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ZELMA GLEBYA MACIEL QUIRINO
FENOLOGIA, SÍNDROMES DE POLINIZAÇÃO E DISPERSÃO E RECURSOS
FLORAIS DE UMA COMUNIDADE DE CAATINGA NO CARIRI PARAIBANO
RECIFE
2006
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ZELMA GLEBYA MACIEL QUIRINO
FENOLOGIA, SÍNDROMES DE POLINIZAÇÃO E DISPERSÃO E RECURSOS
FLORAIS DE UMA COMUNIDADE DE CAATINGA NO CARIRI PARAIBANO
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Vegetal da
Universidade Federal de Pernambuco,
como parte dos requisitos para a obtenção
do título de Doutor em Biologia Vegetal
– Área de concentração Ecologia
Vegetal.
Orientadora: Dra. Isabel Cristina S. Machado
Departamento de Botânica / Universidade Federal de Pernambuco
Co-Orientadora: Dra. Maria Regina V. Barbosa
Departamento de Sistemática e Ecologia / Universidade Federal da Paraíba
RECIFE
2006
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BOTÂNICA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA VEGETAL
RECIFE, 21 fevereiro de 2006
FENOLOGIA, SÍNDROMES DE POLINIZAÇÃO E DISPERSÃO E RECURSOS
FLORAIS DE UMA COMUNIDADE DE CAATINGA NO CARIRI PARAIBANO
AUTORA: Zelma Glebya Maciel Quirino
ESTA TESE FOI JULGADA ADEQUADA PARA OBTENÇÃO DO TÍTULO DE
DOUTOR EM BIOLOGIA VEGETAL
BANCA EXAMINADORA
TITULARES:
__________________________________________
Dra. Isabel Cristina S. Machado
(Orientadora)
__________________________________________
Dra. Francisca Soares de Araújo (UFC)
__________________________________________
Dra. Leonor Patrícia Cerdeira Morellato (UNESP)
__________________________________________
Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira (UFU)
__________________________________________
Dra. Dilosa Carvalho de Alencar Barbosa (UFPE)
SUPLENTES:
__________________________________________
Dra. Marlies Sazima (UNICAMP)
__________________________________________
Dra. Ariadna Valentina de Freitas Lopes (UFPE)
APRESENTAÇÃO
Esta Tese encontra-se dividida em quatro capítulos: o primeiro corresponde a uma
Introdução Geral e à Fundamentação Teórica, subdividida em três partes: Fenologia e
dispersão em florestas tropicais; Fenologia reprodutiva em Cactaceae e Síndromes de
polinização em florestas tropicais. Os três capítulos seguintes são manuscritos, com os
resultados obtidos nas pesquisas realizadas, os quais serão submetidos a periódicos científicos
especializados.
O segundo capítulo corresponde ao estudo fenológico e de síndromes de dispersão
em uma comunidade vegetal em região de caatinga no Cariri Paraibano, com diferentes
hábitos.
O terceiro capítulo trata da fenologia reprodutiva e de aspectos ecológicos em
cinco espécies da família Cactaceae, relacionando sua importância na manutenção de recursos
para polinizadores e dispersores em região de caatinga.
O quarto capítulo descreve as síndromes de polinização encontradas para as
espécies vegetais da comunidade estudada na abordagem anterior (capítulo I) e a distribuição
dos recursos florais para os possíveis polinizadores ao longo do período de estudo.
Meu Cariri
Rosil Cavalcanti e Dilú Melo
No meu cariri
Quando a chuva não vem
Não fica lá ninguém
Somente Deus ajuda
Se não vier do céu
Chuva que nos acuda
Macambira morre
Xique-xique seca
Juriti se muda
Se meu Deus der um jeito
De chover todo ano
Se acaba o desengano
O meu viver lá é certo
No meu cariri
Pode se ver de perto
Quanta boniteza
Pois a natureza
É um paraíso aberto
Ao meu encantador Eduardo e
à minha menina encantada Beatriz
AGRADECIMENTOS
À professora Isabel Cristina Machado pela orientação, amizade e por todas as
contribuições à minha formação.
À professora Maria Regina V. Barbosa pela co-orientação, amizade e pela
confiança depositada na execução deste projeto.
À Eunice Braz e Braz pela permissão ao acesso a RPPN Fazenda Almas, e pelo
exemplo de luta e dedicação a favor da natureza de uma maneira ímpar.
À professora Patrícia Morellato pela oportunidade de meu estágio em Rio Claro,
além das valiosas sugestões às abordagens aqui desenvolvidas.
Ao Eduardo Gonçalves dos Santos, companheiro de viagem e de vida, como
sempre, presente.
Ao José de Farias Maciel, meu tio e mateiro, em algumas excursões.
Ao José Roberto Lima, pela amizade, ajuda nas atividades de campo, e inúmeros
favores ao longo deste trabalho.
Ao Itamar Lima pela identificação de algumas espécies e atividades de campo.
Aos meus pais e a Fátima Maciel pela ajuda com a Beatriz durante minhas
inúmeras viagens.
À todos os estudantes do Laboratório de Fenologia -UNESP, em especial a Eliana
Gressler, Marília Gabriela G. Camargo e Paulo Rubim pela valiosa ajuda.
À Marcia Glebyane Maciel e Patrícia Cara pela ajuda no abstract, e à segunda
também pelo companheirismo nas nossas conversas sobre fenologia.
Ao Emerson Antonio Rocha de Lucena pela ajuda na obtenção de material
bibliográfico e acesso aos dados ainda não publicados, além é claro das inúmeras conversas
sobre a sua paixão acadêmica “Cactaceae”.
À Maria do Socorro Pereira, minha companheira de turma, por compartilhar
alegrias e dificuldades ao longo desses três anos.
Ao Jorge Flavio Casé pela elaboração do mapa.
À toda equipe do PELD em especial a Coordenadora Takako Watanabe, pela
compreensão da regularidade na concessão do transporte para as excursões.
Ao conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), que
financiou este trabalho através do Projeto PELD – Caatinga Estrutura e Funcionamento e da
bolsa de Doutorado.
E por último, mas não menos importante, agradeço ao povo brasileiro que muitas
vezes sem tomar conhecimento, contribui para a realização de estudos como este.
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO II
Fenologia e síndromes de dispersão de uma comunidade vegetal em região de caatinga no
Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
Figura 1. Localização do Município de São José dos Cordeiros –PB ................................ 76
Figura 2. RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros- PB, nos períodos de estação
chuvosa (a) e estação seca (b)..............................................................................................
77
Figura 3. Diagrama climático do município de São José dos Cordeiros, referente ao
período de 1968 a 1990. Fonte: Dados de temperatura: Departamento de Climatologia da
Universidade Federal de Campina Grande; precipitação: SUDENE - Dados
Pluviométricos do Nordeste.................................................................................................
78
Figura 4. Distribuição mensal da precipitação no período de estudo (2003-2004) no
município de São José dos Cordeiros, Paraíba, Brasil. Fonte: EMATER- PB....................
79
Figura 5.Porcentagem de indivíduos em queda foliar (linha cheia) e brotamento (linha
tracejada), período úmido em cinza, de janeiro de 2003 a dezembro de 2004, na RPPN
Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB.......................................................................
80
Figura 6. a. Porcentagem de indivíduos em botão e antese; b. Porcentagem de
indivíduos com fruto imaturo e fruto maduro......................................................................
81
Figura 7. Porcentagem de indivíduos em antese e fruto maduro, no diferentes hábitos,
na RPPN Fazenda Almas, no período de janeiro 2003 a dezembro 2004............................
82
Figura 8. Porcentagem de espécies zoocóricas, anemocóricas e autocóricas, para os
diferentes hábitos estudados na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB, no
período de janeiro 2003 a dezembro 2004...........................................................................
83
Figura 9. Número de espécies em frutificação de acordo com o modo de dispersão, na
RPPN Fazenda Almas, no período de janeiro 2003 a dezembro 2004.................................
84
CAPÍTULO III
Fenologia Reprodutiva e Aspectos Ecológicos de Cinco Espécies Simpátricas de Cactaceae
no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
Figura 1. Floração e frutificação no período de 2003-2004 das cinco espécies de
Cactaceae, na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB. a. Cereus jamacaru,
b. Melocactus zehntneri. c. Pilosocereus chrysostele, d. P. gounellei e. Tacinga
inamoena..............................................................................................................................
117
Figura 2. Periodicidade dos recursos disponibilizados nas cinco espécies de Cactaceae
para polinizadores e dispersores, na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB.
Flores em antese-linha escura; frutos maduros-linha cinza). (a) espécies com antese
noturna (P. gounellei, P. chrysostele e C. jamacaru) e (b) diurna (M. zehntneri e T.
inamoena).............................................................................................................................
118
CAPÍTULO IV
Síndromes de polinização e sazonalidade dos recursos florais em uma comunidade vegetal na
Caatinga Paraibana, Nordeste do Brasil
Figura 1. Exemplos de diferentes síndromes de polinização em espécies ocorrentes na
RPPN – Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB. A. Possível anemofilia em Croton
sonderianus (Euphorbiaceae); B e C. Flores melitófilas de Caesalpinia pyramidalis
(Leguminosae) (B) e Stigmaphyllon paralias (Malpighiaceae) (C); D. Flor ornitófila de
Tacinga inamoena (Cactaceae). E - G. Flores esfingófilas. E. Nanuza plicata
(Velloziaceae); F. Cereus jamacaru (Cactaceae); G. Tocoyena formosa (Rubiaceae); H.
Flor quiropterófila de Bauhinia cheilantha (Leguminosae).................................................
144
Figura 2. Distribuição das síndromes de polinização entre os diferentes hábitos, em
percentual, das espécies amostradas nos anos de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas
– São José dos Cordeiros –PB. ...........................................................................................
145
Figura 3. Número de espécies em floração por síndromes de polinização ao longo dos
meses nos dois anos, no ano de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas – São José dos
Cordeiros –PB......................................................................................................................
146
Figura 4. Período de floração das espécies melitófilas no ano de 2003 e 2004, na RPPN
Fazenda Almas – São José dos Cordeiros –PB. (- - -) Floração; (–––) Pico de floração;
estação chuvosa em cinza....................................................................................................
147
Figura 5. Período de floração das espécies esfingófilas (A), quiropterófilas (B) e
ornitófilas (C) no ano de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas – São José dos
Cordeiros –PB. (- - -) Floração; (–––) Pico de floração; estação chuvosa em cinza...........
148
Figura 6. Distribuição dos recursos florais por espécies, nos anos de 2003 e 2004, na
RPPN Fazenda Almas – São José dos Cordeiros –PB........................................................
149
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO II
Fenologia e síndromes de dispersão de uma comunidade vegetal em região de caatinga no
Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
Tabela 1.. Lista de espécies observadas na RPPN Fazenda Almas, classificadas quanto
ao hábito (Arv = árvore; Arb = arbusto; Erv = erva; Tre = trepadeira), tipo de fruto e
modo de dispersão (zoo=zoocórica; ane =anemocórica e aut = autocórica). N= número
de indivíduos observados.....................................................................................................
71
Tabela 2. Resultado da análise de estatística circular para a ocorrência de sazonalidade
nas diferentes fenofases em dois anos (2003/2004) de observação, em área de caatinga
na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB.......................................................
73
Tabela 3. Resultado do teste de Watson-Willians (F) para as datas médias das fenofases
(queda, brotamento, botão, antese, fruto verde e fruto maduro) pareado entre os dois
anos de estudo (2003 e 2004) (valores significativos p < 0,01). NS= valores não
significativos........................................................................................................................
74
Tabela 4. Índices de correlação de Spearman (r
S
) entre a precipitação e as fenofases
reprodutivas (antese e fruto maduro) dos diferentes hábitos, em área de caatinga na
RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB. Valores significativos em negrito,
p< 0,05)................................................................................................................................
75
CAPÍTULO III
Fenologia Reprodutiva e Aspectos Ecológicos de Cinco Espécies Simpátricas de Cactaceae
no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
Tabela 1.. Estratégias de floração e de frutificação adaptadas de Newstrom et al. (1994),
para cinco espécies de Cactaceae estudadas na RPPN Fazenda Almas, São José dos
Cordeiros-PB........................................................................................................................
112
Tabela 2. Análise estatística circular para a ocorrência de sazonalidade nas fenofases
reprodutivas das cinco espécies de Cactaceae, nos dois anos de observação (2003-2004),
em uma área de caatinga na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB. Para
valores estatisticamente não significativos, P≥ 0,05, não foi calculada a data média.........
113
Tabela 3. Índices de correlação de Spearman (r
S
) entre a precipitação e as fenofases
reprodutivas (antese e fruto maduro) para cinco espécies de Cactaceae na RPPN
Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB (p< 0,05). - = não significativo.....................
114
Tabela 4. Morfologia das flores e frutos, síndromes de polinização (sensu Faegri &
Pijl,1979) e dispersão (sensu Pijl, 1982), das cinco espécies de Cactaceae. Tipo de
cladódio (sensu Rocha & Agra, 2002).................................................................................
115
Tabela 5. Resultado do teste de Watson-Williams, para as datas médias de pico de
flores em antese (área branca) e de frutos maduros (área cinza), pareados entre as
espécies nos dois anos de estudo (valores significativos p < 0,01). ....................................
116
CAPÍTULO IV
Síndromes de polinização e sazonalidade dos recursos florais em uma comunidade vegetal na
Caatinga Paraibana, Nordeste do Brasil
Tabela 1. Espécies observadas na RPPN Fazenda Almas, com seus respectivos hábitos
e
síndromes. N= número de indivíduos observados................................................................
141
Tabela 2. Características analisadas e distribuição nos diferentes hábitos, nas espécies
amostradas na RPPN Fazenda Almas – São José dos Cordeiros – PB. ..............................
143
SUMARIO
CAPÍTULO I
1 INTRODUÇÃO...........................................................................................................
2 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
Fenologia e dispersão em florestas tropicais...................................................................
Fenologia de Cactaceae...................................................................................................
Síndromes de polinização em ecossistemas tropicais .....................................................
REFERÊNCIAS.............................................................................................................
CAPÍTULO II
Fenologia e síndromes de dispersão de uma comunidade vegetal em região de
caatinga no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
RESUMO.........................................................................................................................
INTRODUÇÃO...............................................................................................................
LOCAL DE ESTUDO.....................................................................................................
MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................
RESULTADOS...............................................................................................................
DISCUSSÃO...................................................................................................................
AGRADECIMENTOS....................................................................................................
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................................
17
19
21
22
27
41
42
43
44
46
52
62
63
CAPÍTULO III
Fenologia Reprodutiva e Aspectos Ecológicos de Cinco Espécies Simpátricas de
Cactaceae no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
ABSTRACT.....................................................................................................................
RESUMO.........................................................................................................................
LOCAL DE ESTUDO
MATERIAIS E MÉTODOS............................................................................................
RESULTADOS...............................................................................................................
DISCUSSÃO...................................................................................................................
AGRADECIMENTOS....................................................................................................
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................................
CAPÍTULO IV
Síndromes de polinização e sazonalidade dos recursos florais em uma comunidade
vegetal na Caatinga Paraibana, Nordeste do Brasil
RESUMO.........................................................................................................................
INTRODUÇÃO...............................................................................................................
MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................
RESULTADOS...............................................................................................................
DISCUSSÃO...................................................................................................................
AGRADECIMENTOS....................................................................................................
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................................
RESUMO GERAL.........................................................................................................
ABSTRACT ...................................................................................................................
87
88
90
90
92
98
104
105
121
122
123
125
129
135
135
150
152
FENOLOGIA E SÍNDROMES DE DISPERSÃO DE UMA COMUNIDADE VEGETAL
EM REGIÃO DE CAATINGA NO CARIRI PARAIBANO, NORDESTE DO BRASIL.
1
Palavras chaves: Caatinga, fenologia, dispersão, floresta seca.
Zelma Glebya Maciel Quirino
2
, Isabel Cristina S. Machado
2
& Maria Regina V. Barbosa
3
1. Projeto Peld – CNPq - Caatinga: Estrutura e Funcionamento
2. Universidade Federal de Pernambuco
Departamento de Botânica
Rua Prof. Nelson Chaves, s/n Cidade Universitária 50372-970
Recife – PE Brasil
3. Universidade Federal da Paraíba
Departamento de Sistemática e Ecologia
Campus Universitário, s/n Castelo Branco 58052-000
João Pessoa – PB Brasil
RESUMO
Em regiões tropicais, estudos fenológicos são necessários para a descrição das diferentes
estratégias fenológicas apresentada pelos vegetais, e suas interações com os fatores
ambientais. Com objetivo de verificar esta relação foi estudada a fenologia de 46 espécies de
plantas, distribuídas entre árvores, arbustos, ervas e trepadeiras, no período de janeiro de 2003
a dezembro de 2004, na RPPN Fazenda Almas (7°28'45"S e 36°54'18"W), município de São
José dos Cordeiros, na região do Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil. A queda de folhas
apresentou padrão sazonal nos dois anos de estudo, enquanto a fenofase brotamento mostrou
dois picos, um na estação chuvosa e outro no período seco. A floração apresentou um padrão
geral sazonal, embora tenham ocorrido diferenças entre os picos nos distintos hábitos, as
arbóreas produzindo flores na estação seca, enquanto as arbustivas e as herbáceas no período
chuvoso. A formação de frutos ocorreu ao longo de todo o ano, com um aumento de frutos
maduros na estação úmida. As estratégias fenológicas de frutificação diferiram entre os
grupos. Nas espécies arbustivas a produção de frutos concentrou-se no período úmido,
embora algumas espécies tenham sido observadas com frutos verdes até a estação seguinte.
Para as arbóreas, foram registrados diferentes padrões de frutificação, com frutos maduros
tanto na estação úmida como na estação seca. Foram calculadas as datas médias para a
comunidade nas fenofases vegetativas e reprodutivas e a correlação entre a precipitação e as
fenofases reprodutivas, entre os diferentes hábitos estudados. A síndrome de dispersão
predominante para a comunidade foi a zoocórica (41,3%), seguida da anemocórica (34,8%) e
da autocórica (23,9%). Entre as espécies arbóreas e arbustivas predominaram a autocoria e
zoocoria, nas herbáceas e trepadeiras, a anemocoria. Os padrões de floração, frutificação e
dispersão variaram entre os hábitos, indicando uma resposta diferenciada a fatores ambientais.
Esta estratégia pode favorecer a distribuição de recursos para polinizadores e dispersores
nesta comunidade.
INTRODUÇÃO
A fenologia vegetal analisa a ocorrência de eventos cíclicos, como floração e frutificação, e
suas interrelações com os fatores abióticos (ex: luminosidade, temperatura, pluviosidade) e
bióticos (presença e/ou ausência de polinizadores, dispersores e predadores), em populações,
comunidades ou ecossistemas (Morellato 1991), relacionando de que maneira tais fatores
podem influenciar no desenvolvimento dos vegetais.
As regiões tropicais apresentam uma grande diversidade biológica e estudos fenológicos
e de sazonalidade permitiriam um entendimento mais completo da estrutura e evolução desses
ecossistemas (Newstrom et al. 1994; Sarmiento & Monastério, 1983). Entretanto, o número
de trabalhos realizados nestas regiões é pequeno, embora tenha aumentado nos últimos anos
(Newstrom et al. 1994; Morellato & Leitão-Filho 1990; Machado et al. 1997; Talora &
Morellato 2000; Morellato et al. 2000; Batalha & Mantovani 2000; Bencke & Morellato
2002; Marco & Páez 2002). Ainda existe uma significativa carência de dados para alguns
ambientes tropicais, como por exemplo, o Nordeste brasileiro, e especialmente para a
Caatinga.
Na maioria dos estudos realizados nesta região são abordados apenas dados fenológicos
de espécies isoladas (Quirino & Machado 2001; Locatelli & Machado 1999; Vogel &
Machado 1991; Machado et al. 2002; Santos et al. 2005). Poucos estudos, porém, abordam a
análise de comunidades (Oliveira et al. 1988; Pereira et al. 1989; Barbosa et al. 1989; 2003;
Machado et al. 1997), e de modo geral sugerem a presença de uma vegetação fortemente
sazonal, estando os períodos de floração e frutificação, para a maioria das espécies estudadas,
geralmente precedido da formação de folhas, após o início da estação chuvosa.
Este estudo tem como objetivo geral estabelecer os padrões fenológicos e de dispersão
de espécies ocorrentes na Caatinga paraibana, com seus diferentes hábitos e a sua relação com
fatores abiótico (precipitação) e bióticos, permitindo assim uma visão mais integrada da
dinâmica deste ecossistema. Além de comparar com outros ambientes tropicais.
LOCAL DE ESTUDO
O trabalho de campo foi desenvolvido na RPPN Fazenda Almas, no município de São José
dos Cordeiros (7°28'45"S e 36°54'18"W), no estado da Paraíba, a ca. 300 Km da capital, João
Pessoa (Figura 1). A fazenda está localizada na região do Cariri Paraibano, que encontra-se
em uma depressão de 200 a 300 metros do nível do planalto da Borborema, sendo
caracterizada por uma formação de Savana Estépica Arborizada (Andrade –Lima 1981)
(Figura 2a e b).
O clima da região caracteriza-se por apresentar condições extremas como: elevada
radiação, baixa umidade relativa e baixa nebulosidade (Prado, 2003). A precipitação é inferior
a 600mm e irregular, sendo o clima classificado como ‘semi-árido quente’ (Bsh), com chuvas
de verão, segundo classificação de Köppen. As temperaturas médias anuais são elevadas,
entre 26 e 30
o
C. Os dados climatológicos indicam a existência de duas estações bem definidas
durante o ano, uma chuvosa e outra seca. A chuvosa normalmente concentra-se em três meses
no primeiro semestre (Prado 2003) e o período seco tem a duração de seis a nove meses,
podendo estender-se até dez (Governo do Estado da Paraíba/SE/UFPB 1989) (Figura 3).
No período de estudo, de janeiro/2003 a dezembro/2004, a precipitação acumulada no
primeiro ano foi de 274,3mm, ocorrendo geralmente de janeiro a junho. No ano de 2004, a
precipitação total foi de 630,8mm, com o maior registro para janeiro (257,3mm) (Figura 4).
MATERIAL E MÉTODOS
Amostragem e fenologia - Durante dois anos foram acompanhados 368 indivíduos
pertencentes a 46 espécies, cada uma com uma média de 8 indivíduos, estando, portanto,
acima da média mínima proposta por Frankie et al. (1974). A escolha das espécies foi feita
com base em levantamento florístico realizado na área (Lima 2004), onde foram encontradas
o total de 195 espécies, distribuídas entre árvores (30ssp.), arbustos e arvoretas (57), ervas
(66), trepadeiras (35), epífitas (6) e macrófitas (1).
Todos os indivíduos localizavam-se ao longo de uma trilha de 6,0 Km de extensão e
4,0m de largura. No caso de árvores e arbustos, foram selecionados apenas indivíduos com
DAB > 3,0cm. Para evitar a inclusão de clones foi estabelecida uma distância mínima de 8
metros entre indivíduos da mesma espécie.
O acompanhamento fenológico foi realizado através de observações quinzenais, durante
os anos de 2003 e 2004, totalizando 48 excursões.
As fenofases observadas foram: brotação (folhas jovens) e queda das folhas (folhas
vermelhas e caindo), floração (botão-período anterior à abertura e antese-presença de flores
abertas), frutificação (fruto imaturo-início da formação de frutos até frutos jovens e maduro-
frutos prontos para dispersar). Para a definição e análise das fenofases foram seguidas as
indicações de Fournier (1974), Morellato (1991), Morellato et al. (1989) e Bullock & Solís-
Magallanes (1990), onde foram anotados a presença e ausência das fenofases e a intensidade.
Foram considerados como data de início a primeira vez em que cada indivíduo apresentou a
fenofase, e como pico a data em que cada indivíduo apresentou a intensidade máxima da
fenofase. As espécies que apresentaram mais de uma data de início da mesma fenofase, foram
consideradas, quando ocorrerram intervalos de no mínimo três meses, entre o final e o início
da fenofase.
Frutos das espécies foram coletados e posteriormente analisados quanto a forma,
tamanho, cor e odor. Os frutos foram tipificados seguindo a classificação de Spjut (1994) e as
síndromes de dispersão de acordo com a classificação de van der Pijl (1982).
O material testemunho das espécies estudadas foi depositado no Herbário Lauro Pires
Xavier, da Universidade Federal da Paraíba (JPB), com duplicatas no Herbário do
Departamento de Botânica da Universidade Federal de Pernambuco (UFP).
Análises estatísticas – Para analisar a correlação entre a fenologia e a precipitação, foi
aplicado o teste de correlação de Spearman (Zar 1996), entre o número de espécies por mês
em cada fenofase (brotamento, queda, botão, antese, fruto imaturo e maduro) e a precipitação,
no mesmo mês (Prec.0), no mês anterior (Prec. 1), no segundo (Prec. 2) e terceiro meses
(Prec. 3), anteriores à ocorrência da fenofase.
Análises estatísticas circulares das variáveis fenológicas, segundo Morellato et al.
(2000), foram feitas utilizando o programa Oriana (Kovach 1984). As datas das observações
foram convertidos em ângulos, sendo o dia 01/janeiro = 0° seqüencialmente até dezembro
31/360° em intervalos de 15°. Os testes de hipótese seguiram o proposto por Morellato et al.
(2000), para ocorrência de sazonalidade e comparação entre padrões sazonais. Nestes, o
ângulo médio a ou data média significam a época do ano ao redor da qual as datas de uma
determinada fenofase ocorreram para a maioria das espécies. A significância deste ângulo é
testada pelo Teste Rayleigh (p), ou seja, se a fenofase ocorreu de maneira concentrada
(sazonal), com um ângulo significativo ou não. Quando o ângulo médio é significativo para
dois anos no teste Rayleigh, é aplicado o teste de Watson-Williams (F), no qual é comparado
o ângulo médio de cada variável fenológica e determinado se os anos exibem o mesmo ângulo
médio ou padrão sazonal (Zar 1996; Morellato et al. 2000).
Quando a fenofase ocorreu durante todo o ano ou acima de oito meses foi considerada
contínua, sendo então excluída da análise circular (ver Morellato et al. 2000).
RESULTADOS
Foram amostradas no total 46 espécies, pertencentes a 22 famílias e 40 gêneros (Tabela 1),
dentre árvores (17 espécies/ 36,9%), arbustos (15 espécies/ 32,6%), ervas (6 espécies/ 13,0%)
e trepadeiras (8 espécies/ 17,4%). A família com maior número de espécies foi Leguminosae
(11 ssp.), seguida de Cactaceae (5) e Euphorbiaceae (4).
As espécies estudadas correspondem a 23,6% do total de espécies (ver Lima 2004),
sendo 57% das árvores, 26,3% arbustos, 9,0% das ervas e 22,8% das trepadeiras, entre as
espécies presentes na comunidade.
Fenofases vegetativas
Queda foliar – As espécies de Cactaceae foram excluídas desta análise, por serem áfilas.
A fenofase queda de folhas foi observada em todos os outros indivíduos em 2003, com
ausência de apenas um indivíduo em 2004, sendo ca. 85% do toal de espécies decíduas. Entre
as fenofases, esta foi a que se apresentou mais regular, sendo registrados nos dois anos picos
no mês de setembro com ca. 80% dos indivíduos nesta fenofase (Figura 5).
O teste de ocorrência de sazonalidade para inicio da queda foliar e as datas médias nos
dois anos foram significativas, com os valores de r entre 0,60 e 0,72, respectivamente em
2003 e 2004 (Tabela 2). As datas médias de início e pico de queda foliar para 2003 foram
07/08 e 22/09, e no ano de 2004, 06/08 e 24/09. No teste de Watson-Williams, as datas
médias de início e pico de queda foliar entre os anos não foram significativamente diferentes,
indicando que a fenofase queda foliar ocorreu de forma sazonal e na mesma época (Tabela 3).
A fenofase queda foliar não apresentou correlação significativa coma a precipitação.
Brotamento – A fenofase brotamento teve início no final da estação seca, estendendo-se
até a estação chuvosa seguinte. Esta fenofase apresentou em média ca. 30 dias. O pico de
brotamento nos dois anos de estudo ocorreu no início da estação chuvosa, com 12,5% dos
indivíduos em brotamento em janeiro/2003 e 31,8% em fevereiro/2004 (Figura 5).
O teste para ocorrência de sazonalidade na fenofase início de brotamento, apresentou
todas as datas médias significativas, com valores de r= 0,77 (2003) e r= 0,67 (2004) (Tabela
2). As datas médias foram 21/12 para 2003 e 22/01 para 2004. Para o pico de brotamento, as
datas médias (21/01 – 2003 e 11/02 – 2004) também foram significativas com o valor de r
semelhante para os dois anos (r= 0,81). Os valores de r encontrados foram os mais altos entre
as fenofases, indicando um padrão fortemente sazonal. O teste de F (Watson-Williams)
apontou diferenças significativas para as datas de início e pico de brotamento, nos dois anos
(Tabela 3).
A fenofase brotamento apresentou correlação negativa significativa com a precipitação
de três meses anteriores (Prec. 3) ao evento fenológico, com r
s
=-0,73(p<0,05), apenas para o
ano de 2004.
Fenofases reprodutivas
Botão – A fenofase de botão apresentou picos sempre no período chuvoso, havendo um
segundo de menor intensidade no mês de dezembro, ao final da estação seca, menos evidente
no primeiro ano (Figura 6a). O pico foi observado em fevereiro/2004 com 27% dos indivíduos
em botão. Para os dois anos foi encontrado também um pico no mês de abril.
No teste de sazonalidade, a variável fenológica início de botão apresentou data média
(13/03 para 2003 e 16/01 para 2004), significativa, embora o ano de 2004 evidencie maior
sazonalidade, com r= 0,45 (Tabela 2). O teste de F (Watson-Williams) apontou que as datas
médias para início de botão, nos dois anos, foram significativamente diferentes (Tabela 3). As
datas médias para pico, entre os dois anos, não foram significativamente diferentes, o que
indica um padrão semelhante entre os anos.
A fenofase botão mostrou correlação significativa positiva apenas com a precipitação no
mesmo mês (Prec. 0), no ano de 2003 (r
s
= 0,77; p<0,05).
Antese - Esta fenofase apresentou picos durante a estação chuvosa, em abril/ 2003 e
março/ 2004 (Figura 6a). Assim como na fenofase de botão, no mês de dezembro/04 também
foram observados muitos indivíduos em antese. O maior pico foi registrado em abril/03, com
22,5 % dos indivíduos em antese.
No teste de ocorrência de sazonalidade para o inicio da antese, as datas médias nos dois
anos foram significativas, com os valores de r entre 0,30 e 0,42, respectivamente para 2003 e
2004 (Tabela 2). As datas médias de início e pico de antese para 2003 foram 23/03 e 12/04 e
no ano de 2004, foram 09/02 e 25/03.
O número de espécies em antese mostrou correlação positiva significativa com a
precipitação no mesmo mês (Prec. 0) de ocorrência da fenofase, com r
s
= 0,79 (p<0,05),
apenas para o ano de 2003.
Fruto imaturo - A fenofase de fruto imaturo apresentou picos em maio/03 e abril/04
(Figura 6b). O maior deles ocorreu em abril/04 com 25,5% dos indivíduos. Nos dois anos, ao
final da estação seca, foram encontradas as menores porcentagens de indivíduos com frutos
verdes.
O teste para ocorrência de sazonalidade na fenofase início de fruto imaturo, apresentou
todas as datas médias significativas, com valores de r= 0,27 /03 e r= 0,43 /04 (Tabela 2). As
datas médias foram 19/04 para 2003 e 19/03 para 2004. Para o pico de fruto imaturo, as datas
médias também foram significativas com o valor de r menor para 2003 (r= 0,36), do que para
2004 (r= 0,42). As datas médias de pico para fruto imaturo foram próximas para os dois anos
(13/05 – 2003; 02/05 – 2004).
O teste de F (Watson-Williams) apontou que as datas médias para início de fruto
imaturo e pico nos dois anos foram significativamente diferentes (Tabela 3).
O número de espécies com frutos imaturos apresentou correlação positiva significativa
com a precipitação no mesmo mês (Prec. 0) e de três meses anteriores (Prec. 3) à ocorrência
da fenofase, com r
s
= 0,69; p<0,05 e r
s
= - 0,16; p<0,05, no ano de 2003. Para 2004, a
correlação também foi significativa para o terceiro mês de ocorrência da fenofase (Prec. 3/ r
s
= 0,66; p<0,05).
Fruto maduro – A fenofase fruto maduro apresentou um padrão semelhante nos dois
anos, com dois picos durante o ano (Figura 6b). A porcentagem de indivíduos nesta fenofase
foi a mais baixa entre as fenofases. Durante todo o período de estudo foram observados frutos
maduros, com os menores índices ocorrendo sempre no início de cada ano. A proporção de
frutos maduros foi semelhante entre os anos, com as maiores porcentagens de indivíduos entre
7,0% e 9,5%. Os picos ocorreram em maio nos dois anos, e em julho/03 e agosto/04.
A fenofase início de fruto maduro apresentou valores de r 0,16/03 e 0,24/04, tendo,
portanto, uma baixa sazonalidade para os dois anos. As datas médias para inicio de fruto
maduro foram 19/05 (2003) e 03/07 (2004). Os valores de r para pico de fruto maduro foram
maiores para o ano de 2004 (r= 0,31). As datas médias para o pico de fruto maduro foram
07/07 em 2003 e 15/08 em 2004.
O número de espécies com frutos maduros apresentou correlação significativa positiva
com a precipitação apenas no ano de 2004, com a precipitação de três meses anteriores (Prec.
3) a ocorrência da fenofase (r
s
= 0,67; p<0,05), não sendo significativa para os demais meses
(Prec 0; Prec. 1 e Prec. 2).
Fenofase reprodutiva x hábito
Os padrões fenológicos reprodutivos foram diferentes de acordo com os hábitos (Figura
7). As espécies arbóreas apresentaram os maiores picos no mês de dezembro, com 25%
(2003) e 30% (2004) dos indivíduos em floração. Picos menores também foram observados
nos anos de 2003 (março e agosto) e 2004 (janeiro e março). No ano de 2004 as espécies
arbóreas apresentaram um padrão mais concentrado (Figura 7a). De forma geral, o ano de
2003 apresentou uma floração mais irregular entre as árvores. A produção de frutos maduros
das árvores mostrou um padrão semelhante ao observado para a comunidade nos dois anos,
com dois picos, um na estação úmida e outro na estação seca.
A maioria das espécies arbustivas floresceu na estação úmida, com picos em abril
(2003) e março (2004), com respectivamente 33% e 29% dos indivíduos arbustivos em
floração. Nos meses de setembro e outubro ocorreu um pico de menor intensidade, devido a
três espécies de Cactaceae que floresceram principalmente na estação seca, consideradas neste
estudo como arbustivas. A fenofase de fruto maduro apresentou um padrão bastante irregular
ao longo de todo o período de estudo, com oscilações nas porcentagens de indivíduos a cada
mês (Figura 7b).
As fenofases reprodutivas em espécies herbáceas apresentaram um menor período,
quando comparadas com os demais hábitos. A antese no ano de 2003 ocorreu entre os meses
de janeiro a abril, e de fevereiro a julho em 2004 (Figura 7c). Nos demais meses do ano, a
floração foi praticamente inexistente. A produção de frutos maduros apresentou um padrão
semelhante à floração, embora em menor intensidade, para estas espécies. Plantas com frutos
maduros foram observadas nos meses de fevereiro a setembro (2003) e de março a setembro
(2004).
As espécies de trepadeiras apresentaram padrão irregular em ambas as fenofases
reprodutivas, ocorrendo na maioria dos meses concomitantemente. No ano de 2003 foram
observados dois picos de antese, em maio (32,6%) e dezembro (30,2%), um na estação
chuvosa e outro na seca (Figura 7d). No ano de 2004 foram três picos, em abril (18,6%),
agosto (30,2%) e em dezembro (34,9%). A maioria dos indivíduos com frutos maduros foram
observados na estação seca, com picos em dezembro (2003) e agosto (2004).
Na análise da correlação entre o número de espécies arbóreas, arbustivas, herbáceas e
trepadeiras em fenofase reprodutiva (antese e fruto maduro) e a precipitação, as espécies
arbustivas apresentaram a maior quantidade de valores com correlação significativa (Tabela
4). O número de espécies arbóreas só apresentou correlação significativa para os valores de
espécies em antese e a precipitação dos três meses anteriores, com o valor de r
s
negativo (r
s
=-
0,70; p<0,05) apenas para o ano de 2004.
A correlação entre o número de espécies arbustivas e a precipitação foi significativa
para a fenofase de antese e a precipitação do mesmo mês em 2003 (Prec. 0/ r
s
=0,84; p<0,05) e
no segundo mês (Prec. 1/ r
s
=-0,61; p<0,05), em 2004, apenas para o segundo mês (Prec. 2)
com r
s
=-0,92 (p<0,05). O número de espécies com frutos maduros apresentou correlação
significativa apenas no ano de 2004 para a precipitação dos dois meses anteriores (Prec. 2) ao
evento fenológico, com r
s
=0,68 (p<0,05) (Tabela 4).
O número de espécies herbáceas apresentou correlação significativa para a fenofase
antese com a precipitação do mesmo mês (Prec. 0), nos dois anos (Tabela 4). Os valores de r
s
para antese foram r
s
=0,73 (p<0,05) e r
s
=0,60 (p<0,05), respectivamente para os anos de 2003
e 2004. A fenofase fruto maduro apenas apresentou correlação positiva no ano de 2004 para o
mesmo mês de ocorrência da fenofase e a precipitação (Prec. 0 / r
s
=0,79; p<0,05) e para o
terceiro mês de precipitação (Prec. 3/ r
s
=-0,66; p<0,05) (Tabela 4).
A correlação entre o número de espécies trepadeiras e a precipitação apresentou valores
significativos para antese somente no ano de 2004, com valores de r
s
negativos (Prec. 0/ r
s
=-
0,80; p<0,05 e Prec. 1/ r
s
=-0,64; p<0,05) (Tabela 3). Para a fenofase fruto maduro, no ano de
2003, as correlações também apresentaram valores significativamente negativos no mesmo
mês de precipitação (Prec. 0), com r
s
=-0,88 (p<0,05).
Dispersão
A síndrome de dispersão predominante para a comunidade foi a zoocórica (41,3%),
seguida da anemocórica (34,8%) e da autocórica (23,9%), considerando-se todos os hábitos
em conjunto (Tabela 1).
Analisando-se separadamente cada hábito, autocoria e zoocoria predominaram nas
espécies arbóreas e arbustivas, diferente do observado para herbáceas e trepadeiras, nas quais
existe maior proporção de anemocoria, havendo apenas duas espécies de trepadeiras com
frutos dispersos por animais (Figura 8). Nas espécies herbáceas não foram observados frutos
zoocóricos.
A maioria das espécies zoocóricas apresenta frutos maduros na estação úmida, à
exceção de Cissus simsiana (Vitaceae) e Phoradendron sp. (Viscaceae). Com relação às
espécies anemocóricas, foi observado um pico de frutificação na estação seca, embora no
primeiro ano (2003) este pico não tenha ocorrido de forma sincrônica (Figura 9). Entre as
autocóricas, o padrão sazonal também foi observado, com a maioria das espécies em
frutificação na estação úmida.
DISCUSSÃO
A ocorrência das fenofases de maneira concentrada, com uma distribuição não uniforme
durante o ano, caracteriza um padrão sazonal para a comunidade de caatinga estudada. A
existência de ritmos periódicos para as fenofases vegetativas e reprodutivas em florestas
tropicais tem sido ressaltada por vários autores (Opler et al. 1976; Borchert 1983; Augspurger
1982; Reich & Borchert 1984; Morellato et al. 1989; 2000), especialmente para savanas
tropicais (Sarmiento & Monastério 1983; Mantovani & Martins 1988; Batalha & Mantovani
2000; Batalha & Martins 2004) e caatinga (Barbosa et al. 1989; Machado et al. 1997).
Comportamento da comunidade
Fenofases vegetativas: A queda de folhas, nas espécies da RPPN Fazenda Almas,
caracterizou-se como uma fenofase com elevada sazonalidade. Todas as espécies estudadas
perderam folhas durante a estação seca, de forma quase sincrônica. Em diversos estudos, a
perda de folhas está relacionada com a estação seca, principalmente em ambientes com
período de estiagem marcante, com pouca ou quase nenhuma precipitação (Janzen 1967;
Araújo 1970; Frankie et al. 1974; Mantovani & Martins 1988; Barbosa et al. 1989; Machado
et al. 1997; Bullock & Solís-Magallanes 1990; Morellato 1991).
Neste estudo foi evidente a relação entre a queda foliar e o período mais seco do ano,
observada também por outros autores (Pereira et al. 1989; Barbosa et al. 1989; Machado et al.
1997), para comunidades arbustivas e arbóreas, na caatinga pernambucana.
A proporção de espécies decíduas encontrada, ca. 85%, foi semelhante a outros estudos
com florestas secas da Costa Rica, com 75% das espécies arbóreas perdendo folhas (Frankie
et al. 1974) e no Chaco Argentino, com 87% das árvores e arbustos (Marco & Paéz 2002).
Para algumas espécies, a intensidade de queda foliar variou entre os anos, como por exemplo,
em Aspidosperma pyrifolium, Caesalpinia ferrea e Ceiba glaziovii, que apresentaram a
maioria dos indivíduos semidecíduos em 2003 e decíduos em 2004. Respostas diferenciadas
entre os anos, em espécies de caatinga, foram também observadas por Pereira et al. (1989),
Barbosa et al. (1989; 2003) e Machado et al. (1997), indicando, portanto, que o grau de
deciduidade de algumas espécies neste ecossistema, está diretamente relacionada à variação
no estado hídrico. Segundo Reich & Borchet (1984), algumas espécies tropicais podem mudar
seu padrão de deciduidade (de semidecídua para decídua), dependendo do grau de hidratação
em que se encontram, além de outros fatores.
A ausência de correlações significativas com a precipitação no período de estudo, nos
destaca a importância de fatores intrínsecos, na regulação desta fenofase. Kochmer & Handel
(1986), Wright (1991) e Machado et al. (1997) já indicavam a possibilidade do envolvimento
de tais fatores.
Segundo Reich & Borchert (1984) e Borchert et al. (2002), a queda foliar representa
uma resposta ao estresse hídrico, estando, portanto, envolvida na capacidade de suportar a
perda de água, capacidade esta que varia de espécie para espécie (Bullock & Solís-Magallanes
1990).
A permanência de uma flora local em ambientes com sazonalidade marcante, como a
caatinga, indica elevado grau de plasticidade das espécies a variáveis climáticas. Isto pode
levar a respostas regulares, como sincronia no período de queda foliar, que justificaria uma
correlação direta com o clima da região, independente das condições de precipitação em
determinado ano. Porém ainda não se encontram disponibilizados os dados de precipitação
para descrição do clima média na região.
A fase de brotamento, marcadamente sazonal, com os maiores valores de r e data média,
no início na estação seca, possivelmente foi induzida pela perda de folhas, principalmente nas
espécies arbóreas. Segundo Borchert (1994) e Reich & Borchert (1984), a perda de folhas
permite redução na taxa de transpiração, possibilitando assim a reidratação de ramos sem
folhas, e a partir disto, o início da produção de novas folhas, ainda na estação seca.
A formação de folhas jovens em períodos secos evitaria a herbivoria, mais concentrada
em períodos úmidos em ambientes sazonais (Shaik et al. 1993). Segundo Aide (1992) e Shaik
et al. (1993), o brotamento intraespecífico sincrônico sofre maiores taxas de predações,
justificando, portanto a formação de folhas em épocas desfavoráveis.
Outra explicação para a emissão de folhas em períodos secos pode estar associada à
fenofase de floração. Durante o período reprodutivo torna-se necessário aumentar o consumo
energético, acréscimo este possibilitado pela utilização de órgãos de reserva, como raízes e
folhas ou pela expansão foliar, com o aumento na taxa fotossintética (Bullock & Solís-
Magallanes 1990; Borchert 1983).
A duração do período de brotamento foi mais curta que o de queda foliar, semelhante ao
observado por Machado et al. (1997). Na maioria das espécies, a duração média foi de 30
dias. Sincronia, inter e intraespecífica, na formação de folhas novas tem sido observada para a
maioria dos ecossistemas tropicais (Frankie et al. 1974; Fournier 1976; Lieberman 1982;
Morellato et al. 1989; Bullock & Solís-Magallanes 1990; Locatelli & Machado 2004; Elliot et
al. 2004). Portanto, o desencadeamento desta fenofase parece estar relacionado a um fator
principal comum à maioria das espécies estudadas, como, por exemplo, a queda foliar.
Apesar da sincronia encontrada em espécies arbóreas para o brotamento no período
seco, algumas espécies como Commiphora leptophloeos (Burseraceae) e Myracrodruom
urundeuva (Anacardiaceae) divergiram, apresentando a produção de novas folhas na estação
úmida. Na primeira, este parece ser o padrão para a espécie, que também floresce no período
úmido. Na segunda, o deslocamento foi causado por um brotamento após ataque de
herbívoros, bastante acentuado em 2004.
Fenofases reprodutivas: O padrão sazonal, demonstrado, neste estudo, para a fenofase de
botão, com a maioria dos indivíduos desenvolvendo botões no período chuvoso, é semelhante
ao encontrado em outras regiões tropicais, que também indicaram maior número de espécies
em botão na estação úmida (Talora & Morellato 2000; Zipparro 2004).
Na comunidade, a fenofase de botão parece ser influenciada pela queda de folhas,
confirmada pelas correlações significativas encontradas entre estas fenofases. Segundo Reich
& Borchert (1984), a queda foliar sucedida pelo brotamento e/ou floração, possibilita a quebra
de dormência dos meristemas reprodutivos em espécies arbóreas decíduas. A regulação da
fenofase botão e dos estímulos envolvidos são ainda desconhecidos, mas Rathcke & Lacey
(1985) indicam que a produção de botões pode estar relacionada a estímulos ambientais,
alguns meses anteriores ao evento.
O período de antese não apresentou sazonalidade para a comunidade, com uma pequena
concentração de espécies no início da estação chuvosa. Este resultado seria decorrente do
número de indivíduos em floração na estação seca, bastante significativo. Embora a floração
tenha ocorrido de maneira contínua (sensu Newstrom et al. 1994), a produção de flores
apresentou dois períodos principais. Segundo Bullock e Solís–Magallanes (1990), a
distribuição de recursos em mais de um período no ano pode facilitar a manutenção de
polinizadores, e, em se tratando de ambientes sazonais como a caatinga, além da manutenção,
reduziria a competição por polinizadores.
A distribuição de espécies com flores ao longo do ano, com maior concentração na
estação chuvosa foi observada em outros estudos na caatinga (Barbosa et al. 1989; 2003;
Machado et al. 1997), e em florestas secas na Venezuela (Ramírez 2002) e na Austrália
(Willams et al. 1999), diferente do comportamento encontrado por vários autores para
florestas tropicais sazonais, com maior concentração no período seco ou de transição
(Fournier & Salas 1966; Janzen 1967; Croat 1975; Araújo 1970; Lieberman 1982).
A maioria das correlações entre as fenofases botão, antese e a precipitação, não foram
significativas. A independência de fatores abióticos da floração tem sido relatada por vários
autores em ecossistemas tropicais (Opler et al. 1976; Sarmiento & Monastério 1983; Rathcke
& Lacey 1985, Pavón & Briones 2001). Nestes estudos tem sido destacada a influência das
pressões exercidas por polinizadores e dispersores, nas espécies vegetais.
A semelhança entre o padrão de frutificação apresentado nos dois anos para a
comunidade, tanto para fruto verde como para fruto maduro, e as correlações entre a
precipitação indicam que fatores ambientais podem influenciar secundariamente no
amadurecimento dos frutos. Segundo Rathcke & Lacey (1985), esta influência se dá através
do metabolismo da planta.
A proporção de frutos imaturos maior do que de frutos maduros para a comunidade,
pode ser explicada pela redução na disponibilidade de recursos hídricos, impedindo o
amadurecimento de todos os frutos formados. Este padrão talvez seja comum para regiões
com elevada sazonalidade, nas quais fatores climáticos podem limitar o desenvolvimento dos
frutos. Segundo Foster (1982), o amadurecimento dos frutos e o estabelecimento de novas
plântulas estão relacionados com absorção de água, ou seja, com a disponibilidade hídrica do
solo.
Outro fator importante na proporção de frutos maduros seria a taxa de predação dos
frutos verdes. No cerrado, por exemplo, a taxa de ataque de parasitas aos frutos é alta
(Dionello & Basta 1980). Para a caatinga não foram encontrados estudos com este enfoque,
segundo Barbosa (com.pers.) ao estudar sementes de leguminosas da caatinga, sempre são
observadas muito frutos e sementes predados.
A frutificação também está associada às características como: tipo de fruto, modo de
dispersão e melhor período de germinação das sementes. O fato da maior taxa de
amadurecimento dos frutos zoocóricos ocorrer no período úmido e dos anemocóricos na
estação mais seca (ver Morellato & Leitão–Filho 1992) facilita a dispersão dos mesmos.
Padrão semelhante se repetiu tanto na comunidade estudada quanto em estudos anteriores em
outras áreas de caatinga (Barbosa et al. 2003; Griz & Machado 2001; Machado et al. 1997).
A menor proporção de espécies zoocóricas que apresentaram frutos maduros na estação
seca, deve estar relacionada à disponibilidade de água no solo. Marco & Paéz (2002)
destacam a importância das condições hídricas favoráveis para a produção de frutos carnosos,
especialmente em regiões com alta sazonalidade climática, uma vez que no período úmido
ocorre maior disponibilidade de água, contribuindo para o desenvolvimento dos frutos.
A proporção dos modos de dispersão encontrados nas espécies de caatinga estudadas foi
semelhante ao observado por Griz & Machado (2001), havendo maioria de espécies
zoocóricas, seguidas de anemocóricas e autocóricas. Entretanto, Barbosa et al. (2003)
afirmam que a autocoria seria o modo de dispersão predominante para caatinga. Esta
diferença pode estar relacionada com as espécies estudadas uma vez que Barbosa et al. (2003)
observaram apenas espécies lenhosas, e particularmente da família Leguminosae. Nesta
família, realmente, a estratégia de dispersão predominante é autocoria (Griz & Machado
2001).
Rocha et al. (2004), estudando uma comunidade de caatinga baiana, nas dunas do rio
São Francisco, observaram maior proporção de espécies autocóricas (43,37%), estando a
zoocoria presente em 39,5% do total de espécies. Estes autores destacam, porém, que ao
analisar as síndromes de dispersão em conjunto com os dados fitossociológicos, as espécies
zoocóricas apresentam uma freqüência de 78% na densidade total das plantas da comunidade.
Em ecossistemas tropicais, a zoocoria aparece como o modo de dispersão mais
representativo (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983; Morellato et al. 1989; Morellato
& Leitão-Filho 1990; Griz & Machado 2001, Costa et al. 2004), embora para florestas secas
tropicais a anemocoria também tenha sido apontada como predominante (Wilkander 1984;
Machado et al. 1997), possivelmente devido à diversidade florística das espécies estudadas.
Rocha et al. (2004) encontraram uma proporção semelhante ao deste estudo, de espécies
zooocóricas e autocóricas, para as árvores e os arbustos, em uma área de dunas arenosas na
caatinga baiana. O predomínio de espécies zoocóricas nos estratos superiores fora observado
também para outros ecossistemas tropicais como o cerrado (Mantovani & Martins 1988;
Costa et al. 2004).
Comportamento das diferentes formas de vida
Os padrões reprodutivos diferiram entre as distintas formas de vida presentes na
comunidade vegetal na RPPN Fazenda Almas. Diferenças nas fenofases entre espécies
arbóreas, arbustivas e herbáceas foram observadas por vários autores em ecossistemas
tropicais (Sarmiento & Monastério, 1983; Mantovani & Martins, 1988; Opler et al. 1980;
Lemus-Jiménez & Ramírez 2002; Martin-Gajardo & Morellato 2003; Batalha & Martins
2004), evidenciando as diferentes contribuições das diversas formas de vida, no padrão
fenológico de uma dada comunidade.
O período seco funcionou como o principal desencadeador de eventos que levaram ao
brotamento e em seguida à floração, na maioria das espécies arbóreas. Esta relação foi
observada nos dois anos de estudo, e reforçada pela correlação negativa entre a precipitação
no terceiro mês, e a floração mais sazonal, no ano de 2004. Reich & Borchert (1984) sugerem
que as variações nas condições hídricas têm um papel determinante no florescimento de
árvores.
O amadurecimento de frutos nas espécies arbóreas apresentou um padrão bimodal,
diretamente relacionado com o modo de dispersão, com as espécies zooocóricas
disponibilizando frutos maduros na estação chuvosa e as anemocóricas e autocóricas no início
da estação seca. A ausência de correlações significativas indica uma possível independência
de fatores abióticos, já constatado por Morellato & Leitão-Filho (1996) para outras regiões
tropicais.
A floração de espécies arbustivas apresentou padrão diferente das arbóreas, com picos
no período chuvoso. Estes resultados diferem dos observados para outros ecossistemas
tropicais, como cerrado (Batalha & Martins 2004) e savanas na Venezuela (Ramírez 2002).
Nestas regiões, o padrão apresentado pelos arbustos foi semelhante ao das árvores, ou seja,
com um maior número de espécies arbustivas em floração na estação seca.
A correlação positiva existente entre a precipitação em 2003 e 2004, para as espécies
arbustivas em antese, confirma uma ligação entre a estação úmida e as espécies arbustivas na
caatinga. As espécies arbustivas observadas por Pereira et al. (1989) e Machado et al. (1997)
também floresceram na estação úmida, evidenciando a necessidade de uma hidratação antes
da floração, na maioria das espécies arbustivas na caatinga.
A distribuição de frutos maduros por espécies arbustivas, ao longo do ano, e a ausência
de valores significativos para a maioria das correlações, reforça o fato de que as estratégias de
dispersão devem influenciar no estabelecimento do padrão de frutificação neste grupo. Isto
diverge do encontrado para espécies arbustivas em savanas venezuelanas, por Ramírez
(2002), onde as espécies arbustivas apresentavam frutos maduros apenas na estação chuvosa.
Neste caso, a maioria das espécies possuía frutos carnosos.
A estação chuvosa é o período determinante para a reprodução das espécies herbáceas
na comunidade estudada, corroborando com demais estudos realizados com espécies de
caatinga (Pereira et al. 1989), cerrado (Mantovani & Martins 1988; Batalha & Mantovani
2000; Batalha & Martins 2004) e savanas na Venezuela (Ramírez 2002). Para Sarmiento &
Monastério (1983) as ervas florescem e frutificam na estação chuvosa devido à limitação de
umidade em outros períodos.
A maioria das espécies herbáceas deste estudo apresentou flores quinze dias após as
primeiras precipitações. Segundo Ramírez (2002), o fato das herbáceas rapidamente atingirem
o pico de floração após as primeiras chuvas, deve-se à presença de estruturas de reserva
fazendo com que ervas perenes floresçam rapidamente. A ocorrência de floração no início da
estação chuvosa foi observado também para espécies em savanas tropicais por Sarmiento &
Monastério (1983).
O padrão apresentado por espécies herbáceas levanta hipóteses de que o período de
dormência, de suas sementes, seja maior que o das demais espécies, em virtude da liberação
dos diásporos de forma agrupada na estação chuvosa, e da germinação apenas na estação
chuvosa seguinte. Para as espécies arbustivas, com frutos maduros na estação chuvosa, a
maioria parece apresentar sementes aptas a germinar imediatamente. Estudos de germinação
de espécies de caatinga devem levar, portanto, em consideração os diferentes hábitos.
A maioria dos indivíduos das espécies trepadeiras apresentou picos de floração na
estação seca, com exceção de apenas duas espécies que floresceram no final da estação
chuvosa, no mês de maio. A concentração de flores e frutos maduros, nas trepadeiras, no
período seco foi semelhante ao encontrado em outros ecossistemas tropicais (Morellato &
Leitão-Filho 1996; Ramírez 2002), indicando um padrão comum para este grupo.
De maneira geral, os padrões fenológicos reprodutivos encontrados diferenciam-se entre
os hábitos estudados, embora possam apresentar interseções em algumas fenofases, como, por
exemplo, a floração na maioria das espécies arbustivas e herbáceas na estação chuvosa, e a
frutificação, em árvores e trepadeiras, em ambas as estações.
A tendência de distribuição das fenofases ao longo do ano, encontrada na comunidade
de caatinga estudada, indica a existência de diferentes nichos entre os hábitos,
proporcionando, conseqüentemente, redução da competição entre espécies com formas de
vida diferentes. Isto por sua vez, estabelece um diferencial no requerimento de recursos,
possibilitando, por exemplo, a partilha e a manutenção de polinizadores e/ou dispersores, o
que é fundamental em um ecossistema com sazonalidade tão marcante.
AGRADECIMENTOS
À Eunice Braz pela permissão do estudo em sua propriedade. À Eduardo Gonçalves dos
Santos e José Roberto Lima pela ajuda durante o trabalho de campo. À Itamar Barbosa de
Lima na identificação das espécies. À Eliana Gressler e Paulo Rubim, pelos valiosos
esclarecimentos para utilização do programa ORIANA. Ao Conselho de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro (Bolsas de Doutorado para a primeira
autora e Produtividade de Pesquisa para as demais autoras).
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AIDE, T. M. 1992. Dry season leaf production an escape from herbivory. Biotropica 24:523-
537.
AUGSPURGER, C. K. 1982. A cue for synchronus flowering. Pp. 133-150 in Leigh, E. G.,
Ranh, A. S. & Windsor, D. M. (Eds.) The ecology of a tropical forest. Smithsonian Institution
Press, Washington, 453pp.
ANDRADE-LIMA, D. 1981. The caatinga dominium. Revista Brasileira de Botânica 4:149-
53.
ARAUJO, V. C. 1970. Fenologia de essências florestais amazônicas I. Boletim do IMPA 4:1-
25.
BARBOSA, D. C. A., ALVES, J.L., PRAZERES, S. M. & PAIVA, A. M. A. 1989. Dados
fenológicos de 10 espécies arbóreas de uma área de caatinga (Alagoinha-PE). Acta Botanica
Brasilica 3: 109-117.
BARBOSA, D. C. A., BARBOSA, M. C. A. & LIMA, L. C. M. 2003. Fenologia de espécies
lenhosas da caatinga. Pp. 657-693 in: Leal, I. R., Tabarelli, M. & Silva, J.M.C. (orgs.)
Ecologia e Conservação da Caatinga. Editora Universitária - UFPE, Recife. 822 pp.
BATALHA, M. A. & MANTOVANI, W. 2000. Reproductive phenological patterns of
cerrado plant species at the Pé-de-Gigante reserve (Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brazil):
Comparison between the herbaceous and woody floras. Revista Brasileira Biologia 60: 129-
145.
BATALHA, M. A. & MARTINS, F. R. 2004. Reproductive phenology of the cerrado plant
community in Emas national Park (central Brazil). Australian Journal of Botany 52:149-161.
BENCKE, C. S. & MORELLATO, L. P. C. 2002. Estudo comparativo da fenologia de nove
espécies arbóreas em três tipos de floresta atlântica no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de
Botânica 25:1-13.
BORCHERT, R. 1980. Phenology and ecophysiology of tropical trees: Erythrina
poeppigiana. Ecology 61:1065-1074.
BORCHERT, R.1983. Phenology and control of flowering in tropical trees. Biotropica 15:81-
89.
BORCHERT, R. 1994. Water status development of tropical trees during seasonal drought.
Trees 8:115-125.
BORCHERT, R., RIVERA, G. & HAGNAUER, W. 2002. Modification of vegetative
phenology in tropical semi-deciduous forest by abnormal drought and rain. Biotropica 34:27-
39.
BULHÃO, C. F. & FIGUEIREDO, P. S. 2002. Fenologia de leguminosas arbóreas em uma
área de cerrado marginal no nordeste do Maranhão. Revista Brasileira de Botânica 25:361-
369.
BULLOCK, S. H. 1995. Plant reproduction in neotropical dry forest trees. Pp 277-296 in
Bullock, S. H., Mooney, H. A. & Medina, E. (eds.) Seasonally dry forest. Cambridge
University Press, Cambridge. 450pp.
BULLOCK, S. H. & SOLÍS-MAGALLANES, A. 1990. Phenology of canopy trees of a
tropical deciduous forest in Mexico. Biotropica 22:22-35.
COSTA, I. R., ARAÚJO, F. S. & LIMA-VERDE, L. W. 2004. Flora e aspectos auto-
ecológicos de um encrave de cerrado na chapada do Araripe, Nordeste do Brasil. Acta
Botanica Brasilica 18;759-770.
CROAT, T. B. 1975. Phenological behavior of habit and habitat classes in Barro Colorado
Island (Panamá Canal Zone). Biotropica 7:270-277.
DIONELLO, S. B. & BASTA, F. 1980. Informações sobre os caracteres quantitativos e
qualitativos dos frutos e sementes de Kielmeyera coriacea Mart. Brasil Florestal 10:75-84.
ELLIOT, S., BAKER, P. J. BORCHERT, R. 2004. Leaf flushing during the dry season: the
paradox of Asian monsoon forests. Journal of Tropical Ecology .no prelo.
FOSTER, R. B. 1982. The seasonal rhythm of fruitfall on Barro Colorado Island. Pp 151-172
in E. G. Leigh, A. S. Rand & D. M. Windsor (eds.) The ecology of a tropical forest.
Smithsonian Institution Press, Washington.
FOURNIER, L. A. 1974. Un método cuantitativo para la medición de características
fenológicas en árboles tropicales. Turrialba 24:422-423.
FOURNIER, L. A. 1976. Observaciones fenológicas en el bosque húmedo pré-montano de
San Pedro de Montes Oca, Costa Rica. Turrialba 26:54-9.
FOURNIER, L. A. & SALLAS, S. 1966. Algunas observaciones sobre la dinamica de la
floracion en el bosque humedo de Villa Collon. Revista de Biologia Tropical 14:75-85.
FRANKIE, G. W., BAKER, H. G. & OPLER, P. A. 1974. Comparative phonological studies
of trees in tropical lowland wet and dry forest sites of Costa Rica. Journal of Ecology 62:881-
913.
GOTTSBERGER, G. & SILBERBAUBER–GOTTSBERGER, I. 1983. Dispersal and
distribution in the Cerrado vegetation of Brazil. Sonderbaende des Naturwissenschaftlichen
Vereins in Hamburg 7:315-352.
GOVERNO DO ESTADO DA PARAÍBA/ SECRETARIA DE EDUCAÇÃO/
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA. 1989. Atlas Geográfico do Estado da Paraíba.
Grafset. João Pessoa.
GRIZ, L. M. S. & MACHADO, I. C. S. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal
syndromes in caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of Tropical
Ecology 17:303-321.
JANZEN, D. H. 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the dry season
in Central America. Evolution 21:620-637.
KOCHMER, J. P. & HANDEL, S. N. 1986. Constraints and competition on the evolution of
flowering phenology. Ecology 56: 3030-325.
KOVACH, W. L. 1994. Oriana for Windows – version 2.02a. Kovach Computer Services,
Wales, U.K.
LEMUS-JIMÉNEZ, L. J. & RAMÍREZ, N. 2002. Fenologia reproductiva en tres tipos de
vegetacion de la planicie costera de la peninsula de Paraguana, Venezuela. Acta Científica
Venezolana 53:267-278.
LIEBERMAN, D. 1982. Seasonality and phenology in a dry forest in Ghana. Journal of
Ecology 70:791-806.
LIMA, I. B. 2004. Levantamento florístico da reserve particular do patrimônio Natural
Fazenda Almas, São José dos Cordeiros –PB. Monografia de Graduação. Universidade
Federal da Paraíba.
LOCATELLI, E. M. & MACHADO, I. C. S. 1999. Floral biology of two ornitophylous
species of Cactaceae in Northeastern Brazil: Melocactus zehntneri and Opuntia palmadora.
Bradleya 17:75-85.
LOCATELLI, E. & MACHADO, I. C. S. 2004. Fenologia das espécies arbóreas de uma
comunidade de Mata Serrana (Brejo dos Cavalos) em Pernambuco, Nordeste do Brasil. Pp.
255-276 in Porto, K.C., Cabral, J.J. & Tabarelli, M. (org.) Brejos de Altitude: História
Natural, Ecologia e Conservação. Brasília.
MACHADO, I. C., BARROS, L. M. & SAMPAIO, E. V. S. B. 1997. Phenology of caatinga
species at Serra Talhada, PE, Northeastern Brazil. Biotropica 29:57-68.
MACHADO, I. C. S., VOGEL, S. & LOPES, A.V. 2002. Pollination of Angelonia cornigera
Hook. (Scrophulariaceae) by long legged oil collecting bees in NE-Brazil. Plant Biology
4:352-359.
MANTOVANI, W. & MARTINS, F. R. 1988. Variações fenológicas do cerrado da reserva
Biológica de Mogi Guaçu, Estado de São Paulo. Revista brasileira de Botânica 11:101-112.
MARCO, D. E. & PAÉZ, S. A. 2002. Phenology and phylogeny of animal-dispersed plants in
a Dry Chaco forest (Argentina). Journal of Arid Environments 52:1-16.
MARTIN-GAJARDO, I. & MORELLATO, L. P. C. 2003. Fenologia de Rubiaceae do sub-
bosque em floresta Atlântica no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26:299-309.
MORELLATO, L. P. C. 1991. Estudo da fenologia de árvores, arbustos e lianas de uma
floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade de Campinas,
São Paulo. 176pp.
MORELLATO, L. P. C., RODRIGUES, R. R., LEITÃO-FILHO, H. F. & JOLY, C. A. 1989.
Estudo comparativo da fenologia de espécies arbóreas de floresta de altitude e floresta
mesófila semidecídua na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Revista Brasileira de Botânica 12:85-98.
MORELLATO, L. P. C. & LEITÃO-FILHO, H. F. 1990. Estratégias fenológicas de espécies
arbóreas em floresta mesófila na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Revista Brasileira de Botânica
50:163-173.
MORELLATO, L. P. C. & LEITÃO-FILHO, H. F. 1992. Padrões de frutificação e dispersão
na Serra do Japi. Pp. 112-140. in: Morellato, L. P. (org) Historia natural da Serra do Japi:
ecologia e preservação de uma área florestal no sudeste do Brasil. Editora
UNICAMP/FAPESP. Campinas.
MORELLATO, L. P. C. & LEITÃO-FILHO, H. F. 1996. Reproductive phenology of
climbers in a southeastern Brazilian forest. Biotropica 28: 180-191.
MORELLATO, L. P. C., TALORA, D. C., TAKAHASI, A., BENKE, C. S. C., ROMERA, E.
C. & ZIPARRO, V. 2000. Phenology of atlantic rain Forest trees: a comparative study.
Biotropica 32:811-823.
NEWSTROM, L. E., FRANKIE, G.W. & BAKER, H. G. 1994. A new classification for plant
phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva, Costa
Rica. Biotropica 26:141-159.
OLIVEIRA, J. G. B., QUESADO, H. L. C., NUNES, E. P. & VIANA, F. A. 1988.
Observações preliminares da fenologia de plantas da caatinga na estação ecológica de Aiuaba,
Ceará. Mossoró: ESAM. Coleção Mossoroense 538.
OPLER, P. A., FRANKIE, G. W., BACKER, H. G. 1980. Comparative phonological studies
of treelet and shrub species in tropical wet and dry forest in the lowlands of Costa Rica.
Journal of Ecology 68:167-188.
OPLER, P. A., FRANKIE, G. W. & BAWA, K. S. 1976. Rainfall as a factor in the release,
timing, and sychronization of anthesis by tropical trees and shrubs. Journal of Biogeography
3:231-236.
PAVÓN, N. P. & BRIONES, O. 2001. Phenological patterns of nine perennial plants in an
intertropical semi-arid Mexican scrub. Journal of Arid Environments 49:265-277.
PEREIRA, R. M. A., ARAÚJO-FILHO, J. A., LIMA, R. V., LIMA, F. D. G. & ARAÚJO, Z.
B. 1989. Estudos fenológicos de algumas espécies lenhosas e herbáceas da caatinga. Ciências
Agronômicas 20:11-20.
PIJL, L. van der. 1982. Principles of dispersal in higher plants. 2 ed. Springer Verlag. New
York. 161pp.
PRADO, D. E. 2003. As caatingas da América do Sul. Pp. 3-74 in: Leal, I. R., Tabarelli, M. &
Silva, J.M.C. (orgs.) Ecologia e conservação da Caatinga. Editora Universitária - UFPE,
Recife. 822 pp.
QUIRINO, Z. G. M. & MACHADO, I. C. S. 2001. Biologia da polinização e da reprodução
de três espécies de Combretum Loefl. (Combretaceae). Revista Brasileira de Botânica
24:181-193.
RAMÍREZ, R. 2002. Reproductive phenology, life-forms, and habitats of the Venezuelan
Central Plain. American Journal of Botany 89:836-842.
RATHCKE, B. & LACEY, E. P. 1985. Phenological patterns of terrestrial plants. Annual
Review of Ecology and Systematics 16:179-214.
REICH, P. B. & BORCHERT, R. 1984. Water stress and tree phenology in tropical dry forest
in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 72:61-74.
ROCHA, P. L. B., QUEIROZ, L. P., PIRANI, J. R. 2004. Plant species and habitat structure
in a sand dune field in Brazilian Caatinga: a homogeneous habitat harbouring an endemic
biota. Revista Brasileira de Botânica 27:739-755.
SANTOS, M. J. L., MACHADO, I. C. & LOPES, A. V. 2005. Fenologia, biologia
reprodutiva e diversidade de polinizadores de duas espécies de Jatropha L. (Euphorbiaceae),
em Caatinga, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 28:361-373.
SARMIENTO, G. & MONASTÉRIO, M. 1983. Life forms and phenology. Pp. 79-108 in
Bourliere, F. (ed.) Ecosystems of the world: tropical savannas. Elsevier Scientific Publishing
Company, Amsterdam.
SCHAIK, C. P. van, TERBORGH, J. W. & WRIGHT, S. J. 1993. The phenology of tropical
forests adaptative significance and consequences for primary consumers. Annual Review of
Ecology and Systematics 24:353-377.
SPJUT, R. W. 1994. A systematic treatment of fruit types. The New York Botanic Garden,
NY. 181pp.
TALORA, D. C. & MORELLATO, L. P. C. 2000. Fenologia de espécies em floresta de
planícies litorâneas no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 23:13-26.
VOGEL, S. & MACHADO, I. C. S. 1991. Pollination of four sympatric species of Angelonia
(Scrophulariaceae) by oil-collecting bees in NE. Brazil. Plant Systematics and Evolution
178:78-153.
WILLIAMS, R. J., MYERS, A. B., EAMUS, D. & DUFF, G. A. 1999. Reproductive
phenology of woody species in a North Australian Tropical Savanna. Biotropica 31:626-636.
WILKANDER, T. 1984. Mecanismo de dispersión de diasporas de una selva decidua en
Venezuela. Biotropica 16:276-283.
WRIGHT, S. J. 1991. Seasonal drought and the phenology of understory shrubs in a tropical
moist Forest. Ecology 72:1643-1657.
ZAR, J. H. 1996. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, New Jersey. 662p.
ZIPARRO, V. B. 2004. Fenologia reprodutiva da comunidade arbórea em floresta Atlântica
no Parque Estadual Intervales, SP. Tese de Doutorado. Universidade Estadual Paulista.
Tabela 1. Lista de espécies observadas na RPPN Fazenda Almas, classificadas quanto ao
hábito (Arv = árvore; Arb = arbusto; Erv = erva; Tre = trepadeira), tipo de fruto e modo de
dispersão (zoo=zoocórica; ane =anemocórica e aut = autocórica). N= número de indivíduos.
Família /Espécie N Hábito
TIPO DE
FRUTO
Dispersão
ANACARDIACEAE
Myracrodruom urundeuva Allemao
13
Arv
cariopse
Ane
Spondias tuberosa Arruda 10 Arv drupa Zoo
ANNONACEAE
Rollinia leptopetala R. E. Fr.
12
Arb
baga
Zoo
APOCYNACEAE
Allamanda blanchetti DC.
8
Erv
folículo
Ane
Aspidosperma pyrifolium Mart. 12 Arv cápsula Ane
Mandevilla tenuifolia (Mikan) 11 Erv cápsula Ane
ASCLEPIADACEAE
Indet. sp. 1
4
Tre
folículo
Ane
Matellea sp 9 Erv folículo Ane
BIGNONIACEAE
Indet. 1
7
Tre
cápsula
Ane
BOMBACACEAE
Ceiba glaziovii (Kuntze) K. Schum.
3
Arv
cápsula
Ane
BORAGINACEAE
Cordia leucocephala Moric.
10
Arb
baga
Zoo
BROMELIACEAE
Encholirium spectabile Mart. ex Schult. & Schult.
8
Erv
cápsula
Ane
BURSERACEAE
Commiphora leptophloeos (Mart.) J. B. Gillett
9
Arv
cápsula
Zoo
CACTACEAE
Cereus jamacaru DC.
7
Arb
baga
Zoo
Melocactus zehntneri (Britton & Rose) Luetzelburg 6 Arb baga Zoo
Tacinga inamoena K. Schum. 10 Arb baga Zoo
Pilosocereus catingicola (Gürke) Byl. & G.D. Rowl 10 Arb baga Zoo
Pilosocereus gounellei (Weber) Byl. &G.D. Rowl 8 Arb baga Zoo
COCHLOSPERMACEAE
Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng.
12
Arb
cápsula
Ane
COMBRETACEAE
Combretum leprosum Mart.
7
Arb
betulídio
Ane
Combretum pisonioides Taub. 10 Arv betulídio Ane
CONVOLVULACEAE
Ipomoea marsellia Meisn.
7
Tre
cápsula
Ane
Ipomoea rosea Choisy 7 Tre cápsula Ane
EUPHORBIACEAE
Croton rhamnifolioides Pax & H. Hoffm.
9
Arb
esquizocarpo
Aut
Croton sonderianus Müll. Arg. 6 Arb esquizocarpo Aut
Jatropha molissima (Pohl) Baill. 9 Arb esquizocarpo Aut
Manihot caricaefolia Pohl 10 Arb esquizocarpo Aut
LEGUMINOSAE
Amburana cearensis (Allemão) A.C. Smith
10
Arv
legume
Aut
Anadenanthera columbrina (Vell.)Brenan
6 Arv legume Aut
Bauhinia cheilantha (Bong) Steud. 9 Arb legume Aut
Chamaecrista nictitans L. 11 Erv legume Aut
Caesalpinia ferrea Mart. ex Tul. 3 Arv câmara Aut
Caesalpinia pyramidalis Tul. 10 Arv legume Aut
Dioclea gradiflora Mart. ex Benth. 5 Tre legume Aut
Lonchocarpus sericeus (Poir.) DC. 10 Arv legume Zoo
Mimosa sp. 11 Arv legume Aut
Mimosa tenuiflora (Willd.)Poir. 7 Arv legume Aut
Piptadenia stipulaceae (Benth) Ducke 9 Arv legume Aut
MALPHIGHIACEAE
Stigmaphyllon paralias A. Juss.
3
Tre
samarino
Ane
NYCTAGINACEAE
Guapira sp
4
Arv
drupa
Zoo
RHAMNACEAE
Ziziphus joazeiro Mart.
5
Arv
drupa
Zoo
RUBIACEAE
Guettarda angelica Mart.
5
Arb
baga
Zoo
Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. 4 Arv baga Zoo
VELLOZIACEAE
Nanuza plicata (Mart.) L.B. & Ayensu
12
Erv
cápsula
Ane
VISCACEAE
Phoradendrom sp.
3
Tre
drupa
Zoo
VITACEAE
Cissus simsiana Schult & Schult F.
7
Tre
drupa
Zoo
Tabela 2. Resultado da análise de estatística circular para a ocorrência de sazonalidade nas diferentes fenofases em dois anos (2003/2004) de
observação, em área de caatinga na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB.
Variáveis fenológicas/ 2003
Início
queda
Pico
queda
Início
brotamento
Pico
brotament
Inicio
botão
Pico
botão
Início
antese
Pico
antese
Início
fruto
Pico fruto
verde
Início
fruto
Pico
fruto
Observação(n) 368 302 236 195 311 276 299 270 179 152 199 159
Ângulo médio 215,3° 260,6° 349,5° 10,0° 70,7° 77,1° 80,3° 100,4° 106,9° 130,8° 136,3° 170,4°
Data média 07/08 22/09 21/12 21/01 13/03 20/03 23/03 12/04 19/04 13/05 19/05 22/06
Desvio padrão 46,6° 36,9° 51,2° 36,5° 103,3° 89,7° 88,0° 74,6° 92,1° 81,9° 110,1° 105,8°
Comprimento do
vetor médio (r)
0,60
0,69
0,77
0,82
0,196
0,293
0,307
0,428
0,274
0,36
0,16
0,182
Teste Rayleigh de
uniformidade (p)
0
0
0
0
6,1E-06
5,1E-11
0
0
1,4E-06
2,9E-09
0,007
0,005
Variáveis fenológicas/ 2004
Observação(n) 367 299 343 301 259 299 278 312 208 197 133 117
Ângulo médio 215,79° 262,4° 11,69° 41,27° 15,1° 21,7° 38,8° 82,80° 76,33° 119,68° 181,19° 222,26
°
Data média 06/08 24/09 12/01 11/02 16/01 23/01 09/02 25/03 19/03 02/05 03/07 14/08
Desvio padrão 46,6° 36,9° 51,2° 36,5° 72,17° 77,78° 75,43° 123,18° 74,81° 75,80° 96,88° 87,05°
Comprimento do
vetor médio (r)
0,718
0,812
0,67
0,81
0,452
0,398
0,42
0,01
0,43
0,42
0,24
0,315
Teste Rayleigh de
uniformidade (p)
0
0
0
0
0
0
0
0,047
0
0
4,8E-04
9,1E-
06
Tabela 3. Resultado do teste de Watson-Willians (F) para as datas médias das fenofases
(queda, brotamento, botão, antese, fruto verde e fruto maduro) pareado entre os dois anos de
estudo (2003 e 2004) (valores significativos p < 0,01). NS= valores não significativos.
Variáveis fenológicas F
início Queda foliar NS
pico Queda foliar NS
início Brotamento 30,869
pico Brotamento 89,418
início botão 41,88
pico botão NS
início antese 30,883
pico antese NS
início fruto verde 10,301
pico fruto verde 35,31
início fruto maduro 11,578
pico fruto maduro 14,985
Tabela 4. Índices de correlação de Spearman (r
S
) entre a precipitação e as fenofases reprodutivas (antese e fruto maduro) dos diferentes hábitos,
em área de caatinga na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB. Valores significativos em negrito, p< 0,05).
2003 2004
Precip 0.
Precip. 1
Precip. 2
Precip. 3
Precip. 0
Precip. 1
Precip. 2
Precip. 3
Antese
r
s
=-0,05
p=0,85
r
s
=-0,45
p=0,13
r
s
= -0,04
p=0,89
r
s
=0,37
p=0,23
r
s
= -0,42
p=0,43
r
s
= -0,34
p=0,27
r
s
= -0,24
p=0,44
r
s
= -0,7
p=0,01
Arbóreas
Fruto maduro r
s
=0,33
p=0,28
r=-0,02
p=0,94
r= 0,23
p=0,47
r= 0,17
p=0,59
r= -0,13
p=0,68
r= -0,17
p=0,58
r= 0,01
p=0,97
r= 0,32
p=0,29
Antese
r
s
=0,84
p=0,005
r
s
=0,01
p=0,96
r
s
= -0,11
p= 0,71
r
s
= -0,61
p=0,03
r
s
= 0,39
p=0,20
r
s
= 0,92
p=0,00
r
s
= 0,39
p=0,2
r
s
= -0,13
p=0,66
Arbustivas
Fruto maduro r
s
=0,007
p=0,98
r
s
=0,21
p=0,51
r
s
=0,11
p= 0,72
r
s
= 0,32
p=0,29
r
s
= -0,07
p=0,81
r= 0,21
p=0,50
r
s
= 0,68
p=0,01
r
s
= 0,56
p=0,06
Antese
r=0,73
p=0,039
r
s
=0,019
p=0,96
r
s
= -0,13
p=0,75
r
s
= 0,01
p=0,97
r
s
= 0,60
p=0,03
r
s
= 0,6
p= 0,05
r
s
= 0,51
p=0,15
r
s
= -0,21
p=0,6
Herbáceas
Fruto maduro r
s
=0,40
p=0,24
r
s
=0,42
p=0,21
r
s
=-0,21
p=0,56
r
s
= 0,10
p=0,76
r
s
= 0,79
p=0,01
r
s
= 0,64
p= 0,06
r
s
= 0,55
p=0,11
r= 0,66
p=0,05
Antese
r
s
=-0,12
p=0,69
r
s
=-0,16
p=0,60
r
s
= -0,24
p=0,44
r
s
= 0,18
p =0,55
r
s
= -0,80
p=0,001
r
s
= -0,65
p= 0,02
r
s
= 0,03
p=0,91
r
s
= -0,01
p=0,96
Trepadeiras
Fruto maduro
r
s
=-0,88
p=0,0001
r
s
=-0,01
p=0,96
r
s
=0,2
p=0,53
r
s
= 0,39
p=0,2
r
s
= -0,53
p=0,1
r
s
= -0,49
p= 0,14
r
s
= -0,28
p=0,42
r
s
= 0
p=0,99
Precip. 0= precipitação no mesmo mês em que ocorre o evento fenológico
Precip. 1= precipitação no mês anterior
Precip. 2= precipitação de dois meses anteriores
Precip. 3= precipitação de três meses anteriores
75
Figura 1. Localização do Município de São José dos Cordeiros –PB.
76
Figura 2. RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros- PB, nos períodos de estação
chuvosa (a) e estação seca (b).
b
a
São José dos Cordeiros –PB (610m) 23,0°C 551,7mm
1968-1990
Figura 3. Diagrama climático do município de São José dos Cordeiros, referente ao período
de 1968 a 1990. Fonte: Dados de temperatura: Departamento de Climatologia da
Universidade Federal de Campina Grande; precipitação: SUDENE - Dados Pluviométricos do
Nordeste.
°C mm
32 180
100
17,8
0
100
200
300
400
500
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
precipitação (mm)
Figura 4. Distribuição mensal da precipitação no período de estudo (2003-2004) no município
de São José dos Cordeiros, Paraíba, Brasil. Fonte: EMATER- PB.
2003
-
2004
0
20
40
60
80
100
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
2003 - 2004
% de espécies
Período úmido
brotamento
queda foliar
Figura 5. Porcentagem de indivíduos em queda foliar e brotamento, no período de janeiro de
2003 a dezembro de 2004, na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB.
Figura 6. a. Porcentagem de indivíduos em botão e antese; b. Porcentagem de indivíduos com
fruto imaturo e fruto maduro. Na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB.
0
5
10
15
20
25
30
J
F
M
A
M
J
J
A
S
O
N
D
J
F
M
A
M
J
J
A
S
O
N
D
2003 - 2004
% de indivíduos
Período úmido
fruto maduro
fruto verde
0
5
10
15
20
25
30
Período úmido
antese
botao
b
a
árvores
(n=136)
0
10
20
30
40
antese
fruto maduro
arbustos
(n=130)
0
10
20
30
40
ervas
(n=59)
0
10
20
30
40
trepadeiras
(n=43)
0
10
20
30
40
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
Figura 7. Porcentagem de indivíduos em antese e fruto maduro, no diferentes hábitos, na
RPPN Fazenda Almas, no período de janeiro 2003 a dezembro 2004.
a
b
c
d
% de indivíduos
Figura 8. Porcentagem de espécies zoocóricas, anemocóricas e autocóricas, para os diferentes
hábitos estudados na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB, no período de
janeiro 2003 a dezembro 2004.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Árvores
n=17
Arbustos
n=15
Ervas
n=6
Trepadeiras
n=8
zoocóricas
anemocóricas
autocóricas
0
2
4
6
8
10
12
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
No. de espécies
período úmido
autocóricas
anemocóricas
zoocóricas
Figura 9. Número de espécies em frutificação de acordo com o modo de dispersão, na RPPN
Fazenda Almas, no período de janeiro 2003 a dezembro 2004.
CAPÍTULO III
Fenologia Reprodutiva e Aspectos Ecológicos de Cinco Espécies Simpátricas de Cactaceae no
Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
(Manuscrito a ser enviado para o periódico BIOTROPICA)
Quirino, Machado e Barbosa
Fenologia Reprodutiva de Cactaceae
Fenologia Reprodutiva e Aspectos Ecológicos de Cinco Espécies Simpátricas de
Cactaceae no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil
1,2
Autores:
Zelma Glebya Maciel Quirino
3
Pós-Graduação Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco (UFPE)
Isabel Cristina S. Machado
Departamento de Botânica, CCBS, Universidade Federal de Pernambuco (UFPE)
Maria Regina V. Barbosa
Departamento de Sistemática e Ecologia (UFPB), Cidade Universitária.
1. Recebido_____________;
revisão aceita _____________
2. Projeto Peld – CNPq - Caatinga estrutura e funcionamento.
3. Autor para correspondência: [email protected]
ABSTRACT
Reproductive phenology (flowering and fruiting) of five sympatric species of
Cactaceae (Cereus jamacaru DC., Melocactus zehntneri (Britton & Rose) Luetzelburg,
Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & Rowl, P. gounellei (Weber) Byl. & Rowl, and
Tacinga inamoena K. Schum.), were accompanied for two years in a caatinga site in the
Cariri Paraibano (7°28'45"S e 36°54'18"W), Northeastern Brazil. The datas was analyzed
using circular statistical of the time of the phenophases and the correlation among the
precipitation. The patterns of flowering and fruiting differed among the species, varying from
annual to continuous. Fruit set were observed along the year, resulting in a constant readiness
of food for frugivorous. Different answers to abiotic factors, as precipitation, should happen
to these five species of Cactaceae, what could justify the differences among their reproductive
patterns.
Key words: Cactaceae, Caatinga, dry florest, phenology, pollination and dispersion.
RESUMO
A fenologia reprodutiva (floração e frutificação) de cinco espécies simpátricas de
Cactaceae (Cereus jamacaru DC., Melocactus zehntneri (Britton & Rose) Luetzelburg,
Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & Rowl, P. gounellei (Weber) Byl. & Rowl e Tacinga
inamoena K. Schum.), foi acompanhada durante dois anos em um remanescente de Caatinga
no Cariri Paraibano (7°28'45 “S e 36°54'18” W), Nordeste do Brasil. Os dados foram
analisados utilizando-se estatística circular da época de ocorrência das fenofases e a
correlação entre a precipitação. Os padrões de floração e frutificação diferiram entre as
espécies, variando de anuais a contínuos. Produção de frutos ao longo do ano foi observada,
resultando em uma disponibilidade constante de alimento para frugívoros. Respostas distintas
a fatores abióticos, como precipitação, devem ocorrer nestas cinco espécies de Cactaceae, o
que justificaria as diferenças de padrões reprodutivos observados.
Cactaceae, juntamente com outras 28 famílias, pertence à ordem Caryophyllales
sensu APG II (2003). Muitos representantes de Caryophyllales são adaptados estruturalmente
e fisiologicamente a ambientes extremos como desertos, solos altamente alcalinos, pobres em
nutrientes e substratos salinos. E a conquista destes ambientes se deu através de uma
variedade de adaptações tais como caminhos fotossintéticos diferenciados (metabolismo
CAM e C
4
em oposição a C
3
), morfologia não usual (suculentos), excreção de sal por
glândulas especiais e métodos incomuns de nutrição (ex: carnivoria) (Soltis et al. 2005)
A família Cactaceae possui ca. 1.900 espécies, das quais ca. 1300 estão
distribuídas em 100 gêneros que ocorrem na América Tropical (Arices 2004). São árvores
perenes, arbustos ou trepadeiras, caracterizados por apresentar caule suculento e adaptações,
tanto na morfologia vegetativa quanto na estrutura floral, com diferentes tipos de sistemas de
polinização (Barthlott & Hunt 1993). Na caatinga, esta família está representada por
aproximadamente 58 espécies, sendo 42 endêmicas (Taylor & Zappi 2002), estando entre as
quatro famílias mais importantes neste ecossistema (Rodal & Sampaio 2002). Algumas
espécies possuem valor econômico, como ornamental e forrageira (Rocha & Agra 2002).
Alguns aspectos ecológicos foram estudados em espécies da família no Brasil,
como dispersão (Figueira et al. 1994; Silva 1988) e polinização (Silva & Sazima 1995;
Schlindwein & Wittmann 1995, 1997; Raw 1996; Locatelli et al. 1997; Locatelli & Machado
1999a, 1999b). Existe, porém uma grande carência de dados fenológicos, apesar do Brasil ser
considerado o terceiro maior centro de diversidade da família (Taylor & Zappi 1989).
Considerando que as relações filogenéticas podem influenciar no padrão
fenológico das espécies, limitando a época de ocorrência das fenofases (Kochmer & Handel
1986; Gressler 2005), juntamente com fatores ecológicos, como por exemplo, para evitar a
competição por polinizadores e dispersores, em espécies que ocorrem no mesmo local
(Frankie et al. 1975; Morellato & Leitão-Filho 1996), foi realizado este trabalho, tendo como
principal objetivo descrever a fenologia de cinco espécies simpátricas de Cactaceae,
relacionando com os processos ecológicos de polinização e dispersão.
LOCAL DE ESTUDO - O trabalho de campo foi desenvolvido na RPPN Fazenda Almas, no
município de São José dos Cordeiros (7°28'45"S e 36°54'18"W), no estado da Paraíba, no
Nordestes do Brasil. A fazenda está localizada na região do Cariri Paraibano, sendo
caracterizada por uma formação de Caatinga arbórea e arbustiva (Andrade –Lima 1981).
O clima da região é classificado como ‘semi-árido quente’ (Bsh), com chuvas de verão,
segundo classificação de Köppen, com temperaturas entre 26° e 30°C (Prado, 2003). Os dados
climatológicos indicam a existência de duas estações bem definidas durante o ano, uma
chuvosa, concentrada, em geral, em três meses, no primeiro semestre do ano e outra seca com
duração de seis a nove meses, podendo estender-se até dez (Governo do Estado da
Paraíba/SE/UFPB 1989) .
No período de estudo, janeiro/2003 a dezembro/2004, ocorreu de janeiro a junho, com
uma precipitação acumulada de 274,3mm. Para o ano de 2004, a precipitação total foi de
630,8mm, com o maior registro para janeiro (257,3mm).
MATERIAIS E MÉTODOS
Foram selecionados 42 indivíduos em fase reprodutiva pertencentes a cinco
espécies de Cactaceae: Cereus jamacaru DC (7 indiv.), Melocactus zehntneri (Britton &
Rose) Luetzelburg (7 indiv.), Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & Rowl (10 indiv.), P.
gounellei (Weber) Byl. & Rowl (10 indiv.) e Tacinga inamoena K. Schum. (10 indiv.).
O acompanhamento fenológico foi quinzenal, durante os anos de 2003 e 2004,
sendo observadas a floração e a frutificação. Na definição das fenofases foram seguida as
indicações de Fournier (1974), Morellato (1991), Morellato et al. (1989) e Bullock & Solís-
Magallanes (1990). Os métodos de avaliação empregados foram a presença ou ausência e a
intensidade de Fournier (Fournier 1974), seguindo indicações de Bencke & Morellato (2002).
Na classificação das estratégias de floração foi seguida a classificação de Newstrom et al.
(1994), aplicada também à frutificação, semelhante ao adaptado por Zipparro (2004).
Para cada espécie foram observados os seguintes atributos florais: coloração,
morfologia floral (tamanho, sistema sexual, simetria), tipo de recurso ofertado e visitantes.
Para todas as espécies foram coletadas e conservadas flores em etanol a 70%. Na definição do
tipo floral foi seguida a classificação sugerida por Machado & Lopes (2003, 2004) adaptada
de Faegri & Pijl (1979). As espécies foram agrupadas em guildas de polinização de acordo
com as síndromes observadas sensu Faegri & Pijl (1979) e os principais vetores de pólen.
Frutos das cinco espécies foram coletados e posteriormente analisados quanto a
forma, tamanho, cor e odor, sendo caracterizados de acordo com sua síndrome de dispersão,
segundo Pijl (1982). Para algumas espécies foram realizadas observações visuais diretas dos
animais frugívoros.
Material testemunho das espécies estudadas foi depositado no Herbário Lauro
Pires Xavier (JPB), da Universidade Federal da Paraíba, com duplicatas no Herbário Geraldo
Mariz (UFP), do Departamento de Botânica da Universidade Federal de Pernambuco.
Para testar a distribuição dos dados foi realizado teste de Shapiro e Wilks e como
os dados não apresentaram distribuição normal, utilizou-se estatística não paramétrica (Zar
1996). Para verificar a relação entre a precipitação e as variáveis fenológicas foram utilizadas
correlações de Spearman (r
s
) (Zar 1996). Foi testada a existência de correlação entre as
precipitações no mesmo mês (P0), no mês anterior (P1), nos dois (P2) e três meses (P3)
anteriores à ocorrência da fenofase.
As variáveis fenológicas foram analisadas através de estatística circular segundo
Morellato et al. (2000), utilizando-se o programa Oriana (Kovach 1994). As datas das
observações foram convertidas em ângulos, sendo o dia 01/janeiro = 0°, e seqüencialmente
até dezembro 31/360°, com intervalos de 15°. Os testes de hipótese, para ocorrência de
sazonalidade e de comparação entre padrões sazonais, seguiram o proposto por Morellato et
al. (2000), nos quais o ângulo médio a ou data média é a época do ano ao redor da qual as
datas de uma determinada fenofase ocorreram para a maioria das espécies. A significância do
ângulo médio foi testada pelo teste de Rayleigh (p), que permite verificar se a fenofase
ocorreu ou não de maneira concentrada (sazonal). Quando o ângulo médio foi significativo
para os dois anos no teste Rayleigh, foi realizado o teste de Watson-Williams (F), o qual
compara o ângulo médio de cada variável fenológica e determina se os anos exibem o mesmo
ângulo médio (ou data média), ou seja, o mesmo padrão (Zar 1996; Morellato et al. 2000).
RESULTADOS
Floração.--A floração das cinco espécies de Cactaceae estudadas na RPPN Fazenda Almas se
alternaram ao longo de todo o período de estudo, havendo pelo menos uma espécie em
floração a cada quinzena (Fig. 1). A floração diferiu entre as espécies, variando de anuais a
contínuas, com durações breves a longas (Tab. 1). Todavia, entre as espécies pertencentes ao
mesmo gênero (P. chrysostele e P. gounellei), os padrões de floração foram semelhantes.
Dentre as cinco espécies, Cereus jamacaru e Tacinga inamoena apresentaram
sazonalidade na floração, com a mesma ocorrendo, respectivamente, ao final da estação seca e
no término da estação chuvosa (Tab. 2). A data média nas fenofases de início e pico de
floração, não foi calculada para a maioria das espécies, por estas não apresentarem ângulos
médios significativos nos dois anos de estudo (Tab. 2). Para P. gounellei e P. chrysostele
nenhuma data média para floração pode ser calculada. Os valores das correlações entre as
fenofases reprodutivas e a precipitação encontram-se resumidos na Tabela 3. Na maioria das
espécies, não houve correlação significativa.
Cereus jamacaru floresceu apenas em 2004, com indivíduos nesta fenofase nos
meses de janeiro, fevereiro e dezembro (Fig. 1a). A ausência de flores durante o primeiro ano
de estudo pode ter sido causada pela ocorrência de floração e frutificação no mês de
novembro e dezembro em 2002, fenofases observadas ainda durante a seleção dos indivíduos.
Dentro da população estudada, apenas um indivíduo, dos sete observados, não apresentou
flores ou frutos durante todo o período de estudo.
As datas médias de floração para início e pico em C. jamacaru foram 09/01 e
02/01, para o ano de 2004. A duração da floração foi de 3 a 4 semanas. Os valores de r para as
duas fenofases (início e pico) foram superiores a 0,90, o que indica alta sazonalidade (Tab. 2).
A floração foi explosiva, com grande número de indivíduos florescendo ao mesmo tempo,
com uma ou duas flores abertas por noite, por apenas dois meses.
Para C. jamacaru a fenofase floração apresentou correlação negativa com a
precipitação P2 (r
s
= -0,67; p<0,05), não havendo correlação para as demais (Tab. 3).
A floração em Melocactus zehntneri apresentou de forma contínua nos dois anos,
com picos no início e final da estação seca. (Fig. 1b). A produção de flores ocorreu de
maneira contínua, com flores e/ou botões durante todo o ano, embora com maior intensidade
na estação seca (Fig.1b e Tab. 1). A sincronia dos indivíduos foi observada apenas durante o
período de pico. Nos demais meses, os indivíduos apresentaram floração assincrônica. As
datas médias para a floração mostraram valor significativo apenas para pico de floração em
2004 (16/10), com valor de r = 0,47 (Tab. 2).
A correlação entre a precipitação e o número de indivíduos de M. zehntneri em
floração foi significativa apenas para a precipitação do terceiro mês (P3) com r
s
= 0,63, no ano
de 2004.
Pilosocereus chrysostele apresentou floração irregular com freqüências diferentes
nos dois anos de estudo (contínua/03 e contínua/04) (Fig. 1c e Tab. 1). No primeiro ano
ocorreram três florações, com amplitudes e durações diferenciadas. Nesse ano, a duração da
fenofase foi de um a dois meses, e os intervalos entre uma floração e outra variou de um a
dois meses. No segundo ano, foram observados indivíduos com flores praticamente durante
todos os meses do ano, à exceção do mês de outubro, quando não foram registrados
indivíduos com flores. Neste ano, porém, também foi observada menor sincronia na
população (Fig. 1c). No mês de abril a floração foi observada em um único indivíduo.
As correlações observadas para P. chrysostele, entre a precipitação e o número de
indivíduos na fenofase de floração apresentaram valores significativos, com r
s
= 0,54 e r
s
=
0,48 (p<0,05), para o ano de 2003 (P0) e 2004 (P1), respectivamente (Tab. 3).
Em P. gounellei a produção de flores foi irregular, nos dois anos de estudo (Fig.
1d). No primeiro ano, em 2003, a floração ocorreu em pulsos, com indivíduos apresentando
flores nos meses de janeiro, março, julho, agosto e novembro, geralmente logo após as
chuvas. No segundo ano, foi contínua durante todo o período úmido (janeiro-julho),
reiniciando em dezembro. Não houve correlação significativa entre o número de indivíduos de
P. gounellei em floração com a precipitação.
Elevada taxa de herbivoria foi observada durante toda a floração de P. gounellei,
com as estrutura reprodutivas muitas vezes completamente destruídas, impedindo a formação
dos frutos.
Em Tacinga inamoena a floração apresentou pico na estação seca, em setembro,
nos dois anos, com ca. 80% dos indivíduos com flores (Fig. 1e). Picos menores foram
observados no ano de 2004, nos meses de março e maio. O padrão de floração observado em
2004 deveu-se principalmente a alguns indivíduos com padrão subanual, não observados no
ano de 2003. A floração iniciou-se no final da estação úmida, em maio/2003, estendendo-se
por toda a estação seca seguinte, até junho/2004. As datas médias observadas para as
fenofases início e pico de floração, em 2003 foram 12/09 e 16/09, respectivamente (Tab. 2).
Para o ano de 2004, as datas médias para início e pico de floração, foram 02/10 e 22/10. Os
valores de r para pico foram 0,98 (2003) e 0,69 (2004) (Tab. 2).
Tacinga inamoena apresentou valores significativos para correlações entre a
precipitação e o número de indivíduos em floração apenas para a precipitação no mesmo mês
(P0) e no mês anterior (P1) à ocorrência da fenofase, no ano de 2004.
Frutificação.--Todas as cinco espécies produziram frutos durante os dois anos de estudo e,
assim como a floração, a frutificação diferiu entre as espécies quanto à freqüência e duração
(Tab. 1). Da mesma maneira, nas espécies de Pilosocereus, os padrões foram bastante
semelhantes.
Apenas C. jamacaru apresentou frutificação sazonal, com a produção de frutos
ocorrendo logo após a antese, levando em média 30 a 45 dias para amadurecimento. A data
média para pico de frutos foi 30/01, com r= 0,84 (Tab. 2). A frutificação correlacionou
significativamente apenas com P1 (r
s
= 0,65; p<0,05) (Tab. 3).
Em Melocactus zehntneri, a frutificação deu-se no final da estação chuvosa,
apresentando dois picos, padrão que foi mantido para os dois anos de estudo. A proporção
observada para indivíduos com frutos foi bem menor, do que a de indivíduos com flores. As
datas médias e os valores de r, no ano de 2003, para início e pico de frutificação foram,
respectivamente 16/07 e r= 0,61(p<0,05) e 29/07 e r= 0,82 (p<0,05) (Tab. 2). No ano de
2004, apenas a fase de pico apresentou data média em 11/09, com r= 0,73 (p<0,05). A
frutificação apresentou uma sazonalidade maior que a fenofase de floração. O teste de F
(Watson-Williams) apontou diferenças significativas entre as datas médias de pico de
frutificação nos dois anos, com F= 5,6 (p<0,02). As datas médias de início de frutificação,
para 2003 e 2004, não apresentaram diferenças significativas.
Pilosocereus chrysostele apresentou frutificação de maneira irregular, simultânea à
floração. O amadurecimento dos frutos ocorreu ca. 45 dias após início de sua formação. Os
ângulos médios para esta espécie não apresentaram valores significativos para início e pico de
frutificação (Tab. 1). A frutificação apresentou correlação significativa com o mês anterior
(P1) a fenofase somente para o ano de 2004 (Tab. 3).
A frutificação em P. gounellei estendeu-se até o mês seguinte ao término da
produção de flores (Fig. 1d). com a maioria dos indivíduos formando frutos, em pelo menos
dois períodos diferentes, durante o ano. O início da fenofase de produção dos frutos
apresentou valor significativo apenas para 2004 (24/03), enquanto a de pico de frutificação
somente para 2003 (10/04). Os valores de r foram menores do que os observados para as
fenofases de floração (Tab. 2), indicando, portanto, menor sazonalidade na produção dos
frutos do que na das flores, nesta espécie.
O amadurecimento dos frutos de P. gounellei ocorreu até dois meses após o início
de desenvolvimento dos mesmos, geralmente interrompido por ação da predação de aves em
frutos ainda verdes.
A correlação entre a precipitação e o número de indivíduos de P. gounellei, nas
fenofases reprodutivas, não apresentou valores significativos à exceção da frutificação e a
precipitação P1 em 2004, com r
s
= 0,72 (p<0,05) (Tab.3).
A frutificação em Tacinga inamoena apresentou padrão irregular nos dois anos,
com frutos ao longo de todo o ano (Figura 3e). O pico de frutificação ocorreu na estação seca,
no mês seguinte ao de floração. O amadurecimento dos frutos ocorreu em média seis meses
após a fecundação. Nesta espécie não foi observada predação por animais em frutos verdes.
Para a fenofase de início de frutificação em T. inamoena, as datas médias foram
12/10 e 12/11, respectivamente para os anos de 2003 e 2004 (Tab. 2), sendo os valores de r os
maiores entre as demais espécies. Para o pico de frutificação, as datas foram 21/10(2003) e
18/11(2004), As datas médias para início e pico de frutificação diferiram nos dois anos, com o
teste Watson-Williams apresentando valores de F, respectivamente de F= 4,3 (p<0,05) e F=
5,7 (p<0,05).
A correlação entre a precipitação e a frutificação em T. inamoena, apresentou
valores significativos apenas para a P3 no ano de 2004 (Tab. 3).
Disponibilidade de Recursos Para Polinizadores e Dispersores. -- Durante os dois anos de
estudos, foram disponibilizados recursos para polinizadores (flores em antese) e dispersores
de maneira quase contínua pelas cinco espécies estudadas (Fig. 2 e Tab. 4). A produção,
distribuída entre as guildas de polinização, diferiu, porém, para as datas picos de floração e
frutificação entre a maioria das espécies (Tab. 5).
Nas três espécies com antese noturna e com diferentes síndromes de polinização
(Tab. 4), observou-se alternância, em alguns meses, entre as espécies de Pilosocereus, porém,
no mês de janeiro de 2004, todas as espécies apresentaram flores em antese (Fig. 2). O teste
de Watson-Williams para a data pico de flores em antese, das espécies com abertura floral
noturna, apresentou valores significativos apenas para C. jamacaru e P. gounellei (Tab. 5),
indicando, portanto, diferenças significativas entre as datas de pico.
Melocactus zehntneri e Tacinga inamoena, com antese diurna e espécies comuns
de polinizadores (Tab. 4), diferiram quanto a disponibilidade de flores em antese (Fig. 2). Em
M. zehntneri, flores abertas foram observadas durante todo o período, à exceção do mês de
maio. Flores em antese de T. inamoena foram encontradas durante a estação seca (agosto a
dezembro), nos dois anos. Nos meses de abril a junho/ 2004, também foram observadas flores
em antese. As datas médias do pico de flores em antese, entre estas duas espécies,
apresentaram diferenças estatisticamente significativas no ano de 2003 (Tab. 5).
A distribuição de frutos maduros durante o ano também variou entre os grupos
com antese diurna e noturna, com datas médias de pico de fruto maduro significativamente
diferentes (Tab. 5). A disponibilidade de frutos para dispersores ocorreu de forma descontínua
nas espécies C. jamacaru, P. chrysostele e P. gounellei (Fig.2), embora a data pico não tenha
diferenciado significativamente. Estes frutos são dispersos principalmente por aves. A
produção de frutos maduros para as espécies M. zehntneri e T. inamoena ocorreu de maneira
alternada, sendo a dispersão, nestes grupos de menor porte, realizada principalmente por
animais de hábitos diurnos, como lagartos e esquilos (Tab. 4).
DISCUSSÃO
Os padrões fenológicos reprodutivos encontrados nas cinco espécies de Cactaceae,
estudadas sugerem divergências e adaptações às condições abióticas e/ou bióticas da caatinga.
Padrões diferenciados de floração em espécies simpátricas de Cactaceae foram também
observados para duas espécies na Venezuela (Petit 2001), quatro na Colômbia (Ruiz et al.
2000) e duas espécies irmãs de Ferocactus no Arizona (McIntosh 2002).
Nas duas espécies de Pilosocereus onde os padrões reprodutivos observados foram
semelhantes, fatores endógenos podem estar influenciando. Ritmos fenológicos relacionados a
questões filogenéticas foram observados em Myrtaceae (Smith-Ramírez et al. 1998; Gressler
2005), Bombacaceae (Lobo et al. 2003), Rubiaceae (Martin-Gajardo & Morellato 2003) e
Leguminosae (Bulhão & Figueiredo 2002). Segundo Kochmer & Handel (1986), as relações
filogenéticas representam um papel dominante na fenologia do florescimento em algumas
plantas, porém em alguns casos o período de floração pode diferir significativamente entre
espécies do mesmo gênero (Proença & Gibbs 1994; Madeira & Fernandes 1999).
Respostas sazonais na floração de C. jamacaru e T. inamoena demonstram uma
relação com a mudança de estação e o início das fenofases, embora a maioria das correlações
com a precipitação não tenha sido significativa. Respostas sazonais semelhantes foram
observadas em outras espécies de Cactaceae (Petit 2001; McIntosch 2002; Méndez et al.
2005). Padrões de floração sazonais são esperados em ambientes tropicais, sendo, segundo
Morellato & Leitão–Filho (1992, 1996) e Schaik et al. (1993), a alternância entre as estações
úmida e seca o principal fator do desencadeamento das fenofases.
A estratégia de floração episódica (sensu Newstrom et al. 1991) e a sobreposição
observada em Pilosocereus gounellei e P. chrysostele, distinto das demais espécies estudadas,
pode indicar um padrão para o gênero. Kochmer & Handel (1986) afirmam que grupos
monofiléticos limitam a resposta destes táxons à seleção direcional, ou seja, a um padrão de
floração semelhante.
Fatores bióticos também podem influenciar na estratégia de floração apresentada
pelas duas espécies acima citadas, já que parecem compartilhar polinizadores (Tab. 4). Para
Sakai et al (1999), a floração sincronizada em diferentes espécies pode favorecer a
polinização com o aumento de recursos e conseqüente atração de mais polinizadores. Em
outros gêneros de Cactaceae, como Ferocactus, polinizado pelos mesmos grupos de abelhas, a
floração apresentou períodos diferenciados e padrões semelhantes (McIntosch 2002), fato este
que a autora atribuiu a grande importância dos fatores bióticos na determinação dos ritmos
periódicos nas espécies.
E embora as duas hipóteses anteriores possam ser contraditórias, no caso de
Pilosocereus, ambas podem ser complementares, ou seja, a influência o padrão de floração é
direcionado através de fatores genéticos, mas a freqüência da floração parece ter uma
correlação com diversos caracteres ecológicos, como por exemplo polinizadores. Bawa et al.
(2003), testando a influencia de vários fatores sobre a fenologia de algumas espécies tropicais,
observou que a filogenia atua significativamente na freqüência da floração, mas não na
duração da mesma. Afirmando, ainda que a extensão da influencia dos fatores filogenéticos na
freqüência da floração é dependente da correlação entre os diversos caracteres ecológicos, ou
seja estes fatores podem atuar de maneira conjunto.
M. zehntneri, a ausência de uma resposta mais concentrada, em torno de uma
determinada data, deve-se ao padrão de floração contínuo apresentado, diferente portanto das
outras espécies de Pilosocereus.
A floração contínua e a assincrônica observada para a população de M. zehntneri,
diferenciada do padrão de frutificação, deve estar relacionada à manutenção de polinizadores,
proporcionando disponibilidade de recursos durante todo o ano. Padrão de floração longo,
porém não contínuo, foi observado para esta espécie, na caatinga pernambucana por Locatelli
& Machado (1999a). Neste estudo, as autoras realizaram observações mensais durante um
ano, encontrando floração no período seco, com duração de cinco meses. A divergência entre
o padrão de floração aqui verificado para esta espécie pode ser devido à diferenças na
freqüência das observações.
Nassar & Ramírez (2004), observaram para Melocactus curvispinus, em área
xérica no norte da Venezuela, uma floração contínua durante dois anos, intensificada no
período úmido. Ainda segundo estes autores, a combinação entre a longa floração e a relação
planta-polinizador, juntamente com a capacidade de autopolinização, seria uma estratégia que
garante, a esta espécie de cactos, a reprodução em ambientes áridos.
Em ambientes com alta sazonalidade climática, como a caatinga, a oferta contínua
de alimentos ajuda na manutenção de animais na comunidade. Relações entre beija-flores e
espécies de Melocactus foram estudadas na caatinga baiana, por Raw (1996), que ressaltou a
importância de espécies de Melocactus na disponibilidade dos recursos. Locatelli & Machado
(1999a) apontaram o beija-flor Chlorostilbon aeroventris, como o polinizador efetivo de M.
zehntneri, desempenhando esta última um papel importante na manutenção do agente
polinizador na comunidade.
Machado & Lopes (2003) ressaltam que, na caatinga Pernambucana, o número de
espécies estritamente ornitófilas é baixo, e que a permanência de beija-flores poderia ser
devido ao comportamento generalista de algumas espécies. Porém, estudos mais detalhados
desta guilda de polinização na comunidade poderiam explicar melhor a importância da
espécie M. zehntneri, na manutenção e deslocamento dos beija-flores.
A frutificação, assim como a floração, apresentou freqüências variando de anual a
contínua, com durações breve (C. jamacaru), intermediária (P. chrysostele e P. gounellei) e
longa (T. inamoena). As relações filogenéticas podem, por exemplo, interferir na produção de
recursos para o desenvolvimento dos frutos, e portanto, determinar o padrão da frutificação,
corroborando Marco & Páez (2002), que afirmam que no estabelecimento do padrão de
frutificação, características ecológicas, fisiológicas e evolutivas compartilhadas entre as
espécies, predominam sobre as ambientais. No caso de P. chrysostele e P. gounellei, existem
características evolutivas e ecológicas, comuns a essas duas espécies, como morfologia floral
semelhante, antese noturna, espécies comuns de polinizadores.
Variações no período de frutificação de três espécies simpátricas de Cactaceae, na
Venezuela, foram observadas por Petit (2001) e também em quatro espécies na Colômbia
(Ruiz et al. 2000), indicando, portanto, ser este um padrão possível para as espécies de
Cactaceae, em geral.
Padrão diferenciado de frutificação disponibiliza frutos maduros por vários meses.
Esta estratégia, apresentada pela família Cactaceae, deve estar associada à manutenção de
recursos para dispersores, e, embora as cinco espécies não compartilhem os mesmos
dispersores, a frutificação durante todo o ano atrairia maior número de frugívoros (Schaik et
al. 1999).
A produção de frutos em Cactaceae, principalmente no período seco, é uma fonte
de alimento importante na comunidade, já que a maioria das espécies zoocóricas apresenta
frutos no período úmido (Quirino et al, em prep.). Griz & Machado (2001) também
observaram maior disponibilidade de frutos dispersos por animais no período úmido, em
região da caatinga Pernambucana. Em ambientes sazonais, pouca disponibilidade de
alimentos pode levar a uma situação crítica para dispersores (Foster 1982) e, dessa forma,
espécies que disponibilizam elevada quantidade de recursos durante períodos de escassez,
produzindo grande quantidade de frutos, são conhecidas como espécies-chave (Terborgh
1986; Galetti & Stotz 1996).
Tacinga inamoena, com uma grande quantidade de frutos maduros disponíveis
praticamente o ano todo, e apresentando distribuição abundante no local de estudo, parece se
enquadrar dentro deste conceito. Porém, necessários estudos mais detalhados, relacionando a
taxa de produção, remoção e predação de frutos.
Embora tenha observado um aumento na significância entre correlação da
precipitação e as fenofases reprodutivas em 2004, as poucas respostas significativas para a
correlação entre precipitação e as fenofases reprodutivas nas cinco espécies de estudadas,
indicam a existência de uma resposta diferenciada ao mesmo estímulo ambiental.
Ausência de correlação entre fenofases reprodutivas em espécies de Cactaceae e a
precipitação foram observadas por Ruiz et al. (2000) na Colômbia, todavia, a maioria das
espécies estudadas, por estes autores, floresceu apenas durante a estação seca, o que sugere
uma possível correlação negativa com a precipitação.
Entretanto, algumas correlações positivas à precipitação foram observadas nas
espécies de Cactaceae estudadas, como, por exemplo, brotamento em Tacinga inamoena, no
período de transição entre a estação seca e a úmida (dezembro-janeiro), com a formação de
novos cladódios em toda a população. A sincronia e a periodicidade observada no brotamento
em T. inamoena, logo após a floração poderia ser desencadeada pela necessidade de aumento
na taxa fotossintética para o desenvolvimento dos frutos formados (Borchert 1983),
semelhante ao que ocorre em muitas espécies tropicais (Frankie et al. 1974; Fournier 1976;
Monastério & Sarmiento 1976; Morellato et al. 1989, Machado et al. 1997).
Ao final da estação seca, período em que quase todas as espécies na comunidade já
perderam suas folhas, e ocorreu uma mudança na coloração de verde para amarelada no
cladódio das cinco espécies de Cactaceae. Este mecanismo, semelhante a clorose comum em
várias espécies vegetais, tem como possíveis causas a impossibilidade de absorção de
nutrientes solúveis, como o Ferro, devido, por exemplo, às condições hídricas do solo, pois
em solos secos não há absorção de nutrientes é afetada (Larchert 2000; Taiz & Zeiger 2002).
Entretanto, a conseqüência da deficiência de clorofila não seria prejudicial para a
sobrevivência das plantas, uma vez que apenas reduziria a taxa fotossintética, e, segundo
Larchert (2000), a sobrevivência em períodos de elevado estresse hídrico pode ser facilitada
pela redução na taxa fotossintética.
Para as espécies Pilosocereus chrysostele e P. gounellei, alguns agentes
polinizadores e dispersores poderiam ser os mesmos (morcegos), o que torna a manutenção
das populações desses animais, imprescindível para o sucesso reprodutivo destas plantas e
vice-versa. Relações semelhantes foram observadas por Petit (2001), para espécies de
Pilosocereus e Stenocereus em uma região semi-árida na Venezuela. Esta dupla-interação
pode ser um padrão freqüente em regiões de clima sazonal e ter evoluído como uma
importante estratégia para manutenção da fidelidade na utilização dos recursos vegetais. Tais
relações ecológicas podem ter sido selecionadas durante a evolução destes ambientes.
Fleming et al. 1972, observa que a alimentação de algumas espécies de morcego
pode variar ao longo do ano, sendo o néctar utilizado somente em parte do ano, e as frutas
e/ou insetos no restante.
Estudos fenológicos relacionando os aspectos ecológicos das espécies pertencentes
à famílias mais diversas em ambientes sazonais como a caatinga, poderão trazer respostas
sobre a manutenção de polinizadores e dispersores no ecossistema como um todo, além de
contribuir para o entendimento da evolução de alguns padrões ecológicos dentro de cada
família.
AGRADECIMENTOS
À Eunice Braz pela permissão do estudo em sua propriedade. À Eduardo Gonçalves dos
Santos e José Roberto Lima pela ajuda durante o trabalho de campo. À Patrícia Morellato
pelas discussões prévias a elaboração do manuscrito. A Emerson Antonio Rocha de Lucena
pelo acesso a dados ainda não publicados. A Eliana Gressler e a Paulo Rubim, pela ajuda com
o programa ORIANA. Ao Conselho de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)
pelo apoio financeiro (Bolsas: Doutorado de Zelma Glebya M. Quirino e Produtividade em
Pesquisa para as demais autoras).
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ANDRADE-LIMA, D. 1981. The caatinga dominium. Revista Brasileira de Botânica 4:149-
53.
APG II (Angiosperm Phylogeny Group). 2003. An update of the angiosperm phylogeny group
classification for the orders and families of flowering plants. Biol. J. Linnean Soc.
141: 399-436.
ARICES, A. 2004. Cactaceae. In: Smith, N. (Ed.) Flowering plants of the neotropics, pp. 73-
76. The New York Botanical Garden, Princeton University Press.
BARTHLOTT, W., e D. R. HUNT. 1993. Cactaceae. In K. Kubitzki, (Ed.) The families and
genera of vascular plants, pp.161-197. Berlin, Springer.
BAWA, K. S., H. KAMG, e M. H. GRAYUM. 2003. Relationships among time, frequency,
and duration of flowering in tropical rain Forest trees. American Journal of Botany
90: 877-887.
BENCKE, C. S., e L. P. C. MORELLATO. 2002. Estudo comparativo da fenologia de nove
espécies arbóreas em três tipos de floresta atlântica no sudeste do Brasil. Rev. brasil.
Bot. 25: 1-13.
BORCHERT, R. 1983. Phenology and control of flowering in tropical trees. Biotropica 15:81-
89.
BULHÃO, C. F., e P. S. FIGUEIREDO. 2002. Fenologia de leguminosas arbóreas em uma
área de cerrado marginal no nordeste do Maranhão. Rev. Bras. Bot. 25: 361-369
BULLOCK, S. H., e A. SOLÍS-MAGALLANES, 1990. Phenology of canopy trees of a
tropical deciduous forest in Mexico. Biotropica 22: 22-35.
FAEGRI, K., e L. van der PIJL. 1979. The principles of pollination ecology. Pergamin Press,
London.
FLEMING, T. H., E. T. HOOPER, e D. E. WILSON. 1972. Three Central American bat
communities: structure, reproductive cycles, and movement patterns. Ecology
53:555-569.
FOURNIER, L. A. 1974. Un método cuantitativo para la medición de características
fenológicas en árboles tropicales. Turrialba 24: 422-423.
FOURNIER, L. A. 1976. Observaciones fenológicas en el bosque húmedo pré-montano de
San Pedro de Montes Oca, Costa Rica. Turrialba 26: 54-9.
FOSTER, R. B. 1982. The seasonal rhythm of fruitfall on Barro Colorado Island. In E. G.
Leigh, A. S. Rand & D. M. Windsor (Eds.) The ecology of a tropical forest, pp 151-
172. Smithsonian Institution Press. Washington.
FRANKIE, G. W., H. G. BAKER, e P. A. OPLER. 1974. Comparative phonological studies
of trees in tropical lowland wet and dry forest sites of Costa Rica. J. Ecol. 62: 881-
913.
GALETTI, M., e D. STOTZ, 1996. Miconia hypoleuca (Melastomataceae) como espécie-
chave para aves frugívoras no sudeste do Brasil. Revta. Bras. Biol. 56: 435-439.
GENTRY, A. H. 1974. Flowering phenology and diversity in tropical Bignoniaceae.
Biotropica 6. 64-68.
GOVERNO DO ESTADO DA PARAÍBA/ SECRETARIA DE EDUCAÇÃO/
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA. 1989. Atlas Geográfico do Estado da
Paraíba. Grafset. João Pessoa.
GRESSLER, E. 2005. Floração e frutificação de Myrtaceae de Floresta Atlântica: Influência
de fatores climáticos, limitações ecológicas e filogenéticas. Dissertação de Mestrado.
Universidade Estadual Paulista. Rio Claro-SP. 77pp.
GRIZ, L. M. S., e I. C. S. MACHADO. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal
syndromes in caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. J. Trop. Ecol.
17:303-321.
KANG, H., e K. S. BAWA. 2003. Effects of successional status, habitat, sexual systems, and
pollinators on flowering patterns in tropical rain forest. Am. J. Bot. 90: 865-876.
KOCHMER, J. P., e S. N. HADEL. 1986. Constraints and competition in the evolution of
flowering phenology. Ecol. Monog. 56: 303-325.
KOVACH, W. L. 1994. Oriana for Windows – version 2.02a. Kovach Computer Services,
Wales, U.K.
LARCHERT, W. 2000. Ecofisiologia Vegetal. Ed.RiMa. São Carlos-SP.
LOBO, J. A., M. QUESADA, K. STONER, E. FUCHS, E. J., HERRERÍAS-DIEGO, Y.,
ROJAS, J., e SABORÍO, G. 2003. Factors affecting phenological patterns of
bombacaceous tress in seasonal forest in Costa Rica and Mexico. Am. J. Bot. 90:
1054-1063.
MADEIRA, J. A., e W. FERNANDES. 1999. Reproductive phenology of sympatric taxa of
Chamaecrista (Leguminosae) in Serra do Cipó, Brazil. J. Trop. Ecol. 15: 463-479.
MARTIN-GAJARDO, I., e L. P. C. MORELLATO. 2003. Fenologia de Rubiaceae do sub-
bosque em floresta Atlântica no sudeste do Brasil. Rev. Bras. Bot. 26: 299-309.
MORELLATO, L. P. C., 1991. Estudo da fenologia de árvores, arbustos e lianas de uma
floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade de Campinas.
MÉNDEZ, M., R. DURAN, A. DORANTES, G. DZIB, L. SIMÁ, P. SIMÁ, e R.
ORELLANA, 2005. Floral demography and reproductive system of Pterocereus
gaumeri, a rare columnar cactus endemic to Mexico. J. Arid Environ. 62: 363-376.
PIJL, L. van der. 1982. Principles of dispersal in higher plants. 2 ed. Springer-Verlag. Berlin.
LOCATELLI, E., e I. C. MACHADO. 1999a. Comparative study of the floral biology in two
ornithophilous species of Cactaceae: Melocactus zehntneri and Opuntia palmadora.
Bradleya 17: 75-85.
___ e___. 1999b. Floral biology of Cereus pernambuncensis: a sphingophilous cactus of
restinga. Bradleya 17: 86-94.
___, ___, e P. MEDEIROS. 1997. Floral biology and pollination in Pilosocereus catingincola
(Cactaceae) in Northeastern Brazil. Bradleya 15: 28-34.
MARCO, D. E., e S. A. PAÉZ. 2002. Phenology and phylogeny of animal-dispersed plants in
a Dry Chaco forest (Argentina). J. Arid Environ. 52: 1-16.
MACHADO, I. C., e A. V. LOPES. 2003. Recursos florais e sistemas de polinização e
sexuais em Caatinga. In I. R. Leal, M. Tabarelli, e J.M.C. Silva (Orgs.). Ecologia e
conservação da Caatinga, pp. 515-563. Editora Universitária, UFPE, Recife.
MACHADO, I.C., e A.V. LOPES. 2004. Floral traits and pollination systems in the Caatinga,
a Brazilian Tropical dry Forest. Ann. Bot. 94, 365-376.
___, L. M. BARROS e E. V. S. B. SAMPAIO. 1997. Phenology of caatinga species at Serra
Talhada, PE., Northeastern Brazil. Biotropica 29: 57-68.
McINTOSH, M. E. 2002. Flowering phenology and reproductive output in two sister species
of Ferocactus (Cactaceae). Plant Ecol. 159. 1-13.
MORELLATO, L. P. C., D. C. TALORA, A. TAKAHASI, C. S. C. BENKE, E. C.
ROMERA e V. ZIPARRO. 2000. Phenology of atlantic rain Forest trees: a
comparative study. Biotropica 32: 811-823.
___, e H. F. LEITÃO-FILHO. 1992. Padrões de frutificação e dispersão na Serra do Japi. In
L. P. Morellato (Org). Historia natural da Serra do Japi: ecologia e preservação de
uma área florestal no sudeste do Brasil, pp. 112-140. Editora UNICAMP/FAPESP.
Campinas.
___, e ___. 1996. Reproductive phenology of climbers in a southeastern Brazilian forest.
Biotropica 28: 180-191.
___, R. R. RODRIGUES; H. F. LEITÃO-FILHO, e C. A. JOLY. 1989. Estudo comparativo
da fenologia de espécies arbóreas de floresta de altitude e floresta mesófila
semidecídua na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Rev. Bras. Bot. 12: 85-98.
MONASTERIO, M., e G. SARMIENTO. 1976. Phenological strategies of plant species in the
tropical savana and the semideciduous forest of the Venezuelan Ilanos. J. Biogeogr.
3: 325-356.
NASSAR, J. M., e RAMÍREZ, N. 2004. Reproductive biology of the melon cactus,
Melocactus curvispinus (Cactaceae). Plant Syst. Evol. 248: 31-44.
NEWSTROM, L. E., G. W. FRANKIE, e H. G. BAKER. 1991. Survey of long-term
flowering patterns in tropical rain forest trees at La Selva, Costa Rica. In C. EDLIN
(ed.) L’arbre. Biologie et developmen,t p. 345-366.. Naturalia Montpeliensia.
Montpellier.
NEWSTRON, L. E., G.W. FRANKIE e H. G. BAKER. 1994. A new classification for plant
phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La
Selva, Costa Rica. Biotropica 26: 141-159.
PETIT, S. 2001. The reproductive phenology of three sympatric species of columnar cacti on
Curaçao. J. Arid Environ. 49: 521-531.
___ , e C. E. FREEMAN. 1997. Nectar production of two sympatric columnar cacti.
Biotropica 29:175-183.
PRADO, D. E. 2003. As caatingas da América do Sul. In I. R. Leal, M. Tabarelli, e J.M.C.
Silva (Orgs.). Ecologia e Conservação da Caatinga, pp. 515-563. Editora
Universitária, UFPE, Recife.
PROENÇA, C. E. B., e P. E. GIBBS. 1994. Reproductive biology of eight sympatric
Myrtaceae from Central Brazil. New Phytol. 126 343-354.
RAW. A. 1996. Territories of the ruby-topaz hummingbird, Chrysolampis mosquitus at
flowers of the “turk´s-cap” cactus, Melocactus salvadorensis in the dry caatinga is
north-eastern Brazil. Rev. Brasil. Biol. 56: 581-584.
ROCHA, E. A. R. M., e M. F. AGRA. 2002. Flora do Pico do Jabre, Paraíba, Brasil:
Cactaceae Juss. Acta Bot. Bras. 16: 15-21.
RODAL, M. J. N., e SAMPAIO, E. V. S. B. 2002. A vegetação do bioma caatinga. In:.
Sampaio E. V. S. B, A. M. Giulietti, J. Virgínio, e C. F. L. G. Rojas. (Org.).
Vegetação e flora da caatinga, pp. 11-24. Recife.
RUIZ, A., M. SANTOS, e J. CAVELLIER. 2000. Estudio fenológico de Cactáceas en el
Enclave Seco de la Tatacoa, Colombia. Biotropica 32. 397-407.
SAKAI, S., K. MOMOSE, T. YUMOTO, T. NAGAMITSU, H. NAGAMASU, A. A.
HAMID, e T. NAKASHIZUKA. 1999. Plant reproductive phenology overfour years
including an episode of general flowering in a lowland dipterocarp forts, Sarawak,
Malaysia. Am. J. Bot. 86:1414-1436.
SCHLINDWEIN, C., e D. WITTMANN. 1995. Specialized solitary bees as effective
pollinators of south Brazilian species of Notocatus and Gymnocalycium (Cactaceae).
Bradleya 13: 25-34.
___, e ___ 1997. Stamen movements in flowers of Opuntia (Cactaceae) favor oligolectic bee
pollinators. Plant Syst. Evol. 204: 179-193.
SILVA, W. R. 1988. Ornitocoria de Cereus peruvianus (Cactaceae) na Serra do Japi, Estado
de São Paulo. Revst. brasil. Biol. 48: 381-389.
___. e M. SAZIMA. 1995. Hawkmoth pollination in Cereus peruvianus, a columnar cactus
from southeastern Brazil. Flora 190: 339-343.
SMITH-RAMÍREZ, C., J. J. ARMESTO e J. FIGUEROA. 1998. Flowering, fruiting and seed
germination in Chilean rain forest Myrtaceae: ecological and phylogenetic
constraints. Plant Ecol. 136:119-131.
TAIZ, L., e E. ZEIGER. 1988. Plant physiology. 2. ed. Ed. Sinauer Associates. Sunderland,
Massachustts. U.S.A.
TAYLOR, N. P., e D. C. ZAPPI. 1989. An alternative view of generic delimitation and
relationships in tribe Cereeae (Cactaceae). Bradleya 7:13-40.
TAYLOR, N. P., e D. C. ZAPPI. 2002. Distribuição das espécies de Cactaceae na Caatinga.
In: Sampaio, E. S. B. A. M Giulietti, J. Virgínio, Rojas, C. F. L. G (Eds.) Vegetação
e flora da Caatinga, Associação Plantas do Nordeste, Centro Nordestino de
Informações sobre Plantas, Recife-PE.
TERBORGH, J. 1986. Keystone plant resource in the tropical forest. In Soulé, M. E. (Ed.)
Conservation Biology. pp. 330-344. Sinauer, Sunderland, Massachusetts,
SCHAIK, C. P., J. W. TERBORGH, e S. J. WRIGHT. 1993. The phenology of tropical
forests adaptative significance and consequences for primary consumers. Annu. Rev.
Ecol. Syst. 24: 353-377.
SOLTIS, D. E., P. S. SOLTIS, P. K. ENDRESS, e M. W. CHASE. 2005. Phylogeny and
evolution of Angiosperm. Sinauer, Associats Inc. USA.
ZAR, J. H. 1996. Bioestatistical analysis. Prentice-hall, New Jersey.
ZIPARRO, V. B. 2004. Fenologia reprodutiva da comunidade arbórea em floresta atlântica no
parque estadual Intervales, SP. Tese de Doutorado. Universidade Estadual Paulista.
138 pp.
TABELA 1. Estratégias de floração e de frutificação adaptadas de Newstrom et al. (1994), para cinco espécies de Cactaceae estudadas na
RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB
FLORAÇÃO
FRUTIFICAÇÃO
ESPÉCIE
FREQUÊNCIA
DURAÇÃO
FREQUÊNCIA
DURAÇÃO
Cereus jamacaru
Anual
breve
anual
breve
Melocactus zehntneri
contínua
contínua
sub-anual
intermediária/03
longa/04
Pilosocereus chrysostele
contínua
breve/03
contínua/04
sub-anual
intermediária/03
longa/04
P. gounellei
sub-anual
breve/03
longa/04
sub-anual
intermediária
Tacinga inamoena
contínua
longa
contínua
longa
112
TABELA 2. Análise estatística circular para a ocorrência de sazonalidade nas fenofases reprodutivas das cinco espécies de Cactaceae, nos
dois anos de observação (2003-2004), em uma área de caatinga na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB. Para
valores estatisticamente não significativos, P≥ 0,05, não foi calculada a data média.
2003 2004
Espécies
Início floração Pico floração Início
frutificação
Pico
frutificação
Início floração Pico floração Início
frutificação
Pico
frutificação
Observações
*
*
*
*
12 5 3 6
Ângulo médio 8,62° 1,95° 10,52° 39,4°
Data média 09/01 02/01 - 30/01
Comprimento do vetor médio (r) 0,925 0,942 0,884 0,839
Desvio padrão 22,57° 19,74° 28,51° 33,92°
Cereus
jamacaru
Teste Rayleigh (p) 0 0,004 0,088 0,008
Observações 26 15 11 9 28 21 23 14
Ângulo médio 234,8° 179,6° 193,2° 206,3° 270,017° 284,3° 243,9° 250,4°
Data média - - 16/07 29/07 - 16/10 - 11/09
Comprimento do vetor médio (r) 0,232 0,202 0,61 0,821 0,177 0,471 0,196 0,726
Desvio padrão 97,99° 102,56° 56,99° 36,0° 106,60° 70,3° 103,4° 45,8°
Melocactus
zehntneri
Teste Rayleigh (p) 0,25 0,551 0,013 7,30E-04 0,419 0,008 0,416 2,15E-04
Observações 10 5 15 9 8 5 20 12
Ângulo médio 0,86° 32,8° 186,5° 82,4° 55,6° 40,801° 54,20° 98,6°
Data média - - - - - - 24/02 -
Comprimento do vetor médio (r) 0,511 0,555 0,274 0,374 0,478 0,67 0,464 0,361
Desvio padrão 66,41° 62,21° 92,18° 80,36° 69,57° 51,25° 71,03° 81,78°
Pilosocereus
gounellei
Teste Rayleigh (p) 0,07 0,224 0,33 0,292 0,162 0,103 0,012 0,212
Observações 7 2 7 2 21 9 13 7
Ângulo médio 118,6° 252° 351,7° 181,9° 35,8° 12,3° 54,0° 40,9°
Data média - - - - - - - -
Comprimento do vetor médio (r) 0,513 0,876 0,434 0,738 0,411 0,242 0,225 0,593
Desvio padrão 66,153° 29,487° 73,986° 44,615° 76,367° 96,485° 98,917° 58,53°
Pilosocereus
chrysostele
Teste Rayleigh (p) 0,281 0,244 0,276 0,391 0,027 0,603 0,526 0,081
Observações 15 8 11 10 17 15 13 12
Ângulo médio 251,3° 255,4° 280,3° 289,6° 270,7° 290,1° 311,1° 317,4°
Data média 12/09 16/09 12/10 21/10 02/10 22/10 12/11 18/11
Comprimento do vetor médio (r) 0,731 0,979 0,869 0,864 0,528 0,69 0,909 0,893
Desvio padrão 45,37° 11,70° 30,31° 30,97° 64,77° 49,34° 25,01° 27,25°
Tacinga
inamoena
Teste Rayleigh (p) 9,77E-05 0 1,07E-05 5,82E-05 0,007 3,34E-04 6,15E-07 0
* não foram observados indivíduos em fenofase reprodutiva
113
TABELA 3. Índices de correlação de Spearman (r
S
) entre a precipitação e as fenofases reprodutivas (antese e fruto maduro) para cinco
espécies de Cactaceae na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros, PB (p< 0,05). - = não significativo
2003 2004
Precip.
I
Precip.
II
Precip.
III
Precip.
IV
Precip.
I
Precip.
II
Precip.
III
Precip.
IV
Floração _ _ _ _ _ _ r=-0,67 _
Cereus jamacaru
Frutificação
_ _ _ _ _ r=0,60 _ _
Melocactus
zehntneri
Floração _ _ _ _ _ _ r=-0,63
Frutificação
_ _ r=0,59 _ _ _ _ _
Floração _ _ _ _ _ _ _ _
Pilosocereus
gounellei
Frutificação
_ _ _ _ _ r=0,72 _ _
Floração r=0,54 _ _ _ _ r=0,48 _ _
P. chrysostele
Frutificação
_ _ _ _ _ r=0,57 _ _
Floração _ _ _ _ r=0,92 r=0,96 _ _
Tacinga inamoena
Frutificação
_ _ _ _ _ _ _ r=0,86
Precip. 1= precipitação no mesmo mês em que ocorre o evento fenológico
Precip. 2= precipitação no mês anterior
Precip. 3= precipitação de dois meses anteriores
Precip. 4= precipitação de três meses anteriores
114
TABELA 4. Morfologia das flores e frutos, síndromes de polinização (sensu Faegri & Pijl,1979) e dispersão (sensu Pijl, 1982), das cinco
espécies de Cactaceae. Tipo de cladódio (sensu Rocha & Agra, 2002).
Espécie Tipo de cladódio
(altura)
Tipo flor
Odor Cor Recurso Horário
antese
Síndrome de
polinização
Unidade
dispersão
Tipo de
fruto
Síndrome de
dispersão
Cereus
jamacaru
Multiarticulado
(3– 7m)
tubo ausente branca néctar noturno Esfingofilia/
quiropterofilia?
fruto carnoso
(baga)
Zoocórica/ aves
(Coereba flaveola) e
morcegos
Melocactus
zehntneri
Globoso
(0,15-0,25m)
campânula ausente rosa néctar diurno Ornitofilia
b
fruto carnoso
(baga)
Zoocórica/ aves
(C. flaveola) e lagartos
Pilosocereus
chrysostele
Multiarticulado
(2-3m)
campânula adocicado branca néctar noturno Quiropterofilia/
Esfingofilia?
a
fruto carnoso
(baga)
Zoocórica/ aves
(C. flaveola)
P. gounellei Multiarticulado
(1-1,5m)
campânula adocicado branca néctar noturno Quiropterofilia/
Esfingofilia?
a
fruto carnoso
(baga)
Zoocórica
Tacinga
inamoena
Globoso achatado
(0,3-0,8m)
tubo ausente laranja néctar diurno ornitofilia fruto carnoso
(baga)
Zoocórica/ aves
(C. flaveola) e roedores
a
Lucena, E. A. R. M. dados não publicados.
b
Locatelli & Machado (1999a)
115
TABELA 5. Resultado do teste de Watson-Williams, para as datas médias de pico de flores
em antese (área branca) e de frutos maduros (área cinza), pareados entre as espécies nos
dois anos de estudo (valores significativos p < 0,01). NS= valores não significativos.
C. jamacaru M. zehntneri P. chrysostele
P. gounellei T. inamoena
2003
C. jamacaru - - - - -
M. zehntneri - - NS 17,8 NS
P. chrysostele - 8,8 - NS
P. gounellei - 44,2 NS 28,7
T. inamoena - 17,07 5,4
4,11
-
38,8 -
2004
C. jamacaru - 45,3 NS 3,95 26,5
M. zehntneri 12,9* - 57,7 22,65 NS
P. chrysostele NS 20,6 - NS 38,0
P. gounellei 4,8 29,6* NS - 15,1
T. inamoena 14,96 NS 21,4 37,2 -
* os valores podem ser irreais devido à baixa concentração.
FIGURA 1 Floração e frutificação no período de 2003-2004 das cinco espécies de Cactaceae,
na RPPN Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB. a. Cereus jamacaru, b. Melocactus
zehntneri. c. Pilosocereus chrysostele, d. P. gounellei, e. Tacinga inamoena.
0
20
40
60
80
100
jan mar mai jul set nov jan mar mai jul set nov
% de indivíduos
0
100
200
300
400
500
precipitação (mm)
pluviometria floração frutificação
b
c
d
e
a
jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez
2003 - 2004
FIGURA 2. Periodicidade dos recursos disponibilizados nas cinco espécies de Cactaceae para polinizadores e dispersores, na RPPN Fazenda
Almas, São José dos Cordeiros-PB. Flores em antese-linha escura; frutos maduros-linha cinza. (a) espécies com antese noturna (P. gounellei, P.
chrysostele e C. jamacaru) e (b) diurna (M. zehntneri e T. inamoena). ( = período úmido).
P. gounellei
P. chrysostele
C. jamacaru
M. zehntneri
T. inamoena
a
b
118
CAPÍTULO IV
Síndromes de polinização e sazonalidade dos recursos florais em uma comunidade vegetal na
Caatinga Paraibana, Nordeste do Brasil.
(Manuscrito a ser enviado para o periódico FLORA)
Síndromes de polinização e sazonalidade dos recursos florais em uma comunidade
vegetal na Caatinga Paraibana, Nordeste do Brasil.
Zelma Glebya Maciel Quirino
Isabel Cristina Machado
Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva/ Departamento de Botânica/ CCB
Universidade Federal de Pernambuco
50372-970, Recife_PE, Brasil
Resumo
Foram estudadas as síndromes de polinização de 46 espécies com diferentes
hábitos, árvores, arbustos, ervas, trepadeiras, de plantas de uma área de caatinga, no Cariri
Paraibano no Nordeste do Brasil. Para as diferentes espécies foi acompanhada a floração
sendo destacado a fase de início e o pico. Diferenças entre os hábitos foram encontradas
relacionadas às distintas características florais, tipo de recurso e síndrome floral. A floração
das espécies é diferente entre os grupos de síndromes. A maioria das espécies melitófilas
floresce na estação úmida, sendo as demais no final da estação seca, nos dois anos de estudo.
Foi observada assincronia na floração das espécies quiropterófilas e concentração entre as
esfingófilas na estação úmida. A disponibilidade de recursos florais apresentou diferenças
entre as estações seca e chuvosa, diferindo também entre os hábitos. A oferta de flores de óleo
coincide com o período de menor oferta de néctar. Relação entre a distribuição temporal das
diferentes síndromes de polinização, juntamente com a disponibilidade dos recursos florais,
nos diferentes hábitos (árvores, arbustos, ervas e trepadeiras) é encontrada para este
ecossistema tropical.
Palavras chaves: síndromes de polinização, recursos florais, florestas secas, Caatinga.
1. Introdução
A sazonalidade climática influencia no padrão de floração das espécies das
florestas tropicais (Janzen, 1967; Daunbenmire, 1972; Frankie et al., 1974; Morellato et
al., 1989; Morellato, 2003), com conseqüências nas relações planta-polinizador (Heithaus,
1974; Stiles, 1977; Morellato, 1991). A distribuição temporal e espacial das diferentes
síndromes podem trazer informações a respeito das relações evolutivas em comunidades
tropicais (Ramírez, 2004), bem como ser uma estratégia para evitar a competição por
polinizadores entre espécies com floração sincrônica.
Vários estudos abordam a biologia reprodutiva em comunidades vegetais (Baker,
1959; Bawa, 1974; Bawa et al., 1985b; Bawa, 1990; Silberbauer-Gottsberger e
Gottsberger, 1988; Bullock, 1995; Oliveira e Gibbs, 2000; Ramírez, 2004), porém poucos
analisam a relação entre as estratégias de floração e os sistemas de polinização, assim
como a disponibilidade dos recursos florais, nas comunidades tropicais, a exemplo de
Bullock (1985) e Parra-Tabla e Bullock (2002).
Segundo Bullock (1985), o período e a duração da floração diferem entre os
grupos de plantas, de acordo com o vetor de pólen. Para floresta tropical semidecídua,
Morellato (1991) encontrou uma organização temporal e sazonal climática influenciando
nos ritmos de plantas (árvores, arbustos e trepadeiras) e dos polinizadores. Em florestas
tropicais secas, como a caatinga no Nordeste brasileiro, que apresenta sazonalidade
marcante e baixa precipitação anual (500-700mm), existem poucas informações sobre a
variação temporal dos polinizadores. Apenas recentemente, este ecossistema foi objeto de
um levantamento dos sistemas de polinização (Machado 1990; Machado e Lopes 2002,
2003, 2004), no qual são descritas as várias síndromes presentes na caatinga, não sendo,
porém abordados aspectos fenológicas e a sua relação com a disponibilidade temporal dos
recursos florais nas comunidades estudadas.
Assim, este trabalho objetivou estudar a possível influência da sazonalidade
climática nas diferentes síndromes de polinização e na disponibilidade dos recursos para
visitantes florais, nas duas estações do ano (seca e chuvosa) em uma área de caatinga.
Contribuindo para a caracterização da ecologia da polinização e dos atributos florais em
espécies presentes em florestas secas.
2. Material e métodos
2.1. Área de estudo - O trabalho de campo foi desenvolvido na RPPN Fazenda Almas, no
município de São José dos Cordeiros (7°28'45"S e 36°54'18"W), no estado da Paraíba,
distando ca. 300 Km da capital, João Pessoa. A fazenda está localizada na região do Cariri
Paraibano, que encontra-se em uma depressão de 200 a 300 metros do nível do planalto da
Borborema, sendo caracterizada por uma formação de Caatinga arbórea e arbustiva (Andrade
–Lima, 1981).
O clima da região é classificado como ‘semi-árido quente’ (Bsh), com chuvas de verão,
segundo classificação de Köppen, com precipitação irregular e inferior 600mm, elevada
radiação, baixa umidade relativa e baixa nebulosidade, com temperaturas entre 26 e 30
o
C
(Prado, 2003). Os dados climatológicos indicam a existência de duas estações bem definidas
durante o ano, uma chuvosa, concentrada em três meses do ano, geralmente no primeiro
trimestre e outra seca, com duração de seis a nove meses, podendo estender-se até dez
(Governo do Estado da Paraíba/SE/UFPB 1989) (Figura 1 e 2).
No período de estudo, janeiro/ 2003 a dezembro/ 2004, ocorreu precipitação de janeiro a
junho, acumulando 274,3mm. Para o ano de 2004, a precipitação total foi de 630,8mm, com o
maior registro para janeiro (257,3mm) (Figura 2).
2.2. Espécies e atributos florais
Foram analisadas um total de 46 espécies, (incluindo árvores/36,9%,
arbustos/32,6%, ervas/13% e trepadeiras/17,4%), pertencentes a 22 famílias e 40 gêneros
(Tabela 1), corresponde a 23,6% do total de espécies na comunidade (ver Lima, 2004). A
escolha das espécies foi feita baseando-se no estudo fenológico (Quirino, in prep.), levando-se
em consideração a importância da família ou espécie na vegetação (Rodal e Sampaio, 2002).
Durante os anos de 2003 e 2004 foi realizado o acompanhamento quinzenal das espécies,
sendo monitorado o período de floração. Para cada espécie foram observados e amostrados
atributos florais como: tipo, cor, morfologia, tamanho, simetria, tipo de recurso ofertado,
animais visitantes e sistema sexual. Para todas as espécies foram coletadas flores e fixadas em
etanol a 70%, para complementação de análise em laboratório.
Para determinar o tipo floral, foi seguida classificação sugerida por Machado e
Lopes (2003, 2004) adaptada de Faegri e Pijl (1979). Para as medidas de tamanho, foi
calculada a média de 10 exemplares para cada espécie, sendo as flores, em seguida
classificadas em pequenas (< 10mm), médias (> 10 < 20mm) e grandes (> 20), seguindo
Machado e Lopes (2003, 2004). As cores das flores foram incluídas em sete categorias, de
acordo com Machado e Lopes (2003, 2004), considerando-se a mais evidente.
Para a classificação das unidades de polinização as flores foram incluídas em duas
categorias: a. individual, quando a visita ocorre em única flor por vez; b. coletivista, quando
os visitantes contactam mais de uma flor simultaneamente, a inflorescências, determinadas de
acordo com Ramírez et al. (1990).
As espécies foram agrupadas em guildas polinização de acordo com o principal
vetor de pólen (sensu Faegri e Pijl, 1979).
3. Resultados
3.1. Atributos florais e síndromes de polinização
De maneira geral os atributos florais e as síndromes florais para as espécies
estudadas, variaram entre os hábitos, na comunidade. Exemplos de algumas espécies e as suas
respectivas síndromes de polinização na figura 3.
Entre as cores apresentadas pelas espécies estudadas, a branca foi predominante,
sendo encontrada em 39% das espécies, seguida das cores rosa e vermelha (24%), amarela
(19,5%), verde (8,7%), laranja (4,3%) e lilás e violeta (4,3%).
As flores pequenas e médias foram mais comuns nas espécies estudadas,
representando respectivamente 39% e 37% do total. Espécies com flores grandes
representaram 24%. Flores pequenas foram observadas em mais de 50% das espécies de
árvores, diferente do encontrado para arbustos e ervas, os quais apresentaram a maioria das
flores como comprimento médio (Tabela 2). Por sua vez, as espécies trepadeiras apresentaram
as mesmas porcentagens de flores pequenas e grandes (Tabela 2).
Quanto à unidade de polinização o tipo individual foi o mais representativo,
encontrado em 63% das espécies, enquanto que o tipo coletivista foi encontrado em 37%.
Entre as árvores, a porcentagem de espécies com flores coletivistas e do tipo individual foi
bastante semelhante, enquanto para as arbustivas, ervas e trepadeiras o tipo individual obteve
maior proporção (Tabela 2).
Foram observados sete tipos florais (câmara, campânula, disco, estandarte,
inconpícua, pincel e tubo). Os tipos tubo, disco, campânula e estandarte obtiveram
freqüências de 28,3%, 26%, 21,7% e 15,2%, respectivamente, representando ca. 90% das
espécies estudadas. Os demais tipos florais, inconspícua, pincel e câmara, foram encontrados
em um pequeno número de espécies. Na análise dos tipos florais encontrados para os
diferentes hábitos (árvores, arbustos, ervas e trepadeiras) os valores foram semelhantes ao
padrão geral da comunidade.
A simetria actinomorfa, observada para a maioria das espécies (78,3%), está
relacionada com os tipos de flores mais comuns, como tubo e disco. Enquanto as flores
zigomorfas (21,7%) seriam principalmente do tipo estandarte.
No estudo dos sistemas sexuais, foi registrada a maior freqüência de espécies
hermafroditas com 82,6%, seguidas das monóicas 8,7% (representadas apenas por arbustos),
dióicas 6,5% (apenas arbóreas), 2,1% andromonóica (uma espécie) (Tabela 2).. Três espécies
heterostílicas foram incluídas entre as hermafroditas. Todas as espécies de ervas e trepadeiras
estudadas eram hermafroditas.
As síndromes de polinização encontradas para a comunidade estudada foram:
melitofilia (65,2%), esfingofilia (13%, aqui incluindo esfingídeos e mariposas noturnas),
quiropterofilia (11%), ornitofilia (6,5%), cantarofilia, psicofilia com 4,3% cada. Diferenças
entre as freqüências das síndromes de polinização foram observadas entre os hábitos.
Melitofilia foi o sistema mais freqüente independente do hábito (Fig. 2). Para as espécies
arbóreas, a melitofilia correspondeu a ca. 82% das espécies, não sendo observadas espécies
ornitófilas entre as árvores amostradas. As espécies arbustivas apresentaram a maior
diversidade quanto aos sistemas de polinização, com uma menor freqüência de espécies
melitófilas (ca. 46%). As herbáceas apresentaram proporções semelhantes às arbustivas,
porém neste grupo também não foram encontradas espécies ornitófilas. As proporções de
espécies melitófilas encontradas entre as trepadeiras foram semelhantes às das árvores, ambas
com as menores diversidades de sistemas de polinização, apenas três.
O número de espécies em floração, para cada sistema de polinização, variou ao
longo dos meses, nos dois anos de estudo (Fig. 3). No mês de janeiro foram encontradas
espécies em floração para todas as síndromes, e nos demais meses no mínimo três tipos por
mês foram encontrados.
Foram observadas espécies melitófilas florescendo o ano todo com dois picos, um
na estação chuvosa (fevereiro) e outro na estação seca (novembro-dezembro), nos dois anos
de estudo (Fig. 4). Os picos de floração ocorreram de maneira seqüencial ao longo do ano,
com a maioria das espécies (66,7%) apresentando picos de floração na estação chuvosa das ou
no período de transição e as demais durante a estação seca (33,3%). As espécies melitófilas
que apresentaram picos na estação seca mantiveram o padrão nos dois anos de estudo (Fig. 4).
Para a maoria das espécies melitófilas foram observadas um grande número de flores abertas
por dia.
As espécies esfingófilas apresentaram floração em geral curta e sincrônica,
concentrada no mesmo período (Fig.5). A produção de flores iniciou-se na estação chuvosa
para a maioria das espécies, com picos de floração na estação mais úmida (Fig. 3 e 5), à
exceção de Aspidosperma pyrifolium, que apresentou pico ao final da estação seca (Fig. 5).
As espécies quiropterófilas apresentaram pequena regularidade na freqüência de
floração, com produção de flores durante quase todo o período de estudo, e um pequeno pico
no início da estação seca (Fig. 3). A floração das espécies quiropterófilas ocorreu de maneira
assincrônica, com picos de floração seqüenciais (Fig. 5). As florações foram em geral longas,
com poucas flores abertas por noite.
A floração das espécies ornitófilas também ocorreu de forma contínua, com picos
ao final do período seco, de maneira sincrônica (Fig. 3 e 5). O padrão de floração variou, com
espécies produzindo flores o ano inteiro a espécies com flores em apenas dois meses durante o
ano.
Os sistemas de polinização, psicofilia e cantarofilia, representados por uma espécie
cada, foram observados apenas durante a estação chuvosa. A produção de flores para as
espécies pertencentes a ambos os sistemas ocorreu de quatro a cinco meses, nos dois anos
(Fig. 5).
Apenas em duas espécies de Euphorbiaceae do gênero Croton foram observados
atributos compatíveis com a polinização através do vento, a anemofilia. Porém estas duas
espécies também apresentaram características melitófilas, sendo, portanto, incluídas neste
último grupo.
3.2. Recursos florais
As flores das espécies amostradas apresentaram néctar, pólen e óleo como
recursos. Néctar foi o recurso primário mais freqüente, presente em 80% das espécies,
seguido de néctar/pólen (11%), pólen (6,5%) e óleo (2%), este último presente em apenas uma
espécie, Stigmaphyllom paralias (Malpighiaceae).
O tipo de recurso floral apresentado variou entre os hábitos (Tabela 2), porém
sendo néctar predominante em todos os hábitos. Espécies oferecendo néctar e pólen como
recurso primário foram observadas somente entre as árvores e arbustos. Já espécies que
ofertam pólen encontravam-se entre as arbustivas e ervas. As trepadeiras, além de néctar,
apresentaram óleo como recurso floral.
O número de espécies produzindo néctar na comunidade durante o período de
estudo, apresentaram dois picos na estação chuvosa e um ao final da estação seca, embora
com distribuição diferenciada entre is anos. Os meses de setembro e outubro apresentaram o
menor número de espécies oferecendo néctar como recurso principal (Fig. 6).
Espécies que têm como recursos néctar/ pólen apresentaram picos de floração na
estação chuvosa (Fig. 6). No primeiro ano ocorreu apenas um pico na estação chuvosa, já no
segundo ano, três picos foram observados, o maior na estação chuvosa, e dois menores na
transição entre as estações chuvosa e seca, e na estação seca seguinte.
A produção de flores que apresentaram apenas pólen como recurso ocorreu de
forma quase contínua e com freqüência regular, durante todos os meses de estudo (Fig. 6). Já
para o recurso óleo, só foram observados indivíduos em floração durante o final da estação
seca. O início da oferta de óleo coincidiu com o período de menor oferta de néctar (setembro-
outubro), e, embora somente uma espécie tenha sido observada neste estudo, mais duas
espécies, pertencentes à mesma família (Malpighiaceae), foram observadas na comunidade
florescendo neste mesmo período, de maneira intensa.
4. Discussão
A maior proporção de flores claras encontradas neste estudo difere dos resultados
encontrados por Machado & Lopes (2003, 2004), em estudo em outra área de caatinga, no
qual a maioria das espécies apresentou flores de coloração vermelha, amarela e violeta ou
rosa. Porém as proporções aqui observadas são semelhantes às encontradas em várias
comunidades tropicais como cerrado (Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger, 1988 Mantovani
e Martins, 1988; Oliveira e Gibbs, 2000), restinga (Ormond et al., 1993) e Mata Atlântica
(Silva et al., 1997). As semelhanças encontradas em ambientes diversos confirmam a pouca
significância entre este atributo e os sistemas de polinização, como indicado por Johnson e
Steiner (2000).
A ausência de relação entre os hábitos e a coloração das flores, foi semelhante ao
encontrado para florestas tropicais da Malásia por Momose et al. (1998) e do México por
Parra-Tabla e Bullock (2002), quando foram registradas correlações não significativas entre a
cor das flores e o hábito das espécies.
As proporções dos tipos florais foram semelhantes aos resultados encontrados por
Machado e Lopes (2003; 2004), para flores do tipo tubo, disco e estandarte. Segundo as
autoras, alguns tipos florais como tubo e estandarte, dificultam o acesso ao néctar. A restrição
ao acesso ao recurso acaba selecionando os visitantes e reduzindo a retirada de néctar por
pilhadores, evitando, portanto o roubo de néctar.
No Cariri Paraibano, as espécies hermafroditas (82,6%) foram maioria, semelhante
ao que ocorre em outros ecossistemas tropicais, (ver Machado e Lopes, 2003, 2004; Parra-
Tabla e Bullock, 2002). A proporção 6,5% de espécies dióicas foi maior que a apresentada
para outra área de caatinga 2,1%, por Machado e Lopes (2003, 2004). Entretanto ainda menor
do que a encontrada em outros estudos tropicais onde varia de 23 a 15% das espécies (Bawa
et al., 1985a; Kress e Beach, 1994; Oliveira e Gibbs, 2000). As diferenças entre os resultados
encontrados para diferentes ambientes tropicais vêm a reforçar a afirmação de Richards
(1986), sobre a origem polifilética da diocia na evolução das fanerógamas.
A diocia encontrada apenas em espécies de árvores, corrobora o observado em
outros estudos, nos quais este sistema sexual é associado a árvores e arbustos (Bullock, 1985;
Flores e Schemske, 1984; Parra-Tabla e Bullock, 2002). Além do hábito, alguns autores
associam este sistema à polinização por insetos generalistas (Bawa et al. 1985a, b).
Neste estudo, as flores pequenas e médias prevaleceram, diferenciando um pouco
da comunidade estudada por Machado e Lopes (2003, 2004), onde foi observada maior
freqüência de flores grandes. Vários estudos encontraram correlações entre o tamanho da flor
e o de seus polinizadores (Lindsey e Bell, 1985; Dafni e Kevan, 1997), e, geralmente,
espécies com flores pequenas apresentam visitantes com dimensões menores, como pequenos
insetos (Bawa et al., 1985b). Já em outros casos, esta relação pode ser estabelecida apenas por
uma parte do corpo do polinizador, como por exemplo, o comprimento do bico de beija-flores
e o tubo floral (Arizmendi e Ornelas, 1990).
A maior proporção de flores pequenas encontradas nas espécies arbóreas neste
estudo, diverge do preconizado por Gentry (1995) de que existe maior proporção de espécies
lenhosas com flores grandes em ambientes secos.
4.1 Síndromes de polinização e sazonalidade
A predominância de melitofilia, observada na comunidade estudada foi encontrada
também em outras áreas de caatinga (Machado e Lopes, 2003, 2004), e em outros estudos na
região tropical (Bawa et al., 1985b; Oliveira e Gibbs, 2000; Ramírez et al., 1990; Silberbauer-
Gottsberger e Gottsberger, 1988; Parra-Tabla e Bullock, 2002).
Diferenças entre os sistemas de polinização e os hábitos das espécies têm sido
observados em ambientes tropicais (Frankie et al., 1983; Bawa et al., 1985b; Ramírez, 1989;
Morellato, 1991; Ramírez, 2004). O maior número de espécies melitófilas entre as árvores e
lianas foi encontrado para florestas semidecíduas no sudeste brasileiro (Morellato, 1991). A
melitofilia parece ser um padrão comum, para árvores e trepadeiras, em ambientes
neotropicais (Opler et al., 1980; Johnson e Steiner, 2000). De acordo com Frankie et al.
(1983), quando considerado como polinizadores apenas as abelhas grandes, este é o sistema
com as maiores proporções entre as espécies arbóreas, e geralmente menos freqüente em
arbustos e ervas.
Por sua vez, os resultados encontrados por Locatelli e Machado (2004), em um
estudo sobre a flora apícola em um fragmento de Mata Serrana (Brejo de altitude) em
Pernambuco, foram divergentes dos demais estudos para regiões tropicais, indicando que a
maioria das espécies visitadas por abelhas eram de hábito herbáceo e trepadeiras, seguido das
arbóreas.
O padrão de floração das espécies melitófilas, predominantemente sazonal, com
um grande número de flores abertas por dia, foi semelhante ao observado em outros
ecossistemas tropicais por Parra-Tabla e Bullock (2002), Morellato (1991), Frankie et al.
(1974), indicando possível sincronia na floração destas espécies ligadas à polinização.
Padrões de sazonais foram observados em levantamentos de espécies de abelhas na
caatinga (Aguiar et al., 1995; Martins, 1994), ou seja, uma concentração de indivíduos em um
único período do ano, o que possivelmente está relacionado com a estratégia de floração das
espécies melitófilas, anteriormente apresentada.
A floração das espécies esfingófilas na estação chuvosa parece estar relacionada
com o ciclo reprodutivo destes insetos polinizadores, mais freqüentes no período úmido.
Relação semelhante foi observada por Haber e Frankie (1989) estudando interações entre
esfingídeos e as plantas utilizadas como fonte de néctar, por este grupo de animais, em
florestas secas da Costa Rica. Parra-Tabla e Bullock (2002) afirmam existir uma relação entre
a presença dos esfingídeos e o período de floração de espécies polinizadas por este grupo em
uma floresta tropical no México. Segundo Faegri e Pijl (1979), há evidências da adaptação
entre o ciclo de vida desses insetos e o período de floração.
A floração sazonal a apresentada pelas espécies esfingófilas na comunidade
estudada pode representar uma importante fonte alimentar e, influenciar o ciclo de vida destes
insetos (mariposas e esfingídeos). Padrões sazonais também foram observados por Parra-
Tabla e Bullock (2002) para espécies esfingófilas, com pico de floração no período de
transição entre a estação seca e úmida.
A elevada proporção, de espécies quiropterófilas (11%), observada na
comunidade, reforça a importância deste sistema para a caatinga, corroborando, com os
resultados de Machado e Lopes (2003, 2004), que encontraram 13,1% de espécies polinizadas
por morcegos em três áreas de caatinga em Pernambuco. Em outros ambientes tropicais, a
proporção, contudo, é bem menor, 1,8 a 3,0% no cerrado (Silberbauer-Gottsberger &
Gottsberger, 1988; Oliveira e Gibbs, 2000) e 3,0% em florestas úmidas (Bawa et al., 1985b).
A maneira descontinuada dos picos de floração das espécies quiropterófilas, com
poucas flores abertas por noite, favorece a transferência intraespecífica de pólen, ao mesmo
tempo em que reduz a competição por polinizadores e conseqüentemente, a transferência
interespecífica de pólen (ver Stiles, 1977, Feinsinger et al., 1987; Morellato, 1991). A oferta
contínua de recursos acaba reduzindo o deslocamento destes animais em busca de
alimentação, e conseqüentemente ajuda na permanência destes animais no local.
A disponibilidade de recursos para morcegos durante todo o ano foi também
observada em floresta tropical semidecídua por Morellato (1991), embora não tenha sido
observada floração seqüencial. A ausência de continuidade de espécies quiropterófilas em
floração, nestes ecossistemas pode ser compensada pela disponibilidade de frutos, já que
maioria das espécies de morcegos que visitam flores, também são frugívoros.
O pico de floração na estação seca, apresentado pelas três espécies ornitófilas no
Cariri, deve estar relacionado à manutenção de recursos em períodos de escassez, como
menor número de flores produzindo néctar. Alguns beija-flores podem apresentar
comportamento generalista em ambientes de caatinga, o que, segundo Machado e Lopes
(2003), possibilita a exploração de outras plantas durante o período em que existem poucas
espécies ornitófilas em floração. As autoras afirmam ainda que existe maior riqueza de beija-
flores no período seco, nas áreas de caatinga observadas.
A anemofilia, observada para duas espécies de Euphorbiaceae, foi também
mencionada para outras espécies de Croton (Dominguez e Bullock, 1989; Passos, 1995;
Parra-Tabla e Bullock, 2002). Associada a polinização pelo vento, Reddi & Reddi (1985) e
Passos (1995), observou a ambifilia, ou seja, duas síndromes (a melitofilia e a anemofilia),
para outras espécies de Croton. No caso das espécies de caatinga, a anemofilia parece ser,
contudo, um mecanismo de polinização secundário.
4.2 Recursos florais
A oferta de néctar como recompensa dominante já foi registrada para a caatinga
por Machado e Lopes (2003, 2004), e para vários outros ecossistemas (Percival, 1974;
Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger, 1988, Ramírez et al., 1990; Oliveira e Gibbs, 2000).
Por sua vez, o número de flores que ofertam néctar e pólen foram maiores do que
os resultados encontrados por Machado e Lopes (2003, 2004), porém semelhantes aos de
outras regiões (Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger, 1988, Ramírez et al., 1990).
A maior proporção de espécies com flores produzindo unicamente néctar, nas
espécies arbóreas e arbustivas, é congruente ao sistema de polinização melitófilo apresentado
por estas espécies. A diferença, entre os anos, observadas na produção de néctar pode estar
relacionada à precipitação, maior no segundo período, o que proporcionou maior número de
espécies em floração.
A observação de apenas uma única espécie trepadeira ofertando óleo como
recurso, se dá principalmente ao fato deste recurso estar restrito a apenas duas famílias na
caatinga (Scrophulariaceae e Malpighiaceae) (Vogel e Machado, 1991; Machado et al. 2002;
Aguiar et al., 2003). A relação observada entre a produção de flores de óleo e o período seco,
deve estar relacionada com o ciclo de vida das espécies de abelhas do gênero Centris, que
utilizam óleo para alimentação de suas larvas (Aguiar et al., 2003). Segundo Aguiar et al.
(2003), as Malpighiaceae são importantes para manutenção de espécies de Centris.
Na comunidade de caatinga estudada, nos anos de 2003 e 2004, ocorreu
distribuição temporal das diferentes síndromes de polinização existentes, juntamente com a
disponibilidade dos recursos florais, nos diferentes hábitos (árvores, arbustos, ervas e
trepadeiras), indicando que tais parâmetros influenciam de maneira direta a dinâmica deste
ecossistema, de forma a equalizar da melhor maneira a distribuição dos recursos florais na
comunidade.
Agradecimentos
À Eunice Braz pela permissão do estudo em sua propriedade. À Roberto Lima pelo auxílio no
trabalho de campo e a Itamar Barbosa de Lima na identificação das espécies. Ao Conselho de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro (Programa
Ecológico de Longa Duração-PELD e bolsas de Doutorado para a primeira autora e
Produtividade de Pesquisa em Pesquisa para a segunda).
Referências Bibliográficas
Aguiar, C.M.L., Martins C.F., Moura, A.C.A., 1995. Recursos florais utilizados por abelhas
(Hymenoptera, Apoidea) em área de caatinga (São João do Cariri, Paraíba). Rev.
Nordestina Biol. 10, 101-117.
Aguiar, C.M.L., Zanella, F.C.V., Martins, C.F., Carvalho, C.A.L., 2003. Plantas visitadas por
Centris ssp. (Hymenoptera- Apoidae) na caatinga para obtenção de recursos florais.
Neotrop. Entomo. 32, 247-259.
Andrade-Lima, D., 1981. The caatinga dominium. Revta. bras. Bot. 4, 149-53.
Arizmendi, M.C. e Ornelas, J.F., 1990. Hummingbirds and their floral resources in a tropical
dry Forest in México. Biotropica 22: 172-180.
Backer, H. G., 1959. Reproductive methods as factors in the speciation in flowering plants.
Cold Spring Harbor Symp. Q. Biol. 24: 177-191.
Bawa, K.S., 1974. Breeding systems of tree species of lowland tropical community. Evolution
28:85-92.
--, 1990. Plant-pollinator interactions in tropical rain forests. Annu. Rev. Ecol. Syst. 21:399-
422.
Bawa, K.S., Perry, D.R., Beach, J. H. 1985a. Reproductive biology of tropical lowland rain
forest trees. I. sexual systems and incompatibility mechanisms. Am. J. Bot. 72, 331-343.
Bawa, K.S., Bullock, S.H., Perry, D.R., Coville, R.E., Grayum, M.H., 1985b. Reproductive
biology of tropical lowland rain forest trees. II. Pollination systems. Am. J. Bot. 72, 345-
356.
Bullock, S.H. 1985. Breeding systems in the flora of a tropical deciduos forest in Mexico.
Biotropica 17, 287-301
Bullock, S.H., 1995. Plant reproduction in neotropical dry forest trees. In: Bullock, S. H.,
Mooney, H. A., Medina, E. (eds.) Seasonally dry forest. Cambridge University Press,
Cambridge, pp. 277-296
Dafni, A., Kevan, P.G. 1997. Flower size and shape: implications in pollination. Isr. J. P. Sci.
45, 201-211.
Daubenmire, R., 1972. Phenology and other characteristics of tropical semi-deciduos forest in
north-western Costa Rica. J. Ecol. 60, 147-170.
Dominguez, C.A., Bullock, S.H., 1989. La reproducción de Croton suberosus
(Euphorbiaceae) en luz y sombra. Rev. Bio. Trop. 37:1-10.
Faegri, K., Pijl, L., 1979. The principles of pollination ecology. Pergamin Press, London.
Frankie, G.W., Baker, H.G., Opler, P.A., 1974. Comparative phonological studies of trees in
tropical lowland wet and dry forest sites of Costa Rica. J. Ecol. 62, 881-913.
--, Haber, W. A., Opler, P. A., Bawa, K.S., 1983. Characteristics and organization of the large
bee pollination system in the Costa Rican dry forest. In: Jones, C. E. e Little, R. J. (Eds.),
Handboock of experimental pollination biology. Van Nostrand Reinhold, New York, pp.
411-447.
Feinsinger, P., Beach, J.H., Linhart, Y.B., Busby, W.H., Murray, G., 1987. Disturbance,
pollinator predictably, and pollination success among Costa Rica cloud forwst plants.
Colgy 68, 1294-1305.
Flores, S., Schemske, D.W., 1984. Dioecy and monoecy in the flora of Puerto Rico and Virgin
Islands: ecological correlates. Biotropica 16, 132-139.
Gentry, A. 1995. Diversity and floristic composition of neotropical dry forest. In: Bullock, S.
H., Mooney, H. A., Medina, E. (Eds.), Seasonally dry tropical forest. Cambridge
University Press. Cambridge, pp. 146-194.
Governo do Estado da Paraíba/ Secretaria de Educação/ Universidade Federal da Paraíba,
1989. Atlas Geográfico do Estado da Paraíba. Grafset. João Pessoa.
Haber, W.A. & Frankie, G.W. 1989. A tropical hawk-moth community: Costa Rican dry
forest Sphingidae. Biotropica 21, 155-172.
Heithaus, E. R., 1974. The role of plant-pollinator interactions in determining community
structure. Ann. Mo. Bot. Gard. 61, 675-691.
Janzen, D.H., 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the dry season in
Central America. Evolution 21, 620-637.
Johnson, S.D., Steiner, K.E., 2000. Generalization versus specialization in plant pollination
systems. Trend Ecol. Evol. 15, 140-143.
Krebss, W. J.; Beach, J. H. 1994.Flowering plant reproductive systems. In Mcdade, L. A;
Bawa, K. S.; Hespenheide, H.; Hartshorn, G. (Eds.) La Selva: ecology and natural history
of a neotropical rain forest. University of Chicago: Press in Chicago. pp. 161-182.
Lindsey, A.H., Bell, C.R., 1985. Reproductive biology of Apiaceae. II. Cryptic specialization
and floral evolution in Thaspium and Zizia. Am. J. Bot. 72, 231-247.
Locatelli, E., Machado, I.C.S., 2004. Fenologia das espécies arbóreas de uma comunidade de
Mata Serrana (Brejo dos Cavalos) em Pernambuco, Nordeste do Brasil. In Porto, K.C.,
Cabral, J.J., Tabarelli, M. (org.), Brejos de Altitude: História Natural, Ecologia e
Conservação. Brasília, pp. 255-276.
Machado, I.C.S., 1990. Biologia floral de espécies de caatinga no Município de Alagoinha-
PE. Tese de Doutorado. Universidade de Campinas.
--, Lopes. A.V., 2002. A polinização em ecossistemas de Pernambuco: uma revisão do estado
atual do conhecimento. In Tabarelli, M., Silva, J.M.C. (org.), Diagnostico da
Biodiversidade de Pernambuco. Secretaria de Ciências, Tecnologia e Meio ambiente,
vol.2. Editora Massagana. Brasília pp. 583-595.
--., --., 2003. Recursos florais e sistemas de polinização e sexuais em Caatinga. In: Leal, I.R.,
Tabarelli, M., Silva, J.M.C. (Orgs.), Ecologia e Conservação da Caatinga. Editora
Universitária, UFPE, Recife, pp. 515-563.
--., --., 2004. Floral traits and pollination systems in the Caatinga, a Brazilian Tropical dry
Forest. Ann. Bot. 94, 365-376.
--., Vogel, S., Lopes, A.V., 2002. Pollination of Angelonia cornigera
Hook.(Scrophulariaceae) by long-legged oil-collecting bees in NE Brazil. Plant Biol. 4,
352-359.
Mantovani, W., Martins, F.R., 1988. Variações fenológicas do cerrado da reserva Biológica
de Mogi Guaçu, Estado de São Paulo. Revta. bras. Bot. 11, 101-112.
Martins, C.F., 1994. Comunidade de abelhas (Hym, Apoidea) da caatinga e do cerrado com
elementos de campo rupestre do estado da Bahia, Brasil. Revta. Nordestina Biol. 9, 225-
257.
Momose, K.T., Yumoto, T., Nagamitsu, T., Nagamasu, H., Sakai, R.D., Harrinsin, R.D.,
Itioka, T., Hamid, A. A., Inque, T., 1998. Pollination biology in a lowland dipterocarp
forest in Sarawak, Malaysia. I. Characteristics of the plant-pollinator community in a
lowland dipterocarp Forest. Am. J. Bot. 85, 1477-1501.
Morellato, L.P.C., 1991. Estudo da fenologia de árvores, arbustos e lianas de uma floresta
semidecídua no sudeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade de Campinas.
Morellato, L.P.C., Rodrigues, R.R., Leitão-Filho, H.F., Joly, C.A. 1989. Estudo comparativo
da fenologia de espécies arbóreas de floresta de altitude e floresta mesófila semidecídua
na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Revta. bras. Bot. 12, 85-98.
Oliveira, P.E., Gibbs, P.E., 2000. Reproductive biology of woody plants in a cerrado
community of central Brazil. Flora 195, 311-329.
Opler, P.A., Frankie, G.W., Backer, H.G., 1980. Comparative phonological studies of treelet
and shrub species in tropical wet and dry forest in the lowlands of Costa Rica. J. Ecol. 68:
167-188.
Ormond, W.T., Pinheiro, M.C.B., Lima, A.H., Correia, M.C.R., Pimenta, M.L., 1993. Estudos
das recompensas florais das plantas de restinga da Maricá – Itaipaçu, RJ. I – Nectaríferas.
Bradea 6, 179-195.
Passos, L. 1995. A polinização pelo vento. In: Leitão-Filho, H. F. e Morellato, L. P. (Orgs.)
Ecologia e preservação de uma floresta tropical urbana: reserva de Santa Genebra. Editora
da Unicamp, Campinas, pp. 54-56.
Parra-Tabla, V., Bullock, S.H. 2002. La polinización en la selva tropical de Chamela. In:
Nogueira, F.A., Vega Rivera, J. H. A., Garcia Aldrete, N., Quesada Avendaño, M. (Eds.),
Historia Natural de Chamela. Instituto de Biologia, UNAM. México, pp. 499-515.
Percival, M., 1974. Floral ecology of costal scrub in southeast Jamaica. Biotropica 6, 104-
129.
Prado, D.E., 2003. As caatingas da América do Sul. In: Leal, I.R., Tabarelli, M., Silva, J.M.C.
(orgs.) Ecologia e Conservação da Caatinga. Editora Universitária - UFPE, Recife, pp. 3-
74.
Ramírez, N., 1989. Biologia de polinización en una comunidad arbustiva tropical de la Alta
Guayana Venezuelana. Biotropica 21, 319-330.
Ramírez, N., 2004. Pollination specialization and time of pollination on a tropical Venezuelan
plain: variations in time and space. Bot. J. Linnean Soc. 145, 1-16.
Ramírez, N., Gil, C., Hokche, O., Seres, A., Britto, Y. 1990. Biologia floral de uma
comunidade arbustiva tropical em la Guayannna Venezollana. Ann. Mo. Bot. Gard. 77,
1260-271.
Reddi, E.U.B., Reddi, C.S., 1985. Wind and insect pollination in monoecious and dioecious
species of Euphorbiaceae. Proceedings of the Indian Academy of Science- Plant Sciences.
51, 468-482.
Richards, A.J., 1986. Plant breeding systems. Allen & Uwnwin, London.
Silberbauer-Gottsberger, I., Gottsberger, G., 1988. A polinização de plantas do cerrado.
Revta. bras. Biol. 48, 651-663.
Silva, A.G., Guides-Bruni, R.R., Lima, H.M., 1997. Sistemas sexuais e recursos florais do
componente arbustivo-arbóreo em mata preservada na Reserva Ecológica de Macaé de
Cima. In: Lima, H. C., Guedes-Bruni, R.R. (Orgs.), Serra de Macaé de Cima: diversidade
florística e conservação em mata atlântica. Jardim Botânico, Rio de Janeiro, pp. 182-211.
Stiles, F. G., 1977. Coadapted competitors: the flowering seasons of hummingbird-pollinated
plants in a tropical forest. Science 198, 1177-1178.
Vogel, S., Machado, I.C., 1991. Pollination of four sympatric species of Angelonia
(Scrophulariaceae) by oil-collecting bees in Ne Brazil. Plant Syst. Evol. 178, 153-178,
Tabela 1. Espécies observadas na RPPN Fazenda Almas, com seus respectivos hábitos e
síndromes de polinização. N= número de indivíduos observados.
Família /Espécie N Hábito
Síndrome
ANACARDIACEAE
Myracrodruom urundeuva Allemao
13
árvore
melitofilia
Spondias tuberosa Arruda 10 árvore melitofilia
ANNONACEAE
Rollinia leptopetala R. E. Fr.
12
arbusto
cantarofilia
APOCYNACEAE
Allamanda blanchetti DC.
8
erva
melitofilia
Aspidosperma pyrifolium Mart. 12 árvore esfingofilia
Mandevilla tenuifolia (Mikan) 11 erva psicofilia
ASCLEPIADACEAE
Indet. sp. 1
4
trepadeira
melitofilia
Matellea sp 9 erva melitofilia
BIGNONIACEAE
Indet. 1
7
trepadeira
melitofilia
BOMBACACEAE
Ceiba glaziovii (Kuntze) K. Schum.
3
árvore
quiropterofilia
BORAGINACEAE
Cordia leucocephala Moric.
10
arbusto
melitofilia
BROMELIACEAE
Encholirium spectabile Mart. ex Schult. & Schult.
8
erva
quiropterofilia
BURSERACEAE
Commiphora leptophloeos (Mart.) J. B. Gillett
9
árvore
melitofilia
CACTACEAE
Cereus jamacaru DC.
7
arbusto
esfingofilia
Melocactus zehntneri (Britton & Rose) Luetzelburg 6 arbusto ornitofilia
Tacinga inamoena K. Schum. 10 arbusto ornitofilia
Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & G.D. Rowley 10 arbusto quiropterofilia
Pilosocereus gounellei (Weber) Byl. & Rowley 8 arbusto quiropterofilia
COCHLOSPERMACEAE
Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng.
12
arbusto
melitofilia
COMBRETACEAE
Combretum leprosum Mart.
7
arbusto
melitofilia
Combretum pisonioides Taub. 10 árvore melitofilia
CONVOLVULACEAE
Ipomoea marsellia Meisn. 7 trepadeira quiropterofilia
Ipomoea rosea Choisy 7 trepadeira melitofilia
EUPHORBIACEAE
Croton rhamnifolioides Pax & H. Hoffm.
9
arbusto
melitofilia
Croton sonderianus Müll. Arg. 6 arbusto melitofilia
Jatropha molissima (Pohl) Baill. 9 arbusto melitofilia
Manihot caricaefolia Pohl 10 arbusto melitofilia
LEGUMINOSAE
Amburana cearensis (Allemão) A.C. Smith
10
árvore
melitofilia
Anadenanthera columbrina (Vell.)Brenan 6 árvore melitofilia
Bauhinia cheilantha (Bong) Steud. 9 arbusto quiropterofilia
Chamaecrista nictitans L. 11 erva melitofilia
Caesalpinia ferrea Mart. ex Tul. 3 árvore melitofilia
Caesalpinia pyramidalis Tul. 10 árvore melitofilia
Dioclea gradiflora Mart. ex Benth. 5 trepadeira melitofilia
Lochocarpus sericeus (Poir.) DC. 10 árvore melitofilia
Mimosa sp. 11 árvore melitofilia
Mimosa tenuiflora (Willd.)Poir. 7 árvore melitofilia
Piptadenia stipulaceae (Benth) Ducke 9 árvore melitofilia
MALPHIGHIACEAE
Stigmaphyllon paralias A. Juss.
3
trepadeira
melitofilia
NYCTAGINACEAE
Guapira sp
4
árvore
melitofilia
RHAMNACEAE
Ziziphus joazeiro Mart.
5
árvore
melitofilia
RUBIACEAE
Guettarda angelica Mart.
5
arbusto
esfingofilia
Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. 4 árvore esfingofilia
VELLOZIACEAE
Nanuza plicata (Mart.) L.B. & Ayensu
12
erva
esfingofilia
VISCACEAE
Phoradendrom sp.
3
trepadeira
melitofilia
VITACEAE
Cissus simsiana Schult & Schult F.
7
trepadeira
ornitofilia
Tabela 2. Características analisadas e distribuição nos diferentes hábitos, nas espécies amostradas na RPPN Fazenda Almas – São José dos
Cordeiros – PB.
Hábito
Árvores
(n=17)
Arbustos
(n=15)
Ervas
(n=6)
Trepadeiras
(n=8)
Total
N(%)
Coletivista
9
4
1
3
17 (37,0)
Unidade de polinização
Individual 8 11 5 5 29 (63,0)
Pequenas
9
4
2
3
18 (39,0)
Médias 5 6 4 2 17 (37,0)
Tamanho das flores
Grandes 3 5 - 3 11 (24,0)
Néctar
15
10
5
7
37 (80,4)
Pólen 2 2 1 - 5 (11,0)
Néctar/pólen - 3 - - 3 (6,5)
Recurso
Óleo - - - 1 1 (2,2)
Hermafroditas
13
11
6
8
38 (82,6)
Monóicas - 4 - - 4 (8,7)
Dióicas 3 - - - 3 (6,5)
Sistema sexual
Andromonóicas
1 - - - 1 (2,2)
Melitofilia
14
7
3
6
30 (65,2)
Esfingofilia 2 3 1 - 6 (13,0)
Quiropterofilia 1 2 1 1 5 (11,0)
Ornitofilia - 2 - 1 3 (6,5)
Psicofilia 1 - 1 (2,2)
Síndrome de polinização
Cantarofilia 1 1 (2,2)
143
Figura 1. Exemplos de diferentes síndromes de polinização em espécies ocorrentes na RPPN –
Fazenda Almas, São José dos Cordeiros-PB. A. Possível anemofilia em Croton sonderianus
(Euphorbiaceae); B e C. Flores melitófilas de Caesalpinia pyramidalis (Leguminosae) (B) e
Stigmaphyllon paralias (Malpighiaceae) (C); D. Flor ornitófila de Tacinga inamoena
(Cactaceae). E - G. Flores esfingófilas. E. Nanuza plicata (Velloziaceae); F. Cereus jamacaru
(Cactaceae); G. Tocoyena formosa (Rubiaceae); H. Flor quiropterófila de Bauhinia cheilantha
(Leguminosae).
A
B
C
D
E
F
G
H
H
0%
20%
40%
60%
80%
100%
árvores arbustos ervas trepadeiras
% de espécies
melitofilia esfingofilia quiropterofilia ornitoflia outras
Figura 2. Distribuição das síndromes de polinização entre os diferentes hábitos em percentual,
das espécies amostradas nos anos de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas – São José dos
Cordeiros –PB.
0
5
10
15
20
25
30
jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez
Número de espécies
melitofilia esfingofilia quiropterofilia psicofilia cantarofilia ornitofilia
Figura 3. Número de espécies em floração por síndromes de polinização ao longo dos meses nos dois anos, no ano de 2003 e 2004, na RPPN
Fazenda Almas – São José dos Cordeiros –PB.
146
Caesalpinia pyramidalis
Cordia leucocephala
Croton rhamnifolioides
Croton sonderianus
Jatropha molissima
Manihot caricaefolia
Commiphora leptophloeos
Combretum pisonioides
Matellea sp.
Chamaecrista nictit
ans
Allamanda blanchetti
Combretum leprosum
Dioclea gradiflora
Ipomoea rosea
Mimosa sp.
Amburana cearensis
Asclepiadaceae Indet. 1
Myracrodruom urundeuva
Piptadenia stipulaceae
Cochlospermum vitifolium
Mimosa tenuiflora
Stigmaphyllom paralias
Spondias tuberosa
Lonchocarpus sericeus
Ziziphus joazeiro
Bignoniaceae Indet. 1
Caesalpinia ferrea
Guapira sp
Anadenanthera columbrina
Phoradendron sp.
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
Figura 4. Período de floração das espécies melitófilas no ano de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas – São José dos Cordeiros –PB. (- - -)
Floração; (–––) Pico de floração; estação chuvosa em cin
147
Pilosocereus gounellei
Guettarda angelica
Tocoyena formosa
Nanuza plicata
Aspidosperma pyrifolium
Esfingófilas
Cereus jamacaru
Bauhinia cheilantha
Pilosocereus chrysostele
Encholirium spectabile
Ceiba glaziovii
Quiropterófilas
Ipomoea marsellia
Melocactus zehntneri
Tacinga inamoena
Ornitófilas
Cissus simsiana
J
F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
Figura 5. Período de floração das espécies esfingófilas (A), quiropterófilas (B) e ornitófilas (C) no ano de 2003 e 2004, na RPPN Fazenda Almas
– São José dos Cordeiros –PB. (- - -) Floração; (–––) Pico de floração; estação chuvosa em cinza.
148
0
4
8
12
16
20
24
28
J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D
número de espécies
néctar néctar/pólen pólen óleo
Figura 6. Distribuição dos recursos florais por espécies, nos anos de 2003 e 2004, na RPPN
Fazenda Almas – São José dos Cordeiros –PB.
RESUMO GERAL
Foi realizado o estudo fenológico e das síndromes de polinização e de dispersão
de 46 espécies de plantas, distribuídas entre árvores, arbustos, ervas e trepadeiras, no período
de janeiro de 2003 a dezembro de 2004, na RPPN Fazenda Almas (7°28'45"S e 36°54'18"W),
na região do Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil. Paralelamente foi realizado um estudo
detalhado de cinco espécies de Cactaceae, relacionando as estratégias reprodutivas às relações
ecológicas com grupos de polinizadores e dispersores. Associadas às síndromes de
polinização, foram observadas a freqüência das diferentes síndromes e recursos florais ao
longo dos meses para todo o período de estudo. Foram calculadas as datas médias utilizando-
se estatística circular, para a comunidade nas fenofases vegetativas e reprodutivas e a
correlação entre a precipitação e as fenofases reprodutivas, entre os diferentes hábitos
estudados. A queda de folhas apresentou padrão sazonal nos dois anos de estudo, enquanto
para a fenofase brotamento foram observados dois picos, um na estação chuvosa e outro, no
período seco. Os padrões de floração e frutificação variaram entre os hábitos, indicando
resposta diferenciada a fatores ambientais. A floração apresentou padrão geral sazonal e a
produção de frutos ocorreu ao longo de todo o ano com um aumento na estação úmida. Na
frutificação as estratégias diferiram entre os grupos: árvores e arbustos apresentaram dois
picos, semelhantes ao padrão da comunidade em geral, enquanto a produção de frutos pelas
herbáceas ocorreu apenas no período úmido, e nas trepadeiras de maneira irregular,
concomitantemente a floração. Em paralelo, a fenologia reprodutiva (floração e frutificação)
de cinco espécies simpátricas de Cactaceae (Cereus jamacaru DC., Melocactus zehntneri
(Britton & Rose) Luetzelburg, Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & Rowl, P. gounellei
(Weber) Byl.& Rowl e Tacinga inamoena K. Schum), foi analisada. Os padrões de floração e
frutificação diferiram entre as espécies, variando de anuais a contínuos. Produção de frutos ao
longo do ano foi observada, resultando em disponibilidade constante de alimento para
frugívoros. Respostas distintas a fatores abióticos, como precipitação, devem ocorrer nestas
cinco espécies de Cactaceae, o que justificaria as diferenças de padrões reprodutivos
observados. Por fim, as síndromes de polinização das 46 espécies citadas acima foram
estudadas. Diferenças entre os hábitos foram encontradas relacionando aos distintos atributos
florais, tipo de recurso e síndromes florais. A floração apresentada pelas espécies diferencia
entre os grupos de síndromes. A maioria das espécies melitófilas floresce na estação úmida, as
quiropterófilas florescem ao longo do ano e as esfingófilas na estação úmida. A
disponibilidade de recursos florais apresentou diferenças entre as estações seca e chuvosa,
diferindo também entre os hábitos. A relação entre a distribuição temporal das fenofases na
comunidade, assim como a diversidade das síndromes de polinização e dispersão, e a riqueza
dos recursos florais, envolvendo os diferentes hábitos (árvores, arbustos, ervas e trepadeiras),
ajudam no entendimento da dinâmica, auxiliando em estudos para planos de manejo e
conservação, neste ecossistema.
ABSTRACT
This is a study of phenology, pollination syndromes and dispersion of 46 species
of plants, distributed among trees, bushes, herbs and creeper(s), in the period of January 2003
to December 2004, at the RPPN Fazenda Almas (7°28'45"S and 36°54'18"W), in Cariri
Paraibano's area, Northeast of Brazil. In parallel a detailed study of five species of Cactaceae
was accomplished, relating the reproductive strategies to the ecological relationships with
pollinators and dispersers. Associated to the pollination syndromes, the frequency of floral
resources and the different floral syndromes along the months were observed. The medium
dates for the community in vegetative and reproductive fenofases and the correlation between
precipitation and reproductive fenofases among the different habits were calculated using
circulate statistics. The fall of leaves presented a seasonal pattern in both years of study, while
for the phenophase leaf flushing two picks were observed, one in the rainy season and another
in the dry period. The flowering and fruiting patterns varied among the habits, indicating
different answers to environmental factors. The flowering presented a seasonal pattern but the
production of fruits was observed during the whole year, with an increase in the humid
station. The fruiting strategies differed among the groups - trees and bushes presented two
picks, similar to the community's pattern, while the production of fruits by the herbs only
occurred in the humid period, and in the creepers it was in an irregular way, at the same time
as the flowering. The reproductive phenology (flowering and fruiting) of five sympatric
species of Cactaceae (Cereus jamacaru DC., Melocactus zehntneri (Britton & Rose)
Luetzelburg, Pilosocereus chrysostele (Vaupel) Byl. & Rowl, P. gounellei (Weber) Byl. &
Rowl and Tacinga inamoena K. Schum) were also analyzed. The flowering and fruiting
patterns differed among the species, varying of annual to continuous. The production of fruits
along the year was observed, resulting in constant readiness of food for frugivorous. Different
answers to abiotic factors, as precipitation, should happen in these species of Cactaceae to
justify the differences of reproductive patterns observed. During the study of pollination
syndromes for all the 46 species differences among the habits related to different floral
attributes, resource type and floral syndromes were observed. Also the flowering presented by
the species differed within the syndromes groups. Most of the melitophilous species and the
esphingophilous flourish in the humid station, the chiropterophilous flourishes along the year.
The disponibility of floral resources presented differences among the dry and rainy seasons,
and among the habits. The relationship among the temporary distribution of the fenofases in
the community, as well as the diversity of pollination syndromes and dispersion, and the
wealth of the floral resources, involving the different habits (trees, bushes, herbs and creepers)
can contribute to the understanding of the dynamics of the ecosystem, and help in the
development of management and conservation plans.
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