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INPA - INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UFAM
- UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA TROPICAL E RECURSOS NATURAIS
ASPECTOS DA BIOLOGIA E DA DINÂMICA POPULACIONAL
EM CINCO ESPÉCIES DE DENDROBATÍDEOS
(AMPHIBIA: ANURA) NA AMAZÔNIA CENTRAL
GRAZIELA MÔNACO BIAVATI
Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de
Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais, do
convênio INPA/UFAM, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de
concentração em Ecologia.
Manaus - AM
2006
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ii
INPA - INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UFAM
- UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA TROPICAL E RECURSOS NATURAIS
ASPECTOS DA BIOLOGIA E DA DINÂMICA POPULACIONAL
EM CINCO ESPÉCIES DE DENDROBATÍDEOS
(AMPHIBIA: ANURA) NA AMAZÔNIA CENTRAL
GRAZIELA MÔNACO BIAVATI
Orientadora: Albertina Pimentel Lima
Co-Orientadora: Claudia Keller
Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de
Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais, do
convênio INPA/UFAM, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de
concentração em Ecologia.
Manaus - AM
2006
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- iii -
Ficha Bibliográfica:
Biavati, Graziela Mônaco
Aspectos da biologia e da dinâmica populacional em cinco espécies de
dendrobatídeos (Amphibia: Anura) na Amazônia Central./Graziela Mônaco Biavati -
2006.
vi, 41 f.: il.
Dissertação (mestrado) - INPA/UFAM, Manaus, 2006.
1. Dinâmica populacional 2. Método de captura-recaptura 3. Taxa de recaptura
4. Dendrobatídeos 5. Amazônia Central 6. Anfíbios
CDD 19 ed. 597.8045
Sinopse:
A variação na estrutura populacional e nas taxas de recaptura de cinco espécies de
dendrobatídeos foram descritas em uma área de floresta de terra-firme localizada no município
do Castanho, ao sul de Manaus.
A precipitação é considerada um importante fator ambiental
influenciando as populações de anfíbios, mas não influenciou o número de adultos
capturados das três espécies de Colostethus ao longo dos três anos de estudo. Houve
sazonalidade na captura de jovens e adultos, com uma maior captura de indivíduos adultos na
estação chuvosa.
As taxas de recaptura entre temporadas reprodutivas variaram entre as três
espécies de Colostethus e entre os sexos neste estudo, mas as baixas taxas de recaptura
encontradas sugerem que a maioria dos indivíduos destas populações não sobrevive até a
segunda estação reprodutiva.
Palavras-chave:
dinâmica populacional, método de captura-recaptura, taxa de recaptura,
dendrobatídeos, Amazônia Central, anfíbios.
Keywords: population dynamics, capture-recapture, dendrobatids, Central Amazonia,
amphibians.
iv
Aos meus pais pelo amor e força incondicionais
Em memória da vó Santa
v
AGRADECIMENTOS
Primeiramente gostaria de agradecer ao meu pai Célio Biavati, minha mãe Mafalda Rosa
Mônaco, e ao meu irmão Rodrigo por todo apoio e carinho em todos os momentos.
À Dra. Albertina Lima e à Dra. Claudia Keller, pelo respeito e incentivo ao longo da orientação
deste trabalho.
Ao apoio financeiro do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico -
CNPq pela bolsa de estudos, à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas -
FAPEAM por meio do financiamento do projeto “Fatores associados à variação na estrutura
populacional de dendrobatídeos amazônicos” processo 872/2003 e ao INPA, por meio do PPI 1-
3650 “Base para conservação e manejo da biota amazônica”.
Ao INPA: Divisão dos Cursos de Pós-Graduação, Coordenações de Pesquisas em Ecologia e às
funcionárias Geize, Luiza e Beverly, pelas valiosas contribuições aos alunos da Pós-Graduação.
Aos pesquisadores Dr. Walter Höld, Dr. Selvino Neckel-Oliveira, Dr. Ronis da Silveira, Dr.
Eduardo Venticinque, Dr. Paulo Bernarde, Dr. Ulisses Galatti e Dra. Carmen Díaz-Paniagua
pelas críticas e sugestões para esta dissertação de mestrado.
Aos Drs. William E. Magnusson e Gonçalo Ferraz pela ajuda e conselhos essenciais que me
foram prestados durante a elaboração desta dissertação de mestrado.
Aos companheiros de trabalho de campo: Marcelo Lima e Lourival dos Santos, que foram
essenciais neste projeto de Mestrado e à Vânia Guida, Patrick Colombo, Frankciberg Lima e
Suelen Cristina pela coleta de dados durante os diferentes anos de estudo.
Aos queridos amigos da turma de 2004: Sol, Dri, Fafinha, Emi, Santi, Tony, Tatá, Pedro, Lalá,
Rê, Saci, Gabi, Trupis, Anselmo.
Ao Robin pelo amor, amizade, paciência e ombro amigo.
Às amigas de todas as horas: Ana, Lianna, Luciana, Carolina, Lilian, Lucéia, Suzana, Maria
Clara.
Aos amigos do mestrado e doutorado pelas conversas enriquecedoras.
E a todos que direta ou indiretamente colaboraram muito para que este estudo fosse possível.
Obrigada!
vi
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS 01
LISTA DE FIGURAS 02
RESUMO 04
ABSTRACT 06
INTRODUÇÃO 08
Á
REA DE ESTUDO 11
B
IOLOGIA DAS ESPÉCIES 14
MÉTODOS
CAPTURA E MARCAÇÃO DOS INDIVÍDUOS 15
V
ARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO 16
T
AXA DE RECAPTURA 17
ANÁLISE DOS DADOS 17
RESULTADOS
DIMORFISMO SEXUAL 17
VARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO 19
PADRÃO SAZONAL NO RECRUTAMENTO JUVENIL E REPRODUÇÃO 20
TAXA DE RECAPTURA 25
DISCUSSÃO
DIMORFISMO SEXUAL 28
VARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO 28
PADRÃO SAZONAL NO RECRUTAMENTO JUVENIL E REPRODUÇÃO 28
VANTAGENS E DESVANTAGENS DO MÉTODO DE CORTE DOS DEDOS 30
TAXA DE RECAPTURA 31
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 34
1
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Média e amplitude do comprimento rostro-uróstilo (mm) e número de
indivíduos capturados em cada classe de idade e sexo das cinco espécies entre 2000 e
2005
18
Tabela 2. Dados de captura-recaptura para Colostethus caeruleodactylus de 2002 a 2005.
Nr = número indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc =
número de indivíduos marcados em cada temporada reprodutiva
25
Tabela 3. Dados de captura-recaptura para Colostethus nidicola de 2001 a 2005. Nr =
número de indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc =
número de indivíduos marcados em cada temporada reprodutiva
26
Tabela 4. Dados de captura-recaptura para Colostethus sp. de 2001 a 2005. Nr = número
de indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc = número de
indivíduos marcados em cada temporada reprodutiva
27
2
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Imagem da área de estudo, km 6 do ramal do km 12 da estrada para Autazes,
município de Castanho, sul de Manaus, Amazônia Central.
11
Figura 2. Distribuição da média da precipitação entre Janeiro de 1995 e Março de 2005 na
área de estudo, km 6 do ramal do km 12 da estrada para Autazes, município de Castanho,
sul de Manaus, Amazônia Central.
12
Figura 3. Distribuição das seis parcelas dentro da área de estudo, km 6 do ramal do km 12
da estrada para Autazes, município de Castanho, sul de Manaus, Amazônia Central
13
Figura 4. Número total de adultos capturados de Colostethus caeruleodactylus e C.
nidicola (área 5; Fevereiro, Março e Abril) e Colostethus sp. (área 1; Março e Abril) e
precipitação nos anos de 2002, 2003, 2004 e 2005 na área de estudo (Outubro, Novembro
e Dezembro). Não existem dados de C. caeruleodactylus para 2002
19
Figura 5. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo dos indivíduos de Colostethus
caeruleodactylus ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o
número de jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 14 mm
20
Figura 6. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo dos indivíduos de Colostethus
nidicola ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número
de jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 17 mm
21
Figura 7. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo dos indivíduos de Colostethus sp.
ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 14 mm
22
3
Figura 8. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo dos indivíduos de Epipedobates
hahneli ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 17 mm
23
Figura 9. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo dos indivíduos de Epipedobates
trivittatus ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número
de jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 25 mm
24
4
RESUMO
Embora muito se compreenda sobre o comportamento reprodutivo das espécies de
dendrobatídeos, não existem estudos de longo prazo sobre os aspectos da biologia e da dinâmica
populacional para estas espécies. Neste estudo descrevi as variações na estrutura populacional e
nas taxas de recaptura de cinco espécies simpátricas de dendrobatídeos, Colostethus
caeruleodactylus, Colostethus nidicola, Colostethus sp., Epipedobates hahneli e Epipedobates
trivittatus. O estudo foi realizado em uma área de floresta primária de terra firme, localizada no
município de Castanho, ao sul de Manaus, Amazônia Central. A captura e a marcação dos
indivíduos foram feitas entre Agosto de 2000 e Abril de 2005, em censos mensais, com duração
de dois a três dias. Os indivíduos capturados foram medidos, sexados e marcados através do corte
de falanges. As fêmeas das três espécies de Colostethus foram maiores que os machos, e este é o
padrão observado em dendrobatídeos. O número de indivíduos capturados dentro de uma
população de anfíbios pode variar ao longo do tempo e uma série de fatores pode estar
relacionada com as flutuações populacionais. A precipitação é um importante fator ambiental
influenciando as populações de anfíbios, mas não influenciou o número de adultos capturados em
diferentes anos nas três espécies de Colostethus estudadas. As espécies de dendrobatídeos
encontradas em ambientes sazonais restringem suas atividades reprodutivas, como vocalização,
acasalamento e/ou transporte de girinos, à estação chuvosa. Houve sazonalidade na captura de
indivíduos adultos para quatro espécies, com maior número de indivíduos capturados entre
Outubro e Maio. O número de jovens capturados variou entre os meses nas três espécies de
Colostethus, sugerindo a existência de um deslocamento temporal no recrutamento juvenil nestas
espécies. O número de jovens de Epipedobates trivittatus capturado foi maior que o de adultos e a
presença de jovens ao longo de todo o ano indica que E. trivittatus se reproduz durante todo o
ano. No entanto, o número de machos adultos vocalizando, em corte com fêmeas e transportando
girinos foi maior nos meses mais chuvosos. De maneira geral tem sido sugerido que as
5
espécies de dendrobatídeos alcançam a maturidade sexual no primeiro ano de vida. Nossos dados
indicam que os indivíduos atingem o tamanho adulto em menos de um ano, principalmente
porque a média do tamanho dos jovens de Colostethus aumenta ao longo dos meses, atingindo o
tamanho adulto em 6-9 meses. Os poucos estudos realizados sobre sobrevivência de espécies de
anuros em ambientes tropicais revelaram uma variação muito grande nas taxas de recaptura. As
taxas de recaptura entre temporadas reprodutivas variaram entre as três espécies de Colostethus e
entre os sexos neste estudo. Embora as baixas taxas de recaptura encontradas para Colostethus
caeruleodactylus e Colostethus nidicola sugiram que a maioria dos indivíduos não sobrevive até a
segunda estação reprodutiva, Colostethus sp. tem uma taxa de recaptura semelhante àquela
encontrada em espécies temperadas, indicando que grande parte dos adultos sobrevive até a
segunda estação reprodutiva. Além disso, os dados de recaptura sugerem que pode existir um
padrão diferencial de migração ou sobrevivência entre os sexos.
6
ABSTRACT
Although there exists much data about breeding behavior of dendrobatid species, there is a lack of
information on other biological traits and aspects of population dynamics. Herein, I describe the
variation in population structure and recapture rates of five simpatric species of dendrobatids,
Colostethus caeruleodactylus, Colostethus nidicola, Colostethus sp., Epipedobates hahneli, and
Epipedobates trivittatus, over four years. The study was carried out in an area of primary forest of
“terra firme”, located in the municipality of Castanho, south of Manaus, Central Amazonian.
Individuals of the five species were captured and marked from August 2000 to April 2005, with
monthly samplies, of two or three days. Captured individuals were measured, sexed, and toe-
clipped. Colostethus females were larger than males, which is the pattern observed in
dendrobatids. The number of captured individuals within an amphibian population may vary
along the time, and a series of factors could be related with population fluctuation. Precipitation is
an important environmental factor influencing amphibian populations, but did not influence the
number of adult Colostethus captured in different years. Dendrobatids found in seasonal
environments restrict their reproductive activities, such as vocalization, mating and/or tadpole
transportation, to the wet season. There was seasonality in the capture of adult individuals of the
five species, with the higher number of adults captured from october to may. The number of
juveniles captured varied between months for the three species of Colostethus, suggesting the
existence of a temporal displacement on the juvenil recruitment. The number of juveniles of
Epipedobates trivittatus captured was higher than the number of adults, and the presence of
juveniles during the whole year, indicates that E. trivittatus breeds along the year. However, the
number of male E. trivittatus vocalizating, in courtship with females, and transportating tadpoles
was higher in wet months. In general it has been suggested that dendrobatid species reach sexual
maturity in their first year of life. Likewise, our data suggest that individuals reach adult size in
less than one year, mainly because juvenile average size of Colostethus increases along
7
several months, reaching adult sizes within 6-9 months. The few studies about survival of anuran
species in tropical environments, revealed a great variation in recapture rates. Recapture rates
between reproductive seasons varied among the three species of Colostethus. Although low
recapture rates found in Colostethus caeruleodactylus and Colostethus nidicola suggest that most
individuals of those populations do not survive to the second reproductive season, Colostethus sp.
has similar recapture rates to the temperate species, indicating that that most individuals of these
populations survive to the second reproductive season. Besides this, recapture data suggests that
migration or survival rates vary between the sexes.
8
INTRODUÇÃO
O número de indivíduos capturados dentro de uma população de anfíbios pode variar ao
longo do tempo (e.g., Jehle et al., 1995; Pechmann et al., 1991) e uma série de fatores pode estar
relacionada com as flutuações populacionais, como precipitação (e.g., Donnelly & Guyer, 1994),
predação (Matthews et al., 2001), competição (Sredl & Collins, 1992), modificação do hábitat
(Fellers & Drost, 1993), radiação ultravioleta (Belden et al., 2002; Häkkinen et al., 2001),
acidificação ambiental ou toxinas (Boone & Semlitsch, 2002; Wissinger & Whiteman, 1992),
doenças (Blaustein et al., 1994), padrões climáticos incomuns (Pounds & Crump, 1994), traços
da história de vida, como fecundidade (Hero et al., 2005), fatores denso-dependentes (Dennis &
Taper, 1994) ou combinações entre vários fatores (Wilbur, 1987).
Em ambientes tropicais a distribuição e a quantidade de chuva podem ser os principais
fatores influenciando o tempo e a periodicidade da reprodução em anuros (e.g., Bertoluci, 1998;
Martins, 1988; Stewart, 1995). Em áreas temperadas as variações anuais na temperatura
determinam a atividade reprodutiva das espécies de anfíbios (e.g., Blair, 1960; Delgado et al.,
1990; Jorgensen et al., 1986; Rastogi et al., 1978; Ritke et al., 1992; Salvador & Carrascal,
1990).
A determinação da estrutura de uma população e sua mudança ao longo dos anos facilita
os estudos sobre as flutuações populacionais e suas causas naturais (e.g., Brommer et al., 1998;
Khonsue et al., 2002; Toft, 1980), sendo importante na obtenção de informações sobre
mortalidade, longevidade e outros fatores importantes na dinâmica de populações. No entanto, a
análise da estrutura etária das populações presume que a probabilidade de captura de indivíduos
de todos os tamanhos seja constante ao longo do ano (Caughley & Sinclair, 1994), o que pode
não ser verdade se os adultos migram para fora da área de estudo ou entram em dormência.
Mudanças em alguns parâmetros populacionais, como maturação sexual e sobrevivência,
também podem afetar a densidade populacional (e.g., Dobson & Oli, 2001; Morrison et al.,
9
2004), mas a dinâmica de cada população pode responder diferentemente a cada um dos
parâmetros (Oli & Dobson, 2003).
No entendimento sobre a dinâmica de populações torna-se imprescindível ter
informações sobre os parâmetros demográficos, principalmente sobre aqueles relacionados com
predições sobre a viabilidade das populações (e.g., Lacy, 1993; Possingham & Davies, 1994),
sendo muitas as ferramentas para estimá-los (e.g., Efford, 2004; Lebreton et al., 1992; Schmidt,
2003). A utilização de métodos tradicionais no estudo de populações como captura e recaptura
(e.g., Caldwell, 1987; Daugherty & Sheldon, 1982; Fogarty & Vilella, 2002; Schmidt & Anholt,
1999; Smith, 1987) é útil na determinação de traços de história de vida dos indivíduos.
As taxas de mortalidade entre os anuros parecem ser maiores nos trópicos do que nas
regiões temperadas (Duellman & Trueb, 1994). Mais de 30% dos machos das espécies de anuros
de áreas temperadas, marcados em uma estação, são recapturados em estações subseqüentes
(e.g., Kelleher & Tester, 1969; Richter & Seigel, 2002; Sinsch, 1988; Turner, 1960). Os poucos
estudos de longo prazo sobre ecologia populacional de anfíbios na Amazônia Central, revelam
uma grande variação em alguns parâmetros demográficos das espécies, como as taxas de
crescimento individual e de sobrevivência (e.g., Galatti, 1992; Magnusson et al., 1999). Embora
uma baixa percentagem dos indivíduos de Phyllomedusa tarsius sobreviva para se reproduzir
mais do que uma estação (e.g., Neckel-Oliveira, 2002), uma grande variedade de estratégias
reprodutivas é observada nas espécies tropicais (Crump, 1974; Duellman & Trueb, 1994).
Os poucos estudos sobre dinâmica populacional de dendrobatídeos não utilizaram
métodos de marcação de indivíduos para o estudo de longo prazo, e foram baseados apenas no
tamanho dos indivíduos capturados durante o ano (Donnelly, 1989; Juncá, 1998; Moreira &
Lima, 1991; Toft et al., 1982). Dendrobatídeos demonstram ser bons objetos de estudo de
dinâmica populacional, pois são anuros terrestres, diurnos e territoriais, apresentando
comportamento complexo, cuidado parental e grande variedade de modos reprodutivos (e.g.,
Brust, 1993; Caldwell, 1997; Duellman, 1992; Limerick, 1980; Myers & Daly, 1983; Pröhl
10
& Hödl, 1999; Summers, 1989; Wells, 1978; 1980b; Weygoldt, 1987). Embora muito se
compreenda sobre o comportamento reprodutivo destas espécies, não existem estudos de longo
prazo sobre os aspectos da biologia e da dinâmica populacional para os membros desta família.
Neste estudo descreverei as variações na estrutura populacional e nas taxas de recaptura
para cinco espécies simpátricas de dendrobatídeos, Colostethus caeruleodactylus, Colostethus
nidicola, Colostethus sp., Epipedobates hahneli e Epipedobates trivittatus, com os seguintes
objetivos específicos: (1) caracterizar as populações das cinco espécies quanto ao dimorfismo
sexual; (2) descrever a variação na densidade de adultos com relação à precipitação em um
período de três a quatro anos para as três espécies de Colostethus; (3) descrever a variação na
abundância de juvenis e adultos ao longo dos anos nas cinco espécies e; (4) estimar a taxa de
recaptura em machos e fêmeas das três espécies de Colostethus através do método de marcação e
recaptura.
11
ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi realizado em uma área de floresta primária de terra firme, tendo como
espécie arbórea de grande porte a castanheira (Bertholletia excelsa). A área pertence à bacia
hidrográfica do Rio Amazonas e está localizada em uma região rural no município de Castanho,
no km 6 do ramal do km 12 da estrada para Autazes (3°31’19’’S, 59°35’36” W), elevação de 50
m, 50 km ao sul de Manaus, Amazônia Central. A área é uma floresta de igapó com inúmeros
pequenos riachos que inundam para formar lagos interconectados na estação chuvosa.
Figura 1. Imagem da área de estudo (quadrado branco), no km 6 do ramal do km 12 da estrada
para Autazes, município de Castanho, sul de Manaus, Amazônia Central.
Manaus
12
A média da precipitação na área de estudo entre os meses de Janeiro de 1995 e Março de
2005, indica que a estação chuvosa começa no mês de Novembro (acima de 100 mm) e termina
no mês de Junho, com pico no mês de Março (326 mm) (Agência Nacional das Águas, estação
Autazes 359004, 3°34’35’’S; 59°08’02’’W) (Figura 2).
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Mês (Janeiro/95 a Março/2004)
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Figura 2. Distribuição da média da precipitação entre Janeiro de 1995 e Março de 2005 na área
de estudo, km 6 do ramal do km 12 da estrada para Autazes, município de Castanho, sul de
Manaus, Amazônia Central.
13
A área de estudo compreende três parcelas de 20 x 20m (área 1, 2 e 3) e três de 20 x 60m
(área 4, 5 e 6) (Figura 3), divididas por cordões plásticos em quadrantes de 5 x 5m ou 10 x 10m,
perfazendo uma área total de aproximadamente 600 m
2
. As parcelas estão próximas aos igarapés
da área e a abundancia das espécies é diferente dentro das parcelas. Na área 1 encontramos
principalmente Colostethus sp. e Epipedobates trivittatus, na área 2 e 3, principalmente C.
caeruleodactylus, E. hahneli e E. trivittatus, na área 4, principalmente C. nidicola e E. trivittatus,
na área 5 encontramos todas as espécies e na área 6, principalmente C. caeruleodactylus.
Figura 3. Distribuição das seis parcelas dentro da área de estudo, km 6 do ramal do km 12 da
estrada para Autazes, município de Castanho, sul de Manaus, Amazônia Central.
14
BIOLOGIA DAS ESPÉCIES
As cinco espécies deste estudo ocorrem em simpatria na área selecionada, mas estão
distribuídas de maneira heterogênea ao longo das parcelas. A escolha da área de estudo ocorreu
aleatoriamente, primariamente, para a realização de estudos de comportamento reprodutivo,
territorialidade e outros aspectos da ecologia das três espécies de Colostethus (Guida et al., 2002;
Guida et al., 2001; Lima et al., 2002; Lima et al., 2002). As informações existentes sobre a
ecologia e comportamento das duas espécies de Epipedobates são baseadas em observações
pessoais.
Colostethus caeruleodactylus (Lima & Caldwell, 2001) é uma espécie pequena (15 a 16,8
mm) e territorial. A reprodução ocorre durante a estação chuvosa e os machos podem ser
distinguidos das fêmeas e dos jovens pela coloração azul nos dedos. Nas fêmeas a coloração azul
só aparece nas pontas dos dedos. Colostethus nidicola (Caldwell & Lima, 2003) é a quarta
espécie de Colostethus conhecida com larvas endotróficas e a única espécie nesta área com o
desenvolvimento dos girinos em ninhos terrestres. Os adultos medem de 18,5 a 21,4 mm, são
territoriais, e, assim como C. caeruleodactylus, reproduzem na estação chuvosa. Esta espécie
também apresenta dimorfismo sexual por coloração, com os machos possuindo a garganta preta
e as fêmeas o ventre amarelo. A terceira espécie, Colostethus sp., está em processo de descrição
(J. P. Caldwell e A. P. Lima, comunicação pessoal) e como as outras duas espécies, pertence ao
grupo marchesianus. A espécie é pequena (15,1 a 17,8 mm), territorial e a reprodução também
ocorre na estação chuvosa. Os machos possuem a garganta amarela e as fêmeas possuem o
ventre esbranquiçado.
Não existem dados publicados para Epipedobates hahneli (Boulenger, 1884 “1883”) e
Epipedobates trivittatus (Spix, 1824) na Amazônia Central, e todas as informações sobre a
ecologia destas espécies estão baseadas em nosso conhecimento durante estes anos de estudo. E.
hahneli se reproduz no final da estação chuvosa e início da estação seca, quando os igarapés
estão cheios. E. trivittatus é a maior das cinco espécies e, aparentemente, possui uma área
15
de vida maior que a área selecionada para este estudo. Esta espécie vocaliza durante todo o ano e
depois de fortes chuvas, explorando os corpos d’água cheios disponíveis no chão da floresta.
Embora a vocalização ocorra durante o ano todo e a captura de jovens ocorra ao longo dos
meses, acreditamos que esta espécie se reproduz preferencialmente durante a estação chuvosa.
MÉTODOS
CAPTURA E MARCAÇÃO DOS INDIVÍDUOS
A captura e a marcação dos indivíduos foram feitas entre Agosto de 2000 e Abril de
2005, em censos mensais, com duração de dois a três dias. A captura e recaptura dos animais
foram realizadas principalmente por um técnico experiente que participou de todas coletas desde
o início do estudo, porém, os ajudantes foram pessoas diferentes ao longo dos anos. Os censos
foram realizados dentro dos quadrantes e em uma faixa de 20m ao redor de cada quadrante, para
possíveis recapturas de indivíduos que estariam migrando para fora da área de estudo, além de
caminhadas nas margens dos igarapés, onde há uma maior concentração de indivíduos jovens
nos meses de recrutamento. Cada quadrante foi vistoriado no mínimo duas vezes por censo. Os
indivíduos foram localizados através da vocalização ou visualmente sobre a liteira dentro dos
quadrantes de cada parcela. Os indivíduos encontrados foram capturados com a ajuda de um
recipiente plástico transparente e cada indivíduo foi medido em seu comprimento rostro-uróstilo
(CRU), usando-se um paquímetro com precisão de 0,01 mm. O recipiente aumentou as chances
de recaptura dos indivíduos, pois o capturador não precisava entrar em contato com os
indivíduos ou com a foliço no chão da floresta, diminuindo possíveis danos aos indivíduos
durante a captura.
Machos e fêmeas de Colostethus caeruleodactylus, C. nidicola e Colostethus sp. diferem
em cor, portanto para estas espécies usamos a cor para determinar o sexo. O comprimento rostro-
uróstilo mínimo dos adultos foi determinado, para os machos, pelo menor comprimento do
indivíduo capturado vocalizando e, para as fêmeas, pelo menor comprimento do indivíduo
16
capturado em atividade reprodutiva. Com experiência, a identificação do sexo em Epipedobates
hahneli e E. trivittatus é possível através da presença ou ausência de saco vocal, mas houve
dificuldade de diferenciar o sexo dos indivíduos não vocalizantes, pois o saco vocal não foi bem
evidente. As fêmeas das duas espécies de Epipedobates foram identificadas apenas quando
capturadas em atividade reprodutiva (corte ou amplexo).
Os indivíduos foram classificados em duas classes de idade: jovens e adultos (fêmeas e
machos) e marcados através do corte de falanges apicais de um ou dois dedos. A combinação dos
cortes foi definida segundo Hero (1989), nunca marcando dois dedos na mesma mão ou pé,
dando preferência às combinações de um dedo posterior com um dedo anterior. Os indivíduos
foram liberados no local da captura após a aplicação de pomada cicatrizante (Sulfadiazina de
prata 1%).
VARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO
Para determinar a variação no número de adultos capturados entre anos, foi utilizado o
número de adultos capturados de Colostethus caeruleodactylus e C. nidicola na área 5
(Fevereiro, Março e Abril de 2003, 2004 e 2005 para C. caeruleodactylus, e Fevereiro, Março e
Abril de 2002, 2003, 2004 e 2005 para C. nidicola) onde estas espécies foram abundantes. Para
Colostethus sp. utilizei o número de adultos capturados na área 1 (Março e Abril de 2002, 2003,
2004 e 2005), onde esta espécie foi abundante. Somente utilizei os dados de intervalos de tempo
mais restritos para maximizar a homogeneidade de coleta. Os outros meses e anos não foram
amostrados de maneira homogênea, comprometendo a análise dos dados entre os anos.
Para relacionar a variação do número de adultos capturados com a precipitação, foram
utilizados a precipitação total da época do início das chuvas (Outubro, Novembro e Dezembro) e
o número de indivíduos capturados na época reprodutiva subseqüente (Fevereiro, Março e
Abril). A Agência Nacional das Águas forneceu os dados pluviométricos entre Janeiro de 1995 e
Dezembro de 2004 (estação Autazes 359004, 3°34’35’’S; 59°08’02’’W).
17
TAXA DE RECAPTURA
Para avaliar se os indivíduos sobrevivem para uma próxima estação reprodutiva, foram
definidas temporadas reprodutivas, de Outubro a Maio, correspondendo ao período de maior
atividade dos indivíduos adultos. Como encerrei minha coleta de dados em Abril de 2005, a
última temporada vai de Outubro de 2004 a Abril de 2005. Foram estabelecidas três temporadas
reprodutivas para Colostethus caeruleodactylus de Outubro de 2002 a Abril de 2005 e quatro
temporadas reprodutivas para Colostethus nidicola e Colostethus sp. entre Outubro de 2001 a
Abril de 2005. Os dados para a análise das taxas de recaptura só foram utilizados quando obtidos
dentro das temporadas reprodutivas.
Foi observado que as áreas de vida de Epipedobates hahneli e E. trivittatus foram
maiores do que as parcelas de amostragem estabelecidas para o estudo (observação pessoal),
portanto, não houve análise dos dados de recaptura para estas espécies. Como as três espécies de
Colostethus são territoriais e o território dos machos varia de 10,5 e 35,1 m
2
(Guida et al., 2002;
Lima et al., 2002; Lima et al., 2002), as parcelas de amostragem tinham tamanho suficiente para
conter um número grande de territórios.
A
NÁLISE DOS DADOS
Foram utilizadas análises de variância (ANOVA) para testar a diferença no comprimento
corporal entre os sexos dos indivíduos. As análises estatísticas foram conduzidas no SYSTAT
9.0 usando um nível de significância de 5% para rejeitar a hipótese nula.
R
ESULTADOS
DIMORFISMO SEXUAL
As fêmeas de Colostethus caeruleodactylus (ANOVA F
1,370
= 270,8; P < 0,001), C.
nidicola (ANOVA F
1,313
= 32,0; P < 0,001) e Colostethus sp. (ANOVA F
1,383
= 71,3; P < 0,001)
foram maiores que os machos (Tabela 1). Não foi possível testar a diferença no tamanho
18
corporal entre os sexos para as duas espécies de Epipedobates porque somente três fêmeas de E.
hahneli e uma fêmea de E. trivittatus foram identificadas com confiança (Tabela 1).
Para as três espécies de Colostethus e E. hahneli o número de jovens coletado foi menor
do que o número de adultos, e o número de machos capturado foi maior que o número de fêmeas
(Tabela 1). Para E. trivittatus o número de jovens coletado foi maior do que o número de adultos
e o número de machos capturado foi maior que o número de fêmeas.
Tabela 1. Média e amplitude do comprimento rostro-uróstilo (mm) e número de indivíduos
capturados em cada classe de idade e sexo das cinco espécies entre 2000 e 2005.
Espécie Classe etária Comprimento rostro-uróstilo
Média Amplitude N
Colostethus caeruleodactylus
Jovens (< 14 mm)
Fêmeas
Machos
11,1
16,4
15,5
7,2 - 13,9
14,0 - 17,8
14,0 - 16,9
75
123
250
Colostethus nidicola
Jovens (< 17 mm)
Fêmeas
Machos
11,9
19,8
19,3
7,4 - 16,6
17,3 - 21,5
17,3 - 21,0
27
121
194
Colostethus sp. Jovens (< 14 mm)
Fêmeas
Machos
12,2
16,4
15,7
10,2 - 13,9
14,6 - 17,8
14,1 - 17,6
36
71
314
Epipedobates hahneli
Jovens (< 17 mm)
Fêmeas
Machos
12,2
20,2
19,2
10,0 - 15,4
19,1 - 21,2
17,4 - 21,7
14
03
81
Epipedobates trivittatus
Jovens (< 25 mm)
Fêmeas
Machos
14,7
35,6
33,9
7,1 - 23,8
-
30,6 - 41,3
140
01
30
19
VARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO
O número de adultos capturados de Colostethus caeruleodactylus e C. nidicola não
variou entre os anos (Figura 4). Em 2002, o número de adultos capturados de Colostethus sp. foi
o dobro do número de adultos capturados em 2003 e 2004, voltando a subir em 2005 (Figura 4).
A quantidade de chuva foi maior nas estações chuvosas precedentes às estações reprodutivas de
2002 e 2003, diminuindo nas estações chuvosas precedentes às estações reprodutivas de 2004 e
2005 (Figura 4).
29 29 29
35
33
25
28
66
29
28
52
0
10
20
30
40
50
60
70
2002 2003 2004 2005
Ano de coleta
Número de adultos capturado
s
0
100
200
300
400
500
Precipitação (mm
)
C. caeruleodactylus C. nidicola Colostethus sp. Precipitação (mm)
Figura 4. Número total de adultos capturados de Colostethus caeruleodactylus e C. nidicola (área
5; Fevereiro, Março e Abril) e Colostethus sp. (área 1; Março e Abril) e precipitação nos anos de
2002, 2003, 2004 e 2005 na área de estudo (Outubro, Novembro e Dezembro). Não existem
dados de captura de C. caeruleodactylus para 2002.
20
PADRÃO SAZONAL NO RECRUTAMENTO JUVENIL E REPRODUÇÃO
Embora tenham ocorrido algumas capturas de indivíduos adultos ao longo do ano, a
distribuição do tamanho corporal indicou uma maior captura de adultos de C. caeruleodactylus
durante as temporadas reprodutivas, principalmente entre Janeiro e Maio. A captura de
indivíduos jovens ocorreu sazonalmente, principalmente entre os meses de Junho e Setembro
(Figura 5).
_____ ________ ____ __________________ __________________ _____
A S N J F M A O A M J J F M A J J A S N D F M A M J A S O N D F M A
Tempo (mês/ano)
7
14
21
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
2000 2001 2002 2003 2004 2005
1 18/2 4/2 1 28 50 16 1 11 5/23 2/2 7 7 31 25 1/2 15/7 6 1/9 3 15/7 14 1 3 4 2 14/6 2/7 1/6 2/8 12 6 9
Figura 5. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo (CRU) dos indivíduos de Colostethus
caeruleodactylus ao longo dos anos. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 14 mm.
21
Da mesma forma que em C. caeruleodactylus, alguns indivíduos adultos de C. nidicola
foram capturados ao longo do ano, mas houve uma maior captura de adultos durante as
temporadas reprodutivas, principalmente entre Dezembro e Maio. A captura de indivíduos
jovens ocorreu sazonalmente, principalmente entre os meses de Março e Junho (Figura 6).
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
_ ________ ___________ ________________ __________________ _____
2000 2001 2002 2003 2004 2005
Tempo (mês/ano)
AM F D N O S A J M A MF D N S JJA M FJ DJ A M F J D NO S F A
2 1 1 1 3 16 27 5 4 1 2 1 39 4 3/8 2/3 3/3 1/2 1/4 9 19 9 1 2/1 2/1 2 1/4 1/7 2/3 6 6 1/11 1/5 2/3
Figura 6. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo (CRU) dos indivíduos de Colostethus
nidicola ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 17 mm.
22
Assim como as espécies C. caeruleodactylus e C. nidicola alguns indivíduos adultos de
Colostethus sp. foram capturados ao longo do ano, mas houve uma maior captura de adultos
durante as temporadas reprodutivas (Outubro - Maio). A captura de indivíduos jovens ocorreu
sazonalmente, principalmente entre os meses de Agosto e Outubro (Figura 7).
________ ________ _____________ _______________________ _____
J O N D J F M S J M A S N D F M A M J A S O N D F M A
10
11
12
13
14
15
16
17
18
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
Tempo (mês/ano)
2001 2002 2003 2004 2005
13 6 27 24 8 2 4 9/1 11 4 3 6/1 13 5 10 9 4 1/1 4/3 1/1 6 5/17 12 28 1/19 15 2/3
Figura 7. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo (CRU) dos indivíduos de Colostethus sp.
ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de jovens/adultos.
Os adultos são os indivíduos maiores que 14 mm.
23
Uma maior atividade reprodutiva de E. hahneli foi observada entre Maio e Setembro (C.
Keller, dados não publicados). Os adultos foram capturados ao longo dos meses do ano, no
entanto, mais de 70% dos indivíduos foram capturados entre Março e Setembro. Os jovens foram
capturados entre Setembro e Novembro (Figura 8).
___ _____ _____________________ _______________________ ______
S N J M J J F M A J J S N D F M A M J A S O N D F M A
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
Tempo (mês/ano)
2001 2002 2003 2004 2005
5 1 1/3 2 1/21 1/5 2 5 7 13 8 3/6 1/2 1 4 7 14 11 14 10 5 3 3 4 2 11 10
Figura 8. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo (CRU) dos indivíduos de Epipedobates
hahneli ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 17 mm.
24
Embora os indivíduos adultos de E. trivittatus aparentemente ocorram ao longo do ano,
houve uma maior captura entre os meses de Novembro e Abril. A captura de jovens ocorreu
todos os meses ao longo do ano, mas o maior número de capturas ocorreu entre os meses de
Março e Agosto (Figura 9).
_____ ________ __________________ ____________________ ________
S N D J M A M J J F M A J J S N D F M A M J A S O N D J F M A
5
15
25
35
45
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
Tempo (mês/ano)
2001 2002 2003 2004 2005
1 4 2 11 3 2/1 1/1 8/7 1/2 8/1 13/5 18/2 6/3 3/2 1 2/3 3/1 1/3 7/3 5/2 14 8/1 8/1 5/5 3 2/2 2 1 1/2 14/10 4/8
Figura 9. Distribuição do comprimento rostro-uróstilo (CRU) dos indivíduos de
Epipedobates
trivittatus
ao longo dos meses de estudo. Os números acima do gráfico indicam o número de
jovens/adultos. Os adultos são os indivíduos maiores que 25 mm.
25
TAXA DE RECAPTURA
Do total de fêmeas de Colostethus caeruleodactylus marcadas na temporada reprodutiva
I, duas (16,7%) foram recapturadas na temporada reprodutiva II (Tabela 2). O número de machos
de Colostethus caeruleodactylus recapturados variou de 1 a 7 (6,7 - 18,9%). Tanto machos como
fêmeas foram recapturados apenas em temporadas reprodutivas subseqüentes (Tabela 2).
Tabela 2. Dados de captura-recaptura para Colostethus caeruleodactylus de 2002 a 2005. Nr =
número indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc = número de
indivíduos marcados em cada temporada reprodutiva.
Fêmeas Machos
Nr Nc Nr Nc
Temporada
reprodutiva*
II III
Temporada
reprodutiva*
II III
I 2 0 12 I 7 0 37
II 0 09 II 1 15
III 14 III 30
Total 45 Total 90
* Temporada reprodutiva I = Outubro de 2002 a Maio de 2003; Temporada reprodutiva II =
Outubro de 2003 a Maio de 2004 e Temporada reprodutiva III = Outubro de 2004 a Abril de 2005.
26
Do total de fêmeas de Colostethus nidicola marcadas na temporada reprodutiva I, apenas
uma (5,6%) foi recapturada na temporada reprodutiva II (Tabela 3) e das marcadas na temporada
reprodutiva II, duas (11,1%) foram recapturadas na temporada reprodutiva III e duas (11,1%) na
IV. Do total de machos de Colostethus nidicola marcados na temporada reprodutiva I, dois
(5,6%) foram recapturados da temporada reprodutiva II e um (2,8%) na III; dos marcados na
temporada reprodutiva II, três (8,6%) foram recapturados na temporada III; e dos marcados na
temporada reprodutiva III, dois (8,7%) foram recapturados na temporada IV (Tabela 3).
Tabela 3. Dados de captura-recaptura para
Colostethus nidicola de 2001 a 2005. Nr = número de
indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc = número de indivíduos
marcados em cada temporada reprodutiva.
Fêmeas Machos
Nr Nc Nr Nc
Temporada
reprodutiva*
II III IV
Temporada
reprodutiva*
II III IV
I 1 0 0 18 I 2 1 0 36
II 2 2 18 II 3 0 35
III 0 14 III 2 23
IV 13 IV
16
Total 62 Total
109
* Temporada reprodutiva I = Outubro de 2001 a Maio de 2002; Temporada reprodutiva II = Outubro de 2002
a Maio de 2003; Temporada reprodutiva III = Outubro de 2003 a Maio de 2004 e Temporada reprodutiva IV =
Outubro de 2004 a Abril de 2005.
27
Nenhuma fêmea de Colostethus sp. foi recapturada nas temporadas reprodutivas
subseqüentes (Tabela 4). Do total de machos marcados na temporada reprodutiva I, 12 (44,4%)
foram recapturados na temporada reprodutiva II; dos marcados na temporada reprodutiva II,
cinco (31,3%) foram recapturados na temporada reprodutiva III e um (6,3%) na IV; dos
marcados na temporada reprodutiva III, oito (26,7%) foram recapturados na temporada
reprodutiva IV (Tabela 4).
Tabela 4. Dados de captura-recaptura para
Colostethus sp. de 2001 a 2005. Percentagem de
recaptura = % de indivíduos recapturados nas temporadas reprodutivas subseqüentes; Nc =
número de indivíduos marcados em cada temporada reprodutiva.
Fêmeas Machos
Nr Nc Nr Nc
Temporada
reprodutiva*
II III IV
Temporada
reprodutiva*
II III IV
I 0 0 0 35 I 12 0 0 27
II 0 0 03 II 5 1 16
III 0 06 III 8 30
IV 18 IV
51
Total 62 Total
124
* Temporada reprodutiva I = Outubro de 2001 a Maio de 2002; Temporada reprodutiva II = Outubro de 2002
a Maio de 2003; Temporada reprodutiva III = Outubro de 2003 a Maio de 2004 e Temporada reprodutiva IV =
Outubro de 2004 a Abril de 2005.
28
DISCUSSÃO
DIMORFISMO SEXUAL
O dimorfismo sexual encontrado em Colostethus caeruleodactylus, C. nidicola e
Colostethus sp. corresponde ao padrão observado em espécies de dendrobatídeos. Em geral, as
fêmeas de dendrobatídeos são maiores que os machos (e.g., Aichinger, 1991; Dixon & Rivero-
Blanco, 1985; Myers et al., 1978; Sexton, 1960), com exceção de Nephelobates alboguttatus
(Bonilla & La Marca, 1996), com os machos são maiores que as fêmeas. O número de fêmeas
capturadas foi igual ou menor a 50% em comparação ao número de machos capturados em todas
as espécies do estudo. No entanto, isto não indica uma razão sexual diferente, mas,
provavelmente, o efeito da detectabilidade diferencial, pois os machos vocalizam, e sua
localização é mais fácil que a localização de fêmeas.
V
ARIAÇÃO ANUAL NA DENSIDADE E RELAÇÃO COM A PRECIPITAÇÃO
A precipitação é um importante fator ambiental influenciando as populações de anfíbios
(e.g., Duellman, 1995; Gascon, 1991b; Meyer et al., 1998; Pechmann et al., 1989), mas não
influenciou o número de adultos capturados nas três espécies de Colostethus neste estudo. Este
padrão difere de outras espécies de anuros terrestres (Toft et al., 1982), onde um maior volume
de chuvas na estação reprodutiva precedente influenciou negativamente o número de jovens que
emergiram na estação seca subseqüente. O número de indivíduos reproduzindo de Bufo marinus
e B. granulosus goeldii (Bayliss, 1996; Galatti, 1996), diminuiu com o aumento das chuvas.
Estas espécies forrageiam principalmente nas áreas longe dos corpos d’água, o que pode
influenciar as taxas de captura nos locais de reprodução.
P
ADRÃO SAZONAL NO RECRUTAMENTO JUVENIL E REPRODUÇÃO
Embora se acredite que os ambientes tropicais são climaticamente uniformes, mudanças
sazonais na quantidade de chuva são comuns, revelando um padrão dominante de estações
29
seca e chuvosa (Fisch et al., 1998; Zeng, 1999). Espécies de dendrobatídeos encontradas em
ambientes sazonais, restringem suas atividades reprodutivas, como vocalização, acasalamento
e/ou transporte de girinos, à estação chuvosa, pois esta estação provê locais com alta umidade,
apropriados para o desenvolvimento de ovos em ninhos terrestres (Aichinger, 1987; 1992;
Bourne et al., 2001; Dixon & Rivero-Blanco, 1985; Donnelly, 1989; Fandiño et al., 1997;
Gascon, 1991a; Lima et al., 2002; Praderio & Robinson, 1990; Pröhl, 1997; Toft & Duellman,
1979; Wells, 1980a). Os únicos exemplos conhecidos de reprodução ao longo de todo o ano em
dendrobatídeos são os de
E. femoralis e C. marchesianus, encontrados em Santa Cecília,
Equador, onde não existe um período seco marcante (Crump, 1974).
Houve sazonalidade na captura de indivíduos adultos de
C. caeruleodactylus, C. nidicola
e Colostethus sp., com maior número de indivíduos capturados na estação chuvosa, coincidindo
com os dados de trabalhos anteriores, que encontraram para as três espécies de Colostethus um
maior número de desovas entre os meses de Janeiro e Março (Guida et al., 2002; Guida et al.,
2001; Lima et al., 2002). Os jovens de C. caeruleodactylus foram capturados principalmente
entre os meses de Junho e Setembro, enquanto os de C. nidicola, principalmente entre os meses
de Março e Junho, e os de Colostethus sp., principalmente entre os meses de Agosto e Outubro.
Embora o período reprodutivo coincida parcialmente entre as duas espécies que têm
desenvolvimento dos girinos na água (C. caeruleodactylus e Colostethus sp.), existe um
deslocamento temporal no recrutamento juvenil entre estas duas espécies e C. nidicola, a espécie
que têm desenvolvimento dos girinos em ninhos terrestres (Caldwell & Lima, 2003). Não
existem estudos sobre o comportamento reprodutivo de Epipedobates hahneli. A captura dos
machos adultos ocorreu entre Junho e Setembro, o que sugere uma maior atividade reprodutiva,
já que os machos são encontrados principalmente quando vocalizam. Não foi possível determinar
o período de recrutamento dos jovens de E. hahneli devido ao baixo número de jovens
capturado.
30
Na Amazônia peruana, a área de vida de Epipedobates trivittatus foi estimada entre 4 e
156 m
2
(Roithmair, 1994). O número de adultos encontrados em meu estudo foi baixo, podendo
indicar que a área de vida da população é maior que a encontrada na Amazônia peruana. E.
trivittatus foi a única espécie em que o número de jovens capturado foi maior que o de adultos. A
grande maioria dos jovens de E. trivittatus capturada dentro das áreas de estudo já tinha o
tamanho dos adultos de Colostethus, sugerindo que nas espécies cujos girinos desenvolvem na
água (C. caeruleodactylus e Colostethus sp.), existe uma restrição de tamanho para a exploração
de ambientes afastados de corpos d’água (ver Figura 1).
De maneira geral tem sido sugerido que as espécies de dendrobatídeos alcançam a
maturidade sexual no primeiro ano de vida (Donnelly, 1989; Juncá, 1998; Moreira & Lima,
1991; Toft et al., 1982), poucos meses após a metamorfose. Nossos dados indicam que os
indivíduos atingem o tamanho adulto em 6-9 meses após a metamorfose, considerando que a
média do tamanho dos jovens de
Colostethus aumenta ao longo dos meses. No entanto, a
redução progressiva do número de capturas de jovens a partir dos meses que ocorre o maior
número de metamórficos (Julho-Agosto) também reflete a alta mortalidade a que os jovens estão
sujeitos (e.g., Berven, 1988; Licht, 1974; Williamson & Bull, 1996).
V
ANTAGENS E DESVANTAGENS DO MÉTODO DE CORTE DOS DEDOS
Embora o corte das falanges seja um procedimento muito invasivo, é um método de
marcação muito usado em estudos demográficos de anfíbios (e.g., Castanet et al., 2000; Lima et
al., 2001). Tatuagens (Measey, 2001), anilhas (Neckel-Oliveira, 2002), “pit tags (Passive
Integrated Transponders)” (Ott & Scott, 1999), fotografia (Doody, 1995), pinturas (Simon &
Bissinger, 1983) e pigmentos fluorescentes (Schlaepfer, 1998) são métodos eficientes de
marcação individual, mas foram inadequados para este estudo com
Colostethus. As três espécies
de Colostethus são menores que 20 mm, os padrões de coloração são muito semelhantes entre os
indivíduos e não possuem marcas individuais que permitam diferenciá-los. Fotografias
31
poderiam ter sido usadas para identificar os indivíduos das duas espécies de Epipedobates, mas
foi decidido manter o mesmo tipo de marcação para todas as espécies do estudo.
Um pressuposto chave em estudos de marcação e recaptura é que a marcação não deve
afetar a probabilidade de sobrevivência do indivíduo marcado ou a probabilidade de uma
subseqüente recaptura. Parris e McCarthy (2001) sugeriram que o corte das falanges reduz de 6 a
18% a taxa de retorno (probabilidade de recapturar um indivíduo vivo) de um indivíduo a cada
dedo cortado. No entanto, outros estudos não detectaram efeitos sobre a taxa de recaptura (e.g.,
Lemckert, 1996). Em estudos de comportamento reprodutivo das três espécies de
Colostethus
realizados na área de estudo, os machos que fixaram territórios foram recapturados ao longo de
toda a estação reprodutiva (4-6 meses). Os indivíduos marcados acasalaram várias vezes (Guida
et al., 2002; Guida et al., 2001; Lima et al., 2002), indicando que as marcas aparentemente não
têm forte efeito na sobrevivência a curto prazo e no padrão de atividade dos indivíduos. A
aplicação da pomada cicatrizante diminui as chances de regeneração do corte ou infecções nos
cortes (C. Díaz-Paniagua, comunicação pessoal). Não detectamos infecções por causa dos cortes
e os dedos regenerados normalmente puderam ser diferenciados dos dedos normais.
T
AXA DE RECAPTURA
De maneira geral, as espécies de anuros tropicais possuem uma estação reprodutiva mais
prolongada, ficando mais expostas a uma maior probabilidade de predação, o que,
conseqüentemente, diminuiria a taxa de sobrevivência destas espécies (Duellman & Trueb,
1994). Os poucos estudos realizados sobre sobrevivência de espécies de anuros em ambientes
tropicais, revelaram uma variação muito grande nas taxas de recaptura. Estudos realizados nas
savanas amazônicas de Alter do Chão, Pará, estimaram que cerca de 31% de machos adultos de
Bufo granulosus goeldii (Galatti, 1996) e que 25-28% das fêmeas e 25-54% dos machos de B.
marinus (Bayliss, 1996) sobreviveram até a segunda estação reprodutiva. Ao contrário das
savanas, os estudos realizados com espécies de floresta estimaram taxas de recaptura mais
32
baixas. 15% das fêmeas e 21% dos machos de Hyla boans (Magnusson et al., 1999), 15% dos
indivíduos de Leptodactylus pentadactylus (Galatti, 1992), e 7% dos machos de Phyllomedusa
tarsius (Neckel-Oliveira, 2002) sobrevivem até a próxima estação reprodutiva. As espécies
estudadas nas savanas amazônicas apresentaram uma sobrevivência tão alta quanto a encontrada
em espécies de áreas temperadas, provavelmente, porque estes ambientes são semelhantes entre
si, apresentando um regime de chuvas restrito a poucos meses e um período de seca marcante.
As taxas de recaptura entre temporadas reprodutivas variaram entre as três espécies de
Colostethus e entre os sexos neste estudo. A taxa de recaptura das fêmeas de C. caeruleodactylus
foi semelhante à taxa de recaptura dos machos. No entanto, as fêmeas não foram recapturadas
em nenhuma das temporadas reprodutivas subseqüentes à primeira captura, enquanto que alguns
machos foram recapturados em algumas temporadas subseqüentes à primeira captura. Fêmeas e
machos de
C. nidicola foram recapturados nas temporadas subseqüentes à primeira captura, no
entanto, a taxa de recaptura das fêmeas foi maior que a dos machos. As fêmeas de Colostethus
sp. não foram recapturadas nas temporadas subseqüentes, enquanto que os machos foram
recapturados em algumas das temporadas subseqüentes à primeira captura, com uma taxa de
recaptura de até 44,4%. Esperaríamos encontrar menores taxas de recaptura nos machos, pois
estes estão mais expostos a predação durante a vocalização.
Vários estudos detectaram territorialidade em machos e/ou em fêmeas de dendrobatídeos
(e.g., Hermans et al., 2002; McVey et al., 1981; Roithmair, 1992), mas as causas para o
comportamento territorial podem variar muito entre os sexos (p.e., Haase & Pröhl, 2002). As
diferenças entre as taxas de recaptura de fêmeas e de machos nas três espécies de
Colostethus
estão, possivelmente, relacionados a diferenças no comportamento territorial. Além disso,
diferenças nas taxas de recaptura entre os sexos podem ser explicadas por detectabilidade
diferencial nas capturas, já que a detecção de machos é mais fácil que a de fêmeas. Estudos
baseados no comportamento reprodutivo indicam que machos de
Colostethus caeruleodactylus e
de Colostethus sp. são fiéis ao seu território, permanecendo no mesmo local ao longo dos 4
33
a 6 meses de reprodução (Guida et al., 2001; Lima et al., 2002). Machos de Colostethus nidicola
não fixam territórios por longos períodos, mas as fêmeas são mais fiéis às suas áreas de vida
(Guida et al., 2002).
Nenhum estudo prévio estimou as taxas de recaptura para espécies de dendrobatídeos,
mas estudos baseados no tamanho dos indivíduos capturados durante o ano revelaram que as
espécies
Colostethus stepheni e C. marchesianus (Juncá, 1998; Moreira & Lima, 1991),
Dendrobates pumilio (Donnelly, 1989) e C. nubicola (Toft et al., 1982) seriam essencialmente
anuais, pois estas espécies apresentam um alto recrutamento juvenil, que em geral indica uma
baixa taxa de sobrevivência dos indivíduos adultos. As baixas taxas de recaptura encontradas
neste estudo para
Colostethus caeruleodactylus e C. nidicola sugerem que a maioria dos machos
destas populações não sobrevive até a segunda estação reprodutiva. No entanto, machos de
Colostethus sp. têm uma taxa de recaptura semelhante àquela encontrada em espécies
temperadas e em áreas de savana amazônica, indicando que grande parte dos adultos sobrevive
até, pelo menos, a segunda estação reprodutiva. Nossos resultados mostraram que as taxas de
recaptura variaram entre espécies simpátricas e congenéricas. Para o entendimento completo
dessas diferenças nos padrões demográficos entre as espécies mais estudos de longo prazo
devem ser realizados na Amazônia, para que generalizações possam ser feitas quanto ao padrão
de sobrevivência dos anfíbios tropicais.
34
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