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ASPECTOS BIOECOLÓGICOS E POTENCIAL DE
PARASITISMO DE Encarsia formosa (GAHAN)
(HYMENOPTERA: APHELINIDAE) SOBRE Bemisia
tabaci BIÓTIPO B(GENNADIUS) (HEMIPTERA:
ALEYRODIDAE) EM COUVE TOMATE E SOJA
KARINA MANAMI TAKAHASHI
Orientador:
Prof. Dr. OCTÁVIO NAKANO
Tese apresentada à Escola Superior de
Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade
de São Paulo, para obtenção do título de
Doutor em Ciências, Área de Concentração:
Entomologia.
P I R A C I C A B A
Estado de São Paulo - Brasil
Fevereiro - 2005
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ASPECTOS BIOECOLÓGICOS E POTENCIAL DE
PARASITISMO DE Encarsia formosa (GAHAN)
(HYMENOPTERA: APHELINIDAE) SOBRE Bemisia
tabaci BIÓTIPO B (GENNADIUS) (HEMIPTERA:
ALEYRODIDAE) EM COUVE TOMATE E SOJA
K
ARINA MANAMI TAKAHASHI
Engenheiro Agrônomo
Orientador: Prof. Dr. EVONEO BERTI FILHO
Tese apresentada à Escola Superior de
Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade
de São Paulo, para obtenção do título de
Doutor em Ciências, Área de Concentração:
Entomologia.
P I R A C I C A B A
Estado de São Paulo - Brasil
Fevereiro – 2005
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Dados
Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Takahashi, Karina Manami
Aspectos bioecológicos e potencial de parasitismo de Encarsia formosa (Gahan)
(Hymenoptera: Aphelinidae) sobre Bemisia tabaci biótipo B (Gennadius) (Hemíptera:
Aleyrodidae) em couve tomate e soja / Karina Manami Takahashi. - - Piracicaba, 2005.
73 p. : il.
Tese (Doutorado) - - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, 2005.
Bibliografia.
1. Controle biológico (Fitossanidade) 2. Couve 3. Ecologia animal 4. Hemiptera
5. Mosca-branca 6. Ninfa 7. Parasitismo 8. Soja 9. Tomate I. Título
CDD 635.34
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
“Quem conhece a sua ignorância revela a mais
profunda sapiência. Quem ignora a sua
ignorância vive na mais profunda ilusão.”
Lao-Tsé
Aos meus pais Roque Takahashi e Madalena Mutsumi
Tanaka Takahashi que sempre foram exemplo,
incentivando e apoiando nos obstáculos deste
grande percurso que é viver.
DEDICO
Aos meus irmãos Leonardo Susumu Takahashi e
Guilherme Koji Takahashi, que sempre foram
amigos e sempre colaboraram de maneira
incondicional no percurso desta jornada
OFEREÇO
AGRADECIMENTOS
À Deus, que sempre nos guia e dá forças para perseverarmos nos
momentos mais difíceis.
À Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ) da
Universidade de São Paulo (USP) e ao Departamento de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola, pela oportunidade de realização do curso.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), pela concessão da bolsa de estudo.
Ao Prof. Dr. Evoneo Berti Filho, pela orientação e ensinamentos
acadêmicos e pela amizade e compreensão dedicados nestes anos de
convivência.
Ao Pesquisador Dr. André Luiz Lourenção, pelo fornecimento de
insetos para a criação de mosca branca.
Ao Prof. Dr. José Roberto Postali Parra, pela amizade, orientação e
sugestões na elaboração do projeto.
Aos demais professores de Entomologia da ESALQ/USP, pelos
ensinamentos, amizade e cordialidade.
v
Ao Prof. Dr. Sérgio de Freitas, pela inestimável contribuição na minha
formação acadêmica e pela amizade e incentivo.
A todos os colegas de Pós-Graduação, especialmente Luciano Pacelli
de Macedo, Patrícia Milano, José Francisco Cruz, Simone Prado, Edmilson
Silva, Maurício Godoy, Dori Edson, Uemerson Cunha, Sandra Magro, pela
amizade, companheirismo e apoio.
As estudantes de graduação Bruna Barboza Rossilho e Amália
Torrezan Lopes pela colaboração na execução dos experimentos, bem como
pela amizade.
Aos funcionários José Carlos Rodrigues Castillho e Horozino Rodrigues
dos Santos pelo auxílio na condução dos experimentos, apoio incondicional e
amizade.
As amigas Simone Aparecida Fessel, Kelly Cristina Gonçalves
Miyazaki, Aline Massaro Calarota, Nair Batista Nogueira e Vera Lúcia
Raimundo de Oliveira que sempre estiveram ao meu lado, principalmente
nos momentos mais difíceis.
A todos os funcionários da Entomologia, pela amizade, consideração e
apoio na condução dos experimentos.
Serei eternamente grata a todos que, de alguma forma, contribuíram
na elaboração e condução deste projeto de pesquisa.
SUMÁRIO
Página
RESUMO........................................................................................
viii
SUMMARY......................................................................................
x
1 INTRODUÇÃO..............................................................................
1
2 REVISÃO DE LITERATURA.............................................................
3
2.1 Bemisia tabaci..........................................................................
3
2.1.1 Origem e distribuição geográfica..............................................
3
2.1.2 Descrição, aspectos morfológicos e ecológicos............................
6
2.1.3 Aspectos biológicos.................................................................
9
2.1.4 Danos e importância econômica...............................................
10
2.1.5 Medidas de controle................................................................
12
2.2 Encarsia formosa......................................................................
14
2.2.1 Descrição e distribuição geográfica...........................................
14
2.2.2 Aspectos biológicos e ecológicos...............................................
15
2.2.3 Capacidade de busca..............................................................
18
2.2.4 O gênero Encarsia no Brasil.....................................................
19
2.2.5 Controle biológico de mosca-branca por Encarsia........................
20
2.2.6 Integração de E. formosa em programas de Manejo Integrado de
Pragas..........................................................................................
23
3 MATERIAL E MÉTODOS.................................................................
25
3.1 Criação de manutenção de B. tabaci biótipo B...............................
25
3.2 Técnica de criação de B. tabaci biótipo B .....................................
25
vii
3.2.1 Avaliação dos aspectos biológicos de B. tabaci biótipo B em
diferentes hospedeiros....................................................................
25
3.3 Técnica de criação de Encarsia formosa........................................
27
3.3.1 Avaliação dos aspectos biológicos de E. formosa parasitanto
pupas de B. tabaci biótipo B oriundas de diferentes hospedeiros...........
27
3.3.2 Avaliação da eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B.....
29
3.3.3 Determinação do número ideal de E. formosa a ser liberado por
planta ou ninfa...............................................................................
30
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO..........................................................
32
4.1 Avaliação dos aspectos biológicos de B. tabaci biótipo B em
diferentes hospedeiros....................................................................
32
4.2 Avaliação dos aspectos biológicos de E. formosa parasitando pupas
de B. tabaci biótipo B oriundas de diferentes hospedeiros.....................
34
4.3 Avaliação da eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B........
38
4.4 Determinação do número ideal de E. formosa a ser liberado por
planta ou ninfa...............................................................................
42
5 CONCLUSÕES..............................................................................
47
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................
48
APÊNDICES...................................................................................
72
ASPECTOS BIOECOLÓGICOS E POTENCIAL DE PARASITISMO DE
Encarsia formosa (GAHAN) (HYMENOPTERA: APHELINIDAE) SOBRE
Bemisia tabaci BIÓTIPO B (GENNADIUS) (HEMIPTERA:
ALEYRODIDAE)
Autora: KARINA MANAMI TAKAHASHI
Orientador: Prof. Dr. EVONEO BERTI FILHO
RESUMO
O presente trabalho teve por objetivo avaliar o potencial de
parasitismo e eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B em couve,
tomate e soja. O tempo de desenvolvimento de ovo a adulto e o número de
ninfas de B. tabaci biótipo B foram avaliados em soja, tomate e couve. O
número de ninfas parasitadas diariamente e o número total de ninfas
parasitadas por fêmeas de E. formosa até sua morte foram avaliados para
determinar a capacidade de parasitismo do parasitóide. Foram realizadas
liberações de números variáveis de E. formosa para um número fixo de
ninfas de B. tabaci biótipo B para avaliar o número ideal de parasitóides por
planta. Através dos resultados obtidos, observou-se que a duração de ovo a
adulto de B. tabaci biótipo B em tomate (22,03 dias) foi estatisticamente
superior a de soja (21,17 dias) e esta última significativamente superior que
em couve (19,8 dias) sob as mesmas condições ambientais. O parasitóide E.
formosa apresentou preferência por ovipositar no terceiro e quarto ínstares
ix
de seus hospedeiros. Comparando-se as três culturas avaliadas verifica-se
que a couve apresentou número médio total de ninfas parasitadas superior
aos valores obtidos para soja e tomate, que por sua vez não apresentaram
diferença entre si. O parasitóide não apresentou diferença em relação à
longevidade quando foram oferecidas ninfas de terceiro ou quarto ínstares
nas culturas estudadas. Entretanto, verificou-se que para os dois estádios
ninfais houve diferença significativa entre as culturas avaliadas. Na couve, a
densidade de oito parasitóides por planta resultou em bom controle da
praga.
BIOLOGICAL ASPECTS AND PARASITISM POTENCIAL OF Encarsia
formosa (GAHAN) (HYMENOPTERA: APHELINIDAE) UNDER Bemisia
tabaci Biotype B (GENNADIUS) (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE)
Author: KARINA MANAMI TAKAHSHI
Adviser: Prof. Dr. EVONEO BERTI FILHO
SUMMARY
The potencial of parasitism and the efficiency of Encarsia formosa on
Bemisia tabaci were evaluated on collard green, tomato and soybean plants.
The period of developmentof B. tabaci biotype B from egg to adult and the
number of nymphs were evaluated on those plants. The ability of parasitism
was evaluated by the number of daily parasitized nymphs and the total
number of parasitized nymphs per female of E. formosa. The ideal number
of parasitoids per plant was evaluated by releasing variable numbers of E.
formosa on a fixed number of B. tabaci biotype B nymphs. The results were
as follows: the duration of the egg to adult period of B. tabaci biotype B on
tomato (22,03 days) was statistically superior to that on soybean (21,17
days), while this last one was significantly superior to that on collard green
(19,8 days), under the same environmental conditions; the parasitoid
showed preference to oviposit on the third and fourth instars of B. tabaci
biotype B nymphs; the number of parasitized nymphs on collard green was
higher than those observed on soybean and tomato, whereas the numbers
xi
on these last one did not differ; no difference was observed as to the
parasitoid longevity when third and fourth instar nymphs were offered on
the tested plants; however one observe a significant difference in the mean
number of parasitized nymphs; on collard green plants eight parasitoids per
plant resulted in a good control of this insect pest.
1 INTRODUÇÃO
A mosca-branca Bemisia tabaci (Gennadius) é um inseto polífago que
causa danos severos a diversas espécies de importância econômica
abrangendo o grupo das hortaliças, frutas, oleaginosas e espécies
ornamentais.
No Brasil, B. tabaci biótipo B vem causando sérios problemas
fitossanitários praticamente em todos os estados. As práticas agrícolas
baseadas em monoculturas, juntamente com o alto potencial reprodutivo
desses insetos estão entre as principais causas do surgimento deles como
principal alvo de controle fitossanitário.
O controle da mosca-branca (B. tabaci biótipo B), até pouco tempo,
era realizado basicamente com de inseticidas. Entretanto, a adoção desta
tática de controle trouxe grandes problemas, tais como o aparecimento de
resistência da praga aos inseticidas, a toxicidade e resíduos destes produtos.
Assim, tem sido preconizada a utilização de alternativas no controle desta
praga e uma das alternativas viáveis é o controle biológico mediante o
emprego de Encarsia formosa (Gahan).
Os inimigos naturais podem representar um importante aliado no
controle de insetos-praga no campo (Dent, 1995). Entretanto, com relação
ao controle de B. tabaci biótipo B por inimigos naturais em campo, não se
tem observado efeito significativo na grande maioria dos casos,
possivelmente em virtude do elevado potencial biótico da praga, além do
uso excessivo de inseticidas (Prahabker et al., 1992). Alguns trabalhos,
porém, têm mostrado que, em casa de vegetação, é possível o controle de
2
B. tabaci com himenópteros (Heinz & Parrella, 1994a,b). Além disso, o
incremento desses inimigos naturais no campo também é possível através
da utilização de inseticidas seletivos (Horowitz et al., 1994; Horowitz &
Ishaaya, 1995).
O parasitóide E. formosa é, provavelmente, o inimigo natural mais
utilizado mundialmente para o controle de Trialeurodes (Westwood)
vaporiorum e Bemisia spp. em casa de vegetação (De VIS, 2001). No Brasil,
em casa de vegetação, os inimigos naturais considerados eficientes para o
controle de B. tabaci são E. formosa (Arruda, 1976) e Encarsia porteri
Mercet (Menezes Júnior et al., 1996).
Embora se tenha conhecimento sobre a utilização com sucesso de E.
formosa no controle de aleirodídeos em casa de vegetação ao redor do
mundo, pouca informação se tem sobre o desenvolvimento de métodos de
criação artificial deste parasitóide (Hu et al., 2002).
O presente trabalho teve por objetivos avaliar o potencial de
parasitismo e a eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B em couve,
tomate e soja.
2
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2.1.1 Origem e distribuição geográfica
Os insetos conhecidos popularmente como moscas-brancas pertencem à
família Aleyrodidae e apresentam como principal gênero Bemisia, encontrando-
se mundialmente distribuídos. Esta espécie foi coletada pela primeira vez no
fumo (Nicotiana spp.) e descrita como Aleurodes tabaci (Gennadius) na Grécia
em 1889 (Russell, 1957). A distribuição geográfica de
B. tabaci indica uma
forte limitação pelas temperaturas frias (Lacey et al., 1999).
A espécie Bemisia tabaci (Gennadius) é cosmopolita, tendo como
provável centro de origem o Oriente (Brown et al., 1995). Segundo Brown
(1994) e Wool et al. (1994), devido à interferência do homem na dispersão dos
insetos, uma conclusão definitiva sobre o centro de origem de B. tabaci vai se
tornando cada vez mais difícil. Acredita-se, porém, que essa espécie de mosca-
branca seja originária do subcontinente indiano, já que nessa região há
abundância e diversidade de inimigos naturais (Brown et al. 1995). Segundo
estes autores, B. tabaci é um inseto multivoltino com 11 a 15 gerações por ano
e tem como hábitat regiões tropicais e subtropicais.
4
A mosca branca B. tabaci biótipo B é a espécie mais importante no
mundo devido ao seu grande potencial de causar danos e suas
características, tais como ser a única espécie da família capaz de transmitir
geminivírus às plantas (Bin-Moenen & Mound, 1990; Hilje, 1996).
Na década de 80, o biótipo B foi registrado no continente americano,
provavelmente introduzido através de plantas ornamentais importadas,
sendo então disseminado para outras culturas de interesse econômico como
feijão, mandioca, algodão, quiabo, melão, pimentão, abobrinha e fumo
(Brown et al., 1995).
No Brasil, Costa et al. (1973) relataram o primeiro registro da
ocorrência de B. tabaci em plantas de algodão no Estado do Paraná em
1968. A partir desta data, segundo Bellows et al. (1994), este inseto foi
encontrado em outros estados brasileiros provocando prejuízos esporádicos.
Entretanto, no início da década de 90 foram detectadas populações de
mosca-branca provocando sérios prejuízos em culturas de grande valor
econômico nas regiões Sudeste, Centro-Oeste e Nordeste. Lourenção &
Nagai (1994) relataram surtos populacionais de B. tabaci em hortaliças e
ornamentais no Estado de São Paulo, sendo seu ataque associado ao
prateamento das folhas com queda drástica de produção em aboboreira e
amadurecimento irregular dos frutos em tomateiro. Segundo Schuster et al.
(1990) e Yokomi et al. (1990), estes constituem sintomas característicos do
ataque do biótipo B. Assim, mencionou-se a possibilidade de que um novo
biótipo ou uma nova espécie teria sido introduzido no país, o que foi
confirmado pela Dra. Judith Brown, da Universidade do Arizona (EUA), a
partir de espécimes da mosca-branca coletados em tomateiro no Distrito
Federal (França et al., 1996).
Perring et al. (1993b) admitiram a possibilidade de uma nova espécie
de Bemisia em função das diferenças nos sintomas de ataque, bem como
das diferenças genômicas e da incompatibilidade sexual entre B. tabaci
biótipo A e o biótipo B. A caracterização do biótipo B como nova espécie
(Bemisia argentifolii Bellows & Perring) foi feita, de acordo com Bellows et
5
al. (1994), com base nos danos característicos nas plantas hospedeiras, nas
aberturas traqueais torácicas menores, no filamento de cera menor e mais
frágil e na ocorrência da seta submarginal ASMS4 somente neste biótipo. Foi
demonstrado que o biótipo B difere de maneira expressiva do biótipo A,
principalmente em relação ao vigor biológico, gama de hospedeiros e
habilidade em transmitir viroses (Markhan et al., 1994 e Schuster et al.,
1995).
Entretanto, Brown et al. (1995) revisaram o assunto e sugeriram que
B. tabaci seja um complexo sofrendo mudanças evolucionárias. Atualmente,
considera-se que B. argentifolii é de fato o biótipo B de B. tabaci.
A mosca-branca B. tabaci é encontrada na África, América, Ásia e
região do Mediterrâneo (Coudriet et al., 1985; Murrant et al., 1988 e
Vazquez et al., 1997). Atualmente, no Brasil, este inseto ocorre nos Estados
de São Paulo, Minas Gerais, Goiás, Paraná, Distrito Federal, Bahia,
Pernambuco (Submédio São Francisco), Ceará, Mato Grosso do Sul, Rio
Grande do Norte, Tocantins e Rio de Janeiro (Villas Bôas et al., 1997).
De acordo com Brown (1994) e França et al. (1996), em alguns locais
dos Estados Unidos e do Brasil onde se encontrava apenas B. tabaci biótipo
A, constatou-se posteriormente somente o biótipo B. Perring et al. (1993b)
explicaram esse deslocamento competitivo de corte e cópula diferenciado
entre os biótipos. O biótipo A realiza essa atividade em menos de um terço
do tempo gasto pelo biótipo B. Os machos do biótipo B, embora demorem
mais tempo no ritual de corte com fêmeas de A, não efetuam a cópula, mas
ao mesmo tempo impedem que o macho de A o faça. Por outro lado, a
cópula entre indivíduos de B não é afetada, uma vez que o tempo de corte
entre machos de A e fêmea de B é curto.
O sucesso da dispersão de B. tabaci biótipo B deve-se à sua
habilidade de adaptar-se a novas plantas hospedeiras e a condições
climáticas diversas (Villas Bôas et al., 1997), à sua capacidade de
desenvolver resistência a inseticidas (Prabhaker et al., 1992; Silveira, 2000)
6
e de ter maior taxa de oviposição em relação a outras espécies de mosca-
branca (Lourenção et al., 2001).
Oliveira et al. (2001) relatam que a vasta gama de plantas
hospedeiras da mosca-branca e, conseqüentemente, a sua distribuição por
todos os continentes têm levado os centros de pesquisa do mundo inteiro a
se organizarem em projetos de cooperação internacional para facilitar a
comunicação, a pesquisa e a transferência de tecnologia.
Os hospedeiros preferenciais da mosca-branca são: cucurbitáceas
(abobrinha, melancia, melão e chuchu), solanáceas (tomate, berinjela,
pimentão, fumo, pimenta e jiló), brássicas (brócolos e repolho), leguminosas
(feijão, feijão-vagem), algodão, mandioca, alface e quiabo, além de plantas
ornamentais, daninhas e silvestres (Caballero, 1994; Melo, 1992; Villas Bôas
et al., 1997).
Brown et al. (1995) afirmaram que a gama de plantas hospedeiras de
Bemisia spp. tem aumentado no decorrer do tempo, o que tem sido
atribuído, entre outras razões, ao uso do monocultivo irrigado. Foi
constatado que a espécie B. tabaci biótipo A tem pouco mais de 100 plantas
hospedeiras, enquanto que o biótipo B já foi encontrado em mais de 600
espécies vegetais, das quais 50% estão restritas a somente cinco famílias:
Fabaceae (99 espécies), Asteraceae, Malvaceae, Solanaceae e
Euphorbiaceae (Blua et al., 1995; Brown et al., 1995; De Barro, 1995;
Oliveira et al., 2001).
2.1.2 Descrição, aspectos morfológicos e ecológicos
A mosca-branca (B. tabaci) ocorre em uma ampla faixa de plantas
hospedeiras, coloniza principalmente espécies anuais e herbáceas e
apresenta alto potencial reprodutivo (Brown et al., 1995).
Adultos e ninfas de B. tabaci ocupam preferencialmente a página
inferior das folhas (local onde se alimentam), constituindo este local como
principal fonte de disseminação da praga, como por exemplo, através de
7
plantas ornamentais transportadas pelo homem (Ferreira & Avidos, 1996).
Sob condições favoráveis, este inseto pode apresentar de 11 a 15 gerações
por ano. As fêmeas podem depositar de 100 a 300 ovos durante o seu ciclo
de vida (Brown & Bird, 1992).
Os ovos de B. tabaci são piriformes, com textura lisa e medem de
0,18 a 0,21 mm de comprimento e 0,06 a 0,09 mm de largura. Inicialmente
apresentam coloração branca, mas à medida que se dá o desenvolvimento
embrionário, tornam-se amarelados e próximos à eclosão adquirem
coloração vermelho-clara ou café claro (Byrne & Bellows, 1991; Eichelkraut
& Cardona, 1989; Patel, et al., 1992; Villas Bôas et al., 1997). São dispostos
isoladamente ou em grupos irregulares, ou ainda, ocasionalmente, em
semicírculos sendo sustentados por um pedicelo inserido na folha durante a
oviposição, diretamente no tecido foliar, nunca na abertura dos estômatos
(Eickelkraut & Cardona, 1989 e Paulson & Beardsley, 1985). Buckner et al.
(2002) observaram que o pedicelo fica inserido no interior das células da
epiderme, sem alcançar as células do parênquima.
Na fase imatura B. tabaci possui quatro ínstares, sendo o primeiro
ínstar móvel e os outros imóveis nas folhas da planta. Esta mobilidade ninfal
é fundamental para o ciclo de vida do inseto, pois se a folha não oferecer
condições para o completo desenvolvimento ninfal, devido à senescência,
por exemplo, a ninfa pode se locomover para uma folha mais adequada
(Summers et al., 1996). Segundo Simmons (1999), após a eclosão, se a
ninfa estiver na face adaxial, existe tendência de se locomover para a
superfície abaxial, orientada mais provavelmente por um estímulo tátil ou
alimentar do que por estímulos geotrópico ou fototrópico.
A ninfa de primeiro instar mede 0,24 a 0,27 mm de comprimento e
0,12 a 0,18 mm de largura. É de formato elíptico, coloração branco-
esverdeada, plana ventralmente e convexa dorsalmente (Eichelkraut &
Cardona, 1989 e Patel et al., 1992). Segundo os mesmos autores, a ninfa de
segundo instar é oval, e apresenta coloração branco-esverdeada e olhos
8
brilhantes. Seu comprimento varia de 0,33 a 0,39 mm e sua largura de 0,18
a 0,24 mm.
O terceiro ínstar tem formato elíptico, cor verde-pálida a verde-escura
e olhos vermelhos brilhantes na parte dorsal da cabeça. É possível observar
a secreção de uma substância colágena transparente saindo pelo orifício
vasiforme triangular aderindo à parte posterior do abdome. Seu
comprimento varia de 0,51 a 0,60 e 0,30 a 0,36 de largura (Patel et al.,
1992).
A ninfa de quarto ínstar se alimenta apenas no início deste estádio,
depois cessa a alimentação, quando aparentemente sofre mudanças
morfológicas para se transformar em “pupa” (Eichelkraut & Cardona, 1989).
O termo “pupa” é inadequado, uma vez que o inseto não sofre qualquer tipo
de metamorfose caracterizando a passagem para um novo estádio (Brown
et al., 1995; Byrne & Bellows, 1991; De Barro, 1995; Villas Bôas et al.,
1997). Devido a essa peculiaridade, o tipo de desenvolvimento das moscas-
brancas era denominado neometabolia para diferenciar da paurometabolia
em que não ocorre essa fase de interrupção da alimentação (Zucchi et al.,
1993). Atualmente, entretanto, existe tendência em se denominar qualquer
metamorfose incompleta como hemimetabolia, independente da sua
peculiaridade (Gallo et al., 2002).
O quarto ínstar tem formato oval, com a parte cefálica arredondada e
a parte caudal terminada em uma ponta. É nítida a divisão do corpo em
cabeça, tórax e abdome. O seu comprimento é de 0,54 a 0,85 mm e a
largura de 0,36 a 0,60 mm. No início deste estádio, a ninfa é plana e
transparente, mas no final é convexa e opaca, com os olhos vermelhos bem
visíveis (Eichelkraut & Cardona, 1989). Patel et al. (1992) acrescentam um
par de setas caudais.
Os adultos de B. tabaci têm o dorso amarelo-pálido e as asas brancas,
medindo de 1 a 2 mm de comprimento e 0,36 a 0,51 mm de largura, sendo
a fêmea maior que o macho. Quando em repouso, as asas são levemente
separadas, com os lados paralelos, deixando o abdome amarelado visível.
9
Os olhos são vermelhos, compostos e divididos em duas partes por uma
projeção cuticular. As asas têm venação reduzida e as pernas são delgadas,
sendo as posteriores mais largas que as anteriores. A fêmea se diferencia do
macho pelo tamanho e pela configuração da genitália (Eichelkraut &
Cardona, 1989; Patel et al., 1992 e Souza & Vendramim, 2000).
A reprodução é sexuada dando origem somente a fêmeas ou por
partenogênese arrenótoca (Byrne & Bellows, 1991 e Eichelkraut & Cardona,
1989). Como na maioria das espécies de mosca-branca, B. tabaci pode
regular o sexo de seus descendentes, desde que tenham espermatozóides
armazenados para selecionar a fertilização (Horowitz & Gerling, 1992).
Gerling et al. (1980) relataram que este inseto fitófago tem
preferência por ovipositar nas folhas mais jovens da planta hospedeira de
modo que as ninfas de 3
o
e 4
o
ínstares (ninfas mais velhas) localizam-se na
região inferior da planta, as ninfas de 1
o
e 2
o
ínstares (ninfas mais jovens)
juntamente com os ovos na região mediana e os adultos na região superior
local onde se encontram as folhas mais jovens.
2.1.3 Aspectos biológicos
A duração do ciclo de vida de B. tabaci varia de acordo com a planta
hospedeira e a temperatura (Valle, 2001). A fase de ovo, à temperatura
entre 25 e 27
o
C, dura em torno de 5 a 8 dias, independentemente da planta
hospedeira (Bethke et al., 1991; Liu & Stansly, 1998; Nava-Camberos et al.,
2001; Salas & Mendonza, 1995; Tsai & Wang, 1996 e Yee & Toscano, 1996).
Excepcionalmente, Enkegaard (1993a) observou em algodão duração desta
fase em torno de 14 dias a 25
o
C.
A viabilidade dos ovos é superior a 90% na faixa de temperatura
entre 20 e 30
o
C (Enkegaard, 1993a; Nava-Camberos et al., 2001; Salas &
Mendonza, 1995; Tsai & Wang, 1996; Wagner, 1995 e Wang & Tsai, 1996).
Em temperaturas acima de 30
o
C ou abaixo de 20
o
C, há tendência de
diminuição da viabilidade (Enkegaard, 1993a e Wang & Tsai, 1996).
10
O tempo de desenvolvimento de ovo a adulto de B. tabaci biótipo B,
nas temperaturas de 20º C e 32º C, foi de 36 e 14,6 dias em meloeiro e
37,9 e 16,3 dias em algodoeiro. Não houve desenvolvimento da mosca-
branca a qualquer temperatura acima de 35º C em plantas de pimenta
(Nava-Camberos et al., 2001).
Villas Bôas et al. (2001) avaliaram o potencial biótico de B. tabaci
biótipo B em diferentes plantas hospedeiras e constataram que, no repolho
e no feijão, o inseto apresentou um período pré-imaginal relativamente
curto, sendo, respectivamente, de 20,5 e 21,9 dias. As maiores
porcentagens de mortalidade nesses períodos foram observadas na
mandioca (97,9%) e no milho (94,2%).
O tempo de desenvolvimento de B. tabaci é dependente da
temperatura, sendo um fator imprescindível para a determinação do número
de gerações. Para insetos criados em soja, em condições de laboratório,
foram observados ciclos biológicos de 70,9 e 21,8 dias a 15º C e 30º C, com
64% e 90% de viabilidade, respectivamente. Em condições de campo, a
30,8ºC, foi observada maior porcentagem de emergência de adultos
(Albergaria & Cividanes, 2002).
De acordo com Salas & Mendoza (1995) o ciclo biológico de B. tabaci
em folhas de tomate à 25º C e 65% de umidade relativa foi de ovo a adulto
22,3 dias. Para a fase de ovo foram observados 7,3 ± 0,5 dias; fase de ninfa
1
o
ínstar 4,0 ± 1,0 dias, 2
o
ínstar 2,7 ± 1,1 dias, 3
o
ínstar 2,5 ± 0,7 dias, 4
o
ínstar 5,8 ± 0,3 dias; longevidade cerca de 19 dias para fêmeas e machos.
2.1.4. Danos e importância econômica
As moscas-brancas pertencentes ao complexo Bemisia vêm causando
sério impacto na agricultura mundial. Estimam-se em bilhões de dólares os
danos (diretos e indiretos) causados por estes insetos às mais variadas
plantas cultivadas e espécies ornamentais (Brown et al., 1995; Perring et
al., 1993a).
11
Nas últimas três décadas, B. tabaci causou perdas expressivas em
culturas anuais em todo o mundo. Sua alimentação direta e a excreção de
“honeydew” afetaram o rendimento e a qualidade das lavouras (Ellsworth,
1999).
A mosca-branca B. tabaci têm sido relatada como uma importante
praga em mais de 600 espécies de plantas cultivadas e daninhas, e como
vetor de 70 vírus de plantas em países tropicais e sub-tropicais, incluindo
“tobacco leaf curl”, “cassava mosaic” e “cucumber yellows” (Brunt, 1986;
Hunter & Poston 2001). O controle de B. tabaci é um desafio em virtude de
sua movimentação entre cultivos, alto potencial reprodutivo, ampla gama de
hospedeiros, resistência a inseticidas e pelo fato de habitar a superfície
inferior das folhas (Antony et al., 2003).
Nos EUA, B. tabaci biótipo B, entre 1991 e 1992, causou perdas
estimadas em, aproximadamente, 200 e 500 milhões de dólares na região
da Califórnia e entre 1991 a 1995, mais de 100 milhões de dólares anuais
(Toscano et al., 1998). A mosca-branca sozinha ocasionou perdas nos EUA
que excederam 500 milhões de dólares em 1991 (Perring et al., 1993a), dos
quais 141 milhões foram em tomate na Flórida na safra de 1990-1991
(Schuster et al., 1996).
Segundo Medina Esparza & Leon Paul (1994), no México, entre 1991 e
1992, as perdas causadas pela mosca-branca em lavouras de melão,
melancia, gergelim e algodão excederam a 33 milhões de dólares, reduzindo
substancialmente as áreas cultivadas na região conhecida como Vale do
México.
Na América Central e no Caribe, grandes perdas foram verificadas em
cultivos de tomateiro, quiabeiro, algodoeiro, tabaco e meloeiro em Cuba,
Barbados, Jamaica, Monsenhor, Nicarágua e Santa Lúcia (Hilje, 1996;
Vazquez, 1999).
A mosca branca B. tabaci biótipo B, vem causando sérios problemas
no Brasil desde 1995. As perdas ocasionadas por esta praga chegaram a
mais de cinco bilhões de dólares, principalmente em cultivos de feijoeiro,
12
tomateiro, algodoeiro, meloeiro e algumas hortaliças (Lima et al., 2000;
Oliveira et al., 2001).
O dano direto ocorre devido à sucção contínua de seiva elaborada do
floema ocasionando o definhamento da planta. O dano indireto deve-se à
transmissão de viroses para a planta hospedeira no ato da sucção da seiva,
podendo conduzir a planta à morte. Além disso, este inseto, devido ao seu
hábito de alimentação, produz o "honeydew" que muitas vezes deposita-se
na superfície das folhas e frutos, tornando-os ambiente favorável para o
desenvolvimento de fungos (Capnodium), acarretando a fumagina. Com
isso, tem-se a redução da área fotossinteticamente ativa das folhas
reduzindo a produção e a qualidade de frutos na planta (Hilje, 1996;
Fernandes, 1998).
No Brasil recentemente a mosca-branca tem causado sérios prejuízos
em várias culturas de importância sócio-econômica como melão, uva,
tomate, espécies ornamentais como bico-de-papagaio, crisântemo e
roseiras, entre outras. Estima-se que os prejuízos causados por este inseto
no Brasil já atingiram a cifra de 100 milhões de reais (Ferreira & Avidos,
1996).
2.1.5 Medidas de controle
Segundo Riley & Palumbo (1995) e Palumbo et al. (2001), o controle
de B. tabaci resume-se, principalmente, à aplicação de inseticidas visando o
controle populacional deste inseto. Nos Estados Unidos, no Arizona e no
sudoeste da Califórnia, grandes populações de B. tabaci biótipo B
desenvolvem-se nos meses de verão e levam a utilização extensiva de
inseticidas para o controle desta praga em algodão (Ellsworth & Jones, 2001
e Ellsworth & Martinez-Carrillo, 2001).
Os tratamentos químicos são, na maioria dos casos, de caráter
preventivo e/ou curativo não se baseando em critérios populacionais do
inseto. De maneira geral, inseticidas de largo espectro de ação são
13
utilizados, desconsiderando-se os impactos decorrentes da utilização
exclusiva do controle químico, como o surgimento de populações da mosca-
branca resistentes a inseticidas (Gerling & Sinai, 1994; Liu & Stansly, 1997).
A espécie B. tabaci biótipo B é particularmente propensa a
desenvolver resistência a inseticidas, sendo que a resistência da praga a
organofosforados, carbamatos e piretróides já foi relatada (Costa & Brown,
1991; Cahill et al., 1995). A maioria dos sistemas de manejo de pragas
fundamentam-se no uso de inseticidas, o que consequentemente acarreta
dano ao complexo de inimigos naturais. As táticas utilizadas para controlar
os insetos em agroecossistemas deveriam contribuir para a sustentabilidade
do sistema e para a qualidade ambiental (Higley & Pedigo, 1997). De
maneira que a base desta visão de manejo de insetos na agricultura é a
conservação dos inimigos naturais e seus efeitos benéficos na regulação das
populações de insetos-praga.
Revisões recentes catalogaram 114 espécies de artrópodes
predadores, aproximadamente 50 espécies de parasitóides e 11 espécies de
fungos, de ocorrência natural, associados com B. tabaci ao redor do mundo
(Faria & Wraight, 2001 e Gerling et al., 2001). Rao et al. (1989) mostraram
que o parasitismo de ninfas de B. tabaci por parasitóides da família
Aphelinidae, alcançou 40% em dois anos em cultivos de algodão que não
receberam tratamento químico.
Segundo Gerling et al. (2001), o controle biológico de B. tabaci tem
sido realizado basicamente através da utilização de himenópteros parasitos
dos gêneros Encarsia Foerster e Eretmocerus Haldeman (Hymenoptera:
Aphelinidae). A introdução de parasitóides exóticos e a conservação de
parasitóides exóticos e endêmicos constituem tentativas que têm sido
utilizadas para o controle de populações de Bemisia em campo (Goolsby et
al., 1998; Henneberry et al., 1998).
A utilização de inimigos naturais dentro do programa de Manejo
Integrado de Pragas (MIP) para B. tabaci biótipo B, reduziria a resistência da
praga a inseticidas e forneceria maior sustentabilidade no sistema de
14
controle da mosca-branca para o cultivo. O parasitóide E. formosa strain
Beltsville foi identificado como um inimigo natural potencialmente efetivo
para o controle de B. tabaci através de liberações inundativas em casa de
vegetação (Heinz & Parrellla, 1994b; Van Lenteren & Brasch, 1994).
Segundo Manzano et al. (2003), sob práticas agrícolas atuais, a
utilização de parasitóides poderia ser combinada com métodos de controle
químico com a finalidade de reduzir a população de mosca-branca e o dano
ao cultivo. O objetivo deveria ser reduzir a população da praga no início do
cultivo através do uso de inseticidas seletivos que não prejudicassem os
inimigos naturais.
Jazar & Hammad (2004), avaliando a eficiência de vários agentes de
controle biológico contra B. tabaci em tomate, concluíram que o manejo da
praga usando inimigos naturais surge como uma ferramenta promissora
para utilização em programas de MIP. Os autores concluíram que o uso
integrado de Encarsia formosa e Verticillium lecanii é possível quando as
condições ambientais desfavorecem um destes inimigos naturais. Dessa
forma, em dias úmidos, com umidade relativa elevada, recomenda-se
utilizar V. lecanii através da aplicação de Mycotal
®
e em dias quentes e
secos deve-se usar E. formosa.
2.2 Encarsia formosa
2.2.1 Descrição e distribuição geográfica
O parasitóide E. formosa pertence à família Aphelinidae e foi descrito
em 1924 por Gahan de espécimes coletados em Idaho, USA (Gahan, 1924).
O gênero Encarsia apresenta mais de 200 espécies, sendo a maioria
parasitóides de moscas-brancas e cochonilhas de carapaça (Polaszek et al.,
1992; Van Lenteren et al., 1997). O gênero Encarsia compreende
parasitóides que se desenvolvem em hospedeiros pertencentes às famílias
15
Diaspididae e Aleyrodidae (Viggiani & Mazzone, 1979), com exceção da
espécie Encarsia partenopea Masi (Gerling, 1990).
Dentre os agentes de controle biológico de moscas-brancas
estudados, E. formosa constitue um dos mais promissores. É um
endoparasitóide solitário e telítoco, sendo que cada geração consiste
inteiramente de fêmeas (Doutt, 1959). Segundo Hoddle et al. (1998), o
parasitóide E. formosa é um inseto mundialmente utilizado para o controle
de mosca-branca em cultivos de vegetais e ornamentais em casas de
vegetação.
A bionomia de E. formosa sugere origem tropical ou subtropical, visto
que esta não deve ser de localização distante do centro de origem de seu
hospedeiro. A ocorrência deste parasitóide foi registrada na Europa,
Austrália, Nova Zelândia, Canadá e Estados Unidos (Vet et al., 1980).
A fêmea de E. formosa mede em torno de 0,6 mm, possui cabeça de
coloração marrom escura e tórax preto, com os lados amarelos. O abdome é
amarelo brilhante, provido de um ovipositor que se estende além da
extremidade do corpo. Possui antenas marrom-claras, com oito
antenômeros e medindo 0,5 mm de comprimento. As asas são hialinas,
cobertas regularmente com pêlos curtos e franjas com longos pêlos (1,5 mm
de extensão). Os machos são maiores, possuem antenas mais largas, com
sete a oito antenômeros, e abdome marrom-escuro (Vet et al., 1980).
2.2.2 Aspectos biológicos e ecológicos
A reprodução de E. formosa ocorre, usualmente, por partenogênese
telítoca (Vet et al., 1980; Gerling, 1983). O parasitismo secundário,
característica da família Aphelinidae, representa desvio nas ligações tróficas
de machos e fêmeas, chamado desenvolvimento diferencial dos sexos ou
ditroficidade sexual (Yasnosh, 1979). Ocorrendo, assim, um autoparasitismo
ou adelfoparasitismo obrigatório, no qual os machos desenvolvem-se como
hiperparasitóides das fêmeas de sua própria espécie (Viggiani, 1987;
16
Yoshimoto, 1984). Segundo Gerling (1966), o ovo que dá origem a um
macho, desenvolve-se dentro da larva da sua espécie.
Nesta espécie, a reprodução é mediada por infecções da bactéria
Wolbachia, com as fêmeas maturando de 8 a 10 ovos por dia (Zchori-Fein et
al., 1992). As taxas diárias de maturação de ovos e oviposição diminuem
com a idade do parasitóide. Os adultos obtêm energia consumindo
"honeydew" ou mesmo hemolinfa dos hospedeiros, os quais, neste caso, são
perfurados pelo ovipositor das fêmeas, sem que haja a deposição de ovos
(Gerling, 1966 e Hoddle et al., 1998). Os hospedeiros utilizados para
alimentação não são parasitados, assim como não foi observada
alimentação em hospedeiros parasitados (Van Lenteren et al., 1980).
O parasitóide apresenta ovos himenopteriformes e sésseis, três
estádios larvais, pupa e adulto (Viggiani, 1987). Nechols & Tauber (1977)
citam um ciclo de vida de 16 a 23 dias e afirmam que o período de
desenvolvimento do ovo e da larva diminuem progressivamente, quando
estádios mais velhos da mosca-branca são atacados.
O limite térmico inferior que não interrompe o desenvolvimento dos
estádios imaturos do parasitóide varia de 10,5 ºC a 13,3 ºC (Enkegaard,
1993a; Osborne, 1982).
De acordo com Shisheibor & Brennan et al. (1995), o tempo para
desenvolvimento de ovo a adulto de E. formosa parasitando ninfas de
Trialeurodes ricinus variou de 17,7 a 19,3 dias quando a mosca-branca foi
criada em plantas de algodão e de feijão, respectivamente. A fecundidade e
a longevidade de adultos podem ser afetadas positivamente pelo tamanho
do hospedeiro no qual o parasitóide se desenvolveu, sendo que hospedeiros
maiores resultam em maiores taxas de fecundidade e longevidade (Hoddle
et al., 1998).
A longevidade dos adultos E. formosa não está correlacionada com o
tamanho do corpo, diminuindo com o aumento da temperatura,
apresentando valor máximo de 52 dias à 20 ºC (Van Lenteren et al., 1987).
A carga de ovos, o número de ovos maduros disponíveis ao parasitóide para
17
oviposição e o tamanho dos insetos hospedeiros disponíveis influenciam em
algumas espécies de Encarsia a frequência de utilização dos hospedeiros
para nutrição ou reprodução (Minkenberg et al., 1986).
O tempo de desenvolvimento, a taxa de mortalidade de formas
imaturas de E. formosa e a taxa de parasitismo dos adultos são
influenciadas pela espécie de mosca-branca na qual o parasitóide se
desenvolveu, bem como pela planta hospedeira utilizada pela mosca-branca
(Hoddle et al.,1998). Os adultos de E. formosa apresentam preferência para
ovipositar em ninfas de terceiro e quarto ínstares de B. tabaci e Trialeurodes
vaporariorum (Nechols & Tauber, 1977; Ennkegaard, 1993a).
A utilização de ninfas mais jovens de B. tabaci biótipo B para
oviposição por adultos de E. pergandiella retardou o desenvolvimento dos
parasitóides, provavelmente para permitir o desenvolvimento da mosca-
branca hospedeira até o terceiro ínstar, garantindo uma fonte adequada de
recursos para o desenvolvimento larval (Liu & Stansly, 1997). O
desenvolvimento de formas imaturas de E. formosa é limitado pela
temperatura. Os limites inferior e superior de temperatura para o
desenvolvimento de formas imaturas de E. formosa são respectivamente
10,5 ºC e 38,3ºC (Enkegaard, 1993a; Osborne, 1982).
O período de ovo até a emergência do adulto requer 188,9 a 207
graus dia no limite térmico inferior, sendo que o desenvolvimento pode ser
mais rápido sob temperaturas flutuantes (Enkegaard, 1993a; Osborne,
1982; Stenseth, 1975).
A dispersão dos adultos de E. formosa não ocorre no período noturno.
A atividade de vôo dos adultos apresenta picos no início da tarde devido à
influência positiva da presença de luz e da temperatura sobre a capacidade
de dispersão do parasitóide (Hoddle et al.,1998). Jiang et al. (1999)
verificaram que E. formosa mostrou forte relação com a distribuição espacial
e temporal do hospedeiro T. vaporariorum.
Quando o número de ninfas de T. vaporariorum aumenta, a proporção
de ninfas atacadas por indivíduo de E. formosa diminui, refletindo assim, em
18
uma resposta funcional do tipo II. Respostas funcionais do tipo II têm sido
observadas em laboratório para Trialeurodes ricini Misra e para T.
vaporiorum, B. tabaci e B. argentifolii em laboratório e casa de vegetação
(Enkegaard, 1994; Fransen & van Montfort, 1987; Perera, 1982; Shishehbor
& Brennan, 1996; Yano, 1987). A resposta funcional de E. formosa é afetada
pela temperatura (Enkegaard, 1994), resíduos sub-letais de inseticidas nas
folhas (Perera, 1982), número de parasitóides presente (Yano, 1987), carga
de ovos, sucesso na oviposição, e atividade de forrageamento (Van
Roermund & Van Lenteren, 1992a).
2.2.3 Capacidade de busca
O sucesso reprodutivo de E. formosa que reflete as taxas de
parasitismo alcançadas pelo parasitóide depende, necessariamente, da
capacidade do forrageamento do inseto hospedeiro (mosca-branca). Para
que tal objetivo seja alcançado, é necessário que as fêmeas adultas de E.
formosa localizem e avaliem a viabilidade de uso da presa, além de
utilizarem as ninfas de mosca-branca de forma apropriada (Hoddle et al.,
1998).
A análise do comportamento de forrageamento de E. formosa revela
que este parasitóide procura e encontra seus hospedeiros de maneira
totalmente aleatória, não existindo nenhum sinal visual ou olfativo envolvido
neste processo. A taxa com que o adulto do parasitóide encontra ninfas do
hospedeiro depende da velocidade de caminhamento do parasitóide, do
tamanho das moscas-brancas e do número de hospedeiros em uma folha. A
atividade de caminhamento do parasitóide na folha pode ser dividida em
períodos nos quais o parasitóide se encontra andando, totalmente parado ou
executando vôos curtos sobre folha. Estes vôos curtos são conhecidos como
“saltos”. A velocidade de caminhamento por sua vez é influenciada por
variáveis como o tipo de venação da folha, a presença e quantidade de
19
tricomas, o excesso de "honeydew" na folha, entre outros (Sütterlin & Van
Lenteren, 1997).
O tempo de residência do parasitóide na folha também é muito
importante. Uma vez encontrado o hospedeiro ou evidências da passagem
do hospedeiro pela folha ("honeydew", exúvias de mosca-branca,
hospedeiros parasitados e oviposição em hospedeiros não parasitados),
ocorre um aumento no tempo de residência do parasitóide na folha (Van
Roermund & Van Lenteren, 1995).
Segundo Van Lenteren et al. (1995), a variação na pilosidade de
folhas de hortaliças pode influenciar o padrão e comportamento de
caminhamento do parasitóide E. formosa. Para estudar a influencia da
pilosidade (forma e densidade de pelos) sobre a eficiência de E. formosa,
Sütterlin & Van Lenteren (1997) utilizaram cultivares da espécie ornamental
Gerbera jamensoni. Segundo os autores, a presença de pelos nas folhas de
G. jamensoni afetou a velocidade de caminhamento de E. formosa.
Entretanto, a variação na densidade e forma dos pelos entre os cultivares
testados não afetou significativamente a velocidade e o padrão de
caminhamento dos parasitóides.
Além disso, fatores como temperatura e hora do dia também podem
afetar a atividade de forrageamente de E. formosa (Simmons &
McCutcheon, 2001; Simmons et al., 2002).
2.2.4. O gênero Encarsia no Brasil
No Brasil, em virtude das moscas-brancas (complexo Bemisia) terem
se tornado sério problema fitossanitário há apenas alguns anos, os estudos
envolvendo os parasitóide do gênero Encarsia ainda se encontram restritos
aos levantamentos para detecção da ocorrência destes insetos na
entomofauna. Oliveira et al. (1999) realizaram levantamento faunístico
detectando a presença de parasitóides do gênero Encarsia e alguns
predadores de moscas-brancas na região de Brasília. Moreira et al. (1999)
20
identificaram a ocorrência de parasitismo de mosca-branca por Encarsia
lutea nas culturas do tomate e uva nas localidades de Juazeiro-BA e
Petrolina-PE.
2.2.5 O controle biológico de mosca-branca por Encarsia
Vespas parasitas dos gêneros Amitus, Encarsia e Eretmocerus
encontram-se entre os mais importantes inimigos naturais do complexo de
B. tabaci (Cock, 1986; Hoelmer, 1995). Estudos conduzidos por Heinz &
Parrella (1998) mostraram que a porcentagem de parasitóides que se
tornaram adultos foi maior para Encarsia do que para Eretmocerus,
independente do hospedeiro. O gênero Encarsia compreende mais de 170
espécies que se encontram mundialmente distribuídas (Hayat, 1989).
O parasitóide E. formosa é utilizado no mundo todo para o controle de
moscas-brancas em casa de vegetação (Van Lenteren et al., 1996 e Van
Lenteren & Woets, 1988). O uso comercial do parasitóide iniciou-se na
Europa na década de 20. Acredita-se que a primeira criação massal de E.
formosa para o controle de T. vaporariorum tenha ocorrido em 1927 na
Inglaterra e perto de 1930 foram produzidas anualmente 1,5 milhões de
ninfas da praga parasitadas que eram distribuídas nas folhas de tomate.
Porém, a partir de 1945 o interesse diminuiu em virtude do desenvolvimento
de inseticidas sintéticos e também da ausência de métodos para a utilização
do parasitóide. Entretanto, o interesse pelo parasitóide voltou após o
desenvolvimento do controle biológico de Tetranychus urticae Koch e
quando a resistência da mosca-branca em casa de vegetação foi relatada
(Hussey et al., 1965; Speyer, 1930; Wardlow et al., 1976).
Após 1970, a utilização do parasitóide reiniciou-se e expandiu de 100
para 4800 hectares de casas de vegetação em 1993 (Van Lenteren, 1995,
Van Lenteren & Hulpas-Jordaan, 1987; Van Lenteren & Woets, 1988).
Comparando a área de casa de vegetação em várias partes do mundo com a
área onde são utilizados agentes de controle biológico, tem-se que os
21
lugares onde E. formosa é mais utilizado encontram-se na Europa e Rússia e
as maiores concentrações de cultivos protegidos onde o parasitóide é
utilizado extensivamente estão na América do Norte e Ásia, particularmente
no Japão (Van Lenteren, 1995).
Nos programas de controle biológico de moscas-brancas por E.
formosa em casas de vegetação, fatores físicos como a temperatura do local
de liberação e o espaçamento tem afetado a dinâmica parasitóide-
hospedeiro. Do mesmo modo, fatores relacionados à planta como, por
exemplo, a espécie da planta, estado nutricional, variedade, número e tipo
de tricomas também podem afetar a eficácia de E. formosa diminuindo o
parasitismo (Bentz et al., 1996; Hoddle et al., 1998).
O fumo é a planta hospedeira mais comumente utilizada para a
produção comercial do parasitóide E. formosa (Ravensberg, 1991).
Inicialmente, ninfas parasitadas de T. vaporariorum eram distribuídas nas
plantas a serem controladas. Entretanto, problemas associados com esta
prática, como por exemplo, a distribuição de pragas e doenças nas folhas,
levaram ao desenvolvimento de outros métodos de distribuição. As ninfas de
mosca-branca parasitadas passaram a ser removidas das folhas através de
escovação ou lavagem e coladas em cartões (Speyer, 1930; Scops, 1971;
Popov, 1987).
Os insucessos no controle biológico utilizando-se E. formosa têm sido
atribuídos ao uso de parasitóides de baixa qualidade (van Lenteren, 1993),
bem como, as diferenças ente o número de parasitóides solicitados para as
empresas que produzem inimigos naturais e o número recebido, afetando
assim as taxas de liberação (Sanderson & Ferrentino, 1992). Testes de
controle de qualidade para o parasitóide têm sido realizados com a
finalidade de determinar se a criação massal do inimigo natural pode afetar
sua eficiência após liberação em casa de vegetação (Van Lenteren, 1991;
Van Lenteren et al., 1996).
Nas culturas do algodão, soja, couve-flor e tomate (estudos realizados
no Egito) o parasitóide E. lutea mostrou-se capaz de parasitar a mosca-
22
branca, B. tabaci, durante todos os meses do ano, atingindo maiores taxas
de parasitismo, entre 23-68%, principalmente durante verão (Abdel Fattah
et al., 1987). Gerling (1986), em revisão sobre os inimigos naturais de B.
tabaci, destaca a importância de E. lutea e Eretmocerus mundus como
importantes agentes de controle biológico dessa praga.
Vários estudos demonstram que E. formosa apresenta grande
potencial no controle de moscas-branca em casa-de-vegetação em bico-de-
papagaio (Lindquist, 1988). Parrella et al. (1991), estudando o controle
biológico de B. tabaci em cultivo comercial de bico-de-papagaio sob estufa,
concluíram que o parasitóide E. formosa, liberado semanalmente, na
quantidade de 3 a 5 insetos por planta, foi responsável por elevadas taxas
de mortalidade, chegando a atingir o índice de 58,2 ± 9,8% de parasitismo.
A utilização dessa estratégia de liberação associada a pulverizações de
detergente quando necessário e retirada manual de ramos intensamente
atacados foram suficientes para proporcionar bom controle da praga.
Estudos realizados também com bico-de-papagaio em casa-de-
vegetação utilizando o strain Beltsville de E. formosa para o controle de B.
tabaci, biótipo B evidenciaram que liberações semanais de um ou três
parasitóides por planta resultaram em ótimos níveis de controle da praga,
com melhores resultados para a maior densidade de liberação, atingindo
eficiência semelhante à de cultivos comerciais com aplicação de inseticidas
(Hoddle et al., 1997a). Em trabalho semelhante, estudando a liberação das
mesmas densidades de E. formosa (1 ou 3 parasitóides/planta/semana),
Hoddle et al. (1997b) mostraram que pode ocorrer uma situação inversa,
sendo mais eficiente a liberação de menor quantidade de parasitóides
resultando em maiores taxas de mortalidade. Altas densidades populacionais
de E. formosa, principalmente quando as plantas são pequenas, podem
favorecer a ocorrência de interferência mutua entre os parasitóides, levando
a menor taxa de parasitismo.
23
Heinz & Nelson (1995) verificaram que as combinações dos
parasitóides E. formosa, E. pergandiella e do predador Delphastus pusilus
resultaram em significantes níveis de controle de B. tabaci biótipo B.
2.2.6 Integração de E. formosa em programas de Manejo Integrado
de Pragas
O uso de E. formosa pode requerer a integração com outros métodos
de controle de pragas. Técnicas que utilizam liberações de E. formosa
podem necessitar serem combinadas com outras táticas, como o controle
cultural, o uso de outros agentes de controle biológico e a aplicação de
inseticidas (Hoddle et al., 1998).
Os principais métodos de controle cultural que podem ser combinados
com liberações de E. formosa são a inspeção de mudas, sanidade,
monitoramento e uso de armadilhas amarelas. A inspeção de mudas é
realizada com o objetivo de identificar plantas infestadas antes da
introdução destas na casa de vegetação. A sanidade, como por exemplo o
controle de plantas daninhas e a retirada de plantas infestadas, elimina
fontes de refúgio para a mosca-branca (Van Veire, 1985; Webb & Smith,
1980).
Outros inimigos naturais de moscas-brancas têm sido estudados como
agentes que podem ser combinados com liberações de E. formosa a fim de
aumentar a eficácia do controle biológico de mosca-branca. Os agentes de
controle biológico que podem ser usados em combinação com E. formosa
incluem diversas espécies de fungos entomopatogênicos e insetos
predadores. Dentre as espécies de fungo, Aschersonia aleyrodis é a espécie
que tem recebido maior atenção (Fransen, 1994; Fransen & Van Montfort,
1987). Esta espécie parece ser compatível com o parasitóide, pois a
seletividade do fungo têm sido observada em esporos do fungo que não
infectam moscas-branca parasitadas contendo parasitóides imaturos mais
velhos que três dias. Além disso, o parasitóide raramente oviposita em
24
ninfas da praga infectadas com o fungo (Fransen & Van Lenteren, 1994).
Outras espécies de fungo de interesse para utilização conjunta com o
parasitóide incluem Verticillium lecanii e Paecilomyces fumosoroseus
(Rombach & Gillespie, 1988; 1988; Van Veire & Degheele, 1996). Na
Europa, E. formosa tem sido utilizado com o mirídio Macrolophus caliginosus
até que o predador exerceu um efeito no crescimento populacional da
mosca-branca (Sampson & King, 1996). Outro predador, o coccinelídeo
Delphastus pusillus tem sido avaliado para compatibilidade com o uso de E.
formosa e foi eficiente na redução de altas densidades da praga (Heinz &
Nelson, 1995).
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Criação de manutenção de Bemisia tabaci.
A população inicial de mosca branca, obtida no IAC (Instituto
Agronômico de Campinas), foi mantida em casa de vegetação com tela anti-
afídeo (0,2x0,2mm). No IAC, vem sendo mantida há vários anos uma
criação de B. tabaci biótipo B, cuja identificação inicial foi feita pela Dra.
Judith K. Brown, Universidade do Arizona. Periodicamente é realizada a
confirmação dessa identidade através da introdução de plantas de abóbora
na criação da mosca-branca, cuja indução de prateamento das folhas é
específico deste biótipo.
Plantas hospedeiras (soja, tomate e couve) foram cultivadas em
vasos e substituídas a cada sete dias. Diariamente foi observada a presença
de inimigos naturais que foram eliminados a fim de manter a população de
mosca branca isenta deles.
3.2 Técnica de criação de B. tabaci biótipo B
3.2.1 Avaliação dos aspectos biológicos de B. tabaci biótipo B em
diferentes hospedeiros
Foram infestadas 30 plantas de cada cultura avaliada (couve, soja e
tomate) com 30 adultos de B. tabaci biótipo B, coletados através de sugador
e mantidos em canudos plásticos fechados com algodão (Figura 1).
26
Os canudos plásticos foram transferidos para as plantas, mantidos em
gaiolas de plástico (Figura 2), onde foram liberados
Figura 1 - Sugador utilizado para captura de B. tabaci biótipo B e canudo
plástico onde os insetos foram mantidos
Figura 2 - Planta mantida em gaiola de plástico
27
Após 48 horas, foram retiradas as gaiolas e selecionados 30 ovos da
praga em cada cultura avaliada. Foram avaliados o tempo de
desenvolvimento de ovo a adulto, bem como o número de ninfas de B.
tabaci biótipo B em cada planta estudada. O delineamento experimental foi
inteiramente casualizado e os resultados foram analisados através de
análise de variância, sendo as médias comparadas pelo teste de Tukey ao
nível de 5% de probabilidade.
3.3. Técnica de criação de Encarsia formosa
3.3.1. Avaliação dos aspectos biológicos de E. formosa parasitando
pupas de B. tabaci biótipo B oriundas de diferentes hospedeiros.
Inicialmente foram infestadas plantas de soja, tomate e couve com 30
adultos de B. tabaci biótipo B por planta. As folhas contendo trinta ninfas de
primeiro, segundo, terceiro e quarto ínstares de B. tabaci biótipo B foram
retiradas. Estas folhas, contendo ninfas, foram recortadas em discos de mm
de diâmetro e colocadas em placas de plástico tampadas de 6 cm de
diâmetro e 2 cm de altura (Figura 3) contendo ágar e nipagin.
Um casal de E. formosa foi colocado em cada placa de plástico por 24
horas, sendo realizadas 30 repetições para cada ínstar de B. tabaci biótipo B
em todas as plantas estudadas. As placas foram mantidas em laboratório à
25
o
C, 70 ± 10% e 14 horas de fotofase.
28
Figura 3 - Placa de plástico 6x2 cm
Foram realizadas observações diárias, sendo avaliado o ciclo total de
E. formosa parasitando os quatro ínstares ninfais de B. tabaci biótipo B.
Além disso, para cada cultura foram avaliados as porcentagens de
parasitismo e o número de parasitóides emergidos.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado em
esquema fatorial 4x3 com 30 repetições. Os tratamentos foram os ínstares
ninfais de B. tabaci biótipo B nas culturas de couve, tomate e soja. Para
analisar o efeito de cada fator, foi realizada análise de variância (teste F) a
5% de probabilidade, comparando as médias entre os estádios ninfais da
praga e as culturas avaliadas.
29
3.3.2 Avaliação da eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B
A capacidade de parasitismo de E. formosa foi avaliada utilizando-se
parasitóides emergidos em tomate, soja e couve.
O experimento foi conduzido com o objetivo de avaliar o potencial de
utilização de E. formosa em liberações massais para o controle de B. tabaci
biótipo B. Assim, trinta fêmeas recém-emergidas foram isoladas em tubos
de vidro (8,0x2,5 cm) e foram oferecidas diariamente e até a morte destas,
cerca de 20 ninfas de terceiro e quarto ínstares de B. tabaci biótipo B. Após
serem submetidas ao parasitismo por 24 horas, as folhas contendo ninfas da
praga foram transferidas para placas de plástico (Figura 4), adotando-se o
mesmo procedimento utilizado no item 3.3.1.
Figura 4 - Placas de plástico contendo folhas com ninfas de B. tabaci biótipo
B
30
Foram observados os seguintes parâmetros: número de ninfas
parasitadas diariamente e número total de ninfas parasitadas sob condições
laboratoriais de 25 ± 2
o
C de temperatura, 70 ± 10% de umidade relativa e
14 horas de fotofase.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado em
esquema fatorial 2x3 com 30 repetições, sendo cada fêmea considerada
uma repetição. Os tratamentos foram os ínstares ninfais de B. tabaci biótipo
B nas culturas de couve, tomate e soja. Para analisar o efeito de cada fator,
foi realizada análise de variância (teste F) a 5% de probabilidade,
comparando as médias entre os estádios ninfais da praga e as culturas
avaliadas.
3.4 Determinação do número ideal de E. formosa a ser liberado por
planta ou ninfa
Foram realizadas liberações de números variáveis de E. formosa para
um número fixo de ninfas de B. tabaci biótipo B. As ninfas foram obtidas na
própria folha da planta hospedeira, através de prévia infestação destas
plantas. Estes estudos foram realizados em casa de vegetação, contendo
plantas de tomate, soja e couve (plantadas em vasos de 25x22 cm),
totalizando 20 vasos de cada planta avaliada.
Para se determinar o número ideal de parasitóides, foram realizadas
liberações em números variáveis de 40, 80, 160, 320 e 640 fêmeas do
parasitóide para um número fixo de 100 ninfas por planta, correspondendo
às densidades de 2, 4, 8, 16 e 32 parasitóides por planta, em um total de 5
tratamentos e 20 repetições. Os parasitóides foram coletados com sugador e
liberados em canudos plásticos (Figura 1). Estes testes foram conduzidos
em casa-de-vegetação sujeita às condições climáticas ambientais.
Birkett et al. (2003) relataram que E. formosa utiliza voláteis
provenientes do complexo planta-hospedeiro como pistas olfatórias para a
localização do hospedeiro. Dessa forma, foram realizadas liberações em
31
cada cultura separadamente para evitar que houvesse interferência no
parasitismo e, consequentemente erro na avaliação dos resultados obtidos
para cada cultura avaliada.
As plantas ficaram expostas ao parasitismo por um período de um dia,
após este período, as folhas contendo ninfas foram levadas ao laboratório
para avaliação da porcentagem de ninfas parasitadas. Para evitar que as
folhas murchassem e interferissem nos resultados, estas foram recortadas e
imediatamente transferidas para placas de plástico (Figura 4), adotando-se
o mesmo procedimento utilizado no item 3.3.1. As placas foram mantidas
em câmara climatizada regulada a 25 ± 2
o
C de temperatura, 70 ± 10% de
umidade relativa e 14 horas de fotofase.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado em
esquema fatorial 5x3 com 20 repetições, sendo cada vaso de planta
considerado uma repetição. Os tratamentos foram as densidades de E.
formosa nas culturas de couve, tomate e soja. Para analisar o efeito de cada
fator, foi realizada análise de variância (teste F) a 5% de probabilidade,
comparando as médias entre as densidades do parasitóide e as culturas
avaliadas.
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Avaliação dos aspectos biológicos de Bemisia tabaci biótipo B em
diferentes hospedeiros
Além dos aspectos biológicos da praga, também foram verificadas
diferenças em relação aos cultivos de cada cultura avaliada. Dessa forma,
verificou-se que a soja e o tomate foram mais propensos ao aparecimento de
doenças no período quente e chuvoso, o que prejudicou o desenvolvimento das
plantas e, consequentemente, o desenvolvimento de B. tabaci biótipo B.
Entretanto, a couve mostrou-se mais propensa ao ataque de pragas,
principalmente pulgões durante o período mais quente do ano.
Através dos resultados obtidos, observou-se que a duração de ovo a
adulto de B. tabaci biótipo B em tomate (22,03 dias) foi estatisticamente
superior à obtida em soja (21,17 dias) e esta última significativamente
superior à observada em couve (19,8 dias) sob as mesmas condições
ambientais (Apêndice 1).
33
Os resultados obtidos para couve estão de acordo com Simmons
(2002) que, avaliando cinco vegetais como hospedeiros de B. tabaci biótipo
B, verificou que a couve mostrou-se mais atrativa para alimentação e/ou
oferece lugares mais fáceis para as ninfas se estabelecerem. No presente
trabalho tal afirmação justifica a menor duração no desenvolvimento de ovo
a adulto de B. tabaci.
De acordo com Salas & Mendoza (1995) o período de ovo a adulto de
B. tabaci biótipo B em folhas de tomate à 25º C e 65% de umidade relativa
foi de 22,3 dias, resultado semelhante ao encontrado no presente trabalho
(22,03 dias).
O tempo de desenvolvimento de B. tabaci biótipo B em folhas de soja
(21,17 dias), em condições de laboratório, foi semelhante aos resultados
obtidos por Albergaria & Cividanes (2002). Os autores observaram ciclos
biológicos de 70,9 à 15º C e 21,8 à 30º C, com 64% e 90% de viabilidade,
respectivamente.
O número de ninfas de B. tabaci biótipo B em couve foi
significativamente superior ao das demais plantas hospedeiras avaliadas,
sendo que os resultados obtidos para estas não diferiram entre si pelo teste
de Tukey ao nível de 5% de probabilidade (Apêndice 2).
A couve foi a planta hospedeira avaliada que apresentou menor ciclo
total de B. tabaci biótipo B (19,8 ± 0,39 dias), bem como maior número
médio de ninfas. Além disso, observou-se que esta hortaliça apresentou sob
condições ambientais maior durabilidade e menor incidência de doenças.
Portanto, esta hortaliça, dentre as plantas avaliadas, parece ser a planta
hospedeira mais adequada ao desenvolvimento de B. tabaci biótipo B.
34
4.2 Avaliação dos aspectos biológicos de Encarsia formosa
parasitando pupas de B. tabaci biótipo B oriundas de diferentes
hospedeiros
A duração de ovo a adulto de E. formosa em ninfas de primeiro e
segundo ínstares em plantas de couve não apresentou diferença
significativa, sendo que o mesmo ocorreu em plantas de tomate. Entretanto,
na soja a duração deste período em ninfas de primeiro ínstar foi
estatisticamente superior a de ninfas de segundo ínstar (Tabela 1).
Quando foram oferecidas ninfas de terceiro e quarto ínstares, o
parasitóide apresentou duração maior em ninfas de terceiro ínstar na couve.
Em plantas de soja e tomate não foram observadas diferenças significativas
para este mesmo período de desenvolvimento nos dois ínstares da praga
(Tabela 1).
Nas três culturas avaliadas, E. formosa apresentou períodos de
desenvolvimento mais curtos em ninfas de terceiro e quarto ínstares de B.
tabaci biótipo B. Dessa forma, o parasitóide parece desenvolver-se melhor
nestes estádios ninfais de B. tabaci biótipo B.
Para ninfas de primeiro ínstar da praga observou-se que em couve e
tomateiro o parasitóide apresentou períodos no desenvolvimento de ovo a
adulto menores que em soja. Com relação ao desenvolvimento de E.
formosa em ninfas de segundo ínstar, não houve diferença significativa para
as culturas de couve e tomate que apresentaram duração média de ovo a
adulto inferior a da soja (Tabela 1).
Em todas as culturas avaliadas não houve diferença significativa no
período de desenvolvimento de ovo a adulto de E. formosa em ninfas de
terceiro ínstar de B. tabaci biótipo B. Contudo, quando foram oferecidas
ninfas de quarto ínstar o parasitóide apresentou um período de
desenvolvimento significativamente menor na couve do que nas outras duas
plantas hospedeiras, que não apresentaram diferença estatística entre si
(Tabela 1).
35
Tabela 1. Duração (±EP) do período de ovo a adulto de E. formosa em
ninfas de primeiro, segundo, terceiro e quarto ínstares de B.
tabaci biótipo B em diferentes plantas hospedeiras
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ninfa I 16,03 ± 0,13 b A 16,80 ± 0,32 a A 16,30 ± 0,47 b A
Ninfa II 15,97 ± 0,13 b A 16,27 ± 0,39 a B 16,03 ± 0,19 b A
Ninfa III 15,03 ± 0,19 a B 15,23 ± 0,36 a C 15,10 ± 0,18 a B
Ninfa IV 14,10 ± 0,36 b C 15,00 ± 0,13 a C 14,83 ± 0,28 a B
Médias seguidas por letras distintas maiúscula nas colunas e minúscula nas linhas,
diferiram entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05); CV:2,74%
Os resultados obtidos em relação ao período de desenvolvimento de
ovo a adulto de E. formosa são difíceis de comparar com outros estudos
onde diferentes espécies de mosca-branca e de plantas hospedeiras foram
utilizadas. Entretanto, outros pesquisadores geralmente relataram pequenos
tempos de desenvolvimento para E. formosa. O tempo de desenvolvimento
de E. formosa parasitando quatro ínstares ninfais de T. vaporariorum a 25
o
C foi de 15 dias em fumo (Arakawa, 1982), 15 dias em tomate (Burnett,
1949). Antony et al. (2003) relataram que o tempo de desenvolvimento de
ovo a adulto de E. transversa sobre B. tabaci nas faixas de temperatura de
25 a 30
o
C e de umidade relativa de 70 a 75% variou de 11,3 a 15,1 dias
para as fêmeas e de 12,1 a 14,6 dias para os machos.
Woets & Van Lenteren (1976) afirmaram que o controle de T.
vaporariorum pelo parasitóide E. formosa foi bom em tomate e pimentão,
mediano em berinjela, mas pouco eficiente em pepino. Segundo os mesmos
autores, pelo menos dois fatores contribuem para estes resultados, tais
como a qualidade da planta para o crescimento das fases imaturas da
mosca-branca e as características da superfície da planta para a capacidade
de busca do parasitóide. Embora o pepino seja um hospedeiro mais
36
favorável para o desenvolvimento de T. vaporariorum, suas folhas são
menos adequadas para a capacidade de busca do parasitóide devido à
venação rentiforme e a presença de tricomas largos. Através dos resultados
obtidos em ninfas de B. tabaci, observa-se que provavelmente situação
semelhante tenha ocorrido em soja, pois embora seja uma planta
hospedeira boa para o desenvolvimento da praga, parece não ser muito
adequada para E. formosa. Embora as características morfológicas das
plantas avaliadas não tenha sido objeto de estudo do presente trabalho,
acredita-se que este fator pode ter grande importância para o
desenvolvimento do parasitóide.
Soto et al. (2001) observaram que o tempo de desenvolvimento de
ovo a adulto de E. formosa foi maior em temperaturas mais baixas (29,5
dias a 14,6
o
C) e foi se reduzindo à medida que a temperatura subia,
chegando a 10 dias a 33,5.
o
C. A duração deste período sob o terceiro ínstar
ninfal de T. vaporariorum foi ligeramente menor que a correspondente
duração sob o quarto ínstar ninfal nas seis temperaturas avaliadas. Este fato
poderia estar indicando uma melhor adaptação do parasitóide ao terceiro
ínstar da praga. Entretanto, no presente trabalho observou-se que para a
soja e o tomate onde não houve diferença significativa na duração do
período de ovo a adulto do parasitóide em ninfas de terceiro e quarto
ínstares de B. tabaci em condições laboratoriais (25 ± 10
o
C, e na couve a
duração do mesmo período em ninfas de quarto ínstar foi significantemente
menor que em ninfas de terceiro ínstar.
Os resultados apresentados por Shishehbor & Brennan (1995)
coincidem com os resultados obtidos no presente trabalho. Os autores
mostraram que o tempo requerido por E. formosa para completar o
desenvolvimento de ovo a adulto foi significantemente influenciado pela
planta hospedeira onde a mosca-branca se desenvolveu.
Os resultados observados no presente trabalho estão de acordo com
Boisclair et al. (1990) que afirmaram que E. formosa apresenta preferência
por ovipositar no terceiro e quarto ínstares de seus hospedeiros.
37
A utilização de ninfas mais jovens de B. tabaci biótipo B para
oviposição por adultos de E. pergandiella levou a um desenvolvimento mais
lento dos parasitóides. O mesmo foi verificado com E. formosa no presente
trabalho e este fato ocorreu, provavelmente, para permitir o
desenvolvimento da mosca-branca hospedeira até o terceiro ínstar
garantindo uma fonte adequada de recursos para o desenvolvimento larval,
segundo relatado por Liu & Stansly, (1996).
As estratégias empregadas pelos parasitóides na escolha do ínstar do
hospedeiro a ser atacado visam aumento no sucesso reprodutivo, buscando
minimizar a mortalidade dos estádios imaturos e maximizar o sucesso de
oviposição e utilização do hospedeiro. Estágios mais jovens do hospedeiro
são mais abundantes, fáceis de localizar e, algumas vezes, mais indefesos
do que ínstares mais velhos. Por outro lado, a oviposição em hospedeiros
mais jovens, que têm quantidades pequenas de nutrientes pode levar a uma
duração mais longa no desenvolvimento. Assim, com uma duração mais
longa o parasitóide estaria exposto por mais tempo aos riscos abióticos e
bióticos do meio ambiente, incluindo a atividade de outros inimigos naturais
do seu hospedeiro, como também de seus próprios parasitóides (Gerling,
1990).
De acordo com Gould et al. (1975), E. formosa ataca
preferencialmente o terceiro ínstar de moscas-brancas e na ausência deste
estádio de desenvolvimento, frequentemente oviposita em ninfas mais
jovens, causando sua morte e impedindo o estabelecimento da interação
hospedeiro/parasita. O momento de introdução do parasitóide em relação à
população da praga é, dessa forma, crucial para o controle da praga e os
resultados obtidos pelos autores confirmam que um controle satisfatório é
obtido através do método de controle biológico clássico.
Enkegaard (1993a) sugeriu que a alimentação do hospedeiro afetou
as características biológicas de E. fomosa sobre o “strain” poinsettia de B.
tabaci.
38
4.3 Avaliação da eficiência de E. formosa sobre B. tabaci biótipo B
O parasitismo de E. formosa em ninfas de terceiro e quarto ínstares
de B. tabaci biótipo B foi avaliado diariamente, até a morte do parasitóide. A
longevidade do parasitóide variou bastante entre as culturas.
Embora tenha sido demonstrado que, em testes sem chance de
escolha, diversas espécies de Encarsia ovipositam e desenvolvem-se em
todos os ínstares de seus hospedeiros (Lopez-Avila, 1988), segundo Gerling
(1990) esta situação ocorre raramente na natureza. Por esta razão e
também de acordo com os resultados obtidos no teste anterior, foram
utilizados o terceiro e o quarto ínstares ninfais de B. tabaci biótipo B para
avaliar a eficiência de E. formosa já que estes mostraram-se mais
adequados ao desenvolvimento do parasitóide.
Através dos resultados obtidos para ninfas de terceiro ínstar observa-
se que a soja foi a planta que apresentou menor número médio diário de
ninfas parasitadas, diferindo significativamente da couve e do tomate, que
por sua vez não apresentaram diferença entre si. Já em ninfas de quarto
ínstar houve diferença estatística significativa entre as três culturas
avaliadas; na couve observou-se maior número diário de ninfas parasitadas,
sendo seguido pelo tomate e pela soja em ordem decrescente (Tabela 2).
Na couve, o número médio diário de ninfas de terceiro ínstar de B.
tabaci biótipo B parasitadas por E. formosa (8,45 ± 0,44) foi
significativamente inferior ao número médio diário de ninfas de quarto ínstar
parasitadas (8,88 ± 0,52). O mesmo resultado foi obtido para a cultura da
soja, onde foram parasitadas, em média, 7,51 ninfas de terceiro ínstar e
7,87 de quarto ínstar. Já para o tomate, observou-se que não houve
diferença entre os dois estádios ninfais avaliados (Tabela 2).
39
Tabela 2. Número médio diário (±EP) de ninfas de terceiro e quarto ínstares
de B. tabaci biótipo B parasitadas por E. formosa em diferentes
plantas hospedeiras
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ninfa III 8,45 ± 0,44 a B 7,51 ± 0,33 b B 8,28 ± 0,22 a A
Ninfa IV 8,88 ± 0,52 a A 7,87 ± 0,43 c A 8,27 ± 0,29 b A
Médias seguidas por letras distintas maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas,
diferiram entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05); CV:5,19%
Os resultados obtidos estão compatíveis com os de Enkegaard (1994).
O autor observou que um número médio de 0,8 ninfas de B. tabaci por dia
podem ser parasitadas por E. formosa à 16
o
C, mas esse número sobe para
10,4 ninfas por dia à 28
o
C.
No tomate, o número médio de ninfas de terceiro ínstar de B. tabaci
biótipo B parasitadas foi significativamente menor do que o obtido para
ninfas de quarto ínstar. Entretanto, o número total de ninfas de terceiro e
quarto ínstares parasitadas não diferiu estatisticamente. Para as culturas de
soja e couve não foi observada diferença entre os estádios ninfais da praga
(Tabela 3).
Comparando-se as três culturas avaliadas verifica-se que a couve
apresentou número médio total de ninfas parasitadas superior aos valores
obtidos para soja e tomate, que por sua vez não apresentaram diferença
entre si (Tabela 3).
40
Tabela 3. Número médio total (±EP) de ninfas de terceiro e quarto ínstar de
B. tabaci biótipo B parasitadas por E. formosa em diferentes
plantas hospedeiras
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ninfa III 121,01 ± 6,27 a B 100,98 ± 8,40 b B 105,10 ± 5,53 b A
Ninfa IV 129,17 ± 4,55 a A 106,76 ± 6,05 b A 106,12 ± 5,63 b A
Médias seguidas por letras distintas maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas,
diferiram entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05); CV:%
A abundância e a eficiência dos parasitóides estão freqüentemente
relacionadas com a dinâmica populacional da mosca-branca que, por sua
vez, depende muito da espécie (Headrick et al., 1996), estágio fenológico
(Riley & Ciomperlik, 1997) e genótipo da planta hospedeira (McAuslane et
al., 1994). Isto pode explicar as diferenças obtidas no presente trabalho
para as culturas avaliadas.
Simmons et al. (2002) demonstraram que a população e a
abundância de B. tabaci, assim como a abundância de parasitóides e a taxa
de parasitismo podem variar entre as espécies de plantas. Dentre os fatores
da planta que podem afetar a eficiência de E. formosa estão a espécie,
variedade, características morfológicas como os tricomas (número e tipo) e
o número de plantas ao longo do período de cultivo (Hoddle et al., 1998).
O parasitóide não apresentou diferença em relação à longevidade,
quando foram oferecidas ninfas de terceiro ou quarto ínstar nas culturas
estudadas. Entretanto, verifica-se que para os dois estádios ninfais houve
diferença significativa entre as culturas avaliadas. Na couve foi observada a
maior longevidade das fêmeas para os dois estádios ninfais de E. formosa
(14,33 dias em ninfas de terceiro ínstar e 14,57 em ninfas de quarto ínstar).
No tomate foram obtidas as menores longevidades do parasitóide, em média
12,7 dias em ninfas de terceiro ínstar e 12,83 em ninfas de quarto ínstar. Na
41
soja foram encontrados valores intermediários, ou seja, 13,43 e 14,57 dias
para ninfas de terceiro e quarto ínstar respectivamente. (Tabela 6).
Tabela 4. Longevidade (±EP) de E. formosa em couve, soja e tomate
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ninfa III 14,33 ± 0,53 a A 13,43 ± 0,87 b A 12,70 ± 0,51 c A
Ninfa IV 14,57 ± 0,52 a A 13,57 ± 0,53 b A 12,83 ± 0,56 c A
Médias seguidas por letras distintas maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas,
diferiram entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05); CV:5,16%
A eficiência de procura do parasitóide é influenciada pelas
características da superfície da folha da planta e por atributos inatos do
parasitóide (Gerling, 1990). O autor relata que folhas rugosas folhas que
estão cobertas com poeira e “honeydew” tornam o caminhamento sobre as
mesmas muito difícil e, desse modo, reduzem ou até mesmo impedem a
movimentação do parasitóide. A probabilidade de se encontrar hospedeiros
em folhas de pepino é pequena, devido à baixa velocidade de caminhamento
das vespas e ao tempo relativamente longo gasto com a limpeza do corpo
Li et al. (1987) demonstraram que E. formosa caminha mais devagar
e requer mais tempo antes de encontrar seu primeiro hospedeiro sobre a
folha quando está procurando por hospedeiros em folhas de pepino muito
pilosas. A eficiência de parasitismo de E. formosa em folhas de pepino é
muito menor em variedades mais pilosas, sendo que a taxa de parasitismo
pode reduzir de 72% em variedades com menor número de pêlos para 58%
(Shishehbor & Brennan, 1995).
42
4.4 Determinação do número ideal de E. formosa a ser liberado por
planta ou pupa
Na densidade de dois parasitóides por planta, observou-se que o
número de ninfas parasitadas na couve foi superior ao na soja, sendo que
esta não diferiu significativamente do tomate. Para a densidade de 4
parasitóides por planta, o número médio de ninfas parasitadas em couve e
tomate não apresentaram diferença entre si e foram superiores ao número
encontrado em soja. Quando foram liberados oito parasitóides por planta,
houve um número de ninfas parasitadas em couve estatisticamente superior
aos observados em tomate e soja, e os obtidos nestas não diferiram entre
si. Na densidade de doze parasitóides, a soja e o tomate apresentaram
número de ninfas parasitadas semelhantes e superiores ao encontrado em
couve. Na densidade de dezesseis parasitóides, a couve apresentou número
médio de ninfas parasitadas superior ao tomate que, por sua vez, foi
superior ao resultado encontrado na soja (Tabela 5).
Para a couve observou-se que houve diferença significativa entre
todas as densidades do parasitóide avaliadas. O menor número médio de
ninfas de B. tabaci biótipo B parasitadas ocorreu na densidade de dois
parasitóides por planta. Na densidade de oito parasitóides ocorreu o nível
mais alto de parasitismo, sendo que de 100 ninfas oferecidas por planta,
foram parasitadas, em média, 59,1 ninfas da praga. Nas densidades de doze
e dezesseis parasitóides por planta, parece que ocorreu competição
intraespecífica, prejudicando o parasitismo (Tabela 5).
Para o tomate foram encontrados níveis de parasitismo mais baixos
que na couve, porém mais elevados que na soja. Na densidade de doze
parasitóides por planta ocorreu maior número de ninfas parasitadas que
diferiu significativamente das demais densidades avaliadas. Não houve
diferença significativa entre as densidades de oito e dezesseis parasitóides
por planta. Na densidade de dois parasitóides por planta observou-se o
menor número médio de ninfas parasitadas.
43
Na cultura da soja foram observadas diferenças significativas entre
todas as densidades avaliadas. Quando foram liberados doze parasitóides
por planta, verificou-se um número elevado de ninfas parasitadas, que foi
estatisticamente superior aos demais tratamentos. Na densidade de dois
parasitóides, foi observado o menor número de ninfas parasitadas. Quando
foram liberados dezesseis parasitóides por planta (maior densidade),
ocorreu um decréscimo no número de ninfas parasitadas. Embora isto
também tenha ocorrido nas outras culturas, na soja foi mais acentuado
(Tabela 5).
Segundo Hoddle et al. (1998), observa-se um declínio da eficiência do
parasitóide em altas densidades do mesmo que ocorrem devido a diversos
fatores, incluindo a alimentação do hospedeiro e níveis moderados de
interferência mútua entre parasitóides. Essa afirmação está de acordo com o
que ocorreu na soja, tomate e couve na densidade de dezesseis parasitóides
por planta.
Tabela 5. Número médio (±EP) de ninfas de quarto ínstar de B. tabaci
biótipo B parasitadas por E. formosa em diferentes densidades de
E. formosa em couve, tomate e soja
Planta hospedeira
Densidade Couve Soja Tomate
2 9,00 ± 1,00 a E 6,65 ± 0,99 b E 8,35 ± 0,82 ab D
4 16,30 ± 1,96 a D 11,45 ± 1,22 b D 15,05 ± 1,30 a C
8 59,10 ± 2,71 a A 30,10 ± 2,64 c B 35,10 ± 2,91 b B
12 53,25 ± 3,35 b B 57,65 ± 3,25 a A 59,25 ± 4,80 a A
16 44,40 ± 2,44 a C 27,35 ± 2,65 c C 34,55 ± 2,60 b B
Médias seguidas por letras distintas maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas,
diferiram entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05); CV:10,08%.
44
Os níveis de parasitismo podem estar relacionados com o efeito
positivo do fluido corporal do hospedeiro e do “honeydew” quando E.
formosa alimenta-se de moscas-brancas que se desenvolveram em plantas
favoráveis. O fluido corporal da mosca-branca e o honeydew excretado
podem ser dependentes da qualidade química da espécie de planta
hospedeira.
A planta hospedeira de mosca-branca, segundo Lopez-Avilla (1988)
também pode apresentar efeitos significantes sobre os níveis de parasitismo
de E. formosa sobre B. tabaci. O autor encontrou números significantemente
mais elevados de ninfas parasitadas de mosca-branca em algodão do que
em feijão, tomate ou lantana. No presente trabalho foi observado o mesmo
para a couve do que em tomate e soja.
Hoddle & Van Driesche (1996) verificaram que a liberação de 4-7
vespas de E. formosa por planta, não foi satisfatória no controle de B. tabaci
biótipo B em bico-de-papagaio. Os autores concluíram que os dois maiores
impedimentos para o sucesso do controle biológico de B. tabaci biótipo B são
a ausência de inimigo natural efetivo nas empredas que produzem agentes
de controle biológico e falta de informação como por exemplo, “qual a
estratégia de liberação poderia maximizar o impacto do agente de controle
biológico?”.
Hoddle et al. (1997a) mostraram que em pequenas casas de
vegetação, a liberação de uma vespa (baixa taxa de liberação) de E.
formosa “strain” Beltsville e de três vespas (alta taxa de liberação)
exerceram forte efeito sobre o crescimento populacional de B. tabaci biótipo
B em bico-de-papagaio quando comparadas com casas de vegetação que
não receberam o parasitóide. Os mesmos autores verificaram que a
liberação semanal de três vespas por planta resultou em densidades finais
de B. tabaci biótipo B semelhantes as densidades obtidas em plantas
produzidas comercialmente com uso de inseticidas.
Henter et al. (1996) descobriram que uma população de E. formosa
criada em B. tabaci por várias gerações parasitou maior número de
45
hospedeiros de B. tabaci, mas o condicionamento neste hospedeiro levou
esta população a ter um desempenho pior do que quando era condicionada
em T. vaporariorum.
O uso de E. formosa pode requerer a integração com outros métodos
de controle de pragas. Técnicas que utilizam liberações de E. formosa
podem necessitar serem combinadas com outras táticas, como o controle
cultural, o uso de outros agentes de controle biológico e a aplicação de
inseticidas (Hoddle et al., 1998). Dessa forma, observa-se que estudos
envolvendo a integração do parasitóide com outras táticas de controle são
necessários.
5 CONCLUSÕES
◊ O tempo de desenvolvimento de Bemisia tabaci biótipo B é
influenciado pela espécie de planta hospedeira.
◊ O nível de parasitismo e o tempo de desenvolvimento de E.
formosa sobre B. tabaci biótipo B é afetado de maneira expressiva pela
planta hospedeira.
◊ A couve é a planta hospedeira mais adequada ao desenvolvimento
de E. formosa dentro das plantas avaliadas.
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72
Apêndice 1. Tempo de desenvolvimento de ovo a adulto (±EP) de B. tabaci
biótipo B em diferentes plantas hospedeiras
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ovo a adulto 19,8 ± 0,39 c 21,17 ± 0,29 b 22,03 ± 0,32 a
Médias seguidas por letras distintas nas linhas, diferiram entre si pelo teste de
Tukey (P≤0,05); CV:2,5
0%
73
Apêndice 2. Número médio (±EP) de ninfas de B. tabaci biótipo B em
diferentes plantas hospedeiras
Planta hospedeira
Estádio Couve Soja Tomate
Ninfas 90,17 ± 19,06 a 72,0 ± 10,27 b 63,93 ± 8,22 b
Médias seguidas por letras distintas nas linhas, diferiram entre si pelo teste de
Tukey (P≤0,05); CV:23,57%
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