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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Estrutura social e taxa de crescimento das colônias de
Linepithema humile Mayr (Hymenoptera: Formicidae)
Eduardo Diehl Fleig
Dissertação apresentada para obtenção do título de
Mestre em Ciências. Área de concentração:
Entomologia.
Piracicaba
2005
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Eduardo Diehl Fleig
Biólogo
Estrutura social e taxa de crescimento das colônias de
Linepithema humile Mayr (Hymenoptera: Formicidae)
Orientador:
Prof. Dr. EVONEO BERTI FILHO
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em
Ciências. Área de concentração: Entomologia.
Piracicaba
2005
3
Agradecimentos
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo – FAPESP, pela
bolsa de mestrado.
Ao Prof. Dr. Evoneo Berti Filho, pelo acolhimento em seu laboratório, pela
paciência e liberdade de criação propiciada.
Ao Prof. Dr. Odair Correa Bueno, pelas sugestões iniciais e pelo empréstimo de
inúmeras bibliografias.
À Luciane, companheira, pelo acolhimento inicial e pelas incontáveis dicas.
À Priscila, que compartilhou das muitas dificuldades enfrentadas, por estar
sempre disposta a ajudar.
À Neide, pelo fornecimento de diversos materiais.
Ao Silvio e à Vilma, pela presteza e agilidade no fornecimento dos artigos através
do COMUT.
Ao Ivan, mirmecólogo nato, pelo auxílio no trabalho em campo e em laboratório.
Ao Carlos e à Rebeca, grandes amigos, sempre companheiros, por estarem ao
meu lado nos bons e maus momentos.
À Cris, amiga surpreendente, por estar sempre disposta a me ajudar.
À Emília, pequena grande amiga, peça fundamental nas análises estatísticas e
sugestões.
À Franci, amiga fiel, que, mesmo à distância, me deu muita força.
Ao Gabriel e à Rafaela, irmãos queridos que acompanharam, à distância, meus
dias de angústia, pelo carinho.
À Elena, mãe coruja, batalhadora, guerreira, pesquisadora exemplar, fiel
orientadora, amante das formigas e das boas idéias, pelas noites e dias que gastou co-
orientando a atual pesquisa.
Ao Guigo, homem único, por estar sempre disposto a me estender a mão,
mesmo à distância, por apostar no meu potencial, por apoiar toda e qualquer decisão
minha, e por me aceitar incondicionalmente em sua vida.
4
SUMÁRIO
RESUMO..........................................................................................................................5
ABSTRACT ......................................................................................................................6
1 INTRODUÇÃO ..............................................................................................................7
2 DESENVOLVIMENTO ................................................................................................12
2.1.1 Área de estudo......................................................................................................12
2.1.2 Coleta dos ninhos..................................................................................................13
2.1.3 Manutenção das colônias de L. humile em laboratório .........................................14
2.1.4 Nível de agressividade ..........................................................................................15
2.1.5 Avaliação da população intranidal.........................................................................16
2.1.6 Produção de sexuados..........................................................................................17
2.1.7 Taxa de crescimento .............................................................................................17
2.2 Análise dos resultados .............................................................................................18
2.2.1 Nível de agressividade ..........................................................................................18
2.2.2 População intranidal e produção de sexuados......................................................19
2.2.3 Taxa de crescimento .............................................................................................19
2.3 Resultados ...............................................................................................................21
2.3.1 Nível de agressividade ..........................................................................................21
2.3.2 População intranidal e produção de sexuados......................................................26
2.3.3 Taxa de crescimento .............................................................................................27
2.4 Discussão.................................................................................................................31
2.4.1 Nível de agressividade ..........................................................................................31
2.4.2 Taxa de crescimento e população intranidal .........................................................33
2.4.3 Produção de sexuados..........................................................................................37
3 CONSIDERAÇÕES FINAIS ........................................................................................41
REFERÊNCIAS..............................................................................................................43
ANEXOS ........................................................................................................................50
5
RESUMO
Estrutura social e taxa de crescimento das colônias de Linepithema humile Mayr
(Hymenoptera: Formicidae)
O presente trabalho teve por objetivos avaliar o comportamento agonístico entre
operárias de ninhos distintos de Linepithema humile Mayr, determinar o período de
produção de sexuados e a proporção sexual, estimar a variação do tamanho da
população intranidal no verão e no inverno, e investigar a biologia reprodutiva, em
especial, a taxa de crescimento de pequenas colônias. Para tal, coletaram-se em
campo 26 ninhos de L. humile no município de Limeira, SP, transferidos para
laboratório e mantidos em condições experimentais. Avaliaram-se os níveis de
agressividade em pares de operárias de ninhos distintos (n = 11) em três tempos ao
longo de um ano após as coletas. Avaliou-se a população intranidal através da
contagem de todos os indivíduos de dez ninhos (cinco por estação). Estimou-se a taxa
de crescimento para diferentes tamanhos de propágulos (10, 50, 100, 150, 200 e 500
operárias). A população de Limeira apresentou estrutura social unicolonial, com
ausência de agressividade entre operárias de ninhos distintos. As operárias de L.
humile foram altamente agressivas em relação a operárias de uma população
proveniente do município de São Paulo. A produção de sexuados ocorreu durante o
verão, com investimento sexual a favor das fêmeas (2,4 : 1). No inverno, encontrou-se
um número de operárias cerca da metade do registrado no verão. O tamanho inicial dos
propágulos influenciou positivamente a produção de prole total e, negativamente, a
produção de prole per capita. A taxa de crescimento per capita não variou entre os
tamanhos de propágulos iniciais testados. A redução do número de operárias poderia
ser decorrente de condições abióticas durante o inverno, especialmente da baixa
umidade e precipitação. Algumas hipóteses são levantadas para explicar a proporção
sexual a favor das fêmeas encontrada. Finalmente, destaca-se que este é o primeiro
registro da existência da estrutura social unicolonial em uma população de L. humile no
Brasil.
Palavras-chave: Formicidae; Linepithema humile; Estrutura social; População intranidal;
Taxa de crescimento; Proporção sexual.
6
ABSTRACT
Social structure and growth rate of the colonies of Linepithema humile Mayr
(Hymenoptera: Formicidae)
The aim of this work was to evaluate the aggressive behavior between workers
from different nests of Linepithema humile Mayr, to determine the period of sexual
production and the sexual ratio, to estimate the variation in the intranest population
between summer and winter, and to investigate the reproductive biology, particularly the
role of propagule sizes in the growth rates. For such, 26 nests collected in the Limeira
population of the Argentine ant were set up in experimental nests in laboratory. The
levels of aggressive behavior between workers from different nests (n = 11) were
evaluated for three different periods during one year after nests collections. The
intranest population was assessed by direct counting of total individuals in ten nests
(five for each season). The growth rate was evaluated for different propagule sizes (10,
50, 100, 150, 200 and 500 workers). The Limeira population structured as unicolonial,
with absence of aggressive behavior to non nestmates workers. Workers from the
Limeira population were highly aggressive to workers from another population (São
Paulo). The population was strongly female-biased (2,4 : 1), with sexuals being
produced during summer time. Worker number had a two fold reduction during winter
compared to summer nests. The initial propagule size positively influenced the total
brood production and negatively affected the per capita brood production. Per capita
growth rates remained the same for all initial propagule sizes tested. Worker density
reduction could be related to abiotic conditions during winter, especially relative humidity
and rain fall. Several hypotheses are raised to explain the female-biased sexual ratio
found in the studied population. This is the first record of unicoloniality in a Brazilian
population of the Argentine ant.
Keywords: Formicidae; Linepithema humile; Social structure; Intranest population;
Growth rate; Sexual ratio.
7
1 INTRODUÇÃO
As formigas estão reunidas em uma única família - Formicidae, com mais de
11.800 espécies já descritas (AGOSTI; JOHNSON, 2005), porém estima-se que
existam 20 mil espécies (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), formando um enorme grupo
de insetos que ocorre na maioria dos ecossistemas terrestres (WILSON, 1992).
Dolichoderinae é a quarta maior subfamília (BOLTON, 1995), estando formada por 854
espécies (SHATTUCK, 1992) sendo dominante em várias partes do mundo (CHIOTIS;
JERMIIN; CROZIER, 2000). O registro fóssil indica que os dolicoderíneos eram ainda
mais dominantes entre os formicídeos durante o período Oligoceno (BROWN, 1973).
A formiga argentina, Linepithema humile Mayr 1868 (anteriormente Iridomyrmex
humilis Mayr 1868) é nativa da região sul da América do Sul, incluindo o norte da
Argentina, Uruguai, Paraguai e sul do Brasil (SUAREZ; HOLWAY; CASE, 2001;
TSUTSUI et al., 2001; WILD, 2004). É bem sucedida em regiões de clima mediterrâneo
e subtropical, porém em regiões de climas temperado, tropical ou de aridez excessiva
parece ser incapaz de se dispersar e sobreviver (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990;
PASSERA, 1994). Entretanto, áreas desfavoráveis sob o ponto de vista climático
podem ser rapidamente colonizadas por essa espécie em decorrência da capacidade
que possuem de acompanharem o homem e ocuparem ambientes antropizados, sendo,
portanto, chamadas de formigas andarilhas (tramp species) (CHEN; NONACS, 2000;
SUAREZ; HOLWAY; CASE, 2001).
Essa espécie invadiu inicialmente a Ilha da Madeira, em 1882, e já em meados
de 1950 muitas populações estavam estabelecidas pelo mundo (SUAREZ; HOLWAY;
CASE, 2001). Atualmente é encontrada em, no mínimo, 15 países e regiões: África do
Sul, Austrália, Chile, Emirados Árabes, Espanha, Estados Unidos da América do Norte
(Califórnia e Havaí), França, Ilha da Madeira, Itália, Japão, Nova Zelândia, Peru,
Portugal, Reino Unido e Suíça (COLLINGWOOD; TIGAR; AGOSTI, 1997; GIRAUD;
PEDERSEN; KELLER, 2002; PASSERA, 1994; SUAREZ; HOLWAY; CASE, 2001;
SUGIYAMA, 2000).
8
A introdução de L. humile, nos Estados Unidos da América do Norte, ocorreu por
volta de 1891, em Nova Orleans (Luisiana) (SUAREZ; HOLWAY; CASE, 2001),
provavelmente transportada por navios mercantes provenientes da Argentina ou do
Brasil (NEWEL; BARBER, 1913). Na Califórnia, foi detectada pela primeira vez em 1907
(WOODWORTH, 1908 apud HOLWAY, 1998a) e atualmente está bem distribuída e
estabelecida neste estado (HOLWAY, 1995; HUMAN; GORDON, 1996), constituindo
praticamente uma única supercolônia (TSUTSUI et al., 2000). O primeiro registro de
ocorrência desta espécie nas ilhas do Havaí é de 1967 (HUDDLESTON; FLUKER,
1968). Para os outros países invadidos, no entanto, há poucos registros sobre o
período e forma de introdução da formiga argentina.
Nas regiões invadidas, a formiga argentina causa grandes problemas ambientais,
sejam eles agrícolas ou urbanos. Ameaça espécies de artrópodes endêmicas (COLE et
al., 1992) e já deslocou espécies de formigas nativas na Califórnia, Austrália e África do
Sul (BOND; SLINGSBY, 1984; ERICKSON, 1971; HATTINGH, 1945; HOLWAY, 1995,
1998a, 1999; HUMAN; GORDON, 1996; MAJER, 1994; PASFIELD, 1968). Essas
alterações provocadas pela presença da formiga argentina sobre a fauna local tem
efeito sobre processos ecológicos, como dispersão de sementes e polinização
(BLANCAFORT; GÓMEZ, 2005; BOND; SLINGSBY, 1984). Além de invadirem
residências (BOURKE; FRANKS, 1995), podem causar danos à agricultura pois muitas
vezes estão associadas com pulgões (NEWELL; BARBER, 1913; HANEY, 1987;
HICKEL, 1994; WAY, 1963). Apesar de haver poucos estudos, a formiga argentina é
um problema em potencial, também no ambiente hospitalar, onde já foi relatada
disseminando microrganismos patogênicos ao homem (IPINZA-REGLA; FIGEROA;
OSORIO, 1981).
Em levantamentos realizados na região sudeste do Brasil, a formiga argentina ou
não foi encontrada ou foi observada em densidades muito baixas (BUENO; CAMPOS-
FARINHA, 1999; PIVA; CAMPOS-FARINHA, 1999). Entretanto, para a zona rural do
município de Limeira é relatada sua ocorrência em densidade alta (RIBEIRO, 2004).
Além disso, no sul do Brasil, estudos realizados em residências no município de
Pelotas, Rio Grande do Sul, registraram esta espécie em altas densidades, sendo uma
das mais freqüentes (SILVA; LOECK, 1999).
9
A reprodução das colônias de L. humile se dá unicamente por sociotomia
(NEWELL; BARBER, 1913), o que implica numa taxa de invasão lenta em comparação
com as espécies de formigas que apresentam vôo nupcial. Porém, as colônias da
formiga argentina são freqüentemente dispersadas de forma passiva para novas áreas
através do transporte de mercadorias e, também, por inundações (HOLWAY et al.,
2002; LIEBERBURG; KRANZ; SEIP, 1975; NEWELL; BARBER, 1913; TSUTSUI;
SUAREZ, 2003). Dessa forma, podem invadir, especialmente, as áreas úmidas que são
ambientes extremamente favoráveis a essa espécie, já que a umidade do solo parece
ser um dos principais determinantes da invasão de um ambiente pela formiga argentina
(HOLWAY, 1998b; WILD, 2004).
Em resposta a perturbações físicas (GORDON et al., 2001; MARKIN 1970;
NEWEL; BARBER, 1913; PASSERA, 1994) ou devido à busca por novas fontes de
alimento (HOLWAY; CASE, 2000; NEWEL; BARBER, 1913), os ninhos de L. humile são
rapidamente transferidos, o que dificulta muito o seu controle. Além disso, segundo
Passera; Keller e Suzzoni (1988) as operárias da formiga argentina podem direcionar o
desenvolvimento de ovos diplóides em fêmeas reprodutivas e estas podem produzir
machos a partir de ovos não fecundados (haplóides). Portanto, novas colônias podem
surgir a partir de pequenos propágulos constituídos somente de operárias, ovos
diplóides e haplóides (ARON, 2001; HEE et al., 2000). Foi observado por Hee et al.
(2000) que a taxa de crescimento é alta em ninhos com baixo número de operárias.
Assim, possivelmente a invasão de novos ambientes se inicia por pequenos
propágulos.
São poucas as espécies de formigas que não apresentam comportamento
agressivo intra-específico o que, nesse caso permite formar uma estrutura social do tipo
unicolonial, na qual operárias e rainhas podem se deslocar entre ninhos sem ocorrer
agressão (CHEN; NONACS, 2000). Este tipo de estrutura social é comum em espécies
de formigas que se tornaram praga nos locais onde foram introduzidas como
Anoplolepsis longipes, Cardiocondyla emeryi, Monomorium pharaonis, Wasmannia
auropunctata, Paratrechina longicornis, Pheidole megacephala, Tapinoma
megacephalum e L. humile. Entretanto, essa estrutura social é rara nas mesmas
espécies quando encontradas no local de origem (CHEN; NONACS, 2000).
10
Apesar de L. humile ser uma espécie nativa na Argentina e também no Brasil
(SUAREZ; HOLWAY; CASE, 2001; TSUTSUI et al., 2001), praticamente não se
encontra publicações sobre aspectos da sua biologia e ecologia no ambiente de origem.
Para as populações nativas na Argentina, há alguns poucos estudos e, dentre esses,
existem relatos da ocorrência de agressão entre operárias de ninhos geograficamente
distantes, indicando multicolonialidade (SUAREZ et al. 1999; TSUTSUI et al. 2000). A
falta de agressividade permite a formação de uma ou mais supercolônias, como no
estado da Califórnia (TSUTSUI; CASE, 2001; TSUTSUI et al. 2000) e no sul da Europa,
onde foi registrada uma supercolônia ocupando cerca de 6.000 km de extensão na
região costeira (GIRAUD; PEDERSEN; KELLER, 2002).
A ausência de agressividade entre operárias de ninhos distintos poderia ser
explicada pela perda de diversidade genética ocorrida durante sua introdução e
colonização de novos ambientes (KRIEGER; KELLER, 1999; TSUTSUI et al., 2000) ou
à fixação de alelos de reconhecimento (GIRAUD; PEDERSEN; KELLER, 2002).
Paralelamente, uma característica intrigante na biologia de L. humile é a execução de
rainhas. A cada primavera, as operárias eliminam cerca de 90% das rainhas, o que
corresponde a uma perda de 7% na biomassa acumulada ao longo do ano (KELLER;
PASSERA; SUZZONI, 1989). Esse comportamento já foi observado em duas
populações introduzidas - na França e nos Estados Unidos da América (KELLER;
PASSERA; SUZZONI, 1989; MARKIN, 1970), porém nada é conhecido sobre sua
ocorrência em populações nativas na Argentina e no Brasil (REUTER et al., 2001).
Pensava-se que as rainhas consideradas fisiologicamente inferiores é que seriam
executadas o que levaria a maior produtividade da colônia (KELLER; PASSERA;
SUZZONI, 1989), porém essa hipótese não foi confirmada. Reuter et al. (2001)
avaliaram a possibilidade de que as rainhas executadas seriam aquelas com menor
grau de parentesco com as operárias, o que levaria ao aumento do parentesco entre as
operárias e a futura prole (REUTER et al., 2001), porém essa hipótese também não foi
confirmada. Assim, continua sem explicação este comportamento de execução das
rainhas apresentado pelas operárias.
Apesar das análises e comparações que podem ser feitas a partir de estudos
sobre a biologia de uma espécie invasora no ambiente em que foi introduzida e no
11
próprio ambiente nativo, esta abordagem ainda é rara (HOLWAY et al., 2002; TSUTSUI
et al., 2000). Os únicos trabalhos que existem sobre a biologia de L. humile em seu
ambiente nativo têm como material de estudo populações argentinas (SUAREZ et al.,
1999; TSUTSUI et al., 2000). A execução de rainhas por operárias do mesmo ninho, já
foi relatada em algumas populações exóticas de L. humile, entretanto não se sabe se
esse comportamento também ocorre em populações nativas (REUTER et al., 2001).
Considerando os argumentos acima, este trabalho pretendeu: 1) avaliar o
comportamento agonístico entre operárias de ninhos distintos de L. humile; 2)
determinar o período de produção de sexuados e a proporção sexual; 3) determinar o
tamanho da população intranidal entre duas estações climáticas (verão e inverno); 4)
investigar a biologia reprodutiva, em especial a taxa de crescimento de pequenas
colônias (principal forma de dispersão). Cabe ressaltar que, tanto o crescimento das
colônias quanto o comportamento agressivo intra-específico são aspectos importantes
da biologia da espécie que devem ser levados em consideração para que a adoção e
adequação de técnicas de controle ou de manejo de L. humile tenham sucesso.
12
2 DESENVOLVIMENTO
2.1 Material e métodos
2.1.1 Área de estudo
A área de estudo localiza-se no Bairro Tatu, no município de Limeira, estado de
São Paulo, distante cerca de 11 km da zona urbana. É uma região cujo principal cultivo
agrícola é o de cana-de-açúcar (Figura 1). O início da infestação da área pela formiga
argentina é desconhecida, porém acredita-se que ocorreu há cerca de dez anos
(RIBEIRO, 2004). Atualmente, as áreas cultivadas, as residências, a escola e o pronto-
socorro estão altamente infestados. É possível se observar grandes trilhas de
forrageamento nas calçadas, em diversas áreas construídas, sobre a vegetação e no
solo.
Figura 1 – Vista geral das áreas de coleta dos ninhos de Linepithema humile, Vila Tatu, Limeira, SP
13
2.1.2 Coleta dos ninhos
Em campo, escavaram-se os ninhos, tendo sido coletado todo seu conteúdo interno
(terra e formigas) e colocado em baldes plásticos (Figura 2). Em laboratório, os ninhos
experimentais foram montados sem terra. Para tanto, depositaram-se porções do ninho
original em um dos lados de bandejas plásticas, ficando este lado exposto a uma fonte
de calor (lâmpada incandescente – 100W). No lado oposto colocaram-se placas de petri
umedecidas e com a parte superior pintada de vermelho para servir como proteção para
as formigas contra a luz. A parte restante de cada ninho foi mantida no próprio balde,
no qual pelo sistema de gotejamento constante utilizado, as formigas eram forçadas a
se transferirem para a parte seca (Figura 3).
Na população de Limeira, coletou-se 26 ninhos de L. humile. Desses, destinou-
se dez para determinação da população intranidal, 11 para análise dos níveis de
agressividade entre operárias e cinco para avaliação da produção de sexuados.
Coletou-se um outro ninho fora da região de Limeira, na região central do
município de São Paulo, no parque Vila Lobos. Utilizaram-se operárias desse ninho
para avaliar os níveis de agressividade juntamente com as operárias dos ninhos da
população de Limeira.
Figura 2 – Coleta de um ninho de Linepithema humile próximo a um canavial, Vila Tatu, Limeira, SP
14
Figura 3 – Sistemas de triagem utilizados para separar as formigas da terra dos ninhos coletados:
a, por gotejamento; b, por calor
2.1.3 Manutenção das colônias de L. humile em laboratório
Para a manutenção das colônias de L. humile, em laboratório, construíram-se
ninhos artificiais em placas de petri plásticas (12 cm de diâmetro) com fundo preenchido
por gesso odontológico. Todas as placas foram cobertas com a tampa pintada de cor
vermelha com tinta inodora e atóxica para proteger a colônia contra a luz e ao mesmo
tempo permitir as observações. Cada placa apresentava dois orifícios laterais que
permitiam às formigas entrar e sair da arena de forrageamento.
Cada ninho experimental foi mantido dentro de uma bandeja plástica (58 cm x 38
cm x 11,5 cm) com as bordas recobertas por politetrafluoretileno (Fluon). Todas as
bandejas foram dispostas em prateleiras (Figura 4) e mantidas em sala climatizada
(fotofase de 12 horas, temperatura de 25+1ºC e 70-75% de UR). As repetições dos
cinco ninhos utilizados para avaliação da produção de sexuados foram mantidas em
sala não climatizada.
A alimentação das formigas foi à base de fígado bovino desidratado, solução de
mel a 10 % e insetos recém-mortos (formas imaturas de lepidópteros e coleópteros).
Diariamente, colocou-se o mesmo tipo e quantidade de alimento nos diversos ninhos de
L. humile. Forneceu-se água ad libitum para todas as colônias.
a b
15
Figura 4 – Criação de Linepithema humile em bandejas: a, disposição das bandejas em prateleiras;
b, detalhe de uma bandeja de criação
Dos ninhos mantidos em laboratório, utilizaram-se cinco para avaliar a produção
de novos indivíduos reprodutivos, enquanto que de 11, retiraram-se operárias para
análise dos níveis de agressividade intra-específica.
2.1.4 Nível de agressividade
Avaliou-se a agressividade entre pares de operárias até três semanas após as
coletas. O comportamento foi avaliado utilizando-se pares de operárias provenientes de
11 ninhos da população de Limeira, para todas as combinações possíveis (n = 55).
Repetiram-se os testes seis e 12 meses após as coletas para a população de Limeira.
Durante a última avaliação do comportamento (12 meses após as coletas), incluíram-se
operárias de um outro ninho, proveniente de uma população de L. humile do município
de São Paulo.
A distância entre os ninhos da população de Limeira foi medida a partir da
transformação das coordenadas geográficas em métricas (sistema UTM, fuso 22) com
plotagem dos pontos relacionados a cada ninho em uma imagem utilizando um sig STG
(ArcView). Mediram-se então as distâncias digitalmente para cada uma das 55
a b
16
combinações de pareamento dos ninhos utilizados para avaliação das operárias quanto
ao comportamento agonístico intra-específico.
Realizaram-se os testes para medir o nível de agressividade com um par de
operárias provenientes de ninhos distintos e com um par de operárias do mesmo ninho
(controle), com cinco repetições por combinação de pares (um indivíduo diferente a
cada repetição). As operárias foram retiradas aleatoriamente de cada ninho e colocadas
juntas por 10 minutos em uma placa de petri (5,5 cm de diâmetro). O teste de
agressividade é baseado em Holway; Suarez; Case (1998) modificado por Giraud;
Pedersen; Keller (2002) tendo sido avaliados os seguintes parâmetros:
0 = Ignora, contato físico no qual nenhuma das formigas demonstra interesse;
1 = Antenação, toque da antena repetidas vezes no corpo da outra operária;
2 = Evitação, uma ou ambas formigas movendo-se rapidamente em direções opostas
após contato;
3 = Flexão dorsal, elevar o gáster verticalmente (comportamento realizado durante
liberação de compostos de defesa);
4 = Agressão, morder ou puxar as extremidades ou a cabeça da oponente, ou liberação
de veneno;
5 = Luta, agressividade prolongada, geralmente com uma das operárias prendendo na
mandíbula parte do corpo da outra ou carregando-a.
Os níveis 0-2 indicam comportamento não-agressivo, enquanto que os níveis 3-5
indicam comportamento agressivo. A partir destes testes é possível determinar a
ocorrência ou não de polidomia, isto é, se dois ou mais ninhos pertencem a uma
mesma colônia ou se cada ninho representa uma colônia (monodomia).
2.1.5 Avaliação da população intranidal
Avaliou-se, em laboratório, a população de cada colônia (rainhas, sexuados,
operárias e prole imatura) em dez ninhos, cinco durante o inverno (junho - setembro de
17
2004) e cinco durante o verão (janeiro - março de 2005). Para tanto, triou-se os ninhos
coletados em campo durante uma semana, sendo que após esse período,
acondicionou-se o solo em sacos plásticos, os quais foram mantidos sob congelamento
(-25ºC). Diariamente, porções do solo congelado eram triadas sob estereomicroscópio
(25x) e quantificados numericamente todos os indivíduos coletados.
2.1.6 Produção de sexuados
Ao longo de um ano, observou-se a formação de indivíduos da casta reprodutiva,
machos e fêmeas alados, em cinco ninhos mantidos em laboratório (fotofase de 12
horas, temperatura de 25±4ºC e 60-75% de UR). Manteve-se porções dos mesmo cinco
ninhos em ambiente com temperatura, umidade e fotofase variando de acordo com o
meio externo. Realizaram-se observações diárias para identificar a época de produção
dos sexuados, assim como a proporção sexual.
2.1.7 Taxa de crescimento
A partir de um único ninho, montaram-se outros seis ninhos (propágulos), cada
um com apenas uma rainha, mas com diferentes números de operárias (10, 50, 100,
150, 200 e 500), com cinco repetições para cada tamanho. Após os ovos, larvas e
pupas terem sido removidos, utilizando-se fios de algodão, retirou-se cuidadosamente
todas as operárias do ninho original, uma a uma, as quais foram transferidas para os
ninhos experimentais. Após dois meses, sacrificaram-se as colônias por congelamento
para fazer a contagem de imaturos (ovos, larvas e pupas), de novas operárias e de
operárias mortas.
18
2.2 Análise dos resultados
Realizaram-se todas as análises estatísticas no programa Systat. Antes de cada
análise, todos os dados foram testados pelo teste de Kolmogorov-Smirnov (para uma
amostra) para verificar se apresentavam distribuição normal. Nos casos em que os
dados não mostravam normalidade, para as análises estatísticas usaram-se testes não-
paramétricos.
2.2.1 Nível de agressividade
Realizaram-se as comparações dos níveis de agressividade entre as operárias
através da análise de variância (Kruskal-Wallis para uma entrada). Para a população de
Limeira, comparou-se o nível de agressividade separadamente para cada um dos três
períodos (zero, seis e doze meses após as coletas). Por período, realizaram-se duas
análises, a primeira considerando o nível de agressividade do controle contra o nível de
agressividade de todas as interações entre ninhos distintos, isto é, com dois
tratamentos (teste Mann-Whitney - U). A segunda análise considerou todas as
interações entre ninhos distintos e dos mesmos ninhos em separado, isto é, com 66
tratamentos (55 tratamentos resultantes das interações entre operárias de ninhos
distintos e 11 entre operárias do mesmo ninho) pelo teste de Kruskal-Wallis (H).
Compararam-se os níveis de agressividade intra-específica das operárias ao
longo dos três períodos avaliados (três tratamentos) através da análise de variância de
Kruskal-Wallis para a população de Limeira. Dentro de cada período avaliado (zero,
seis e doze meses após as coletas), consideraram-se todas as interações possíveis
entre operárias de ninhos distintos e dos mesmos ninhos, como constituindo um único
tratamento, cada um com 330 repetições. Essa análise permitiu identificar se ao longo
do tempo de permanência das colônias em laboratório ocorreu ou não alteração dos
níveis de agressividade das operárias.
19
Relacionaram-se a agressividade máxima e a agressividade média resultantes
das interações entre as colônias da população de Limeira com a distância entre os
pares de ninhos através de Regressão Linear simples.
Os níveis de agressividade entre as populações de São Paulo e Limeira também
foram avaliados pela análise de variância de Kruskal-Wallis para uma entrada (teste
Mann-Whitney). Para cada uma dessas duas análises, compararam-se os níveis de
agressividade entre operárias do mesmo ninho da população externa (São Paulo) com
os resultantes das interações entre operárias da população externa com operárias da
população de Limeira, isto é, análise com dois tratamentos. Os testes de agressividade
realizados com essas duas populações foram realizados com todos os 11 ninhos de L.
humile da avaliação anterior.
2.2.2 População intranidal e produção de sexuados
O número de indivíduos adultos de cada casta (rainhas, operárias e sexuados) e
o de indivíduos imaturos (prole) obtidos no inverno foram comparados com os
registrados no verão, através do teste t de Student.
2.2.3 Taxa de crescimento
Consideraram-se três variáveis – produção de prole total, produção de prole per
capita e taxa de crescimento per capita – em relação aos tamanhos iniciais dos
propágulos. Obtiveram-se os dados da produção de prole total (ovos, larvas e pupas)
pela soma do número final de imaturos presentes em cada propágulo. Calculou-se a
produção per capita de prole dividindo-se o número final da prole pelo número de
operárias vivas ao final do experimento. Finalmente, obteve-se a taxa de crescimento
per capita pelo número final de operárias dividido pelo número inicial de operárias.
20
Para cada uma das variáveis analisadas (produção de prole total, produção de
prole per capita e taxa de crescimento per capita), os dados foram log-transformados
antes da análise estatística. Para cada variável realizou-se análise de variância
(ANOVA) comparando o efeito do tamanho dos propágulos iniciais com as variáveis.
Utilizou-se o teste de Tukey para comparar os valores médios de cada uma das três
variáveis.
Utilizou-se a regressão linear simples para identificar a relação entre o tamanho
inicial dos propágulos com a produção de prole total, com a produção de prole per
capita e com a taxa de crescimento per capita. Para as regressões, as variáveis
também foram log-transformadas antes das análises.
21
2.3 Resultados
2.3.1 Nível de agressividade
Calculada com base nas coordenadas geográficas de cada ninho (Tabela 1) a
distância entre os 11 ninhos de L. humile da população de Limeira variou entre 43 m e
2.800 m, com distância média entre os pares de ninhos de 766 m (Quadro 1), A
distância aproximada entre as populações Limeira e São Paulo é de cerca de 150 km.
Tabela 1 – Localização dos 11 ninhos de Linepithema humile da população de Limeira
Coordenadas geográficas
Ninho
S W
L01 22º38’58,6” 47º21’10,1”
L02 22º39’11,3” 47º21’15,4”
L03 22º39’02,2” 47º20’46,4”
L04 22º38’55,6” 47º21’01,9”
L05 22º39’03,6” 47º21’08,2”
L06 22º38’58,3” 47º21’11,6”
L07 22º38’55,0” 47º20’56,6”
L08 22º39’16,1” 47º21’22,6”
L09 22º38’57,7” 47º21’18,3”
L10 22º38’52,1” 47º21’30,3”
L11 22º39’59,2” 47º20’49,9”
L01
L02
L03
L04
L05
L06
L07
L08
L09
L10
L01
-
L02
401,8 -
L
03
663,8 847,2 -
L04
244,6 593,9 471,6 -
L05
157,2 314,4 602,7 297,0 -
L06
43,7 401,8 707,5 279,5 183,4 -
L07
393,0 716,2 358,1 139,7 410,5 419,2 -
L08
628,9 331,9 1083,0
838,5 541,5 611,4 952,0 -
L09
227,1 401,8 890,9 462,9 331,9 183,4 611,4 559,0 -
L10
593,9 681,3 1249,0
786,1 698,7 550,2 943,3 742,4 375,6 -
L11
1904,0
1589,6
1711,9
1921,5
1729,4
1904,0
1921,5
1572,1
1991,4
2288,3
Quadro 1 – Distância (metros) entre os 11 ninhos de Linepithema humile da população de Limeira
Na população de Limeira, grande parte das interações observadas entre
operárias do mesmo ninho, logo após as coletas, correspondeu aos comportamentos
22
de Ignora e de Antenação (87%). Observaram-se, também, esses dois atos
comportamentais na maioria (93%) das interações entre operárias de ninhos distintos.
Durante esse período, não se encontrou diferença significativa para as interações
comportamentais entre operárias de ninhos distintos e controle (Mann Whitney, U =
345,5, g.l. = 1, p = 0,447) (Figura 5). Considerando todas as interações entre operárias
de ninhos distintos e dos mesmos ninhos como tratamentos separados, também não se
encontrou diferença no nível de agressividade (Kruskal Wallis, H = 69,484, g.l. = 65, p =
0,329) (Figura 5).
Seis meses após as coletas, Ignora e Antenação foram os atos comportamentais
mais observados tanto entre operárias do mesmo ninho (90%) quanto entre operárias
de ninhos distintos (91%). As interações entre as operárias de ninhos distintos e o
controle não apresentaram diferença significativa (Mann Whitney, U = 296,5, g.l. = 1, p
= 0,915) (Figura 5). Analisando todas as interações entre operárias de ninhos distintos
e dos controles, isto é, considerando os 66 tratamentos, o nível de agressividade
também não variou significativamente (Kruskal Wallis, H = 46,551, g.l. = 65, p = 0,959)
(Figura 5).
Ao final dos dozes meses em laboratório, o comportamento das operárias
continuava tal como no período inicial, sendo Ignora e Antenação observados na
maioria das interações entre operárias do mesmo ninho (88%) e entre operárias de
ninhos distintos (92%). As interações comportamentais entre operárias de ninhos
distintos e entre as do mesmo ninho não diferiram significativamente (Mann Whitney, U
= 341,0, g.l. = 1, p = 0,495), mesmo quando se consideraram os 66 tratamentos
(Kruskal Wallis, H = 46,841, g.l. = 65, p = 0,956) (Figura 5).
23
a
a
a
a
a
a
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
distinto controle distinto controle distinto controle
zero seis doze
Tempo (meses)
Nível de agressividade
Figura 5 – Agressividade intra-específica média e erro padrão observados entre pares de operárias de
Linepithema humile provenientes de ninhos distintos e do mesmo ninho logo após coleta em
campo (tempo zero), seis e doze meses após coleta na população de Limeira (0, 1 e 2 =
comportamento não-agressivo; 3, 4 e 5 = comportamento agressivo). Pontos seguidos por
letras iguais não apresentam diferença significativa dentro de cada período e entre períodos
O comportamento, tanto entre operárias de ninhos distintos quanto do mesmo
ninho, se manteve sem diferença significativa ao longo dos três períodos (Kruskal
Wallis, H = 0,032, g.l. = 2, p = 0,984) (Figura 6).
a
a
a
0,5
0,6
0,7
0,8
zero seis doze
Tempo (meses)
Nível de agressividade
Figura 6 – Agressividade intra-específica média e erro padrão observados entre pares de operárias de
Linepithema humile logo após coleta em campo (tempo zero), seis e doze meses após coleta
na população de Limeira (0, 1 e 2 = comportamento não-agressivo; 3, 4 e 5 = comportamento
agressivo). Pontos seguidos por letras iguais não apresentam diferença significativa (Kruskal
Wallis, H = 0,032, g.l. = 2, p = 0,984)
A regressão da agressividade média versus a distância entre os ninhos não
revelou qualquer relação entre essas variáveis (regressão linear: y = -0,00005x + 0,664,
24
F
1,53
= 0,096, p = 0,758, r
2
= 0,002) (Figura 7). Da mesma forma, quando se considerou
a regressão da agressividade máxima versus a distância entre os ninhos também não
houve relação entre as variáveis (regressão linear: y = -0,00001x + 1,215, F
1,53
= 0,040,
p = 0,843, r
2
= 0,001) (Figura 8).
Somente se encontraram diferenças significativas no nível de agressividade
quando amostras da população de L. humile provenientes do município de São Paulo
foram consideradas. Observou-se alta agressividade entre operárias da população de
São Paulo quando pareadas com as da população de Limeira (Mann Whitney, U =
0,0001, g.l. = 1, p = 0,000).
0
0,5
1
1,5
0 500 1000 1500 2000 2500
Distância (m)
Agressividade média
Figura 7 – Relação do nível de agressividade média entre pares de operárias de Linepithema humile de
ninhos distintos (n = 11) com a distância entre os pares de ninhos na população de Limeira (0,
1 e 2 = comportamento não-agressivo; 3, 4 e 5 = comportamento agressivo)
25
0
0,5
1
1,5
2
2,5
0 500 1000 1500 2000 2500
Distância (m)
Agressividade máxima
Figura 8 – Relação do nível de agressividade máxima entre pares de operárias de Linepithema humile de
ninhos distintos (n = 11) com a distância entre os pares de ninhos na população de Limeira (0,
1 e 2 = comportamento não-agressivo; 3, 4 e 5 = comportamento agressivo)
Figura 9 – Nível de agressividade médio e erro padrão entre operárias do mesmo ninho e de ninhos
distintos para as populações de Linepithema humile provenientes de Limeira (LM) e São
Paulo (SP) (0, 1 e 2 = comportamento não-agressivo; 3, 4 e 5 = comportamento agressivo).
Pontos seguidos pela mesma letra não diferem entre si (p<0,001)
a
b
0
1
2
3
4
5
SP x SP SP x LM
Populações
Nível de agressividade
26
2.3.2 População intranidal e produção de sexuados
Durante as diversas avaliações realizadas na população de Limeira, observaram-
se alados em fevereiro (2004 e 2005), março e abril de 2005, indicando que a época de
produção desses indivíduos é no verão, já que durante as outras estações do ano
(outono, inverno e primavera) eles não foram encontrados.
Considerando os ninhos com alados (n = 5), observaram-se, em média, 202,8
fêmeas e 83,6 machos (Figura 10). Dos ninhos com machos e fêmeas alados (n = 4), a
produção de fêmeas foi sempre maior do que a de machos, com uma proporção sexual
média de 2,4:1,0 a favor das fêmeas (teste t de Student, t = 2,522, g.l. = 8, p = 0,044).
Encontrou-se uma razão sexual média de 0,70.
b
a
0
100
200
300
Fêmeas Machos
Verão
Número de indivíduos
Figura 10 – Número médio e erro padrão de fêmeas (F) e machos (M) alados presentes em ninhos (n =
5) de Linepithema humile durante o verão para a população de Limeira. Letras distintas
diferem entre si no número de indivíduos (p < 0,05)
Em média, a densidade intranidal de operárias no verão foi cerca de 2,3 vezes
maior do que no inverno (Figura 11; teste t de Student, t = 5,207, g.l. = 8, p = 0,002).
Os ninhos apresentaram, em média, 79 rainhas durante o verão e 67 durante o inverno,
essa diferença não sendo significativa (Figura 11; teste t de Student, t = 0,721, g.l. = 8,
p = 0,492). Comparando-se o verão e o inverno, também não se encontrou diferença
significativa para a quantidade de prole (Figura 11; teste t de Student, t = 0,220, g.l. =
8, p = 0,832).
27
Figura 11 – População intranidal média e erro padrão (n = 10) de Linepithema humile durante verão (Ver)
e inverno (Inv) na população de Limeira. Letras distintas nas barras para indivíduos da
mesma casta indicam diferença significativa entre o número de indivíduos (p < 0,05)
2.3.3 Taxa de crescimento
A prole total produzida pelos propágulos com mais de dez operárias iniciais (50 –
500 operárias) foi semelhante. No entanto, os propágulos com dez operárias
produziram menos prole do que aqueles com maior número de operárias (Figura 12;
ANOVA, F
5,24
= 13,848, p = 0,000). O aumento da prole total apresentou correlação
a
b
0
5000
10000
15000
Ver Inv
Operárias
Número de indivíduos
a
a
a
a
0
100
200
300
Ver Inv Ver Inv
Rainhas Prole
Número de indivíduos
28
positiva com o aumento dos propágulos (Figura 13; regressão linear, y = 0,416x +
1,516, F
1,28
= 44,712, p = 0,000, r
2
= 0,615).
b
b
b
b
a
b
0
100
200
300
400
500
10 50 100 150 200 500
Número de operárias
Produção de prole total
Figura 12 – Efeito do número inicial de operárias na produção total média de prole (± e.p.) nos propágulos
experimentais de Linepithema humile. Barras seguidas por letras distintas indicam diferença
significativa para quantidade de prole total produzida (ANOVA, F
5,24
= 13,848, p = 0,000)
1,5
2
2,5
3
0,9 1,4 1,9 2,4 2,9
Tamanho inicial (Log10)
Produção de prole total
(Log10)
Figura 13 – Relação entre tamanho inicial e prole total produzida por propágulos de Linepithema humile
(regressão linear, y = 0,416x + 1,516, F
1,28
= 44,712, p = 0,000, r
2
= 0,615)
A produção de prole
per capita
diferiu significativamente entre os tamanhos dos
propágulos iniciais (Figura 14; ANOVA, F
5,24
= 15,936, p = 0,000), sendo que se
29
encontrou correlação negativa entre a produção de prole
per capita
e o tamanho dos
propágulos (Figura 15; regressão linear: y = -0,519x + 1,377, F
1,28
= 50,056, p
= 0,000,
r
2
= 0,641).
a
a
ab
bc
cd
d
0
2
4
6
8
10
10 50 100 150 200 500
Número de operárias
Produção de prole
per capita
Figura 14 – Efeito do número inicial de operárias na produção média de prole per capita (± e.p.) nos
propágulos experimentais de Linepithema humile. Barras seguidas por letras distintas
indicam diferença significativa para quantidade de prole per capita produzida (ANOVA, F
5,24
=
15,936, p = 0,000)
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
0,9 1,4 1,9 2,4 2,9
Tamanho inicial (Log10)
Produção de prole
per capita (Log10)
Figura 15 – Relação entre tamanho inicial e prole per capita produzida por propágulos de Linepithema
humile (regressão linear, y = -0,519x + 1,377, F
1,28
= 50,056, p = 0,000, r
2
= 0,641)
Quando se considera o tamanho inicial dos propágulos não se observou efeito
diferencial sobre as taxas de crescimento
per capita
(Figura 16; ANOVA, F
5,24
= 0,807,
30
p = 0,556). Também não se encontrou correlação entre as taxas de crescimento e os
tamanhos iniciais dos propágulos de
L. humile
(regressão linear, F
1,28
= 1,597, p =
0,217, r
2
= 0,054).
b
b
b
b
b
b
0
0,5
1
1,5
2
2,5
10 50 100 150 200 500
Número de operárias
Taxa de crescimento
per capita
Figura 16 – Efeito do número inicial de operárias na taxa de crescimento per capita média (± e.p.) nos
propágulos experimentais de Linepithema humile. Barras seguidas por letras iguais indicam
ausência de diferença significativa para a taxa de crescimento (ANOVA, F
5,24
= 0,807, p =
0,556)
31
2.4 Discussão
2.4.1 Nível de agressividade
Seis e 12 meses após as coletas das colônias de
L. humile
na população de
Limeira, os valores encontrados para os testes de agressividade entre as operárias
variaram de 0 a 2, indicando ausência de agressividade intra-específica, mesmo
resultado obtido nos testes feitos logo após as coletas. A grande maioria dos
comportamentos observados variou entre Ignora e Antenação (0 e 1), sem qualquer
demonstração de agressividade entre operárias provenientes de ninhos distintos.
Observou-se essa falta de agressividade mesmo entre operárias de
L. humile
originadas de ninhos distantes até 2,2 km. Paralelamente, operárias do mesmo ninho
(controle) apresentaram os três tipos de comportamento considerados como não
agressivos (Ignora, Antenação e Evitação), predominando os dois primeiros.
Não se encontrou correlação da distância entre os ninhos com os valores para
agressividade média ou mesmo para o nível de agressividade máxima para cada par de
operárias nas cinco repetições, indicando que não há associação entre essas duas
variáveis. Este achado reforça a hipótese inicial de que a população de
L. humile
da
Vila Tatu apresenta uma estrutura social do tipo unicolonial. Dessa forma, cada ninho
pode ser considerado como pertencente a uma unidade comum, isto é, uma única
colônia ocupando inúmeros ninhos.
Somente se verificou agressividade quando operárias da população de Limeira
interagiram com operárias da população de São Paulo. Essa agressividade foi
observada para todas as combinações entre os 11 ninhos de Limeira mais e o de São
Paulo.
A ocorrência de uma estrutura social do tipo unicolonial na população da formiga-
argentina de Limeira poderia ser resultante de uma baixa variabilidade genética, como
sugerido para as populações de
L. humile
introduzidas em diversas regiões (GIRAUD;
PEDERSEN; KELLER, 2002; KRIEGER; KELLER, 1999; TSUTSUI et al., 2001). Essa,
por sua vez, poderia decorrer do efeito do fundador, e/ou da deriva genética que levaria
à fixação de uns poucos genótipos e, por conseqüência, uma menor diversidade
32
fenotípica, tal como ocorre em populações de outras espécies de formigas (DIEHL-
FLEIG, 1995). Assim, colônias distintas de uma mesma população seriam
geneticamente muito semelhantes e, embora ocupando ninhos distintos, independente
da distância entre eles, poderiam ser consideradas como constituindo uma
supercolônia.
Alterações na estrutura social dos formicídeos também podem ser decorrentes
de uma resposta a ambientes altamente perturbados (BOURKE; FRANKS, 1995) ou
como uma estratégia para colonizar ambientes com baixa disponibilidade de sítios de
nidificação (HÖLLDOBLER; WILSON, 1977). Muitas espécies unicoloniais são
encontradas em áreas sujeitas a perturbações e freqüentemente trocam de local de
nidificação em resposta às variações ambientais (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). A
estrutura social do tipo unicolonial é esperada para as espécies que habitam áreas
sujeitas a inundações (BOURKE; FRANKS, 1995). A formiga-argentina é considerada
como nativa na bacia do Rio Paraná, incluindo as áreas de seus principais tributários
(Paraná, Uruguai e Paraguai). Nas planícies de inundação da bacia há um grande
número de registros de ocorrência dessa formiga (WILD, 2004). Assim, a
unicolonialidade seria uma característica esperada para essas populações nativas de
L.
humile
.
Com base no comportamento e na diferenciação genética, alguns autores
sugeriram que as populações de
L. humile
na região nativa seriam em sua grande parte
multicoloniais (SUAREZ et al., 1999; TSUTSUI; CASE, 2001; TSUTSUI et al., 2000). No
entanto, recentemente, Heller (2004) estudando três populações ao longo do rio
Paraná, na Argentina, com base nos níveis de agressividade entre operárias de ninhos
distintos, não observou agressividade em duas, registrando-as, portanto, como duas
supercolônias. A terceira população foi caracterizada como multicolonial por ter
apresentado alta agressividade entre operárias mesmo de ninhos afastados menos de
10 m. Este achado reforça a hipótese de que a estrutura social das colônias de
L.
humile
no ambiente nativo é flexível, oscilando entre multicolonial e unicolonial. Nas
regiões onde a formiga argentina foi introduzida, embora praticamente não ocorra
agressividade intra-específica, são reconhecidas quatro supercolônias mutuamente
33
antagonistas na Califórnia (SUAREZ et al., 2002) e duas no sul da Europa (GIRAUD;
PEDERSEN; KELLER, 2002).
A estrutura social encontrada na população da formiga argentina em Limeira
pode ser uma resposta às condições ambientais, já que à exceção das residências e
áreas construídas, as demais áreas são, em sua grande maioria, de cultivo de cana-de-
açúcar. As plantações de cana-de-açúcar são queimadas durante o inverno, antes da
sua colheita, e isso poderia provocar um grande estresse sobre a população de
L.
humile
. Portanto, a flexibilidade na estrutura social seria uma característica inerente de
espécies como a formiga argentina, com populações unicoloniais presentes em
resposta a fatores ecológicos e principalmente durante as invasões e colonização de
novos ambientes (INGRAM, 2002). Nessas espécies unicoloniais, grandes ninhos
poderiam ser uma vantagem em ambientes altamente competitivos pois espera-se que
a existência de um grande número de operárias aumente a habilidade da colônia em
monopolizar as fontes de recursos (HUMAN; GORDON, 1996), aumente sua
produtividade (HERBES, 1984) e assegure a longevidade protegendo-a contra
predadores e competidores (HERBES, 1993; NONACS, 1988).
2.4.2 Taxa de crescimento e população intranidal
De acordo com Oster e Wilson (1978), o ciclo de vida de grande parte das
colônias dos insetos sociais é caracterizado por três estágios. Durante o estágio de
fundação, os indivíduos reprodutivos estabelecem novas colônias. Após algumas
semanas ou meses da fundação, sucede-se o estágio ergonômico quando toda a
energia da colônia é direcionada à sobrevivência e ao seu crescimento pelo aumento
do número de operárias. Após ter atingido um determinado tamanho, o qual é espécie-
específico, as colônias entram no estágio reprodutivo, ou seja, quando novos machos e
fêmeas reprodutivos são produzidos.
Acredita-se que a probabilidade de estabelecimento das colônias possa ser
influenciada pelo seu tamanho inicial (EHRLICH, 1989 apud HEE et al., 2000; LODGE,
1993). Entretanto, são raros estudos experimentais levando em consideração o
34
tamanho inicial das colônias no sucesso de seu estabelecimento (HEE et al., 2000). Em
muitas espécies de insetos sociais, o tamanho da colônia durante o período crítico
inicial parece estar correlacionado positivamente com a sobrevivência (OSTER;
WILSON, 1978). Assim, de acordo com os resultados obtidos neste trabalho, o número
mínimo de operárias testado (n = 10) foi suficiente para que a colônia de
L. humile
crescesse aumentando em até 2,4 vezes o tamanho inicial.
Paralelamente, o fato de não terem sido utilizadas rainhas recém-inseminadas
para a avaliação das taxas de crescimento não deve ter interferido nos resultados, pois
segundo Keller e Passera (1992) apenas 2,1% das rainhas de
L. humile
encontradas
nos ninhos estudados por eles, não estavam inseminadas.
Independente do tamanho dos propágulos testados em laboratório, as colônias
da formiga argentina sobreviveram e apresentaram uma taxa de crescimento média
sempre superior a 1,0. Isto é, mesmo com a morte das operárias, as colônias
mantiveram o crescimento, com alguns propágulos dobrando de tamanho. No entanto,
em campo esse mesmo padrão poderia não ser observado, possivelmente em função
de competição por recursos alimentares e de locais favoráveis para nidificação. Já foi
relatado que, na presença da formiga
Forelius mccooki
, as operárias de
L. humile
somente mantiveram dominância sobre as fontes alimentares, quando suas colônias
continham mais do que 1.000 operárias (HOLWAY; CASE, 2001). Da mesma forma,
somente colônias de
L. humile
com um grande número de operárias tiveram sucesso na
competição por recursos com
Iridomyrmex
sp. (grupo
rufoniger
), uma espécie de
formiga considerada altamente dominante na Austrália (WALTERS; MacKAY, 2005).
As operárias de colônias pequenas passam mais tempo cuidando da prole do
que forrageando (THOMAS; ELGAR, 2003) o que leva a um rápido crescimento da
colônia. Este fato pode explicar a maior produção de prole
per capita
nos propágulos
com até 50 operárias e a correlação negativa entre produção de prole
per capita
e
número de operárias no presente estudo. Hee et al. (2000) também observaram que a
produção de prole
per capita
era superior nos propágulos com até 100 operárias em
relação aos propágulos com 1.000 operárias. O declínio na produção de prole
per
capita
com o aumento do número de operárias é decorrente do chamado “efeito
35
reprodutivo” (MICHENER, 1964). Esta tendência desaparece quando colônias de
grande tamanho são analisadas (COLE, 1984).
A baixa produção de prole total nos propágulos com dez operárias em relação
aos demais tamanhos (50 – 500 operárias) parece estar relacionada à capacidade das
operárias em cuidarem da prole. O aumento do número de operárias nos propágulos
não resultou em aumento significativo da produção de prole total, indicando que a
oviposição das rainhas independe do número de operárias. Esse resultado mostra que,
embora não se soubesse a idade e o estado fisiológico das rainhas testadas, a
quantidade de ovos colocada pode ter sido a mesma. O pequeno número de operárias
(10) foi insuficiente para alimentar e cuidar de todos os ovos da rainha. Hee et al.
(2000) também encontraram que a produção total de prole foi inferior nos propágulos
com dez operárias e que o aumento do tamanho inicial dos propágulos estava
correlacionado positivamente com a prole total produzida. Assim, a capacidade de
postura da rainha pode não ser tão importante quanto à capacidade das operárias em
proverem recursos à prole (HEE et al., 2000).
A formação de novas colônias de
L. humile
ocorre unicamente por sociotomia
(KELLER; PASSERA, 1989), sendo muito reduzida a sobrevivência de rainhas sem a
presença de operárias (HEE et al., 2000). Em laboratório, propágulos com dez
operárias tiveram uma taxa de crescimento significativamente superior a propágulos
com mais operárias, chegando a triplicar o seu tamanho (HEE et al., 2000). No presente
estudo, os propágulos com dez operárias apresentaram taxa de crescimento máxima de
2,4, mas esse valor não diferiu significativamente para os demais propágulos.
O número de rainhas e de prole se manteve sem diferença significativa entre os
ninhos no verão e no inverno coletados em campo. A população intranidal teve
significativa variação no número de operárias, sendo cerca de 2,3 vezes maior nos
ninhos durante o verão. Markin (1970) também encontrou uma variação sazonal no
número de operárias nos ninhos de
L. humile
, entretanto, o maior número de indivíduos
foi encontrado durante o inverno. A população intranidal estudada por esse autor
baseou-se apenas em amostras parciais de cada ninho, enquanto que os ninhos da
população de Limeira foram totalmente avaliados. Markin (1970) encontrou um número
36
maior de operárias no inverno, o que poderia ser decorrente de uma quantidade menor
de formigas forrageando ao invés de um efetivo aumento do número de operárias.
Na população de Limeira, a redução do número de operárias poderia estar
associada à queda na umidade relativa do ar, bem como à redução da freqüência e
quantidade de precipitação nos meses do inverno (Tabela 2). Essas alterações nas
condições climáticas de uma estação para a outra poderia afetar diretamente as
operárias quando forrageando e/ou indiretamente, quando dentro dos ninhos. Além
disso, a redução na precipitação diminui a disponibilidade de água. Os ninhos da
formiga argentina são simples, pouco estruturados e sem uma arquitetura complexa,
sendo diferenciados do restante do solo pela presença de um pequeno montículo de
terra solta na superfície externa. O local de origem da formiga argentina é a bacia do
Rio Paraná (WILD, 2004), uma região caracterizada por inundações freqüentes e
grande disponibilidade de água, condição totalmente diferente da região da população
de Limeira. Nas regiões da Califórnia invadidas por
L. humile
, foi identificado que o alto
teor de umidade do solo (HOLWAY et al., 2002) e a presença permanente de uma fonte
de água (HOLWAY, 1998b) são variáveis abióticas particularmente importantes na
determinação da distribuição dessa formiga. Walters e Mackay (2003) encontraram
maior sobrevivência de operárias de
L. humile
com umidade relativa do ar superior a
90%, e menor sobrevivência quando foram expostas por 24 horas a uma umidade
relativa de até 80%. Durante o inverno (junho a setembro de 2004), a média da
umidade relativa mínima registrada pela estação agrometereológica de Piracicaba foi
de 56%, apesar de em setembro ter ficado em 36% (ESCOLA SUPERIOR DE
AGRICULTURA “LUIZ DE QUEIROZ” – ESALQ, 2005), o que poderia ter ocasionado a
redução do número de operárias.
37
Tabela 2 – Dados metereológicos médios para os períodos de coleta dos ninhos de Linepithema humile
na população de Limeira durante o verão (Ver.) e o inverno (Inv.)
Precipitação
(mm)
Umidade relativa
(%)
Temperatura
(ºC)
Estação
Dias
de
chuva
Diária Mensal Méd. Máx.
Mín.
Méd. Máx. Mín.
Ver (1) 14,6 4,57 139,37 85,78 98 70 24,67 30,36 18,99
Inv (2) 4,2 1,11 33,80 73,37 93 56 19,32 26,86 11,78
Fonte: Base de dados da Estação Convencional – Posto Agrometereológico da ESALQ/USP
(http://www.esalq.usp.br/departamentos/lce/postocon.html).
(1)
Janeiro a março de 2005.
(2)
Junho a setembro de 2004.
Ingram (2002) estudou duas populações de
L. humile
nas
ilhas
do Havaí e uma
população na Argentina. Encontrou uma grande variação intra- e inter-populacional,
para o número de operárias, rainhas e prole por ninho. Na população da Argentina, a
maioria dos ninhos (> 60%) continha mais de 1.000 operárias enquanto que apenas
cerca de 20% dos ninhos apresentavam mais de 10.000 operárias. Na região onde esta
espécie foi introduzida, a maioria dos ninhos continha menos de 1.000 operárias. Em
uma das populações havaianas foi encontrada apenas uma rainha, enquanto que nas
outras duas o número de rainhas variou de oito a 60. A autora sugeriu que a variação
no tamanho da população intranidal seria uma resposta a fatores ecológicos, como
presença de espécies competidoras. Entretanto, não mencionou a época em que as
coletas foram realizadas, nem se todas foram em uma mesma estação do ano.
2.4.3 Produção de sexuados
Um interessante conflito genético entre operárias e rainhas nos Hymenoptera
eussociais é a alocação dos recursos para a produção de prole masculina ou para a
feminina (BOOMSMA, 1993). Este conflito foi quantificado por Trivers e Hare (1976)
numa teoria contendo elementos da teoria de proporção sexual (FISHER, 1958), da
teoria de parentesco (HAMILTON, 1964, 1972) e da teoria do conflito pais-prole
(TRIVERS, 1974). Os autores levantaram a hipótese de que as operárias das espécies
38
eussociais deveriam lucrar com a sua assimetria de parentesco em relação à prole
sexual, levando assim a um investimento sexual favorável às fêmeas (
female-biased
),
enquanto que o valor adaptativo da rainha mãe seria maximizado quando a proporção
sexual fosse de 1 : 1.
Se as operárias são responsáveis pelo controle da alocação sexual (
sex
allocation
), espera-se que a produção das fêmeas seja favorecida na proporção 3 : 1
quando todos os membros da colônia são filhos de uma única rainha monoândrica. Na
população de Limeira foram encontradas diversas rainhas por ninho, mas como elas
não foram analisadas geneticamente, não foi possível saber se haviam sido fecundadas
por um (monoandria) ou por vários machos (poliandria). Por outro lado, como não foram
realizadas análises do desenvolvimento ovariano, não foi possível saber se todas as
rainhas eram funcionais ou mesmo determinar a ocorrência, ou não, de uma hierarquia
reprodutiva.
Espera-se que a redução do favorecimento à produção de fêmeas ocorra
concomitantemente com a redução na assimetria de parentesco, tanto no nível de
população quanto no de colônia (BOOMSMA; GRAFEN, 1991; BOURKE; FRANKS,
1995; CROZIER; PAMILO, 1996; TRIVERS; HARE, 1976). Os principais fatores que
levam à redução da assimetria de parentesco são: (1) a presença de mais de uma
rainha reprodutiva por colônia quando elas são aparentadas entre si, (2) rainhas com
cópulas múltiplas e (3) reprodução pelas operárias. Rainhas copulando com mais de um
macho é um evento raro para
L. humile
, não detectado nas rainhas estudadas por
Krieger e Keller (2000). Além disso, as operárias da formiga argentina são totalmente
incapazes de produzirem ovos, mesmo os haplóides (PASSERA, KELER; SUZZONI,
1988). Kaufmann et al. (1992) avaliaram o grau de parentesco entre rainhas e entre
operárias dos mesmos ninhos, em uma população da formiga argentina na França e
encontraram que tanto as rainhas quanto as operárias não eram aparentadas. Levando
em conta esses dados existentes na literatura sobre as populações de formiga
argentina invasoras, não se encontraram relatos de qualquer uma das três
características que levariam a uma redução da assimetria de parentesco. Assim, em
colônias com alta assimetria espera-se que o investimento sexual seja em favor das
fêmeas com controle da alocação pelas operárias (CHAPUISAT; KELLER, 1999;
39
QUELLER; STRASSMANN, 1998). Essa poderia ser umas das explicações para o fato
de terem sido encontradas mais fêmeas do que machos na população de Limeira.
Somente a partir da década de 90 os estudos passaram a enfocar fatores
ambientais que podem influenciar o investimento sexual em nível da colônia (ARON;
KELLER; PASSERA, 2001; BACKUS; HERBES, 1992; DESLIPPE; SAVOLAINEN,
1995; HERBES; BASNCHBACH, 1998, 1999; MORALES; HEITHAUS, 1998;). Dentre
os fatores já estudados está a disponibilidade de alimento, sendo esperado que quando
há escassez de alimento o investimento sexual favoreça a produção de machos, pois
esses, geralmente, são menores e, portanto, requerem menos energia para serem
produzidos. Por outro lado, espera-se que nas colônias com maior oferta de alimento
ocorra um investimento sexual favorecendo a produção de fêmeas (NONACS, 1986;
ROSENHEIM; NONACS; MANGEL, 1996). Essa poderia ser uma segunda explicação
para a proporção sexual a favor das fêmeas observada na população de Limeira.
No caso da formação de novos indivíduos, tem sido sugerido que o
desenvolvimento de ovos diplóides em fêmeas aladas ou em operárias é influenciado
por diversos fatores. Dentre esses, destaca-se a nutrição larval. Assim, larvas
recebendo mais alimento desenvolvem-se em fêmeas aladas e as larvas com menos
alimento em operárias (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; WHEELER, 1986).
Paralelamente, Keller (1988) não encontrou hierarquia de dominância entre as rainhas
de
L. humile
e a baixa fecundidade de algumas delas, provavelmente, estaria
relacionada à reduzida quantidade de alimentos, ou seja, segundo o autor, com grande
disponibilidade de alimento todas as rainhas produziriam prole.
A ausência de produção de sexuados nos 11 ninhos avaliados quanto à
agressividade bem como nos cinco outros ninhos (e suas respectivas repetições)
poderia ser decorrente de uma nutrição inadequada com falta de algum nutriente. No
experimento de Aron; Keller e Passera (2001), um maior número de sexuados (machos
e fêmeas) foi produzido quando a dieta das colônias era suplementada com proteína.
Esses autores também sugeriram que a suplementação com proteína poderia ter
reduzido a eliminação seletiva da prole, isto é, com alimento rico em proteínas as
operárias reduziriam a execução da prole sexuada. No caso do presente trabalho,
40
talvez a quantidade de proteína oferecida às colônias de
L. humile
mantidas nos ninhos
experimentais tenha sido insuficiente e/ou inadequada para a formação dos sexuados
ou para que as operárias reduzissem a eliminação da prole sexual. No entanto, nos
ninhos experimentais construídos a partir das colônias provenientes da população de
Limeira, não se observaram operárias de
L. humile
executando rainhas e/ou a prole
sexual. Também não se encontraram rainhas mortas, ao contrário do que é relatado
para essa espécie nos EUA (MARKIN, 1970) e na França, onde cerca de 90% das
rainhas são executadas pelas operárias a cada primavera (KELLER; PASSERA;
SUZZONI, 1989). Porém, tanto Markin (1970) como Keller; Passera; Suzzoni (1989)
não relacionaram essa observação com as fontes de alimento.
Para Aron; Keller e Passera (2001), o aumento de dados experimentais mostra
que a eliminação seletiva de prole é uma etapa importante na biologia das formigas e
de outros insetos sociais. Os autores ainda enfatizam a necessidade de se combinar as
duas formas de abordagem - seleção de parentes e história de vida - no estudo dos
conflitos rainha-operária na dinâmica do crescimento das colônias e da alocação
sexual.
41
3 CONSIDERAÇÕES FINAIS
O presente estudo apresenta, para o Brasil, o primeiro registro da existência de
uma população de
L. humile
com estrutura social do tipo unicolonial. São inúmeras as
implicações quando se considera que o ambiente nativo dessa espécie é a bacia do rio
Paraná (WILD, 2004), dentre os quais se destaca o deslocamento de outras espécies
de formigas, amplamente relatado na literatura nas regiões invadidas e também já
detectado na população de Limeira (RIBEIRO, 2004).
A redução do número de operárias e a manutenção do número de rainhas e
prole de uma estação para a outra, poderia ser compreendida com estudos mais
aprofundados dos efeitos do ambiente sobre as populações de
L. humile
. Assim,
poderiam ser testados, em laboratório e em campo, os efeitos de variáveis ambientais
aqui sugeridas como importantes na regulação do tamanho das colônias, como
disponibilidade de água e umidade relativa do ar, bem como tipo e quantidade de
nutrientes.
Análises genéticas com base em microssatélite forneceriam importantes dados
sobre a estrutura genética dessa população, permitindo identificar o nível de
variabilidade alélica, o qual é bastante reduzido nas populações invasoras dos EUA e
Europa. Também se poderia avaliar o nível de assimetria de parentesco entre operárias
e rainhas dessa população. Embora tenham sido encontradas diversas rainhas por
ninho, não foi determinado o grau de parentesco entre elas, assim como também não
foi avaliado se todas estavam inseminadas e quantas efetivamente participavam na
produção de prole. Com um estudo comparativo, utilizando dados já existentes para as
populações da Argentina e de outras regiões, se poderia obter informações sobre a
provável origem da população de Limeira, e determinar a distância genética entre ela e
as demais. Certamente, estes dados permitiriam estimar o potencial de dispersão,
invasão e colonização de novos ambientes por
L. humile.
A quantidade mínima de operárias testada, dez, permitiu que os propágulos
crescessem. Mas é necessário realizar ensaios de campo e verificar qual a quantidade
mínima de operárias para que uma colônia incipiente tenha sucesso no seu
estabelecimento em condições naturais. A formiga argentina é uma exploradora
42
oportunista de sítios de nidificação efêmeros cujas colônias têm a capacidade de se
expandirem e contraírem sazonalmente, além de se re-alojarem em resposta a
mudanças no ambiente físico (GORDON et al., 2001; MARKIN, 1970; NEWEL;
BARBER, 1913).
Para todas as análises sugeridas acima, também deveriam ser consideradas a
densidade e a distribuição dos ninhos na população, pois estas variáveis têm um
importante papel sobre a estrutura social das colônias (INGRAM, 2002).
Até o presente momento, não são conhecidas técnicas de manejo e/ou de
controle bem sucedidas dessa espécie nas regiões invadidas. Dessa forma, é de suma
importância o acompanhamento das taxas de dispersão das populações para áreas
circunvizinhas.
43
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50
ANEXOS
51
Anexo 1 – Nível de agressividade intra-específica entre operárias Linepithema humile de ninhos distintos e dos mesmos ninhos ao longo de um ano para a população de Limeira (L01 a
L11) e população de São Paulo (LSP). T0, logo após as coletas; T6, seis meses após as coletas; T12, doze meses após as coletas. (0, 1 e 2 = comportamento não-agressivo;
3, 4 e 5 = comportamento agressivo).
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4,40
0,24
3-5
4,00
0,32
3-5
4,20
0,37
3-5
4,00
0,32
4-5
4,40
0,24
4-5
4,40
0,24
3-5
3,60
0,40
3-5
4,20
0,49
3-5
4,00
0,45
3-5
3,80
0,37
0-1
0,40
0,24
Var, intervalo de variação (valores máximo e mínimo); Méd, média de cinco repetições; ep, erro padrão da média.
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