAP GUI
0
25
50
75
100
fev-01
abr
-
01
ju
n-01
ag
o
-01
out-
0
1
dez
-01
f
e
v-0
2
a
br-02
jun-02
a
go
-
02
out-0
2
dez-02
fe
v-
03
abr
-0
3
jun-03
ago-
03
ou
t-0
3
Data
16 a 20
13 a 15
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
Figura 5. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento contínuo em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica
do IBGE, Brasília, DF. Classe 0 representa folhas com idade desconhecida. Ver
códigos das espécies na tabela 1.
96
OUR HEX
0
25
50
75
100
fev
-
01
abr-
01
jun-01
a
g
o-
0
1
o
ut-01
dez
-
0
1
fe
v-
02
a
b
r
-0
2
ju
n-
02
ago-02
o
u
t-02
dez
-0
2
fev-03
abr-
0
3
jun-
03
a
go
-
03
out-03
16 a 19
13 a 15
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
ROU MON
0
25
50
75
100
fe
v
-01
a
b
r-
0
1
ju
n-
01
a
g
o-
0
1
out-01
dez-01
f
ev-02
abr
-
02
jun-02
ago-02
ou
t-
02
de
z
-
02
f
ev-03
abr-03
ju
n-0
3
ago-03
out-0
3
Porcentagem
19 a 22
16 a 18
13 a 15
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
STY FER
0
25
50
75
100
f
ev-0
1
abr-01
ju
n-0
1
a
g
o-
0
1
ou
t
-01
d
e
z-01
f
e
v-
0
2
a
b
r
-02
jun-02
ag
o
-0
2
out
-0
2
d
e
z
-0
2
fev-0
3
a
b
r
-03
jun-0
3
ag
o
-0
3
o
ut
-03
Data
13 a 16
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
Figura 6. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento sazonal, em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do
IBGE, Brasília, DF. Classe 0 representa folhas com idade desconhecida. Ver
códigos das espécies na tabela 1.
97
BYR VER
0
25
50
75
100
f
ev-01
a
br-01
jun-01
a
go
-0
1
out
-01
d
ez-01
f
ev-02
a
br
-02
jun-
02
a
go
-0
2
ou
t
-02
d
ez-02
f
e
v-
03
a
br
-0
3
j
un-03
ago-
0
3
o
ut
-03
10 a 12
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
BLE SAL
0
25
50
75
100
f
e
v-
01
ab
r-01
jun
-01
a
go
-0
1
ou
t
-01
de
z
-0
1
fev-02
a
br-02
jun-
02
ago-
0
2
out
-02
de
z-02
f
e
v
-03
abr
-
03
ju
n-
03
a
g
o-0
3
o
ut
-03
Porcentagem
10 a 13
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
KIE COR
0
25
50
75
100
fe
v-0
1
ab
r
-01
j
un-0
1
ago-
0
1
ou
t-0
1
de
z-
01
fev
-0
2
ab
r
-02
ju
n-
0
2
ago-
0
2
ou
t-
02
de
z-02
f
e
v-
0
3
a
br-03
ju
n-0
3
a
g
o-
03
o
u
t-
03
Data
10 a 13
7 a 9
4 a 6
1 a 3
0
Figura 7. Estrutura etária foliar, em meses, de espécies lenhosas brevidecíduas
(BYR VER e BLE SAL) e decídua (KIE COR) em um cerrado sentido restrito da
Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Classe 0 representa folhas com idade
desconhecida. Ver códigos das espécies na tabela 1.
98
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
MIC ALB
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
MIC FAL
Sobrevivência Cumulativa
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
C3
C4
RAP GUI
Tempo (mês)
Figura 8. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento contínuo em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica
do IBGE, Brasília, DF. Os triângulos são dados censurados. As coortes (C) das
espécies são apresentadas na Figura 1. Ver códigos das espécies na tabela 1.
99
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
OUR HEX
024681012141618202224
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
C3
ROU MON
Sobrevivência Cumulativa
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
STY FER
Tempo (mês)
Figura 9. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas sempre verdes
com crescimento sazonal em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica
do IBGE, Brasília, DF. Os triângulos são dados censurados. As coortes (C) das
espécies são apresentadas na Figura 2. Ver códigos das espécies na tabela 1.
100
02468101214
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
BYR VER
02468101214
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
BLE SAL
Sobrevivência Cumulativa
02468101214
0.00
0.25
0.50
0.75
1.00
C1
C2
KIE COR
Tempo (mês)
Figura 10. Curvas de sobrevivência foliar de espécies lenhosas brevidecíduas
(BYR VER e BLE SAL) e decídua (KIE COR) em um cerrado sentido restrito
da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF. As coortes (C) das espécies são
apresentadas na Figura 3. Ver códigos das espécies na tabela 1.
101
CAPÍTULO 3
CARACTERÍSTICAS FOLIARES DE ESPÉCIES LENHOSAS COM DISTINTOS
COMPORTAMENTOS FENOLÓGICOS EM UM CERRADO SENTIDO RESTRITO
DO DISTRITO FEDERAL
Resumo – Neste estudo foram medidas a longevidade foliar média, área foliar específica
(SLA), as concentrações de nitrogênio (N) e carbono (C) foliar e a abundância natural de
isótopos estáveis de N (δ
15
N) e C (δ
13
C) em folhas de nove espécies lenhosas de um cerrado
sentido restrito na Reserva Ecológica do IBGE (15º55’06”-15º57’57”S e 47º51’22”-
47º54’07”W), Brasília-DF. As espécies foram classificadas em quatro grupos fenológicos de
acordo com o grau de deciduidade foliar e padrão de brotação: sempre verde com crescimento
contínuo, sempre verde com crescimento sazonal, brevidecíduo, decíduo. Nossos objetivos
foram: 1. investigar as características foliares para testar a existência de esclerofilia e avaliar
as diferenças entre espécies e grupos fenológicos e; 2. testar as predições de que espécies com
menor deciduidade e maior longevidade foliar possuem menor área foliar específica (SLA) e
concentração de N foliar. Em geral, as espécies apresentaram baixos valores de SLA (média
56,2 ± 3,5 cm
2
/g) e N foliar (média 1,4 ± 0,1%), características de espécies esclerófilas. Esta
esclerofilia foi associada ao oligotrofismo, uma vez que os valores de δ
15
N (média -0,3 ±
1,0‰) indicaram um ciclo conservativo de nitrogênio. As características foliares diferiram
significativamente entre as espécies, entretanto, não foram encontradas associações claras
entre o grau de deciduidade foliar e as características foliares. As associações entre
características foliares (longevidade, SLA e N), encontradas para outros ecossistemas não
foram observadas nas nove espécies estudadas. A longevidade foliar média das espécies
estudadas foi relativamente baixa (≈12 meses) e com pouca variação entre as espécies. Nós
102
discutimos que estas podem ser as prováveis causas para não terem sido encontradas
associações entre os diferentes níveis de deciduidade e as características foliares.
Palavras chave: Área foliar específica, carbono foliar, Cerrado, grupos fenológicos,
longevidade foliar, nitrogênio foliar, isótopos estáveis.
103
Abstract – In this study we measured leaf longevity, specific leaf area (SLA), nitrogen (N)
and carbon (C) leaf concentration, and δ
15
N and δ
13
C natural abundance values of nine woody
species of a Brazilian cerrado. Species belonging to four phenological groups classified
according to leaf deciduousness and leaf flush pattern were studied: evergreen with
continuous growth, evergreen with seasonal growth, brevideciduous and deciduous. The aim
of this study was: 1. to investigate leaf characteristics to test for the existence of sclerophylly
and differences between species and phenological groups; 2. to test for predictions that
species with less deciduousness, and larger leaf life-span have lesser specific leaf area (SLA),
and leaf N concentration. Overall both SLA (56.2 ± 3.5 cm
2
/g on average) and leaf N (1.4 ±
0.1% on average) are low, which characterizes sclerophylous species. Sclerophylly was
associated with oligotrophism since δ
15
N values found in this study (-0.3±1.0‰ on average)
indicate a conservative N cycle as found in other oligotrophic ecosystems. Leaf features
differed significantly among species. However no association was found between leaf
deciduousness and leaf features. The association between leaf characteristics (longevity, SLA
and N) as found for other ecosystems has not been observed in the nine species of our study.
Average leaf longevity of the studied species is relatively short (≈12 months). We argue that
this is possibly the reason we did not find any association between different levels of
deciduousness and leaf characteristics.
Key words: leaf longevity, leaf nitrogen, leaf carbon, Neotropical Savanna, specific leaf area,
phenological groups, stable isotopes.
104
INTRODUÇÃO
O Cerrado ocupa cerca de 23% da extensão do território brasileiro e abriga uma flora
vascular muito rica (Eiten 1972, Mendonça et al. 1998) e com alto grau de endemismo (Myers
et al. 2000). Este bioma é caracterizado por uma matriz herbáceo-graminosa contínua sobre a
qual se desenvolve uma vegetação arbustivo-arbórea descontínua (Eiten 1972).
De modo geral a flora lenhosa do Cerrado é escleromórfica (Arens 1958 a, b, Eiten
1972, Furley & Ratter 1988). Diversas características foliares são usualmente utilizadas para
caracterizar a esclerofilia: a área foliar específica (SLA) (Medina et al. 1990, Witkowski &
Lamont 1991, Prado & Morais 1997), o conteúdo foliar de nitrogênio (N) (Medina et al.
1990, Bongers & Popma 1990) e a razão carbono/nitrogênio (C/N) das folhas (Silva 2001).
Por sua vez, a determinação da concentração de isótopos estáveis de nitrogênio foliar (δ
15
N)
(Högberg et al. 1995, Martinelli et al. 1999) e do carbono foliar (δ
13
C) (Medina & Francisco
1994, Högberg et al. 1995) fornecem evidências da economia de nutrientes e água,
respectivamente. A análise integrada destas características foliares permite inferir a presença
de escleromorfismo foliar e determinar suas possíveis causas.
As espécies lenhosas de cerrado apresentam comportamentos fenológicos distintos,
que variam desde espécies sempre verdes até espécies decíduas, que perdem totalmente as
folhas durante o período seco (Morais et al. 1995, Oliveira, 1998, Franco et al. no prelo,
Capítulo 1). Em climas tropicais com marcada sazonalidade climática, espécies sempre verdes
têm SLA e N foliar menores que as espécies decíduas (Sobrado 1991, Medina & Francisco
1994, Prado & Morais, 1997, Eamus et al. 1999, Prior et al. 2003). Estas associações mostram
que as diferentes estratégias adotadas pelas espécies na aquisição de recursos, particularmente
água e nutrientes, permitem a coexistência de distintos grupos fenológicos (Sobrado 1991,
Eamus et al. 1999).
105
Estudos recentes têm mostrado uma forte associação inversa entre a longevidade e a
SLA e N foliar, tanto em escala local (Williams-Linera 2000, Wright & Westoby 2003, Prior
et al. 2003) quanto global (Reich et al. 1997, Westoby et al. 2002, Wright et al. 2004). Por
outro lado existe uma relação positiva entre SLA e N foliar em nível local (Bongers & Popma
1990, Reich et al. 1991) e global (Reich et al. 1997, Westoby et al. 2002).
Há diversas razões para essas associações. As folhas cuja SLA é pequena seriam mais
longevas, o que compensaria o elevado investimento na construção dos tecidos foliares, no
longo prazo (Williams et al. 1989, Kikuzawa 1991, Westoby et al. 2000). Além do mais, as
folhas longevas estariam expostas à ação dos herbívoros por mais tempo e teriam que investir
em estruturas de defesa (Coley 1988, Wright & Cannon 2001), reduzindo ainda mais o valor
da SLA (Wright & Cannon 2001) e elevando os custos de produção (Kikuzawa 1991). Já as
folhas menos longevas têm menor investimento em estruturas de defesa e por isso menor
custo de produção (Kikuzawa 1991) e SLA mais alto (Wright & Cannon 2001). Estas folhas
maximizam a aquisição de recursos por investir em elementos que elevam a taxa
fotossintética, como o nitrogênio (Mooney & Gulmon 1979, Reich et al. 1995, Reich et al.
1998). A interdependência que existe entre as características foliares e a influência que sofrem
dos fatores bióticos e ambientais, por serem muito complexas, dificultam a interpretação
funcional das possíveis relações entre longevidade e características foliares e muitas vezes
levam a circularidade de pensamento entre causa e efeito.
No presente estudo, apresentamos dados de longevidade, SLA, concentração de
nitrogênio e carbono, e δ
15
N e δ
13
C foliares para nove espécies lenhosas de cerrado, que
representam diferentes fenologias. As seguintes questões foram levantadas neste estudo: 1. As
características foliares das espécies lenhosas de cerrado definem o escleromorfismo foliar? 2.
Existem diferenças das características foliares (longevidade, SLA e N) entre espécies com
diferentes fenologias? 3. Se existem correlações entre as características foliares dentre as
106
espécies lenhosas de cerrado estudadas, elas podem ser generalizadas como aquelas
demonstradas para outros ecossistemas? Com base nos resultados apresentadas acima, é
possível predizer que: 1. As espécies lenhosas de cerrado possuem folhas escleromórficas; 2.
Espécies com menor grau de deciduidade foliar possuem menor SLA e N foliar do que
espécies decíduas ou com maior grau de deciduidade foliar; 3. Espécies com folhas mais
longevas possuem SLA e concentração foliar de N menores que espécies com menor
longevidade foliar.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo.
Os estudos foram desenvolvidos na Reserva Ecológica do IBGE (RECOR), em uma
área de cerrado sentido restrito (sensu Ribeiro & Walter 1998, Oliveira-Filho & Ratter 2002).
A RECOR está localizada aproximadamente a 35 km ao sul de Brasília, Distrito Federal
(15º55’06” - 15º57’57”S, 47º51’22” - 47º54’07”W) e possui altitude média entre 1045 e
1146m. Na região ocorrem dois períodos climáticos bem definidos, um verão quente e úmido
entre outubro e abril e um inverno frio e mais seco de maio a setembro, e a precipitação média
anual entre 1992 e 2002 foi de 1438 mm. Na RECOR ocorrem diferentes fitofisionomias de
cerrado, com predominância de cerrado típico, além de formações florestais associadas a
cursos de água (IBGE 2004). O relevo é plano e os solos do tipo Latossolo vermelho, são
profundos, com boa drenagem, pobres em nutrientes, o teor de argila é alto e a concentração
de alumínio é elevada (Haridasan 1993).
Espécies
As nove espécies estudadas ocorrem com relativa abundância em áreas de cerrado da
RECOR (Andrade et al. 2002, IBGE 2004) e do Distrito Federal (Nunes et al. 2002). As
107
espécies e o respectivo grupo fenológico foram: Miconia albicans, Miconia fallax e Rapanea
guianensis (sempre verde com crescimento contínuo - SVC); Ouratea hexasperma, Roupala
montana e Styrax ferrugineus (sempre verde com crescimento sazonal - SVS); Blepharocalyx
salicifolius e Byrsonima verbascifolia (brevidecíduo - BDC); Kielmeyera coriacea (decíduo -
DEC). Os grupos fenológicos são apresentados em detalhe no Capítulo 1.
Características foliares
A longevidade foliar média foi determinada em seis indivíduos de cada espécie. Para
cada indivíduo, 3 ramos foram selecionados ao acaso em março de 2001 e todas as folhas
foram marcadas com fios coloridos e placas de alumínio para facilitar sua posterior
identificação. Censos mensais foram realizados até novembro de 2003, quando se registrou a
queda das folhas marcadas e o aparecimento de folhas novas (que também foram marcadas).
A longevidade foliar foi determinada para aquelas folhas acompanhadas desde a sua formação
até a abscisão (vide Capítulo 2 para descrição detalhada deste método).
A área foliar de 5 folhas maduras, completamente desenvolvidas e sem sinais de
senescência, foi medida no período chuvoso em 10 indivíduos de cada espécie. Foram
coletadas apenas folhas expostas ao sol e que não apresentavam danos visíveis provocados
por herbívoros ou patógenos. As coletas foram realizadas em 23 de janeiro de 2004, com
exceção de Miconia fallax cuja coleta foi realizada em 3 de março de 2004.
As folhas foram prensadas entre lâminas de papelão por aproximadamente 48 horas
para deixá-las plana. As áreas foliares foram então medidas com medidor portátil de área
foliar (LICOR, Modelo CI-202, CID Inc.), com precisão de 0,01 cm
2
. Em seguida as folhas
foram lavadas com água destilada, secas em estufa a 60 ºC por 72 horas e pesadas em balança
com precisão de 0,001 gramas. A área foliar específica (SLA em cm
2
/g) foi obtida da razão
área/massa seca. As concentrações de nitrogênio (N em %) e carbono foliar (C em %) por
unidade de massa, bem como a composição de isótopo estável de nitrogênio (δ
15
N em ‰) e
108
carbono foliar (δ
13
C em ‰) foram determinadas no laboratório do Centro de Energia Nuclear
na Agricultura (CENA) da Universidade de São Paulo (USP), Piracicaba, SP.
Para permitir comparações das características foliares entre este estudo e outros
estudos disponíveis na literatura foram necessárias transformações dos dados dos estudos
originais, pois em certos casos os resultados eram apresentados em peso foliar específico
(massa seca/área), que representa o inverso da SLA (área/massa seca), ou em unidades
diferentes daquelas aqui adotadas.
Análises estatísticas.
As características foliares foram comparadas entre espécies e entre grupos
fenológicos, através de análise de variância. Quando as diferenças foram significativas
utilizou-se o teste de Tukey para comparações múltiplas. As diferenças entre a longevidade
foliar média foram realizadas no Capítulo 2 e não são apresentadas aqui. Para testar a
existência de relação entre as características foliares nos níveis específico e individual, foram
realizadas análises de regressão. Todas as análises estatísticas foram realizadas com o
programa Systat versão 11.0 (SYSTAT Software Inc. 2004) e as diferenças foram
consideradas significativas no nível de 5% (α = 0,05).
RESULTADOS
Área foliar específica (SLA).
A SLA média das nove espécies (Tabela 1) foi 56,2 ± 3,5 cm
2
/g (CV = 19%). O menor
valor foi encontrado em Roupala montana (45,7 ± 1,0 cm
2
/g) e o maior em Blepharocalyx
salicifolius (74,5 ± 1,3 cm
2
/g) (Tabela 1). A SLA foi significativamente diferente entre as
espécies (F
0,05,8
= 60,565; P < 0,0001) e entre os grupos fenológicos (F
0,05,3
= 10,393; P <
0,0001) (Tabela 1). Os menores valores médios de SLA foram encontrados em espécies que
109
pertencem a grupos fenológicos distintos, a saber, Roupala montana (SVS) e Kielmeyera
coriacea (DEC). Do mesmo modo, os maiores valores médios de SLA também foram
registrados em espécies de grupos fenológicos distintos: Blepharocalyx salicifolius (BDC) e
Ouratea hexasperma (SVS) (Tabela 1), indicando falta de relação entre grau de deciduidade e
SLA.
Concentração de nitrogênio foliar (N)
A concentração média de N foliar para as nove espécies analisadas foi de 1,4 ± 0,1%
(CV = 22%). A menor concentração foi encontrada em Roupala montana (0,8 ± 0,0%) e a
maior em Miconia albicans (2,0 ± 0,1%) (Tabela 1). Os valores de N foliar diferiram
significativamente entre espécies (F
0,05,8
= 50,552; P < 0,0001) e entre grupos fenológicos
(F
0,05,3
= 7,057; P < 0,0001) (Tabela 1). Porém, espécies com deciduidade foliar distinta
apresentaram médias que não diferiram significativamente. Por exemplo, Blepharocalyx
salicifolius e Byrsonima verbascifolia (ambas BDC) apresentaram concentração de N foliar
igual àquela encontrada em Miconia fallax e Rapanea guianensis (ambas SVC). A
concentração de N foliar nessas duas últimas espécies também não diferiu significativamente
daquele observado em Kielmeyera coriacea (DEC) (Tabela 1).
Concentração de δ
15
N foliar (δ
15
N)
A média de δ
15
N para as nove espécies foi de -0,3 ± 1‰ (CV = 1092%). O menor
valor foi registrado para Blepharocalyx salicifolius, com -3,4 ± 0,3‰ e o maior para Roupala
montana, com 6,6 ± 0,3‰ (Tabela 1). Diferenças significativas foram detectadas entre
espécies (F
0,05,8
= 184,946; P < 0,0001) e entre grupos fenológicos (F
0,05,3
= 7,459; P <
0,0001) (Tabela 1). Entre os grupos fenológicos, aqueles com menor grau de deciduidade
foliar (SVC e SCS) tenderam a apresentar valores de δ
15
N superiores aos dos grupos com
maior deciduidade (BDC e DEC). No entanto, a variação dentro dos grupos foi muito grande,
como no caso daquela observada entre as três espécies do grupo SVS (diferença entre o maior
110
e o menor valor de 9,6‰). Além disso, para espécies de diferentes grupos fenológicos, os
valores de δ
15
N não foram significativamente diferentes, como por exemplo, Rapanea
guianensis (SVC), Ouratea hexasperma (SVS), Byrsonima verbascifolia (BDC) e Kielmeyera
coriacea (DEC) (Tabela 1).
Concentração de carbono foliar (C).
A concentração média de C foi 48,5 ± 0,5% (CV = 3%) e variou de 45,9 ± 0,2% em
Blepharocalyx salicifolius a 50,5 ± 0,1% em Rapanea guianensis (Tabela 1). As diferenças
entre espécies e grupos fenológicos foram significativas (F
0,05,8
= 54,919; P < 0,0001 e F
0,05,3
= 38,742; P < 0,0001, respectivamente) (Tabela 1). A despeito das diferenças entre grupos
fenológicos, espécies com diferentes graus de deciduidade foliar apresentaram concentração
de carbono foliar significativamente igual, por exemplo, Miconia fallax (SVC), Ouratea
hexasperma (SVS) e Kielmeyera coriacea (DEC) (Tabela 1).
Concentração de δ
13
C foliar (δ
13
C)
A concentração média de δ
13
C para as espécies analisadas foi de -28,2‰ ± 0,2 (CV =
3%) com menores e maiores valores médios apresentados por Kielmeyera coriacea e Styrax
ferrugineus (-26,7 ± 0,3‰, -29,1 ± 0,2‰, respectivamente) (Tabela 1). Foram detectadas
diferenças significativas entre espécies (F
0,05,8
= 11,138; P < 0,0001) e entre grupos
fenológicos (F
0,05,3
= 16,363; P < 0,0001) (Tabela 1). Entretanto, apenas o grupo DEC,
representado por Kielmeyera coriacea, apresentou valor médio de δ
13
C significativamente
inferior aos demais grupos fenológicos (Tabela 1).
Relação Carbono/Nitrogênio (C/N)
A relação C/N variou de 24,8 ± 1,0 em Miconia albicans a 60,2 ± 2,6 em Roupala
montana e a média das nove espécies foi 36,3 ± 3,4 (CV = 27,9%) (Tabela 1). Houve
diferenças significativas entre espécies (F
0,05,8
= 67,097; P < 0,0001) e entre grupos
fenológicos (F
0,05,3
= 8,261; P < 0,0001) (Tabela 1). Semelhante ao que ocorreu com as
111
demais características foliares, espécies com diferentes graus de deciduidade foliar não
diferiram significativamente quanto relação C/N; por exemplo, Rapanea guianensis (SVC),
Styrax ferrugineus (SVS), Byrsonima verbascifolia (BDC) e Kielmeyera coriacea (DEC)
(Tabela 1).
Relações entre características foliares.
As relações entre as características foliares foram testadas em nível específico,
plotando-se os valores médios das características foliares de cada espécie, e em nível
individual, usando-se os valores médios para cada um dos 90 indivíduos analisados (Tabela
2). Quando a comparação foi feita entre espécies, apenas três relações foram significativas: a
primeira, positiva entre longevidade foliar e δ
15
N; a segunda, negativa entre N e C/N e a
terceira, positiva entre δ
15
N e C/N. As relações em nível individual foram mais evidentes,
com destaque para as associações altamente significativas entre SLA e as demais
características foliares. Por outro lado, as relações envolvendo δ
13
C foram geralmente não
significativas (Tabela 2).
DISCUSSÃO
A área foliar específica (SLA) das espécies estudadas (inferiores a 80 cm
2
/g)
assemelha-se àquela registrada para folhas, geralmente esclerófilas, tanto de espécies do
Cerrado (Prado & Morais 1997, Silva 2001, Leite & Henriques 2003, Franco et al. no prelo),
quanto de outras savanas tropicas na Venezuela (Medina & Francisco 1994) e Austrália (Prior
et al. 2003). Os valores encontrados também se aproximam daqueles de outras espécies
tropicais com notável esclerofilia (Medina et al. 1990, Witkowski & Lamont, 1991 e Wright
et al. 2002). Entretanto, a SLA destas espécies é menor que a de ambientes tropicais úmidos
onde os solos são mais férteis (Bongers & Popma 1990, Williams-Linera 2000).
112
A concentração de nitrogênio foliar (N) das espécies de Cerrado varia de 1 a 2%, salvo
algumas exceções (Medeiros & Haridasan 1985, Miranda et al. 1997, Marquis et al. 2001,
Bustamante et al. 2004, Franco et al. no prelo). Os resultados do nosso estudo estão dentro
dessa faixa de variação que se assemelham àqueles de outras espécies de savanas neotropicais
(Sarmiento et al. 1985) e de florestas tropicais que crescem sob solos oligotróficos (Medina et
al. 1990, Martinelli et al. 1999). Porém são inferiores às concentrações encontradas em
espécies tropicais de solos nutricionalmente mais ricos (Martinelli et al. 1999, Williams-
Linera 2000). Portanto, nossos resultados evidenciam a esclerofilia das espécies estudadas já
que possuem SLA reduzida e concentrações baixas de N foliar.
O δ
15
N médio mensurado nas nove espécies (-0,3‰) assemelha-se ao de outros
estudos conduzidos no Distrito Federal (Bustamante et al. 2004 = 0,4‰; Silva 2001 = 0,27‰)
e confirmam que as espécies de cerrado possuem δ
15
N muito inferior ao de espécies de
florestas tropicais que crescem sobre solos mais ricos (Martinelli et al. 1999, 3,7‰). Como
em outros estudos (Bustamante et al. 2004), também notamos grande variação entre as
espécies. A combinação destes dois fatores (grande variação inter-específica e valores baixos
de δ
15
N) é um indicador da escassez de nitrogênio no solo (Martinelli et al. 1999; Schulze et
al. 1994) e reforça a hipótese de que o escleromorfismo seja uma adaptação à restrição
nutricional dos solos nos ecossistemas tropicais sazonais (Arens 1958 a,b, Medina et al.
1990).
Tal hipótese é ainda confirmada por estudos que adicionaram fertilizantes
experimentalmente aos solos das savanas. Por exemplo, a adubação do solo de cerrado fez
com que a SLA de quatro dentre cinco espécies investigadas fosse reduzida num estudo
realizado na RECOB-IBGE (Simpson-Júnior 2002) e o mesmo ocorreu em experimentos
realizados na Austrália (Beadle 1966). Uma vez que valores menores de SLA indicam menor
113
grau de esclerofilia (Franco 2002), a redução do estresse nutricional causado pela adubação
deve ter diminuído a esclerofilia nesses estudos.
A esclerofilia pode também estar relacionada com outras condições ecológicas. A
radiação solar no Cerrado é intensa durante a maior parte do ano (Miranda et al. 1997) e
espécies de ambientes onde a luminosidade é maior possuem folhas com SLA menor
(Williams et al. 1989). Ademais, no caso do Cerrado, a intensa luminosidade associada ao
baixo teor de nutrientes do solo pode aumentar a produção de carboidratos estruturais,
responsáveis pela esclorofilia (Arens 1958a). Silva (2001) mostrou que as folhas de espécies
presentes em fisionomias mais adensadas de cerrado, ou seja, onde a luminosidade é menor,
tiveram SLA maiores que nas fisionomias mais abertas. Com base nestes resultados podemos
sugerir que a esclerofilia das espécies de Cerrado pode também ser determinada pela intensa
radiação solar a qual as folhas estão expostas.
Quando se comparam as concentrações foliares de C e δ
13
C, nota-se que variaram
pouco entre espécies ou indivíduos. Porém quando a comparação é feita com base na SLA, N
foliar e relação C/N foliar e particularmente em δ
15
N, a variação entre espécies é grande. No
caso do δ
15
N a variação entre indivíduos de uma mesma espécie também foi muito grande
(por exemplo, o coeficiente de variação em Miconia albicans foi de 80%). A ocorrência
natural de δ
15
N nas plantas é determinada por diferentes fatores tanto ambientais quanto
biológicos (Högberg 1997, Bustamante et al. 2004), que podem ter contribuído para a grande
variação observada tanto no nível específico quanto individual.
Se a comparação é feita entre grupos fenológicos, a diferença entre as espécies sempre
verdes (contínuas e sazonais) e aquelas com maior deciduidade foliar (brevidecíduas e
decíduas) não é clara. Isso porque espécies de fenologia distinta tiveram características
foliares iguais e em vários casos as variações das características foliares dentro de um mesmo
grupo fenológico foram maiores que aquelas entre grupos fenológicos. Assim, as
114
características foliares para as espécies estudadas não serviram para distinguir
inequivocamente os quatro grupos fenológicos com relação ao grau de deciduidade foliar.
Portanto, nossos resultados não confirmaram a predição de que espécies sempre verdes
possuem SLA menor e conteúdo de nitrogênio foliar mais baixo que espécies decíduas
(Sobrado 1991, Prado & Morais, 1997, Eamus et al. 1999, Prior et al. 2003). Esta conclusão é
reforçada pelos resultados de Silva (2001) que também não encontrou uma distinção clara
entre o grau de deciduidade foliar e as características SLA e δ
15
N em espécies de cerrado.
Ademais, Medina & Francisco (1994) e Silva (2001) também não encontraram diferenças
quanto a C foliar e δ
13
C entre espécies com e sem deciduidade foliar, do mesmo modo como o
presente estudo.
Somente na espécie Kielmeyera coriacea (DEC) encontramos que os valores de δ
13
C
divergiram das outras espécies cuja deciduidade foliar é menor. Valores de δ
13
C menores
indicam maior controle estomático em resposta ao estresse hídrico e portanto maior eficiência
no uso da água (Read & Farquhar 1991, Mooney & Ehleringer 1997). Apesar de possuir
sistema radicular bem desenvolvido (Oliveira & Silva 1993, Oliveira 2004) que armazena
água e nutrientes (Oliveira & Silva 1993), é possível que Kielmeyera coriacea seja mais
sensível à redução na disponibilidade de água na atmosfera e por isso aumente sua eficiência
no uso deste recurso. Haveria, portanto uma tendência dentre espécies decíduas de responder
ao estresse hídrico sazonal através da perda total da folhagem. Uma vez que esta resposta foi
observada em apenas uma espécie, esta observação carece de estudos experimentais futuros.
Já foi reportado que as folhas formadas nos períodos quando a limitação hídrica é
maior, podem ter valores de δ
13
C menores (Farquhar & Sharkey 1982, Brugnoli et al 1988).
Entretanto, este mecanismo não pode ser aventado para explicar as menores concentrações de
δ
13
C em K. coriacea quando comparada com as espécies SVS e BDC, pois, conforme
mostrado no capítulo 2, a produção de folhas tanto em K. coriacea quanto em espécies SVS
115
(e.g. Styrax ferrugineus) e BDC (e.g. Byrsonima verbascifola e Blepharocalyx salicifolius) se
concentra em setembro, ou seja, no auge do período seco.
A classificação das espécies lenhosas dos ecossistemas tropicais sazonais em grupos
fenológicos é feita com base nos níveis de deciduidade foliar (Sarmiento & Monasterio 1983,
Reich & Borchert 1984, Oliveira 1998, Williams et al. 1997). Contudo, tais classificações não
consideram a longevidade foliar, uma característica importante para a estrutura,
funcionamento e a aquisição de recursos pelas plantas (Chapin 1980, Chabot & Hicks 1982,
Westoby et al. 2002). Nos ecossistemas tropicais sazonais, a longevidade foliar das espécies
decíduas é, em média, de alguns meses, ao passo que nas sempre verdes ela pode atingir
vários anos (Sarmiento et al. 1985, Sobrado 1991, Reich et al. 1992, Myers et al. 1998,
Williams-Linera 2000). A longevidade foliar média das espécies investigadas no presente
estudo está em torno de um ano e a longevidade máxima nunca é superior a dois anos,
independentemente do padrão fenológico da espécie (Pinto 1999, Franco et al. no prelo,
Capítulo 2). Em muitos casos, a longevidade foliar de espécies decíduas pode ser igual à de
espécies sempre verdes no Cerrado, conforme mostrado no Capítulo 2.
As tentativas de reagrupar as nove espécies estudadas de modo a encontrar uma
relação mais clara entre características foliares e os grupos fenológicos propostos foram
infrutíferas. A inexistência de distinção clara quando se usa a longevidade foliar das espécies
de cerrado como indicador, pode explicar, em parte, a ausência de uma síndrome de
características foliares que permita distinguir as espécies cujo comportamento fenológico é
distinto. As diferenças entre as características foliares de grupos fenológicos podem estar
associadas mais à longevidade foliar das espécies do que com seu comportamento fenológico
propriamente dito (Reich et al. 1992).
Nos últimos 15 anos, diversos estudos mostram a forte correlação negativa que existe
entre a longevidade foliar e a SLA e entre a longevidade foliar e N foliar (Reich et al. 1991,
116
Diemer 1998, Mediavilla & Escudero 2003, Prior et al. 2003) e correlação positiva entre SLA
e N foliar (Bongers & Popma 1990, Reich et al. 1991, Reich & Walter 1994, Mediavilla &
Escudero 2003, Prior et al. 2003). Estas correlações foram, de certo modo, generalizadas nos
estudos ecológicos, pois tais relações foram notadas quando se compararam espécies de vários
ecossistemas. Foi demonstrada também a existência de correlações quando as comparações
foram feitas entre ecossistemas distintos, corroborando a idéia de haver uma ligação funcional
entre elas nas escalas regional e global (Reich et al. 1992, Reich et al. 1997, Westoby et al.
2000, Wright et al. 2004).
No presente estudo, porém, não foi encontrada qualquer relação entre estas três
características foliares, o que não confirmou uma das predições iniciais do estudo.
Novamente, a provável explicação se deve à reduzida variação na longevidade foliar média
das espécies do Cerrado (Capítulo 2). Na floresta Amazônica, por exemplo, foi encontrada
forte associação entre longevidade, SLA e N (Reich et al. 1991, Reich & Walter 1994), porém
estes estudos incluíram espécies lenhosas cuja longevidade foliar variou de poucos meses até
cerca de 5 anos. Nas savanas sazonais australianas, onde a longevidade média varia de 3
meses a 1 ano, as relações entre essas três características foliares também se confirmaram
(Prior et al. 2003). O mesmo ocorreu nos Andes equatorianos (Diemer 1998), onde a
longevidade variou de 3 a 22 meses e na Espanha (Mediavilla & Escudero 2003), onde a
longevidade ficou entre 5 meses e 5 anos. A generalização destes padrões deve, contudo, ser
vista com cautela pois, um estudo realizado na mesma localidade da Espanha (del Arco et al.
1991) não encontrou relação entre longevidade e N foliar quando a longevidade variou entre 5
e 8 meses, mas observou relação significativa quando a variação da longevidade foliar foi
maior (entre alguns meses e cerca de 5 anos).
A existência de relação positiva entre longevidade foliar e δ
15
N no nível de espécies dá
indícios indiretos das diferentes estratégias na competição por nitrogênio. Maiores valores de
117
δ
15
N foliar indicam um ciclo mais aberto e de menor capacidade de retenção de nitrogênio
(Martinelli et al. 1999). Assim, as espécies com menor longevidade foliar estariam igualando
a competição por nitrogênio com aquelas de folhas mais longevas, por manter um ciclo mais
conservativo e com menores perdas, inferido a partir dos valores menores de δ
15
N foliar.
A relação negativa entre N foliar e a razão C/N indica que o aumento das
concentrações de N foliar entre espécies não é seguido de concomitante investimento em C
foliar. De fato, a variação no conteúdo de N foliar entre espécies é bem maior que nas
concentrações de C foliar. Mesmo excluindo Roupala montana, uma espécie com valores
discrepantes de N foliar em relação às demais, (Bustamante et al. 2004), as variações em N
foliar foram ainda maiores que em C foliar (os coeficientes de variação foram 16% e 3%,
respectivamente). A ampla variação em N foliar das espécies do cerrado (Silva 2001,
Bustamante et al. 2004) pode ser um indicativo da existência de diferentes fontes e modos de
aquisição deste nutriente pelas espécies. Embora nossos resultados não permitam distinguir as
causas desta variação, podemos sugerir que ela não foi causada pela fixação biológica de
nitrogênio, já que nosso estudo não incluiu espécies da família Leguminosae, conhecidas por
sua capacidade de fixar nitrogênio (Sprent et al. 1996).
Quando analisamos as características foliares entre indivíduos, diversas relações
significativas foram encontradas. De interesse particular foi demonstrado que indivíduos com
SLA maior apresentaram maiores concentrações de N foliar, menores concentrações de δ
15
N e
de C foliar e razão C/N mais baixas. Tomando SLA como medida de esclerofilia (Franco
2002), pode-se afirmar que indivíduos mais esclerófilos, ou seja, com menor SLA, possuem
menores concentrações de N foliar, maior investimento em carbono foliar, tanto em termos
absolutos quanto em relação a N foliar, e um ciclo menos conservativo de nitrogênio.
Relações entre δ13C e as demais características foliares no nível individual também
não foram encontradas no estudo realizado por Silva (2001) no Cerrado. Considerando que os
118
valores de δ
13
C foliar resultam da sensibilidade das plantas à limitação hídrica (Mooney &
Ehleringer 1997) e que não houve relações significativas entre δ
13
C e SLA ou δ
13
C e N foliar,
dois parâmetros foliares indicadores de esclerofilia (Miranda et al. 1997, Franco 2002), fica
mais uma vez evidente que a esclerofilia de espécies de cerrado, tanto em nível específico
quanto individual, não é determinada pela restrição hídrica sazonal.
Apesar da menor robustez das análises quando a comparação é feita no nível de
indivíduos, pois podem constituir pseudo-réplica, sensu Hurlbert (1984), algumas tendências
no nível de indivíduos devem ser consideradas, pois confirmam algumas das predições sobre
a relação funcional entre características foliares como longevidade, concentração de N e C
foliar (Reich et al. 1991, Mediavilla & Escudero 2003, Prior et al. 2003).
Os ecossistemas do Cerrado são oligotróficos (Furley & Ratter 1988) e possuem
diversidade florística alta e densidade populacional elevada (Mendonça et al. 1998), que
podem causar intensa competição por nutrientes. A coexistência nessas condições é garantida
graças à repartição de nicho entre as espécies (Tilman 1982, Silvertowm 2004). Há grande
diversidade de comportamento fenológico dentre as espécies de cerrado (Morais et al. 1995,
Oliveira, 1998, Franco et al. no prelo, Capítulo 1), profundidade, estrutura e funcionamento
de seus sistemas radiculares (Jackson et al. 1999, Scholz et al. 2002, Oliveira 2004, Rodin
2004) e em muitas de suas características foliares (Miranda et al. 1997, Prado & Morais 1997,
Silva 2001, Bustamante et al. 2004, Franco et al. no prelo). Dessa forma, distintas
características morfológicas e funcionais das espécies de cerrado representam combinações de
diferentes estratégias que maximizam a aquisição dos recursos limitados, originando, em
última análise, a ampla diversidade específica e funcional observada neste bioma.
As combinações de estratégias em diversos níveis e em diferentes escalas de espaço e
tempo, por sua vez, dificultam o estabelecimento de associações entre os atributos que
garantem o estabelecimento das espécies. Elas podem explicar também as incongruências de
119
resultados apresentados por diferentes estudos, pois estes são escassos no Cerrado e avaliam
ainda pequena parcela da grande diversidade específica e funcional encontrada no bioma.
Adicionalmente, o pequeno número de espécies de cada grupo fenológico analisado no
presente estudo pode também dificultar a definição de padrões e o estabelecimento de
associações entre os grupos fenológicos e as características foliares aqui analisadas.
Estudos integrativos avaliando um número maior de espécies e de seus atributos
funcionais, e que incluam as espécies do componente herbáceo-subarbustivo e de outras
formações vegetais, podem dar evidências mais claras das associações entre os diversos
componentes funcionais das espécies do Cerrado. Adicionalmente, a condução de estudos
sobre os aspectos fenológicos e as características foliares de uma mesma espécie ou de
espécies congenéricas nas diferentes fitofisionomias do Cerrado e nas formações florestais
pode dar respostas mais conclusivas sobre as adaptações específicas e individuais às
condições microclimáticas dentro deste bioma, tão heterogêneo temporal e espacialmente.
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129
Tabela 1. Características foliares (média ± 1 SE) de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva Ecológica do IBGE, Brasília, DF.
Letras iguais representam médias iguais entre espécies e números romanos iguais representam igualdade de média entre grupos fenológicos para
cada uma das características foliares (Teste de Tukey, α = 0,05). CV. Coeficiente de variação para espécies.
Grupo Fenológico/Espécie (Família) SLA (cm
2
/g) N (%) δ
15
N (‰) C (%) δ
13
(C‰) C/N
Sempre verde crescimento contínuo
53,1 ± 0,8
(I,II)
1,6 ± 0,1
(III)
0,3 ± 0,2
(II,III)
49,2 ± 0,2
(II)
-28,5 ± 0,1
(II)
32,5 ± 1,1
(I,II)
Miconia albicans (Melastomataceae) 54,0 ± 0,9
(B)
2,0 ± 0,1
(E)
0,7 ± 0,2
(C)
48,9 ± 0,2
(CDE)
-28,7 ± 0,1
(BCDEF)
24,8 ± 1,0
(ABC)
Miconia fallax (Melastomataceae) 49,9 ± 1,6
(AB)
1,4 ± 0,0
(BC)
1,4 ± 0,2
(C)
48,3 ± 0,3
(CD)
-28,9 ± 0,1
(CDEF)
35,4 ± 0,8
(CDEF)
Rapanea guianensis (Myrsinaceae) 55,4 ± 0,9
(B)
1,4 ± 0,0
(BC)
-1,2 ± 0,1
(B)
50,5 ± 0,1
(F)
-27,9 ± 0,2
(BCDE)
37, 2± 0,9
(DEFG)
Sempre verde crescimento sazonal
57,2 ± 2,2
(II)
1,3 ± 0,1
(I,II)
1,0 ± 0,8
(III)
49,3 ± 0,2
(II)
-28,5 ± 0,2
(II)
42,0 ± 2,6
(III)
Roupala montana (Proteaceae) 45,7 ± 1,0
(A)
0,8 ± 0,0
(A)
6,6 ± 0,3
(D)
49,3 ± 0,2
(DE)
-28,3 ± 0,3
(BCDEF)
60,2 ± 2,6
(H)
Ouratea hexasperma (Ochnaceae) 72,7 ± 1,4
(C)
1,6 ± 0,0
(D)
-0,7 ± 0,1
(B)
48,2 ± 0,2
(CD)
-28,1 ± 0,3
(BCDE)
29,7 ± 0,7
(ABCD)
Styrax ferrugineus (Styracaceae) 53,3 ± 1,7
(B)
1,4 ± 0,0
(C)
-3,0 ± 0,3
(A)
50,4 ± 0,1
(F)
-29,1 ± 0,2
(DEF)
36,0 ± 1,0
(DEFG)
Brevidecíduo
64,4 ± 2,5
(III)
1,5 ± 0,0
(II,III)
-2,2 ± 0,3
(I)
46,4 ± 0,2
(I)
-28,0 ± 0,1
(II)
31,3 ± 0,7
(I)
Blepharocalyx salicifolius (Myrtaceae) 74,5 ± 1,3
(C)
1,5 ± 0,1
(CD)
-3,4 ± 0,3
(A)
45,9 ±0,2
(A)
-27,7 ± 0,2
(BCD)
30,0 ± 1,0
(ABCDE)
Byrsonima verbascifolia (Malpighiaceae) 54,2 ± 1,2
(B)
1,5 ± 0,0
(CD)
-1,2 ± 0,2
(B)
47,0 ± 0,2
(B)
-28,3 ± 0,2
(BCDEF)
32,6 ± 0,9
(BCDEF)
Decíduo
45,8 ± 1,8
(I)
1,2 ± 0,0
(I)
-1,6 ± 0,2
(I,II)
48,5 ± 0,2
(II)
-26,7 ± 0,3
(I)
41,2 ± 1,0
(II,III)
Kielmeyera coriacea (Clusiaceae) 45,8 ± 1,8
(A)
1,2 ± 0,0
(B)
-1,6 ± 0,2
(B)
48,5 ± 0,2
(CDE)
-26,7 ± 0,3
(A)
41,2 ± 1,0
(FG)
Todas espécies 56,2 ± 3,5
CV = 19%
1,4 ± 0,1
CV = 22%
-0,3 ±1,0
CV = 1092%
48,5 ± 0,5
CV = 3%
-28,2 ± 0,2
CV = 3%
36,3 ± 3,4
CV = 28 %
130
Tabela 2. Relações entre características foliares em nível específico e individual de espécies lenhosas em um cerrado sentido restrito da Reserva
Ecológica do IBGE, Brasília, DF. Relações significativas em negrito.
Relação Espécie (n = 9) Indivíduo (n = 90
†
)
Equação RF
0,05,1,7
P Equação RF
0,05,1,88
††
P
Long X SLA SLA = 71,716 - 1,541 Long 0,329 0,848 0,388
- - - -
Long X N N = 1,441- 0,002 Long 0,014 0,001 0,972 -
-
- -
Long X δ
15
N δ
15
N = - 10,309 + 0,994 Long 0,745 8,735 0,021
-
- - -
Long X C C = 49,066 - 0,052 Long 0,079 0,044 0,839 -
- - -
Long X δ
13
C δ
13
C = - 27,006 - 0,116 Long 0,367 1,090 0,331 -
- - -
Long X CN CN = 23,928 + 1,230 Long 0,272 0,557 0,480 -
- - -
SLA X N N = 0,562 + 0,015 SLA 0,508 2,439 0,162
N = 0,604 + 0,015 SLA 0,477 25,946 <0,0001
SLA X δ
15
N δ
15
N = 7,684 - 0,142 SLA 0,498 2,305 0,173
δ
15
N = 6,702 - 0,124 SLA 0,456 22,831 <0,0001
SLA X C C = 52,664 - 0,0763 SLA 0,522 2,617 0,150
C = 52,067 - 0,063 SLA 0,443 21,461 <0,0001
SLA X δ
13
C δ
13
C = - 28,393 + 0,004 SLA 0,057 0,023 0,885 δ
13
C = - 27,888 - 0,005 SLA 0,060 0,317 0,575
SLA X CN CN = 67,455 - 0,554 SLA 0,573 3,424 0,107
CN = 64,702 - 0,505 SLA 0,527 33,761 <0,0001
N X δ
15
N δ
15
N = 6,278 - 4,610 N 0,487 2,179 0,183
δ
15
N = 5,225 - 3,872 N 0,435 20,355 <0,0001
N X C C = 49,949 - 0,994 N 0,212 0,330 0,584 C = 49,757 - 0,858 N 0,184 3,097 0,082
N X δ
13
C δ
13
C = - 27,303 - 0,616 N 0,275 0,571 0,474 δ
13
C = - 27,385 - 0,558 N 0,197 3,565 0,062
N X CN CN = 79,208 - 30,157 N 0,939 52,087 <0,0001 CN = 77,561 - 28,999 N 0,922 499,243 <0,0001
δ
15
N X C C = 48,568 + 0,112 δ
15
N 0,226 0,378 0,558
C = 48,570 + 0,119 δ
15
N 0,226 4,698 0,033
δ
15
N X δ
13
C δ
13
C = - 28,191 - 0,046 δ
15
N 0,194 0,272 0,618 δ
13
C = -28,191 - 0,051 δ
15
N 0,158 2,239 0,138
δ
15
N X CN CN = 36,988 + 2,388 δ
15
N 0,703 6,849 0,035 CN = 37,025 + 2,233 δ
15
N 0,631 57,560 <0,0001
C X δ
13
C δ
13
C = - 21,904 - 0,129 C 0,270 0,550 0,483
δ
13
C = - 20,976 - 0,148 C 0,244 5,573 0,020
C X CN CN = -73,223 + 2,257 C 0,329 0,850 0,387
CN = - 58,018 + 1,944 C 0,288 7,932 0,006
δ
13
C X CN CN = 100,875 + 2,290 δ
13
C 0,160 0,184 0,681 CN = 85,105 + 1,730 δ
13
C 0,156 2,183 0,143
†
Exceto relações envolvendo δ
15
N com n = 89;
††
Exceto relações envolvendo δ
15
N com F
0,05,1,87
131
131
CONCLUSÃO GERAL
A vegetação lenhosa estudada foi caracterizada como sazonal semidecidual, com base
na fenologia vegetativa das 19 espécies. A redução na cobertura de copa foi concentrada no
período seco, com restituição completa da copa na transição entre o final deste período e o
início do período chuvoso. A sazonalidade climática no cerrado estudado e, provavelmente,
em outras áreas de cerrado do Brasil determina a natureza sazonal dos eventos foliares das
espécies lenhosas de cerrado sentido restrito.
Foi possível caracterizar quatro grupos fenológicos vegetativos em relação ao grau de
deciduidade foliar e a época de brotação: espécies sempre verdes com crescimento contínuo
(SVC); espécies sempre verdes com crescimento sazonal (SVS); espécies brevidecíduas
(BDC) e espécies decíduas (DEC). No primeiro grupo a produção de folhas foi restrita ao
período chuvoso enquanto nos demais grupos a queda e produção foliar foram concentradas
no período seco. Estes resultados sugerem que apenas as espécies SVC parecem ter a
produção de folhas limitada pela restrição hídrica sazonal imposta durante o período seco.
Análises das relações entre os eventos foliares (perda e produção de folhas) e as
variáveis climáticas (precipitação, TMIN, DPV) e a disponibilidade de água no solo (ADP50,
ADP100, ADP200) indicaram diferentes respostas para os grupos fenológicos.
Em geral, a abscisão foliar em espécies SVC não foi relacionada às variáveis
climáticas, mas em duas das três espécies analisadas (Miconia albicans e Miconia fallax)
houve uma significativa associação inversa entre ADP nas camadas mais superficiais do solo
e a abscisão foliar. Houve associação positiva entre precipitação e natalidade foliar (Miconia
fallax e Rapanea guianensis) bem como associação positiva disponibilidade de água até a
profundidade de 1 metro e a natalidade foliar (Miconia albicans e Miconia fallax),
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confirmando a idéia de que a restrição hídrica sazonal limita a produção de folhas nas
espécies SVC.
Nas espécies SVS, BDC e DEC a abscisão foliar foi associada positivamente ao DPV
(Ouratea hexasperma, Styrax ferrugineus), negativamente a TMIN (Byrsonima verbascifolia,
e Blepharocalyx salicifolius e Kielmeyera coriacea) e negativamente à ADP a até 1 metro de
profundidade (Styrax ferrugineus, Byrsonima verbascifolia, Blepharocalyx salicifolius e
Kielmeyera coriacea). Estes resultados indicam que a abscisão foliar deve ter sido induzida
pelas variáveis ambientais, particularmente a limitação hídrica durante o período seco. Por
outro lado, esta restrição hídrica não impediu a produção de folhas em todas as espécies SVS,
BDC e DEC, uma vez que sempre houve uma relação positiva entre DPV e a natalidade foliar
e negativa entre ADP na camada mais profunda do solo e a natalidade foliar.
Evidências adicionais do controle ambiental sobre os eventos foliares de espécies SVS
e BDC e DEC foram dadas pelas análises circulares e das curvas de sobrevivência das folhas.
Todas as espécies destes três grupos fenológicos apresentaram curvas de sobrevivência de
coortes de folhas que diferiram fortemente entre dois anos consecutivos, dando indícios da
associação com fatores ambientais. Com base nas análises circulares, notou-se que três
espécies (Ouratea hexasperma, Styrax ferrugineus e Blepahrocalyx salicifolius) das cinco
espécies SVS e BDC analisadas anteciparam a perda e a produção foliares no ano que
apresentou período seco mais rigoroso. Outra evidência que surgiu desse resultado foi a
ligação funcional entre a perda e a produção de folhas nestas espécies. Com a perda precoce
das folhas no período seco mais rigoroso, os indivíduos puderam recuperar o equilíbrio
hídrico interno e assim antecipar a produção de novas folhas, mesmo na ausência de chuvas.
As baixas longevidades foliares, entre 7 e 14 meses, não confirmaram as predições de
que espécies de ambientes oligotróficos, como é o caso do Cerrado, têm folhas mais longevas
como um mecanismo para garantir uma maior economia de nutrientes. Dessa forma, a
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longevidade foliar para a maioria das espécies estudadas foi determinada primariamente pelo
estresse hídrico sazonal.
As espécies SVC e SVS parecem ter folhas mais longevas do que espécies BDC e
DEC, entretanto, não foi possível fazer distinção clara entre as longevidades foliares de
espécies com diferentes comportamentos fenológicos. Uma das características demográficas
foliares que melhor distinguiu os grupos fenológicos foi a sazonalidade da estrutura etária
foliar. Espécies SVC apresentaram estrutura estaria pouco sazonal, com alta sobreposição ao
longo do ano das coortes de folhas. Espécies SVS mostraram uma sazonalidade intermediária
na estrutura etária foliar e uma menor sobreposição de coortes de folhas. Espécies BDC e
DEC apresentaram estrutura etária foliar altamente sazonal e constituída por coortes de folhas
com pequena sobreposição. Três fenômenos contribuíram para as diferenças entre os grupos
fenológicos: a longevidade foliar, o tempo de duração da queda e da produção foliar e o grau
de sincronia entre estes dois eventos.
As medidas de área foliar específica (SLA) e os valores de nitrogênio foliar (N)
indicaram que as espécies estudadas são esclerofílicas. Por sua vez, a concentração de isótopo
de nitrogênio foliar (δ
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N) encontrada foi típica de espécie de ambientes com deficiência em
nutrientes, indicando que a esclerofilia foi determinada pelo oligotrofismo edáfico.
O presente estudo não confirmou as observações feitas em outros ecossistemas
tropicais sazonais, onde espécies com comportamento sempre verde geralmente possuem
menores valores de SLA e N foliar do que espécies decíduas. Nestes ambientes também se
notou forte relação inversa entre a longevidade e SLA e N foliar, bem como uma relação
direta entre SLA e N foliar. Estas relações também não foram encontradas para as espécies
estudadas. Portanto, podemos sugerir que as características foliares das espécies estudadas
parecem não depender do seu comportamento fenológico. É provável que no caso do cerrado
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a pequena variação na longevidade foliar entre espécies e entre grupos fenológicos seja a
causa das discrepâncias com outros ecossistemas tropicais sazonais.
Através da integração dos resultados de fenologia e dinâmica foliar com aqueles das
estruturas foliares, foi possível evidenciar algumas estratégias adaptativas das espécies
lenhosas ao estresse hídrico sazonal e à deficiência nutricional dos solos. A limitação hídrica
afetou mais fortemente a dinâmica foliar, mas que variou de acordo com a espécie. Por sua
vez, o oligotrofismo teve maiores efeitos sobre as características foliares e estruturais e
determinou o caráter esclerofílico das espécies.
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