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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz e Queiroz”
Controle de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae)
com Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) em batata, em condições de campo e no armazém
Gilberto Ramos Domingues
Dissertação apresentada para a obtenção do título de
Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2006
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Gilberto Ramos Domingues
Engenheiro Agrônomo
Controle de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae) com
Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera: Trichogrammatidae)
em batata, em condições de campo e no armazém
Orientador:
Prof. Dr. JOSÉ ROBERTO POSTALI PARRA
Dissertação apresentada para a obtenção do título de
Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2006
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3
Aos meus pais, Helio e Denise,
pelo amor, educação e apoio oferecido
durante minha jornada até este momento...
DEDICO
À minha querida esposa, Lais,
e minhas filhas maravilhosas, Bianca e Julia,
pelo amor, carinho e paciência
nesta etapa de minha vida...
OFEREÇO
4
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. José Roberto Postali Parra, por todo apoio oferecido, pelos valiosos ensinamentos,
pela confiança em mim depositada, e pela paciência durante as correções e elaboração desta
dissertação;
À ABBA (Associação da Batata Brasileira),em especial a Natalino Shimoyama e Michelle Lopes
Rodrigues, pela confiança depositada no projeto, pela oportunidade oferecida e por todo
apoio, inclusive financeiro, ao longos deste projeto;
Ao biólogo Heraldo Negri de Oliveira, pelo apoio, amizade e pelos conselhos e sugestões que
muito contribuíram para este trabalho;
Aos professores do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, por todo
conhecimento compartilhado, sem o qual não seria possível alcançar mais esta etapa;
Ao engenheiro agrônomo e proprietário da Fazenda Pindorama, Elcio Tadashi Takaku, pela área
cedida ao experimento, pelos vários sacos de batatas fornecidos sempre que necessário e pela
cordial hospitalidade;
Ao Lincoln, por todo apoio e pelas liberações semanais de Trichogramma; assim como a todos da
fazenda Pindorama, pela colaboração durante o experimento, especialmente na colheita e
classificação dos tubérculos;
Ao Prof. Dr. Evoneo Berti Filho, pela gentileza de ceder a casa de vegetação para os ensaios de
semi-campo;
À Dra. Marineia de Lara Haddad, pelo auxílio na elaboração das análises estatísticas;
Ao estagiário Luciano França, pela amizade, bom humor e colaboração com os experimentos
com batatas armazenadas;
5
Aos meus colegas de turma, em especial à Cristiane Nardi e Nívia Dias, pelos momentos
agradáveis e apuros que passamos juntos, ao longo do curso, sem nunca desanimar;
À Neide Graciano Zério, por todo auxílio e pela disposição em colaborar sempre que necessário,
contribuindo sempre de forma construtiva;
À bibliotecária Silvia Zinsly, pelo auxilia na formatação do texto e correção das referências;
Ao colega de profissão e amigo José Francisco Garcia, pela grande amizade, pelo
companheirismo, tanto nas horas alegres, como nas difíceis; e pelas inúmeras sugestões e
auxílio para este trabalho;
Aos colegas do departamento: Dori Edson Nava, Alberto Jose Arab Olavarrieta, Ademir Diniz,
Karina Manami Takahashi, Mariuxi Lorena Torres, Priscila Fortes, Ana Lia P. Pedrazzoli,
Marina Martins, Adriana Marques, Flavia de Moura Bento, Eliane Grisoto, Patrícia Milano,
André Costa, André Signoretti, Danilo José Libardi, Cristina Fugi, Vanderlei Natal, Regiane
Cristina Oliveira de Freitas Bueno, Jose Wilson Pereira da Silva, Rudiney Ringenberg,
Edmilson Santos Silva, Elio César Guzzo, Márcio Aurélio Garcia Correia Tavares e
Alexandre Luis Jordão, pela amizade e convívio, sempre alegre e saudável;
Aos funcionários do Departamento, em especial aos amigos João Gora, Dino, Tutu e Carlinhos,
por toda ajuda prestada ao longo destes anos;
Ao grande amigo Guy Tsumanuma, pela eterna amizade e auxílio na revisão desta dissertação;
À CAPES e CNPQ pelo apoio financeiro;
À todos que contribuíram, direta ou indiretamente, com este trabalho, e, cujos nomes, minha
falha memória já não mais os encontra; mas nem por isso devem ser esquecidos neste
agradecimento.
6
SUMÁRIO
RESUMO.................................................................................................................................. 8
ABSTRACT.............................................................................................................................. 9
LISTA DE FIGURAS............................................................................................................... 10
LISTA DE TABELAS.............................................................................................................. 12
1 INTRODUÇÃO..................................................................................................................... 14
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA.............................................................................................. 16
2.1 Bioecologia de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera:
Gelechiidae).............................................................................................................................. 16
2.2 Controle de P. operculella em campo................................................................................. 18
2.3 Controle de P. operculella em armazém............................................................................. 20
2.4 Controle de P. operculella por meio de liberações de Trichogramma............................... 22
3 MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................... 27
3.1 Criação de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873)........................................................... 27
3.2 Criação de Trichogramma spp. e do hospedeiro alternativo, Anagasta kuehniella
(Zeller, 1879)................................................................................................................................... 29
3.3 Seleção de espécie/linhagem de Trichogramma para o controle de P. operculella............ 32
3.4 Avaliação da dispersão de T. atopovirilia na cultura da batata........................................... 33
3.5 Comparação de controle de P. operculella com T. atopovirilia (controle biológico) e
controle químico convencional................................................................................................. 35
3.6 Comparação do comportamento de P. operculella e T. atopovirilia em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas............................................................................... 37
3.6.1 Parasitismo de T. atopovirilia em ovos de P. operculella em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas............................................................................... 37
3.6.2 Oviposição de P. operculella em caixas de armazenamento convencionais e
pequenas.................................................................................................................................... 40
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................................................... 41
4.1 Seleção de espécie/linhagem de Trichogramma para o controle de Phthorimaea
operculella (Zeller, 1873)......................................................................................................... 41
4.2 Avaliação da dispersão de T. atopovirilia na cultura da batata........................................... 45
7
4.3 Comparação de controle de P. operculella com T. atopovirilia (controle biológico) e
controle químico convencional.................................................................................................
47
4.4 Comparação do comportamento de P. operculella e T. atopovirilia em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas............................................................................... 50
4.4.1 Parasitismos de T. atopovirilia em ovos de P. operculella em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas............................................................................... 50
4.4.2 Oviposição de P. operculella em caixas de armazenamento convencionais e
pequenas.................................................................................................................................... 54
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS................................................................................................. 57
6 CONCLUSÕES...................................................................................................................... 59
REFERÊNCIAS........................................................................................................................ 61
8
RESUMO
Controle de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae) com
Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em
batata, em condições de campo e no armazém
A batata (Solanum tuberosum L.) é uma importante fonte de alimentação, sendo o 4º
alimento mais consumido no mundo, depois do arroz, trigo e milho. Várias são as doenças e
pragas que atacam esta cultura, com a necessidade de um alto investimento com produtos
fitossanitários para se obter uma boa produção. Dentre as principais pragas, destaca-se a traça-da-
batata, Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae). Esta praga pode
causar grandes perdas na produção de batata, podendo causar danos tanto no campo como
durante o armazenamento da batata-semente. Devido à presença de populações resistentes da
traça aos produtos químicos comumente utilizados para seu controle, além do impacto ambiental
causado por agroquímicos, a procura por métodos de controle alternativos está cada vez maior.
Assim, este estudo teve como objetivo avaliar a eficiência do parasitóide de ovos, Trichogramma
atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera: Trichogrammatidae),
no controle de P.
operculella, em batata em condições de campo, bem como fornecer dados básicos para sua
utilização no controle da traça durante o período de armazenamento. Foram realizados ensaios
em campo e semi-campo, utilizando-se gaiolas dentro de casa de vegetação. Os resultados
obtidos mostraram que T. atopovirilia apresenta alto potencial para o controle de P. operculella,
em batata, em condições de campo. No campo, sua capacidade de dispersão, 24 horas após a
liberação, é de 8,5 m (raio de ação), sendo a sua área de dispersão de 97,6 m
2
. Com base nestes
resultados foi possível concluir que são necessários 100 pontos de liberação de T. atopovirilia por
hectare, para uma distribuição homogênea em toda a área e um controle efetivo de P. operculella,
no campo. Observou-se também que a quantidade de 400.000 parasitóides por hectare,
distribuídas em duas liberações semanais, se mostrou adequada para o controle de P. operculella,
em campo, uma vez constatada a infestação pela praga. Em relação aos estudos do controle da
praga em caixas de batatas armazenadas, ficou demonstrado que o tamanho das mesmas interfere
no comportamento de P. operculella e T. atopovirilia. Observou-se que P. operculella oviposita,
preferencialmente, na camada localizada entre 5,0 e 20,0 cm de profundidade, em caixas de
batatas utilizadas para armazenamento e que T. atopovirilia apresenta pouca mobilidade
horizontal e movimentação ascendente nas mesmas e parasita, principalmente, ovos de P.
operculella na camada superior da caixa de armazenamento. Considerando-se o local de postura
de P. operculella e a dispersão de T. atopovirilia em caixas de batatas utilizadas no
armazenamento, concluiu-se que existe potencial de controle de P. operculella com T.
atopovirilia em armazéns, sendo que a forma de liberação do parasitóide deve ser aprimorada.
Palavras-chave: Trichogramma atopovirilia, Phthorimaea operculella, parasitóides de ovos,
controle biológico, Solanum tuberosum, traça-da-batata, armazenamento de batata
9
ABSTRACT
Control of Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae) by Trichogramma
atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) in potato, under field
and storage conditions
Potato (Solanum tuberosum L.) is an important food source, being the 4th most consumed
food after rice, wheat and maize. Potato is attacked by many insect pests and diseases; therefore,
demanding high investments in pesticides in order to get a good production. Among the major
insect pests, the potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera:
Gelechiidae), is one of the most important. It causes severe losses in potato production, both in
field and storage. Due to both the appearance of resistant populations to commonly used
pesticides and the environmental impact caused by them, the demand for alternative control
methods has increased in recent years. Thus, this study aimed at evaluating the efficacy of the
egg parasitoid Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) in controlling P. operculella in field, besides providing initial information
concerning its utilization to control the potato tuber moth in storage. Trials were carried out under
field and semifield conditions, by the utilization of cages inside a greenhouse. The results showed
that there is great potential in the use of T. atopovirilia for controlling P. operculella in field. The
dispersion capacity of T. atopovirilia 24 hours after release was 8.5 m, with a dispersion area of
97.6 m
2
. Based on these results, a minimum of 100 release points per hectare is necessary for
uniform dispersal of T. atopovirilia and, consequently, an effective control of P. operculella. The
quantity of 400,000 parasitoids per hectare, released twice a week, after the presence of the pest
was observed, proved to be adequate for controlling P. operculella in field. Regarding the trials
for controlling the moth in potato boxes, in storage, it was observed that the size of the potato
boxes has an effect on P. operculella and T. atopovirilia behavior. P. operculella oviposited,
preferably, in the layer ranging from 5.0 to 20.0 cm of depth, in the potato boxes used. T.
atopovirilia showed little horizontal mobility and ascending movement, parasitizing mainly the
eggs of P. operculella found on the top layer in potato boxes. Taking into account the oviposition
site of P. operculella and the dispersal of T. atopovirilia in potato boxes used in storage, the
present study points out the potential of using T. atopovirilia for controlling P. operculella in
storage, and that further studies on release techniques, in storage, should be carried out in order to
obtain optimal control.
Keywords: Trichogramma atopovirilia, Phthorimaea operculella, egg parasitoid, biological
control, Solanum tuberosum, potato tuber moth, potato storage
10
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Esquema de criação de P. operculella...................................................................... 28
Figura 2 - Esquema de criação de A. kuehniella e produção de Trichogramma
spp........................................................................................................................ 30
Figura 2 - Esquema de criação de A. kuehniella e produção de Trichogramma spp.
(continuação)........................................................................................................... 31
Figura 3 - Cartela contendo ovos de A. kuehniella esterilizados.............................................. 34
Figura 4 – Planta infestada com uma cartela contendo 60 ovos de A. kuehniella
esterilizados.......................................................................................................... 34
Figura 5 - Caixa pequena (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) e caixa do tamanho convencional (55,0 x
35,0 x 30,0 cm), utilizadas no experimento de parasitismo de T. atopovirilia
sobre P. operculella................................................................................................ 38
Figura 6 - Posição relativa dos tubérculos inoculados com ovos de P. operculella em caixas
de batata convencionais (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com 10 tubérculos inoculados
(A) e com cinco tubérculos inoculados (B) e caixas pequenas (40,0 x 30,0 x 15,0
cm) com cinco tubérculos inoculados (C)............................................................... 39
Figura 7 - Gaiolas com armação de ferro para caixas convencionais (110,0 x 150,0 x 160,0
cm) e pequenas (40,0 x 40,0 x 120,0 cm), recobertas com tecido branco e fino
("voile") utilizadas no experimento......................................................................... 39
Figura 8 – Local de liberação de T. atopovirilia em caixas pequenas e convencionais........... 40
Figura 9 - Dendograma da análise de agrupamento reunindo os resultados biológicos
(parasitismo, duração do ciclo, viabilidade e razão sexual) de oito linhagens de
T. pretiosum e uma linhagem de T. atopovirilia e Trichogrammatoidea
annulata criados em ovos de P. operculella........................................................ 45
Figura 10 - Relação matemática entre o raio de dispersão de T. atopovirilia e o número de
ovos parasitados de A. kuehniella, na cultura da batata. Paranapanema,
SP............................................................................................................................ 47
Figura 11 – Média de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia nos
tratamentos B (caixas de batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com
cinco tubérculos inoculados e C (caixas de batatas pequenas) (40,0 x 30,0 x
15,0 cm) com cinco tubérculos inoculados.......................................................... 51
11
Figura 12 – Média de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia no
tratamento A (caixas de batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com
10 tubérculos inoculados................................................................................... 52
Figura 13 - Ovo de P. operculella colocado individualmente na dobra do tubérculo.............. 54
Figura 14 – Armazém contendo pilhas de sete caixas de batata-semente, colocadas lado a
lado. Fazenda Estância Maria Edi, Paranapanema, SP........................................ 57
12
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Espécies e linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea com suas
respectivas origem utilizadas no teste de seleção para controle de P.
operculella........................................................................................................... 32
Tabela 2 - Produtos comercias aplicados nas áreas padrão para o controle da traça-da-
batata, P. operculella. Paranapanema, SP, 2005..................................................... 36
Tabela 3 – Classificação de tipos de batata de acordo com o diâmetro (mm).......................... 37
Tabela 4 – Valores médios (+ DPM) de parasitismo, duração do ciclo, viabilidade e razão
sexual para oito linhagens de Trichogramma pretiosum, uma linhagem de
Trichogramma atopovirilia e uma linhagem de Trichogrammatoidea annulata
em ovos de Phthorimaea operculella Temperatura: 25±1ºC, UR: 70±10% e
fotofase de 14 horas................................................................................................ 42
Tabela 5 - Valores médios (+DPM) de parasitismo de ovos de A. kuehniella por T.
atopovirilia, colocados a diferentes distâncias de um ponto central de
liberação, em cultura da batata. Paranapanema, SP............................................. 46
Tabela 6 - Distância média (DM) e área de dispersão (S
2
) com os respectivos modelo e
coeficiente de determinação (R
2
) para T. atopovirilia em ovos de A. kuehniella,
em cultura da batata. Paranapanema, SP................................................................ 47
Tabela 7 - Porcentagem (+DPM) de batatas, variedade Ágata, danificadas em função do
ataque de P. operculella, observadas em avaliação durante colheita de
tubérculos, nos tratamentos convencional e com T. atopovirilia.
Paranapanema, Novembro 2005.......................................................................... 48
Tabela 8 - Porcentagem (+DPM) de tubérculos de batatas, variedade Ágata,
classificadas como Especial, X, 2º e Diversas, na classificação comercial
realizada após lavagem, na propriedade do Sr. Elcio Tadashi, nos
tratamentos convencional e com T. atopovirilia, em função do ataque de
P. operculella. Paranapanema, Novembro 2005......................................... 49
Tabela 9 – Médias (+DPM) de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia
nos tratamentos B (caixas de batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com
cinco tubérculos inoculados e C (caixas de batatas pequenas) (40,0 x 30,0 x 15,0
cm) com cinco tubérculos inoculados..................................................................... 52
13
Tabela 10 – Médias (+DPM) de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia
no tratamento A (caixas de batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com
10 tubérculos inoculados...................................................................................... 53
Tabela 11 - Porcentagem (+ DPM) de oviposição de P. operculella em caixas de batatas
pequenas (40,0 x 30,0 x 15,0 cm), nas camadas superior (0 a 4,9 cm), média
(5,0 a 9,9 cm) e inferior (10,0 a 15,0 cm)............................................................ 55
Tabela 12 - Porcentagem (+ DPM) de oviposição de P. operculella em caixas de batatas
convencionais (55,0 x 35,0 x 30,0 cm), nas camadas 1 (0 a 4,9 cm), 2 (5,0 a
9,9 cm), 3 (10,0 a 14,9 cm), 4 (15,0 a 19,9 cm) e 5 (20,0 a 25,0 cm).................. 56
14
1 INTRODUÇÃO
A batata (Solanum tuberosum L.) é uma importante fonte de alimentação, sendo o 4º
alimento mais consumido no mundo, depois do arroz, trigo e milho. Ela ocupa uma posição
importante no agronegócio brasileiro, além de envolver um grande número de pessoas na sua
cadeia de produção.
Várias são as doenças e pragas que atacam esta cultura, com a necessidade de um alto
investimento em agroquímicos para se obter uma boa produção. Dentre as principais pragas,
destaca-se a traça-da-batata, Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae).
Esta praga pode causar grandes perdas na produção de batata, podendo causar danos tanto no
campo como durante o armazenamento da batata semente. Estima-se que 3.324.000 ha de
lavouras de batata estão infestadas com a traça, o que leva à cerca de 102.833.200 toneladas de
tubérculos infestados. Deste total, cerca de 50% é armazenado tradicionalmente, sem a utilização
de refrigeração, o que favorece a manutenção da praga durante todo o ano (KEASAR et al.,
2005).
A utilização de produtos químicos para seu controle é a forma de controle mais utilizada
até o momento. Porém, devido à presença de populações resistentes da traça a tais produtos, além
do impacto ambiental causado por agroquímicos, o potencial de utilização de agentes de controle
biológico está se tornando cada vez mais maior (SAOUR, 2004a).
Assim, o controle biológico, associado ou não ao controle químico, pode ser uma
alternativa viável e eficiente para o controle da traça-da-batata.
Existem vários inimigos naturais descritos como agentes de controle biológico das traças
da batatinha e do tomateiro. Dentre eles, destacam-se os parasitóides de ovos do gênero
Trichogramma que se constituem num dos grupos de inimigos naturais mais estudados e
utilizados no mundo. Estes insetos são microimenópteros que parasitam exclusivamente ovos de
insetos, principalmente os da ordem Lepidoptera, impedindo, desta forma, que a praga atinja a
fase larval e, conseqüentemente, cause danos (Haji, 1996). Este inseto já é considerado um
componente importante em programas de controle de pragas por meio de inimigos naturais,
sendo liberado em cerca de 16 milhões de hectares entre culturas anuais e perenes (PARRA &
ZUCCHI, 2004).
Entretanto, até o presente momento, pouco se encontra na literatura sobre a eficiência da
utilização de Trichogramma spp. no controle de P. operculella.
15
Como as espécies de Trichogramma apresentam grandes variações no seu
comportamento, a sua utilização dependerá de ajustes para cada cultura. Desta forma, a seleção
de linhagens é uma etapa crítica destes ajustes (PAK, 1988, HASSAN, 1997), podendo levar ao
insucesso de um programa de controle biológico, caso linhagens inadequadas sejam utilizadas
(van LENTEREN, 1993).
Outro fator importante para sucesso em um programa de controle biológico é o estudo da
capacidade de dispersão do parasitóide na cultura, pois este parâmetro definirá o número de
pontos de liberação por unidade de área (ZACHRISSON & PARRA, 1998; BOTELHO, 1997).
Tanto características da espécie/linhagem como características da cultura na qual serão realizadas
as liberações podem influenciar na capacidade de dispersão do parasitóide (LOPES, 1988; SÁ et
al., 1993).
Desta forma, este estudo teve como objetivo avaliar a eficiência de Trichogramma spp. no
controle de P. operculella, em batata em condições de campo, bem como fornecer dados básicos
para sua utilização no controle da traça durante o período de armazenamento.
16
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
2.1 Bioecologia de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae)
A traça-da-batata, P. operculella, é uma praga que pode causar grandes perdas na
produção da cultura da batata (Solanum tuberosum L.). Normalmente, ela aparece no final do
ciclo da cultura, abrindo galerias superficiais em folhas e atacando também os tubérculos,
podendo, em alguns casos, aparecer mais cedo na cultura (GALLO et al., 2002).
Este inseto é cosmopolita, sendo principalmente encontrado em regiões tropicais e
subtropicais (COLL et al., 2000). Tem como hospedeiros, representantes da familia Solanaceae e
ataca, além da batata, fumo (Nicotiana tabacum L.), berinjela (S. melongena L.), tomate (S.
lycopersicon L.) e outras espécies desta família (TRIVEDI & RAJAGOPAL, 1992; BOZKURT
& GENC, 1994; SAOUR, 2004a).
O adulto é uma mariposa com cerca de 12,0 mm de envergadura, de coloração
acinzentada, com asas anteriores mais escuras que as posteriores, além de apresentarem manchas
pretas irregulares. As lagartas são de coloração branca, com a parte dorsal ligeiramente rosada,
além de apresentarem manchas escuras na cabeça, no protórax e no penúltimo segmento
abdominal. As lagartas podem chegar a 12,0 mm de comprimento. No final da fase larval, as
lagartas abandonam a planta para puparem em folhas secas no solo ou em folhas da própria
planta. Elas tecem o casulo com fios de seda (ALVARENGA, 2004).
Revisões de literatura sobre P. operculella foram feitas por Balachowsky & Réal em 1966
(TRAYNIER, 1975) e por Trivedi & Rajagopal em 1992.
Zumreoglu (1987) observou, em laboratório (26ºC e 60% de UR), um período de
desenvolvimento, desde o ovo até a emergência, de 26-30 dias. Chauhan & Verma (1991), na
Índia, verificaram que este mesmo período foi de 21 dias a 27ºC. Por outro lado, Gamboa & Notz
(1990) verificaram uma variação de 114,9 a 21,7 dias para o período de ovo a adulto, conforme a
temperatura (na faixa de 15 a 30ºC). Os autores também relataram 11,8ºC como limiar térmico
inferior de desenvolvimento e um número de ovos variável de 12,4 a 73,9 nas temperaturas de 15
e 29ºC, respectivamente.
Habibi & Hesan (1992) observaram que nas condições locais de Karaj, Irã, P. operculella
apresentava cinco gerações por ano e que os insetos passavam o inverno na forma de lagartas
17
dentro dos tubérculos. O número máximo de adultos emergiu na camada de solo de 10,0-20,0 cm
de profundidade. Resultados semelhantes foram observados por Buzkurt & Genc (1994), que
também determinaram o limiar térmico inferior de desenvolvimento para P. operculella como
sendo de 14,2ºC, valor bastante superior àquele relatado por Gamboa & Notz (1990).
Lopes et al. (2000) observaram diferenças na duração da fase larval em diferentes
genótipos de batata, com uma variação de 13,6 a 14,9 dias. Os genótipos não influenciaram, no
entanto, na fase pupal, que foi de 7,6 dias. Por outro lado, Singh et al. (1990) observaram existir
uma diferença no período larval se as lagartas se alimentavam das folhas ou dos tubérculos. O
período larval foi de 19-20 dias em tubérculos e de 16-19 dias nas folhas.
A fecundidade de P. operculella pode variar de 38 a 290 ovos por fêmea, segundo Graf
(1917 apud Trivedi & Rajagopal, 1992), sendo a fecundidade média de 72,84 ovos (GAMBOA &
NOTZ, 1990), 105,6 (DEBNATH et al., 2000), 198,8 (LOPES et al., 2000) e 195 (PRATISSOLI
et al., 2003).
Um critério biológico muito importante a ser considerado, quando se utilizam parasitóides
de ovos, é o local de oviposição da praga a ser controlada.
Trayner (1975) avaliou o local de oviposição de P. operculella, tanto em campo como em
laboratório, assim como alguns fatores que influenciam na postura desta traça. Em campo, não
foram observadas posturas nas folhas de batata, sendo os ovos distribuídos no solo,
preferencialmente ao redor das plantas. Em laboratório, o mesmo padrão foi observado, sendo
que material rugoso foi preferido pela traça para postura, principalmente em locais com sombra.
O autor observou também que a oviposição é negativamente correlacionada com a umidade. Por
outro lado, Lopes et al. (2000), em laboratório, não observaram preferência de fêmeas para
ambientes com menor luminosidade, mas sim por plantas com alta densidade de tricomas não
glandulares.
Fenemore (1978) observou que uma depressão na superfície, suficiente para acomodar um
ovo (0,2-0,5 m
2
), é o local preferido pela fêmea para ovipositar.
Cisneros (1988) observou que as fêmeas podem ovipositar nas folhas, brotações, na
superfície do solo e em tubérculos expostos, ressaltando ainda que se o solo apresentar
rachaduras, as fêmeas podem penetrar pelas mesmas para ovipositar nos tubérculos mais
profundos.
18
Em laboratório, Kabir (1994) observou que as fêmeas preferem ovipositar nos olhos dos
tubérculos, depositando em média 104,4 ovos durante sua vida, sendo que 72,5% dos ovos foram
depositados nos dois primeiros dias. Foram observadas 18 gerações do inseto no ano.
Na África, Vuuren et al. (1998) relataram que, em cultura de fumo, o local preferido para
oviposição é no solo, abaixo da planta, e quando a postura foi feita nas folhas, as folhas do terço
inferior da planta foram as preferidas, devido à menor densidade de tricomas. Os autores
observaram também que P. operculella prefere solos secos. A preferência por solos secos
também foi observada por Meisner (1969, apud COLL et al., 2000).
2.2 Controle de P. operculella em campo
Estima-se que 3.324.000 ha de lavouras de batatas no mundo estão infestadas com a traça,
o que leva à cerca de 102.833.200 toneladas de tubérculos infestados. Deste total, cerca de 50% é
armazenado tradicionalmente, sem a utilização de refrigeração, o que favorece a manutenção da
praga durante todo o ano (KEASAR et al., 2005).
Varias técnicas são utilizadas para seu controle, sendo difícil um controle eficiente quando
ocorrem altas populações da praga (TRIVEDI & RAJAGOPAL, 1992). Os autores fizeram
também uma revisão dos primeiros trabalhos referentes ao controle cultural, biológico e químico
de P. operculella.
Arx et al. (1990) estudaram as várias práticas executadas pelos produtores na época da
colheita e verificaram que o ataque da praga era maior em regiões com o clima mais ameno,
quanto mais se atrasava a colheita em relação à última irrigação e em solos secos e rachados. Os
autores observaram também uma tendência de aumentar a infestação da praga com a utilização de
inseticidas, provavelmente devido ao efeito negativo destes produtos nos inimigos naturais, ou
seja, devido a desequilíbrios biológicos provocados por tais aplicações de produtos químicos.
A técnica de utilização de machos estéreis foi avaliada, em laboratório, por Rananavare et
al. (1989). Uma redução de 76% na progênie foi observada quando machos estéreis (irradiados
com 45 Krad) foram liberados com fêmeas normais. Por outro lado, quando fêmeas estéreis
foram liberadas com machos normais e estéreis, a redução foi de 41,9 e 63,2%, respectivamente.
Na Tunísia, foi obtida redução no custo de aplicação de inseticidas com a utilização de um
programa de MIP (Manejo Integrado de Pragas) em meados da década de 80. A utilização do
19
MIP iniciou-se a partir da observação de problemas associados à utilização de inseticidas, como
seleção de populações resistentes, por exemplo. Este programa baseou-se principalmente em
métodos culturais, como: plantio mais cedo (evitando-se o pico da população da praga no
campo), irrigação freqüente e amontoa de solo ao redor dos tubérculos. Os produtores
conseguiram, com este programa, uma redução de 75% nos gastos com a aquisição de
agroquímicos (FUGLIE et al., 1993).
Nasseh & Al Furassy (1992) compararam o controle da lagarta, em laboratório, utilizando
fenitrotion, polpa de Melia azedarach L. (cinamomo) e Allium sativum L. (alho). O tratamento
químico levou a uma mortalidade de 100%, enquanto que os outros tratamentos apresentaram
taxas de mortalidade de 91,7 e 85,0%, respectivamente, portanto com potencial de controle da
praga.
Raj & Trivedi (1993) avaliaram a eficiência de nove inseticidas no controle de P.
operculella. Os produtos utilizados (monocrotofós, fentoato, clorpirifós, fenitrotion, phoxim,
permetrina, cipermetrina, deltametrina e fenvalerate) foram aplicados quinzenalmente. Todos os
produtos apresentaram controle satisfatório, sendo que resultados semelhantes foram relatados
por Kashyap et al. (1993). Todos os produtos utilizados para o controle da traça (carbaryl,
cipermetrina, deltametrina, fenitrotion, metil demeton, monocrotofós e metamidofós),
apresentaram controle satisfatório, muito embora a utilização de deltametrina tenha resultado em
menores danos.
Kalmoukos et al. (1994) investigaram a eficiência de controle utilizando-se inseticidas
granulados, assim como a presença de resíduos destes produtos nos tubérculos. Aldicarb
apresentou melhor controle do que carbofuran; porém, sua persistência foi maior, sendo
detectados resíduos nos tubérculos. Resíduos de diflubenzuron nos tubérculos também foram
observados por Paparatti (1993).
Chandramohan & Nanjan (1993a) observaram, na Índia, que os danos causados pela praga
eram maiores em altitudes menores (1000-1850 m) em relação às maiores (1900-2500 m), como
resultado de variações térmicas.
Wayan et al. (1998) relataram a presença de populações resistentes de P. operculella a
diversos inseticidas, como organoclorados, organofosforados, carbamatos e piretróides, assim
como o efeito negativo destes produtos em inimigos naturais e organismos não alvos. Relatos do
20
desenvolvimento de resistência desta praga a diversos produtos químicos também foram feitos
por Shelton et al. (1981) e Dillard et al. (1993).
Cameron et al. (2002) demonstraram existir movimentação dos adultos entre culturas.
Poucos adultos se movimentaram além de 100-250 m, sendo que o movimento de dispersão da
praga diminui muito após os 40,0 m e estes adultos penetram até 30,0 m dentro de um novo
cultivo, causando nova infestação. Cerca de 17% dos adultos se movimentam entre cultivos e
áreas adjacentes, o que minimiza o processo de desenvolvimento de resistência da praga.
O hábito de plantar tubérculos, armazenados por longo tempo, sem controle da praga
durante o armazenamento contribui para a permanência da praga no local. Após uma semana do
plantio, adultos provenientes de tubérculos infestados começaram a aparecer na cultura. Mesmo
com chuvas fortes e irrigação, os adultos conseguem atravessar o solo chegando na superfície e
reinfestando a área nos estágios iniciais da cultura. Após três semanas do plantio, o dano nas
folhas já se torna visível. Uma infestação nos estágios inicias da cultura acaba por diminuir o
número de plantas por área e o número de brotações por planta, conseqüentemente diminuindo a
produção (KROSCHEL, 1994).
Tendo em vista à escassez de dados sobre o efeito de inseticidas sobre inimigos naturais
de P. operculella, Symington (2003) estudou a ação de vários inseticidas sobre o inimigo natural
Orgilus lepidus Muesebeck (Hymenoptera: Braconidae), visando buscar produtos seletivos para a
incorporação do controle químico da traça-da-batata em um programa de MIP na Austrália. Os
resultados mostraram que, dentre os vários inseticidas utilizados no mundo para o controle desta
praga, nem todos poderiam ser utilizados neste tipo de programa, uma vez que não apresentam
seletividade aos inimigos naturais. Endosulfan, metamidofós e permetrina foram considerados
inadequados, enquanto que difenoconazol, imidacloprid, pirimicarbe e thiodicarb aparentemente
não interfiram no ciclo do parasitóide, podendo ser utilizados em programas de manejo integrado
de pragas (MIP).
2.3 Controle de P. operculella em armazém
A perda de produção devido ao ataque de P. operculella, dentre outros fatores, foi
avaliada por Marcano et al. (1990) na Venezuela. Tanto o sistema de armazenamento de
tubérculos, em armazéns rústicos com iluminação difusa, como o sistema tradicional em caixas
21
de madeiras mantidas no escuro, ocasionaram perdas pelo ataque da praga, sendo que o sistema
de caixas de madeira, mantidas sob refrigeração de 5ºC, apresentou um controle eficiente da
mesma.
Ahmed et al. (1991) demonstraram existir diferenças entre as variedades de batatas em
relação à resistência dos tubérculos ao ataque no campo e durante o armazenamento. Estudos
semelhantes, visando selecionar genótipos resistentes e susceptíveis à traça, foram realizados por
vários pesquisadores (ORTIZ et al., 1990; BERLINGER et al. 1992; DAS et al., 1993a; DAS et
al., 1993b; MUSMECI et al., 2000; SILESHI & TERIESSA, 2001). Das et al. (1993b)
observaram uma correlação positiva entre o teor de proteína total da batata e o crescimento
populacional da praga, enquanto que o teor de carboidrato digestível do tubérculo apresentou
uma correlação negativa com o dano causado pela praga.
O tipo de resistência de tubérculos a esta praga foi determinado com sendo antibiose por
Stein & Vendramim (2000).
A utilização de vegetais e extratos vegetais para o controle de P. operculella em
tubérculos armazenados foi avaliada por diversos pesquisadores (WAHUNDENIYA, 1990;
KASHYAP et al., 1992; HOSSAIN et al., 1994; DAS, 1995; DAS et al., 1995). Em alguns casos,
a proteção chegou a até 120 dias, sendo registrado apenas 6% de infestação após este período
(KASHYAP et al., 1992). A utilização de extratos de nim, Azadirachta indica A. Juss, foi
avaliada por Salem (1991), que observou perdas de 25% em batatas tratadas com 100 ppm do
extrato desta planta após seis meses de armazenamento.
Para a avaliação do nível de infestação em tubérculos armazenados, com o objetivo de
fornecer subsídios para a tomada de decisão de produtores, Roux et al. (1992) elaboraram um
plano de amostragem baseado no nível de dano de 20%. Os autores também verificaram que uma
amostragem de 300 tubérculos, ao acaso, representa uma estimativa confiável do nível de dano
nos tubérculos.
De acordo com Trivedi et al. (1994), existe uma correlação positiva entre danos nos
tubérculos e nível de infestação. Assim sendo, podem-se estimar perdas, decorrentes de
infestação por P. operculella, por meio das seguintes equações: Y = 0,167 + 0.605X ou Y = -
0,1960 + 00,727X, sendo Y = porcentagem de danos por número de tubérculos (na primeira
equação) e porcentagem de peso dos tubérculos infestados (na segunda equação); e X = número
de larvas, para ambas as equações.
22
O controle por meio de formulações de inseticidas na forma de pó foi avaliado por
Chandramohan & Nanjan (1993b). Dentre os produtos avaliados, todos apresentaram níveis
semelhantes de danos (2,5 - 4,5%) no primeiro mês; porém após 90 dias, todos os produtos,
exceto endosulfan e quinalfós, apresentaram níveis de danos maiores que 42%.
Lal (1997, 1998) observou que os danos causados por uma infestação de P. operculella
aumentam de acordo com o nível de infestação inicial dos tubérculos (infestação no campo no
momento da colheita); porém a migração de adultos para dentro de armazéns é outro fator que
aumenta ainda mais a infestação em tubérculos armazenados. Desta forma, faz-se necessário um
controle efetivo no campo e uma colheita rápida para minimizar a infestação inicial no
armazenamento e diminuir perdas na pós-colheita devido à traça (HANAFI, 1999).
Chandla et al. (2003) executaram estudos preliminares com a utilização de CIPC, um
inibidor de brotação (chlorpropham). O tratamento com este produto reduziu a infestação de P.
operculella a níveis baixos, além de prolongar o tempo de armazenamento dos tubérculos.
Venditti et al. (2004) estudaram o controle de P. operculella através da fumigação com
ácido acético em várias concentrações. Com uma fumigação de 12 horas, com 1% de ácido
acético, obteve-se um controle de 97%.
2.4 Controle de P. operculella por meio de liberações de Trichogramma
Devido à presença de populações resistentes da traça, além do impacto ambiental causado
por produtos químicos, o potencial de utilização de agentes de controle biológico está se tornando
maior (SAOUR, 2004a).
O parasitóide de ovos, Trichogramma spp., é mundialmente utilizado para o controle
biológico de diversas pragas. Ele parasita ovos de insetos, principalmente os da ordem
Lepidoptera, impedindo, desta forma, que a praga atinja a fase larval e, conseqüentemente, cause
danos (Haji, 1996). Este inseto já é considerado um componente importante em programas de
controle de pragas por meio de insetos, com mais de 32 milhões de ha de áreas agrícolas e
florestais tratadas anualmente (SMITH, 1996), embora este dado seja referido por Parra & Zucchi
(2004), como sendo de 16 milhões de ha (entre culturas anuais e perenes) em termos mundiais.
São etapas fundamentais em um programa de controle biológico com parasitóides de
ovos: coleta, identificação e manutenção das linhagens e/ou espécies que ocorrem no campo,
23
seleção de um hospedeiro para criação massal do parasitóide, estudo dos aspectos biológicos e
comportamentais do parasitóide, dinâmica de ovos da praga visada, avaliação da agressividade,
seletividade de produtos químicos aos parasitóides, técnicas de liberação com avaliação da
eficiência e modelo da dinâmica do parasitóide, praga e dos ovos da praga visada, no campo.
(PARRA et al., 2002).
Como as espécies de Trichogramma apresentam grandes variações no seu
comportamento, a sua utilização dependerá de ajustes para cada cultura. Desta forma, a seleção
de linhagens é uma etapa crítica deste processo (PAK, 1988, HASSAN, 1997), podendo levar ao
insucesso de um programa de controle biológico, caso linhagens inadequadas sejam utilizadas
(van LENTEREN, 1993).
Segundo Hassan (1993), a seleção de espécies de Trichogramma, para utilização em
programas de controle biológico, deve ser baseada em experimentos de laboratório, semi-campo
e campo, sendo a preferência hospedeira, o comportamento de busca e a tolerância às condições
climáticas os critérios mais importantes a serem observados.
Um estudo com Trichogramma semifumatum (Perkins, 1910) demonstrou que o tamanho
do ovo do hospedeiro, a facilidade de penetração do ovipositor e a idade do hospedeiro são
fatores que influenciam a preferência do parasitóide por determinado hospedeiro (TAYLOR &
STERN, 1971).
Ashley et al. (1974) utilizaram o critério do parasitismo para a seleção de Trichogramma.
Em laboratório, T. pretiosum parasitou duas vezes mais ovos de Helicoverpa zea (Boddie, 1850)
do que Trichoplusia ni (Hübner, 1803), além de apresentar maior fecundidade neste hospedeiro.
Vários autores estudaram o efeito da proporção parasitóide:hospedeiro, demonstrando
existir um número ótimo nesta relação (KFIR, 1981; BALASUBRAMANIAN & PAWAR, 1988;
CABELLO & VARGAS, 1988; LU, 1992).
Kakar et al. (1991) avaliaram cinco espécies de Trichogramma para o controle de
Heliothis armigera (Hueber, 1808) na cultura do tomate. A espécie Trichogramma exiguum Pinto
& Platner, 1978 apresentou melhor taxa de parasitismo (100%), seguida por Trichogramma
brasiliense (Ashmead, 1904), Trichogramma chilonis Ishii, 1941, Trichogramma perkinsi
Girault, 1912 e Trichogramma minutum Riley, 1871, que apresentaram taxas de parasitismo de
98%, 90%, 90% e 70%, respectivamente.
24
Hassan e Guo (1991) compararam 20 espécies/linhagens de Trichogramma visando ao
controle de Ostrinia nubilalis Hübner, 1796 (Lepidoptera, Pyralidae). Apenas Trichogramma
ostriniae Pang & Chang, 1974, Trichogramma evanescens Westwood, 1833 (Rússia – linhagem
10) e T. evanescens (Alemanha – linhagem 105) se mostraram eficientes.
Pavlik (1993) avaliou a variabilidade na aceitação de ovos de O. nubilalis como
hospedeiro para 4 espécies de Trichogramma: Trichogramma maidis Pintureau & Voegelé, 1980
(5 linhagens), T. evanescens (duas linhagens), T. ostriniae (uma linhagem) e Trichogramma
dendrolimi Matsumura, 1926 (uma linhagem). Apenas T. maidis apresentou variações de
parasitismo entre suas linhagens, porém todas as espécies apresentaram variações de parasitismo
entre elas. Os resultados indicaram que linhagens de Trichogramma, criadas por sucessivas
gerações no mesmo hospedeiro alternativo, perdem a preferência pelo hospedeiro natural.
Pratissoli (1995) estudou a bioecologia de T. pretiosum nas traças, Tuta absoluta
(Meyrick, 1917) e P. operculella, em tomateiro, verificando que P. operculella é mais adequada
ao desenvolvimento do parasitóide, além dele apresentar maior capacidade de parasitismo na
mesma. Duas linhagens foram selecionadas (L1 e L4) e verificou-se que a análise de
agrupamento (“cluster analyses”) é um método adequado para seleção de linhagens de
Trichogramma.
Guo et al. (1999) avaliaram 29 espécies e linhagens de Trichogramma e
Trichogrammatoidea para o controle de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera:
Plutellidae). Foram avaliados cinco parâmetros biológicos: proporção de fêmeas que
ovipositaram, número de ovos parasitados por fêmea, emergência, taxa de emergência e razão
sexual da progênie. Foram observadas diferenças nos parâmetros avaliados tanto entre espécies
como entre linhagens. Dentre as espécies/linhagens estudadas, T. pretiosum,
Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja, 1979 e T. chilonis foram consideradas as mais adequadas
para o controle de P. xylostella.
Liu & Smith (2000) desenvolveram dois índices, baseados na genética (“character index”
e “fitness index”), para avaliação e seleção de parasitóides de alta qualidade para serem utilizados
em liberações inundativas. Seis parâmetros biológicos foram estudados em 33 linhagens de T.
minutum, sendo que fecundidade total e número de fêmeas geradas, aparentemente, têm um
maior peso na avaliação. Os dois índices apresentaram correlação linear, demonstrando serem os
dois passíveis de utilização na seleção de espécies/linhagens de Trichogramma. A utilização do
25
“character index” é recomendada, pois envolve apenas três parâmetros biológicos, ou seja,
fecundidade, número de fêmeas geradas e número de machos gerados.
He et al (2002) avaliaram, em laboratório, o efeito de liberações de Trichogramma, para o
controle de P. xylostella, sobre lepidópteros não alvos, Pieris rapae (Linnaeus, 1758)
(Lepidoptera: Pieridae), Spodoptera exigua (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae), e
Spodoptera litura. (Fabricius, 1775) (Lepidoptera:. Noctuidae). Foram utilizadas três espécies de
Trichogramma: Trichogramma confusum Viggiani, 1976, Trichogramma bilingensis He & Pang,
2000 e T. pretiosum. Apenas nos ovos de S. litura, as três espécies conseguiram parasitar e se
desenvolver. As três espécies também parasitaram ovos de S. exigua, porém T. bilingensis não se
desenvolveu neste hospedeiro. T. confusum e T. pretiosum parasitaram ovos de P. rapae, porém
não conseguiram se desenvolver e completar o desenvolvimento.
Outro fator importante para sucesso em programas de controle biológico é o estudo da
capacidade de dispersão do parasitóide na cultura, pois este parâmetro definirá o número de
pontos de liberação por unidade de área (ZACHRISSON & PARRA, 1998; BOTELHO, 1997).
Tanto as características da espécie/linhagem, como as características da cultura na qual serão
realizadas as liberações, podem influenciar na capacidade de dispersão do parasitóide (LOPES,
1988; SÁ et al., 1993). A dispersão pode ser passiva, ou seja, com direção e distância controladas
pelo vento (Hendricks, 1967 e Yu et al., 1984) ou ativa, onde o parasitóide é estimulado pela
temperatura e inibido pela densidade de ovos do hospedeiro (Schread, 1932).
Biever (1972) demonstrou que a variação da temperatura devido à condição
microclimática de cada cultura pode afetar a capacidade de "busca" de T. minutum.
Chiu & Chen (1986) mostraram que a velocidade do vento inferior a 3,6 m
.
seg
-1
, não
influenciou a dispersão das fêmeas de T. ostriniae.
Andow & Prokrym (1990) verificaram que a estrutura da planta pode afetar a capacidade
de “busca” de Trichogramma, sendo que o tamanho da planta ou área superficial, a variação
estrutural entre as partes da planta e a sua arquitetura são fatores importantes que podem
influenciar neste comportamento.
Forsse & Smith (1991) demonstraram que a temperatura é um dos principais fatores que
afetam o comportamento de vôo de T. minutum, sendo que temperaturas próximas a 20ºC
favorecem esta atividade.
26
No geral, vários estudos demonstraram que a dispersão das espécies de Trichogramma
fica em torno de 10,0 m (Kanour Junior & Burbutis, 1984; Bigler et al., 1988; Lopes, 1988; Sá et
al., 1993).
Até o presente momento, existem poucos registros na literatura sobre a eficiência da
utilização de Trichogramma spp. no controle de P. operculella.
Berti e Marcano (1991) observaram que fêmeas de T. pretiosum em ovos de P.
operculella, preferem ovos de um a dois dias, parasitando em média 16,8 ovos em 24 horas.
Existe uma tendência de menor parasitismo quanto mais velho for o ovo, principalmente após o
segundo dia de desenvolvimento embrionário do hospedeiro.
Pratissoli & Parra (2001) estudaram a bioecologia de linhagens de T. pretiosum para o
controle de T. absoluta e P. operculella, verificando que aquelas denominadas L1 e L4
apresentaram as melhores características relacionadas às duas traças estudadas.
No Egito, três liberações inundativas de T. evanescens reduziram a infestação para 6,84%
em áreas altamente infestadas por P. operculella, comparado ao tratamento químico com
Selecron (profenofós) que reduziu a infestação para 18,45 e 15,23%, em cultura onde o produto
foi aplicado uma e duas vezes, respectivamente (AGAMY, 2003).
Saour (2004b) avaliou a eficiência de algumas espécies de Trichogramma para o controle
desta praga, em batata, na Síria. Foram utilizadas as espécies Trichogramma cacoeciae Marchal,
1927, T. evanescens e Trichogramma principium Sugonjaev & Sorokina, 1976 e todas elas
apresentaram bons resultados, destacando-se T. principium, por apresentar tolerância a
temperaturas mais elevadas (>35ºC), que freqüentemente ocorrem em regiões produtoras de
batata naquele país.
27
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Criação de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873)
A criação de P. operculella foi realizada baseando-se na metodologia descrita por
Pratissoli & Parra (2001), a partir de ovos de populações mantidas no laboratório de Biologia de
Insetos do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior
de Agricultura “Luiz de Queiroz”, (ESALQ), da Universidade de São Paulo (USP), em
Piracicaba, SP. Lagartas recém eclodidas foram transferidas para tubérculos de batata perfurados
por meio de um conjunto de pregos colocados em um pedaço de madeira de 12,0 x 10,0 cm
(Figura 1A), visando facilitar a penetração das lagartas. Os tubérculos foram pesados para se
conhecer o número exato de lagartas a serem “inoculadas”, utilizando-se 2,0 g de batata para cada
lagarta (Pratissoli et al., 1993). Os tubérculos foram, então, dispostos em caixas plásticas de 51,0
x 28,0 x 12,0 cm, contendo no fundo, areia esterilizada, como substrato para pupação (Figura
1B). As caixas foram mantidas em ambiente com temperatura de 25 ± 1°C, umidade relativa de
60 ± 10% e fotofase de 14 horas. As lagartas alimentaram-se dos tubérculos até a transformação
em pupas, as quais foram retiradas diariamente (durante quatro dias), através do peneiramento da
areia, e, mantidas em placas de Petri (15,0 x 2,0 cm) (Figura 1C) por um período de seis dias, até
a emergência dos adultos. Diariamente, as mariposas foram coletadas e liberadas em gaiolas
(30,0 x 36,0 cm), constituídas por uma armação de ferro galvanizada, revestidas por tela de
náilon fina, onde permaneceram por 24 horas para que ocorresse o acasalamento (Figura 1D). A
seguir, os adultos foram transferidos para gaiolas de tubos de PVC de 10,0 cm de diâmetro por
12,0 cm de comprimento (Figura 1E). A extremidade superior do tubo foi fechada com um
pedaço de tecido (filó) de malha fina, afixado com elástico. Sobre o tecido foi colocado um disco
de papel de filtro com um pedaço de batata, como estímulo de postura. A extremidade inferior do
tubo era constituída de um pedaço de papelão, furado no centro, por onde foi introduzido um
frasco contendo rolo dental embebido em solução de mel a 10%, para a alimentação dos insetos,
por capilaridade. Os discos de papel de filtro contendo as posturas foram retirados e mantidos em
placas de Petri (15,0 x 2,0 cm) vedadas com fita adesiva para evitar a fuga das lagartas recém
eclodidas (Figura 1F).
28
Figura 1 - Esquema de criação de P. operculella. A – Conjunto de pregos utilizado para ferfurar os tubérculos e
facilitar a penetração de lagartas recém eclodidas; B –Tubérculos perfurados e dispostos dispostos em
caixas plásticas com areia no fundo para pupação; C – Pupas mantidas em placas de Petri; D – Gaiolas de
acasalamento; E – Gaiolas de tubos de PVC para postura, contendo um pedaço de batata como atraente; F
– Discos de papel de filtro, contendo posturas, mantidos em placas de Petri
29
3.2 Criação de Trichogramma spp. e do hospedeiro alternativo, Anagasta kuehniella (Zeller,
1879)
A criação do hospedeiro alternativo, A. kuehniella, foi conduzida com base na técnica
descrita por Parra et al. (1989). Utilizou-se uma dieta composta de uma mistura de farinha de
trigo integral e levedura de cerveja na proporção de 97% e 3%, respectivamente. A dieta foi
colocada em bandejas plásticas contendo tiras de papelão corrugado (Figura 2B), previamente
cortadas na serra de mesa (Figura 2A), para dar sustentação e servirem como local de pupação.
Foram colocado 0,35 g de ovos de A. kuehniella por bandeja (Figura 2C), que, posteriormente,
foram revestidas por um saco de material plástico com uma abertura fechada com tecido tipo
“voile” que permitiu a ventilação interna nas bandejas (Figura 2D). Esta cobertura de plástico foi
feita para evitar o ataque de parasitóide Bracon hebetor Say, 1857 que parasita as lagartas de A.
kuehniella nos ínstares finais de seu desenvolvimento. As bandejas foram colocadas na sala de
desenvolvimento larval (Figura 2E), onde permaneceram até o inicio da emergência dos adultos.
Quando os primeiros adultos emergiram, a dieta, endurecida devido à formação de teias pelas
lagartas (Figura 2F), foi transferida e dependurada dentro de uma caixa de coleta de adultos
(Figuras 2G, 2H e 2I), sendo colocado um conjunto de papelões por caixa de coleta.
Os adultos de A. kuehniella emergidos foram então anestesiados com gás carbônico
dentro das caixas, caindo pelo funil existente no fundo das mesmas. Eles então foram coletados
em sacos plásticos e transferidos para baldes plásticos contendo internamente uma tela sanfonada
(Figura 2J) para repouso dos adultos e uma tela de malha fina no fundo que possibilitou a coleta
dos ovos. Os baldes foram mantidos na sala de coleta de ovos (Figura 2K).
A criação de Trichogramma spp. foi executada segundo a metodologia descrita por Stein
& Parra (1987). Depois de coletados (Figura 2L), os ovos de A. kuehniella, foram colados com
goma arábica, diluída em água a 50%, em cartolinas azuis (Figuras 2M e 2N). Os ovos colados
em cartolinas foram então expostos a uma lâmpada germicida por 45 minutos para inviabilizá-los
(Figura 2O), evitando desta forma a emergência de adultos de A. kuehniella nos ovos que não
forem parasitados. Os cartões esterilizados foram então oferecidos ao parasitismo de
Trichogramma spp. durante 24 horas (Figura 2P) em câmaras climatizadas, reguladas à
temperatura de 25 ± 2ºC, UR de 60 ± 10% e fotofase de 14 horas. Os cartões foram então
30
separados e após 10 dias, sob temperatura de 25ºC em câmara climatizada, os parasitóides
emergiram e estavam prontos para serem liberados (Figura 2Q).
Figura 2 - Esquema de criação de A. kuehniella e produção de Trichogramma spp. A – Corte de papelão corrugado
em serra elétrica; B – Caixa plástica contendo papelão corrugado; C – Distribuição de dieta sobre o
papelão corrugado, no qual serão colocados os ovos de A. kuehniella; D – Plástico revestindo a caixa
plástica com tecido “voile” na parte superior, para evitar B. hebetor; E – Sala de desenvolvimento larval e
pupal; F – Papelão endurecido pelas secreções da traça, contendo insetos próximos à pupação; G, H, I –
Caixas de emergência de adultos contendo os papelões corrugados e tubos para anestesiar adultos com
CO
2
, recolhidos no cone da parte inferior
31
Figura 2 - Esquema de criação de A. kuehniella e produção de Trichogramma spp. (continuação) J – Baldes plásticos
contendo telas em seu interior para pouso de adultos e tela na outra extremidade para passagem dos ovos;
K – Conjunto de baldes para obtenção de ovos e coleta dos mesmos na parte inferior; L – Coleta de ovos
com pincel; M – Preparo de cartelas azuis para receberem ovos, por meio de pincelamento com goma
arábica (50%); N – Distribuição de ovos de A. kuehniella sobre a cartela contendo goma arábica; O –
Lâmpada germicida para inviabilização de embriões; P – Recipiente de vidro contendo ovos para serem
parasitados por Trichogramma, contendo mel puro na parte superior do recipiente, para a alimentação
dos adultos; Q – Ovos não parasitados (esquerda) e parasitados (direita) por Trichogramma
32
3.3 Seleção de espécie/linhagem de Trichogramma para o controle de P. operculella
A seleção foi realizada a partir da coleção de espécies/linhagens de Trichogramma
mantidas no laboratório de Biologia de Insetos do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e
Zoologia Agrícola da ESALQ/USP. Foram utilizadas oito linhagens de T. pretiosum, uma
linhagem de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 e uma linhagem de
Trichogrammatoidea annulata De Santis, 1972 (Tabela 1).
Tabela 1 - Espécies e linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea com suas respectivas origem utilizadas no
teste de seleção para controle de P. operculella
Denominação Espécie Hospedeiro Origem
G1
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
G2
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
G11
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
G18
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
L3
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
L4
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
TP
T. pretiosum Spodoptera frugiperda
Piracicaba - SP
Br1
T. pretiosum
Indeterminado Piracicaba - SP
ATP
T. atopovirilia
Indeterminado Petrolina - PE
TOID
Trichogrammatoidea annulata Stenoma catenifer
Arapongas - PR
Para esta avaliação, foram individualizadas fêmeas de cada linhagem, com 24 horas de
idade. Estas foram colocadas em tubos de vidro (12,0 x 75,0 mm) tampados com filme
plástico de PVC e alimentadas com uma gotícula de mel puro, colocadas na parte superior do
tubo. Foram oferecidos 25 ovos de P. operculella com 24 horas de desenvolvimento
embrionário, para cada fêmea. Após 24 horas, as fêmeas foram retiradas dos tubos de vidro,
sendo colocados chumaços de algodão umedecidos com sulfato de cobre a 1% para evitar
ressecamento e o crescimento de fungos nos ovos, sendo em seguida tampados com algodão
hidrófilo. Cada linhagem (tratamento) foi representada por cinco repetições, sendo cada
repetição constituída por uma parcela com cinco tubos.
33
Foram avaliados os seguintes parâmetros biológicos: número de ovos parasitados,
porcentagem de parasitismo, porcentagem de emergência, número de adultos emergidos por
ovo, longevidade de fêmeas e machos e razão sexual, dada pela fórmula:
machosfêmeas
fêmeas
rs
+
=
Para a avaliação do período ovo-adulto, as observações foram feitas diariamente
sempre no mesmo horário, às 16:00 h.
A avaliação da emergência dos parasitóides foi realizada sob microscópio
estereoscópico e a porcentagem, estimada com base no número de ovos que apresentarem
orifício de emergência em relação ao número total de ovos parasitados.
O número de adultos emergidos por ovo foi calculado por meio da divisão do número
total de adultos pelo número total de orifícios observados em cada tubo contendo 25 ovos.
O sexo dos indivíduos foi determinado através do dimorfismo apresentado pelas
antenas (Bowen & Stern, 1966), com auxílio de um microscópio estereoscópico.
A longevidade de fêmeas e machos foi determinada através de observação diária dos
adultos, desde a emergência até a morte dos parasitóides.
Os experimentos foram desenvolvidos em câmaras climatizadas reguladas a 25 ± 1°C,
UR= 70 ± 10% e fotofase de 14 horas.
Os parâmetros biológicos avaliados foram submetidos à análise de variância e as médias
comparadas pelo teste de Tukey (P≤0,05), utilizando-se o programa SANEST (ZONTA &
MACHADO, 1982). Com os resultados obtidos realizou-se uma análise de agrupamento (“cluster
analyses”), utilizando-se o programa Statistica, versão 6 (STAT SOFT, Inc., 2001).
3.4 Avaliação da dispersão de T. atopovirilia na cultura da batata
O experimento foi instalado na propriedade do Sr. Elcio Tadashi Takaku, em
Paranapanema (latitude: 23º23'19" S; longitude: 48º43'22" O; altitude: 610,0 m), no estado de
São Paulo.
34
Foram demarcados quatro círculos concêntricos com raios de 4,0, 8,0, 12,0 e 16,0 m. As
plantas foram infestadas com cartelas contendo ovos de A. kuehniella esterilizados (STEIN &
PARRA, 1987) (Figura 3), provenientes da criação estoque do Laboratório de Biologia do
Departamento de Entomologia da ESALQ-USP, utilizando-se a metodologia descrita por Parra et
al. (1989). Em cada planta, foi colocada uma cartela contendo 60 ovos (Figura 4), sendo
infestadas quatro plantas de batata no primeiro círculo (4,0 m), e oito, 16 e 32 plantas nos três
subseqüentes (8,0, 12,0 e 16,0 m), número este definido e proporcional à área de cada círculo
formado. Este procedimento foi adaptado de Sá et al. (1993). Foram avaliadas cinco repetições
(parcelas), com, no mínimo, uma distância de 100,0 m entre as mesmas, sendo uma delas
considerada como testemunha, onde não ocorreu liberação de parasitóide, podendo, desta forma,
detectar-se o parasitismo natural.
Figura 3 - Cartela contendo ovos de A. kuehniella
esterilizados
Figura 4 – Planta infestada com uma cartela contendo 60
ovos de A. kuehniella esterilizados
Os parasitóides, recém emergidos, foram liberados, em copos plásticos, no ponto central
dos círculos, mantendo-se a proporção de 16 adultos do parasitóide por ovo (PRATISSOLI et al.
2005). As liberações foram feitas quando a planta se encontrava no estádio fenológico 3,
caracterizado pelo desenvolvimento acelerado da parte aérea. As liberações foram feitas no
período da manhã. O parasitismo foi permitido por 24 horas. Após este período, as cartelas,
contendo os ovos, foram recolhidas e levadas para o laboratório, onde se avaliou, após cinco dias,
o parasitismo em cada círculo, observando-se o escurecimento dos ovos, devido à deposição de
grânulos de urato no interior do córion do hospedeiro, o que permite determinar mais facilmente
35
quando o parasitóide atinge a fase de pré-pupa, constatando-se o parasitismo (CÔNSOLI et al.
1999).
Os dados de parasitismo foram submetidos à analise de variância e as médias comparadas
pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade. A transformação dos dados foi feita através
de arc sen
)100/(x .
A distância média de dispersão (DM) e a área de dispersão (s
2
) do parasitóide foram
determinadas pelo modelo proposto por Dobzhansky & Wright (1943).
∑
∑
∑
∑
+
=
+
=
π
π
2
)*(
)*(
2
)*(
)*(
2
3
2
C
a
i
r
a
i
r
DM
C
a
i
r
a
i
r
S
Onde:
S
2
= variância e indica a área de dispersão.
DM = distância média (metros) de dispersão.
r = distância do centro às armadilhas.
a = nº de armadilhas por círculo.
C = nº médio de ovos parasitados por armadilha no círculo central.
i = nº total de ovos parasitados em cada círculo.
3.5 Comparação de controle de P. operculella com T. atopovirilia (controle biológico) e
controle químico convencional
O experimento foi instalado na Fazenda Sonho, propriedade do Sr. Elcio Tadashi Takaku,
em Paranapanema, SP, depois de constatada a presença da traça-da-batata.
36
O experimento foi realizado em área contento batata, variedade Ágata, proveniente de
semente tipo 3 (entre 3,0 a 4,0 cm de diâmetro). O plantio foi realizado em 11/07/2005. Foram
demarcadas oito parcelas (áreas) de 20,0 x 20,0 m espaçadas de pelo menos 50,0 m, uma das
outras, sendo quatro delas destinadas ao controle biológico (liberação de T. atopovirilia) e quatro
para controle convencional (químico) utilizado pelo produtor.
Nas quatro áreas destinadas ao controle biológico foram liberados 400.000 parasitóides
por hectare (quantidade comumente utilizada em controle de diversos lepidópteros), da espécie T.
atopovirilia, divididos em duas liberações semanais, equivalentes a 200.000 parasitóides/ha para
cada liberação. Como as parcelas eram de 400,0 m
2
, foram liberados 8.000 parasitóides/parcela,
duas vezes por semana.
As liberações iniciaram-se no dia 31/08/2005 (uma vez constatada a presença da traça) e
foram realizadas até o dia 10/11/2005, totalizando 21 liberações de T. atopovirilla.
Neste mesmo período, foram feitas quatro aplicações de agroquímicos, pelo produtor,
para controle da traça nas parcelas convencionais (Tabela 2).
Tabela 2 - Produtos comercias aplicados nas áreas padrão para o controle da traça-da-batata, P. operculella.
Paranapanema, SP, 2005
Produto
Aplicação Data
Nome técnico Nome comercial
Dosagem
1ª 23/09/2005 Nonil Fenol Etoxilado Cartap BR 500) 1,65 Kg/ha
2ª 07/10/2005 Fentoato Elsan 1,03 l/ha
Óleo vegetal Óleo vegetal 1,03 l/ha
3ª 25/10/2005 Teflubenzurom Nomolt 150 0,25 l/ha
Nonil Fenol Etoxilado Cartap BR 500 1,24 Kg/ha
4ª 11/11/2005 Fentoato Elsan 1,24 l/ha
Chlorpyrifos Pirinex 480 EC 0,83 l/ha
Para a avaliação, foram utilizados dois métodos: uma avaliação no campo, e uma
avaliação após o processo de lavagem e classificação dos tubérculos.
A avaliação no campo foi feita por ocasião da colheita. Foram avaliados 3 sacos de batata
por parcela, com, aproximadamente, 50,0 kg cada, o equivalente a 10% da produção total da
parcela. Nesta avaliação foram contados todos os tubérculos com danos de traças.
37
Para o outro método, cada parcela foi lavada, classificada (Tabela 3) e pesada
separadamente, de acordo com os procedimentos adotados pelo produtor .
Tabela 3 – Classificação de tipos de batata de acordo com o diâmetro (mm)
Classificação Diâmetro da peneira (mm)
Batata Especial > 45,0
Batata X Entre 45,0 a 35,0
Batata 1ª Entre 34,0 a 25,0
Batata 2ª Entre 24,0 a 22,0
Batata 3ª < 22,0
Diversas
Batatas fora do padrão. Ex: batatas embonecadas,
com defeitos leves, esfoladas, dano da traça, etc.
Podres -
As parcelas foram colhidas no período da tarde e lavadas e classificadas no dia seguinte,
permanecendo, no período noturno, no caminhão do agricultor.
Os dados foram submetidos à analise de variância e as médias comparadas pelo teste t, ao
nível de 5% de probabilidade.
3.6 Comparação do comportamento de P. operculella e T. atopovirilia em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas
Dois experimentos foram realizados visando avaliar o comportamento de P. operculella e
T. atopovirilia em caixas de armazenamento convencionais e pequenas.
3.6.1 Parasitismo de T. atopovirilia em ovos de P. operculella em caixas de armazenamento
convencionais e pequenas
No primeiro experimento, foram utilizadas caixas pequenas (40,0 x 30,0 x 15,0 cm),
contendo aproximadamente 450 tubérculos, e caixas do tamanho convencional (55,0 x 35,0 x
30,0 cm), contendo aproximadamente 750 tubérculos (Figura 5).
38
Figura 5 - Caixa pequena (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) e caixa do tamanho convencional (55,0 x 35,0 x 30,0 cm),
utilizadas no experimento de parasitismo de T. atopovirilia sobre P. operculella
O experimento foi constituído de três tratamentos: A) Caixas convencionais com 10
tubérculos inoculados; B) Caixas convencionais com cinco tubérculos inoculados e C) Caixas
pequenas com cinco tubérculos inoculados. Para a inoculação, foram utilizados ovos recém
colocados de P. operculella em tubérculos devidamente marcados e numerados. Cada tubérculo
foi inoculado com 10 ovos e colocados conforme esquema da Figura 6. Os ovos de P. operculella
foram obtidos da criação estoque de P. operculella (3.1). As caixas convencionais foram
colocadas no interior de gaiolas com armação de ferro (110,0 x 150,0 x 160,0 cm) recobertas com
tecido branco e fino ("voile") e as caixas pequenas foram colocadas no interior de gaiolas com
armação de ferro (40,0 x 40,0 x 120,0 cm) recobertas com o mesmo material (Figura 7). Foram
liberados parasitóides da espécie T. atopovirilia na proporção de 24 parasitóides por ovo
inoculado (Bento
1
, 2005; dados não publicados). Os parasitóides foram liberados na parte inferior
do lado externo da caixa (Figura 8), do mesmo lado onde estavam as batatas numeradas como 1 e
3, para os tratamentos com cinco tubérculos inoculados (B e C) e 1, 3, 6 e 8 para o tratamento
com 10 tubérculos inoculados (A). Este experimento constou de 10 repetições (caixas).
A avaliação foi feita cinco dias após a inoculação, determinando-se a quantidade de ovos
parasitados. As médias foram submetidas ao teste t, ao nível de 5% de probabilidade.
1
Bento, F.M.M. Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, ESALQ/USP.
39
Figura 6 - Posição relativa dos tubérculos inoculados com ovos de P. operculella em caixas de batata convencionais
(55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com 10 tubérculos inoculados (A) e com cinco tubérculos inoculados (B) e caixas
pequenas (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) com cinco tubérculos inoculados (C)
Figura 7 - Gaiolas com armação de ferro para caixas convencionais (110,0 x 150,0 x 160,0 cm) e pequenas (40,0 x
40,0 x 120,0 cm), recobertas com tecido branco e fino ("voile") utilizadas no experimento
40
Figura 8 – Local de liberação de T. atopovirilia em caixas pequenas e convencionais
3.6.2 Oviposição de P. operculella em caixas de armazenamento convencionais e pequenas
No segundo experimento, foram utilizados 10 caixas pequenas (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) e
cinco caixas convencionais de armazenamento (55,0 x 35,0 x 30,0 cm). As caixas convencionais
foram colocadas no interior de gaiolas com armação de ferro (110,0 x 150,0 x 160,0 cm)
recobertas com tecido branco e fino ("voile") e as caixas pequenas foram colocadas no interior de
gaiolas com armação de ferro (40,0 x 40,0 x 120,0 cm) recobertas com o mesmo material (Figura
8). Foram colocados 10 casais nas gaiolas que continham caixas pequenas e 20 casais nas gaiolas
que continham caixas grandes. Para a formação dos casais, adultos de P. operculella, da criação
estoque (vide 3.1), foram individualizados em tubos de vidro (12,0 x 75,0 mm) tampados com
filme plástico de PVC. Após a emergência, os adultos foram separados por sexo, formando-se
assim os casais. A separação por sexo foi feita baseando-se na parte terminal do abdômen, uma
vez que fêmeas apresentam uma terminação lisa em forma de cone e machos apresentam uma
terminação pilosa, além de duas pinças (cláspers).
Após três dias, período no qual a traça atinge o pico de oviposição (PRATISSOLI et al.,
2003), foram feitas as avaliações, observando-se individualmente cada tubérculo e registrando-se
o número de ovos encontrados. Para possibilitar a comparação, as caixas pequenas foram
divididas em três camadas (superior, media e inferior), contendo 150 tubérculos cada e as caixas
grandes em cinco camadas de 150 tubérculos.
Calculou-se a porcentagem de ovos por camada e as médias foram submetidas ao teste t,
ao nível de 5% de probabilidade.
41
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Seleção de espécie/linhagem de Trichogramma para o controle de Phthorimaea
operculella (Zeller, 1873)
Houve diferenças estatísticas entre as linhagens/espécies em todos os parâmetros
avaliados, demonstrando que espécies/linhagens de Trichogramma apresentam grandes variações
no seu comportamento, sendo necessária a etapa de seleção de linhagens em um programa de
controle biológico (PAK, 1988, HASSAN, 1997).
Em relação ao parasitismo de ovos de P. operculella, a espécie Trichogramma
atopovirilia Oatman & Platner, 1983 apresentou maior agressividade (75,3%), seguida por
Trichogrammatoidea annulata De Santis, 1972 (69,9%) e as linhagens G2, G18, G11 e Br1 de
Trichogramma pretiosum Riley, 1879, que apresentaram taxas de parasitismo de 67,8%, 68,6%,
66,7% e 67,4%, respectivamente. Seguiram-se, pela ordem, as linhagens de T. pretiosum, G1 com
64,0% de parasitismo, L4 com 59,7% e L3 e TP com 55,0% e 55,4% de parasitismo,
respectivamente (Tabela 4). Embora diferentes significativamente, os parasitismos não foram tão
discrepantes entre linhagens, variando de 75,3% para a melhor (T. atopovirilia) para 55,0% para
a pior delas (L3 de T. pretiosum) (Tabela 4) Diferenças no parasitismo entre espécies/linhagens
foram observadas por vários autores. Kakar et al. (1991) observaram variações no parasitismo de
100% (Trichogramma exiguum Pinto & Platner, 1978) a 70% (Trichogramma minutum Riley,
1871) entre as cinco espécies de Trichogramma estudadas para o controle de Helicoverpa
(=Heliothis) armigera (Hübner, 1808) em tomate. Hassan e Guo (1991) observaram que dentre
as 20 espécies/linhagens de Trichogramma estudadas, visando ao controle de Ostrinia nubilalis
Hübner, 1796, apenas uma espécie (T. ostriniae) e duas linhagens de Trichogramma evanescens
Westwood, 1833 (linhagens 10 e 105) se mostraram eficientes. Pratissoli & Parra (2001)
estudaram seis linhagens de T. pretiosum para o controle de P. operculla e Tuta absoluta
(Meyrick, 1917). Não foram observadas diferenças no parasitismo em ovos de T. absoluta, porém
em ovos de P. operculella a linhagem L5 demonstrou menor agressividade do que as linhagens
L1, L4 e L6.
42
43
Em relação à duração do ciclo, as linhagens/espécies apresentaram variação de quase 24
horas. As linhagens de T. pretiosum G11 e L3 apresentaram menor duração, enquanto que a
linhagem TP (T. pretiosum) apresentou um alongamento do período de desenvolvimento, em
relação à média (Tabela 4). Estes resultados estão próximos aos obtidos por Pratissoli & Parra
(2001), embora maior variação tenha sido observada entre as linhagens/espécies por aqueles
autores. Também concordam com os resultados obtidos por Molina (2003) para linhagens de
Trichogramma criadas em ovos de Gymnadrosoma aurantianum (Lima, 1927). Por outro lado,
estes resultados são inferiores aos obtidos por Sá & Parra (1994) e por Tironi (1992) para as
espécies T. pretiosum e T. atopovirilia. Variações entre durações do ciclo de Trichogramma spp.
relatadas por diversos autores podem ser explicadas pelo fato de, que embora a variação na
duração do desenvolvimento seja dependente principalmente da temperatura, este parâmetro
biológico depende também da adaptação da espécie/linhagem e do hospedeiro utilizado
(PRATISSOLI & PARRA, 2000). Ficou evidente que a linhagem TP (T. pretiosum) é
inadequada, pois além do baixo parasitismo, apresentou um longo período de desenvolvimento
(Tabela 4).
A viabilidade (porcentagem de emergência) foi bastante variável entre as
linhagens/espécies, com um intervalo de variação de 81,6 a 95,8% (Tabela 4). A linhagem de T.
atopovirilia (ATP) apresentou a maior porcentagem de emergência, enquanto que a linhagem de
T. pretiosum G1 apresentou a menor viabilidade. Pratissoli (1995) observou porcentagem de
emergência semelhante para T. pretiosum em ovos de P. operculella, embora, dentre as seis
linhagens estudas, apenas L3 apresentou diferença significativa em relação a L5. As viabilidades
encontradas no presente estudo estão próximas àquelas obtidas por outros autores, para espécies e
linhagens de Trichogramma, em diferentes hospedeiros, ou seja: T. pretiosum (BLEICHER,
1985; SÁ & PARRA, 1994; PRATISSOLI & PARRA, 2001); Trichogrammatoidea annulata
(MACEDA et al., 2003) e T. atopovirilia (NICOLI et al., 2004), embora a viabilidade tenha se
mostrado superior aos valores obtidos para T. atopovirilia em ovos de G. aurantianum
(MOLINA, 2003).
Foram observadas variações em relação à razão sexual para todas as espécies/linhagens. A
espécie ATP (T. atopovirilia), TOID (Trichogrammatoidea annulata) e as linhagens Br1 e L4 (T.
pretiosum) apresentaram razão sexual mais alta, significando uma maior proporção de fêmeas
para cada macho. G2, G11 e G18 (T. pretiosum) apresentaram a menor relação entre machos e
44
fêmeas (Tabela 4), sendo que a linhagem G18 praticamente apresentou uma relação de um macho
para cada fêmea (Tabela 4). Como o controle biológico depende de fêmeas para parasitismo, uma
linhagem/espécie com maior número de fêmeas para cada macho torna-se mais adequada, e, neste
caso, mais uma vez, a espécie T. atopovirilia (ATP) foi a mais adequada. Os resultados estão de
acordo com outros encontrados na literatura. Tironi & Ciocciola (1994) observaram razão sexual
de 0,60 em parasitismo natural de Trichogramma em ovos de Helicoverpa zea (Boddie, 1850).
Por outro lado, Pratissoli & Parra (2000) mostraram que a razão sexual, para diferentes linhagens
de T. pretiosum, variou de 0,54 a 0,92 em ovos de P. operculella. Sabe-se que a razão sexual de
Trichogramma spp. pode variar com a espécie, linhagem, população, hospedeiro (LEATEMIA et
al., 1995) e, ainda, com a presença ou qualidade do alimento (LEATEMIA et al., 1995, NICOLI
et al., 2004).
A análise de agrupamento (“cluster analyses”) separou dois grupos distintos a 80% de
distância, sendo o primeiro constituído pelas linhagens de T. pretiosum G2, G11, Br1 e G18,
pelas linhagens de Trichogrammatoidea annulata TOID e T. atopovirilia ATP e o segundo grupo
formado pelas linhagens de T. pretiosum G1, L3, L4 e TP (Figura 9). Dentre o grupo de
linhagens/espécies de Trichogramma que apresentaram melhores resultados para as
características biológicas, a 30% de distância foi possível agrupar as espécies/linhagens em três
grupos distintos, sendo um primeiro grupo formado pelas linhagens de T. pretiosum G2, G18 e
Br1; o segundo grupo formado pela linhagem de T. pretiosum G11 e pela linhagem de
Trichogrammatoidea annulata TOID e o terceiro pela linhagem de T. atopovirilia ATP (Figura
1). Desta forma, a linhagem ATP foi selecionada, uma vez que ela não se agrupou com as outras
linhagens/espécies em distâncias menores que 80% e apresentou características biológicas
favoráveis, indicando, portanto, seu potencial como agente de controle de P. operculella, devido
ao maior parasitismo, menor duração do período ovo-adulto, maior viabilidade e maior proporção
de fêmeas. Segundo Pratissoli (1995), a análise de agrupamento é um método adequado para a
seleção de linhagens/espécies de Trichogramma; os resultados obtidos confirmam tal afirmativa.
45
Tree Diagram for 10 Cases
Single Linkage
Euclidean distances
10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
(Dlink/Dmax)*100
ATP
TOID
G11
G18
Br1
G2
TP
L4
L3
G1
Figura 9 - Dendograma da análise de agrupamento reunindo os resultados biológicos (parasitismo, duração do ciclo,
viabilidade e razão sexual) de oito linhagens de T. pretiosum e uma linhagem de T. atopovirilia e
Trichogrammatoidea annulata criados em ovos de P. operculella
4.2 Avaliação da dispersão de T. atopovirilia na cultura da batata
O parasitismo foi baixo, variando de 20,0 a 8,6% nos diferentes raios estudados. Foi
maior nos primeiros quatro metros, decrescendo a seguir (Tabela 5). Esta tendência também foi
observada por Sá et al (1993), em milho, onde o parasitismo decresceu após 5,0 metros do ponto
de liberação. Observou-se correlação negativa entre o raio de dispersão e o parasitismo de ovos
(Figura 11). O parasitismo observado foi semelhante àquele de T. pretiosum em ovos de
Anticarsia gemmatalis Hubner, 1818 em soja, observados por Zachrisson & Parra (1998). Por
outro lado, o parasitismo está abaixo daquele observado por Pratissoli et al. (2005) para T.
pretiosum em ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) em tomateiro estaqueado e por Sá et al.
(1993) para o mesmo parasitóide em ovos de Helicoverpa zea (Boddie, 1850) em milho. Sabe-se
que variações podem ocorrer devido às características do parasitóide e da cultura. Segundo
46
Biever (1972) variações térmicas, ocasionadas por características intrínsecas da cultura, como
alterações na massa foliar da planta, nos diferentes estádios fenológicos, podem afetar a
capacidade de "busca" do parasitóide. Um outro fator que pode ter levado à baixa taxa de
parasitismo pode estar relacionado ao manuseio e armazenamento dos ovos, antes e depois da
instalação do experimento, pois foram observados vários ovos danificados, não sendo possível a
determinação da taxa de predação. De qualquer forma, como o parasitismo foi baixo, novas
proporções de parasitóide por ovo da praga devem ser testados em futuros experimentos.
Tabela 5 - Valores médios (+DPM) de parasitismo de ovos de A. kuehniella por T. atopovirilia, colocados a
diferentes distâncias de um ponto central de liberação, em cultura da batata. Paranapanema, SP
Distância (m) Parasitismo (%)
4,0 20,03 ± 4,63 a
8,0 14,98 ± 5,48 b
12,0 11,04 ± 3,03bc
16,0 8,62 ± 1,86 c
Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P≤0,05)
Baseando-se no modelo de Dobzhanski & Wright (1943), o raio de ação médio e a área de
dispersão do parasitóide na cultura de batata foram de 8,5 m e 97,6 m
2
, respectivamente (Tabela 6
e Figura 10). O elevado coeficiente de determinação (R
2
) atesta a confiabilidade dos resultados.
A dispersão observada foi muito semelhante àquelas obtidas por Sá et al. (1993), para T.
pretiosum, na cultura de milho. De maneira geral, a dispersão das espécies de Trichogramma fica
em torno de 10,0 m (KANOUR JUNIOR & BURBUTIS, 1984; BIGLER et al., 1988; LOPES,
1988; SÁ et al., 1993).
Pode-se concluir, a partir do raio de dispersão, que para uma distribuição homogênea em
toda a área e um controle eficiente da traça-da-batata, P. operculella, será necessário um mínimo
de 100 pontos de liberação por hectare. O mesmo número de pontos de liberações foi observado
por Sá et al. (1993), em milho. Da mesma forma, Zachrisson & Parra (1998) obtiveram resultados
semelhantes, sendo, segundo os autores, necessários 130 pontos por hectare em soja para T.
pretiosum.
47
y = -0,9543x + 23,21
R
2
= 97,67%
0
5
10
15
20
25
0481216
Distância (m)
Parasitismo (%)
Parasitismo observado
Linear (Parasitismo observado)
Figura 10 - Relação matemática entre o raio de dispersão de T. atopovirilia e o número de ovos parasitados de A.
kuehniella, na cultura da batata. Paranapanema, SP
Tabela 6 - Distância média (DM) e área de dispersão (S
2
) com os respectivos modelo e coeficiente de determinação
(R
2
) para T. atopovirilia em ovos de A. kuehniella, em cultura da batata. Paranapanema, SP
Parâmetros Cultura da batata
DM (m) 8,51
S
2
(m
2
) 97,64
Modelo matemático y = -0,9543x + 23,21
R
2
(%) 97,67
4.3 Comparação de controle de P. operculella com T. atopovirilia (controle biológico) e
controle químico convencional
Os resultados obtidos, através da contagem de tubérculos danificados, durante a colheita,
mostraram um maior controle da traça, P. operculella, por T. atopovirilia se comparado ao
controle convencional (Tabela 7). Nas parcelas onde foi utilizado o controle biológico, foram
48
observadas 7,3% de batatas danificadas pela traça, enquanto que nas parcelas que receberam
tratamento convencional (agroquímicos) (Tabela 2), foram observados 12,4% de tubérculos
danificados.
Tabela 7 - Porcentagem (+DPM) de batatas, variedade Ágata, danificadas em função do ataque de P. operculella,
observadas em avaliação durante colheita de tubérculos, nos tratamentos convencional e com T.
atopovirilia. Paranapanema, Novembro 2005
Tratamento Porcentagem de batatas danificadas
Convencional (químico) 12,37 ± 1,84 a
T. atopovirilia (biológico) 7,30 ± 1,04 b
Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste t (P≤0,05)
Desta forma, observou-se uma redução de 5,1% de batatas atacadas pela traça. Isto
significa que o controle biológico, por meio de T. atopovirilia, proporcionou um controle de
92,7% de P. operculella, enquanto que no controle convencional este valor foi de 87,6%.
Os resultados obtidos pela contagem durante a colheita, em campo, foram confirmados
pela avaliação dos tubérculos realizada após lavagem e classificação de acordo com os
procedimentos adotados pelo produtor. Foi observado um aumento de 6,8% de tubérculos
classificados como “Batata Especial” nas parcelas com controle biológico (Tabela 8).
Diferenças significativas na produção foram observadas apenas para os tubérculos
classificados como “Batata Especial” (> 45,0 mm) e “Diversas” (tubérculos fora do padrão de
comercialização do produtor, ou seja, batatas embonecadas, com defeitos leves, esfoladas, com
danos da traça, etc.). Pôde-se observar uma tendência de diminuição das categorias “X”
(tubérculos entre 45,0 a 35,0 mm) e “2ª” (tubérculos entre 35,0 a 55,0 mm) no tratamento com T.
atopovirilia, ainda que esta diferença não seja diferente estatísticamente. Uma vez que os demais
tratos culturais foram iguais para todas as parcelas, exceto nos procedimentos relativos ao
controle da traça, esta diferença se deveu, com certeza, ao ataque de P. operculella. Resultados
semelhantes foram obtidos por Agamy (2003), que observou nível de dano de 6,5% em áreas
altamente infestadas com a traça, enquanto que no tratamento químico apresentou níveis de 18,5
e 15,2%, em cultura onde o produto foi aplicado uma e duas vezes, respectivamente.
49
Tabela 8 - Porcentagem (+DPM) de tubérculos de batatas, variedade Ágata, classificadas como Especial, X, 2º e
Diversas, na classificação comercial realizada após lavagem, na propriedade do Sr. Elcio Tadashi, nos
tratamentos convencional e com T. atopovirilia, em função do ataque de P. operculella. Paranapanema,
Novembro 2005
Tratamento (% de tubérculos)
Classificação
Convencional (químico) T. atopovirilia (biológico)
Especial 68,22 ± 2,42 A a 74,97 ± 2,54 B a
X 10,68 ± 1,17 A b 9,17 ± 0,74 A b
2ª 0,59 ± 0,04 A c 0,46 ± 0,06 A c
Diversas 14,90 ± 2,06 A d 10,87 ± 1,76 B b
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas na linha e minúsculas na coluna, não diferem entre si, pelo teste t
(P≤0,05)
Como não foi possível a localização completa dos ovos de P. operculella nas avaliações
semanais, provavelmente devido ao hábito da traça ovipositar preferencialmente no solo
(TRAYNER, 1975; CISNEROS, 1988; KABIR, 1994; VUUREN et al., 1998), optou-se pela
liberação de uma quantidade fixa de parasitóides, semanalmente, quantidade esta fixada em
400.000 adultos por hectare. Esta quantidade é comummente utilizada em programas de controle
biológico, sendo também recomendada para o controle da traça-do-tomate, T. absoluta (HAJI,
1996; VILLAS BÔAS & FRANÇA, 1996; ALVARENGA, 2004). A quantidade de parasitóides
liberada mostrou-se adequada, porém outros estudos devem ser feitos para avaliar o número ideal
de parasitóides a ser liberado por unidade de área. Uma vez que, entre os produtores de batatas no
estado de São Paulo, a utilização de “pragueiros” (pessoas que avaliam o nível de controle de
pragas) não é uma prática adotada, e devido à dificuldade da localização de ovos de P.
operculella em campo, uma liberação com número fixo de parasitóides provavelmente será a
forma de liberação a ser adotada pelos produtores.
Deve-se ressaltar que os tubérculos permaneceram, após a colheita, durante a noite, nos
caminhões, o que aumentou a quantidade de tubérculos classificados como “Diversos”, devido a
processos fisiológicos decorridos de danos causados no processo de colheita, reduzindo desta
forma os tubérculos classificados como “Batata Especial”. Assim, ocorreu uma porcentagem
baixa de tubérculos classificados como “Batata Especial”, aquém do valor esperado pelo
produtor. Provavelmente, essa classificação apresentaria resultados diferentes se as parcelas
fossem colhidas e avaliadas no mesmo dia.
50
Com base nos dois experimentos da presente pesquisa foi possível concluir que uma
amostragem de 10% da produção da área representa uma estimativa confiável do nível de dano
nos tubérculos.
4.4 Comparação do comportamento de P. operculella e T. atopovirilia em caixas de
armazenamento convencionais e pequenas
4.4.1 Parasitismos de T. atopovirilia em ovos de P. operculella em caixas de armazenamento
convencionais e pequenas
Existiu uma tendência de maior parasitismo nas batatas do lado onde os parasitóides
foram liberados, ou seja, nas batatas 1 e 3, quando se compararam os tratamentos B e C
(Figura 11). Esta tendência foi confirmada no tratamento A, mostrando que T. atopovirilia
apresentou um comportamento de busca não horizontal nas caixas convencionais, com
tendência do inseto subir. Nas camadas inferiores (batatas 6, 7, 8, 9 e 10) observou-se um
parasitismo maior nas batatas 6 e 8 (Figura 12), batatas estas localizadas próximas à lateral
em que os parasitóides foram liberados, mostrando, novamente, que o parasitóide apresentou
caminhamento ascendente, movimentando-se pouco horizontalmente, conseqüentemente,
parasitando em menor número os ovos presentes nas batatas 7, 9 e 10. A movimentação
observada está de acordo com o comportamento de espécies de Trichogramma, uma vez que
estes parasitóides apresentam características comportamentais de geotropismo negativo e
fototropismo positivo (PREZOTTI et al., 2002), as quais afetam o comportamento de busca
do parasitóide. Por outro lado, Saour (2004a) observou que Trichogramma cacoeciae
Marchal,
1927, T. evanescens e Trichogramma principium Sugonjaev & Sorokina, 1976 apresentam uma
excelente capacidade de busca por ovos de P. operculella entre tubérculos, chegando a uma
redução de 38,4% da progênie F1 da traça, embora o referido autor tenha trabalhado apenas
com 3,0 kg de batata por repetição.
O presente estudo demonstrou que a quantidade de tubérculos pode interferir no
parasitismo, devido às caracteristicas da capacidade de busca do parasitóide. Quando se
compararam os tratamentos B e C, observaram-se porcentagens médias de parasitismo
semelhantes, sendo 68,1% no tratamento B e 70,0% no tratamento C (Tabela 9). Entretanto, esta
51
aparente semelhança deve-se à camada superior, onde encontravam-se quatro dos tubérculos
inoculados e avaliados (batatas 1, 2, 3 e 4). Observou-se que na batata 5 (camada inferior)
ocorreu diferença significativa entre os tratamentos, registrando-se um parasitismo de 24,0% no
tratamento B e 55,3% no tratamento C (Tabela 10). Estes resultados foram confirmados pela
comparação dos tratamentos A e C, sendo que a porcentagem média de parasitismo observada foi
de 70,0% em caixas pequenas (tratamento C) e 45,6% em caixas convencionais (tratamento A).
Figura 11 – Média de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia nos tratamentos B (caixas de batata
convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com cinco tubérculos inoculados e C (caixas de batatas
pequenas) (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) com cinco tubérculos inoculados
52
Figura 12 – Média de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia no tratamento A (caixas de batata
convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com 10 tubérculos inoculados
Tabela 9 – Médias (+DPM) de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia nos tratamentos B (caixas de
batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com cinco tubérculos inoculados e C (caixas de batatas
pequenas) (40,0 x 30,0 x 15,0 cm) com cinco tubérculos inoculados. Vide Figura 6 (B e C)
% de Parasitismo
Camada Batata
Tratamento B Tratamento C
1 85,67 ± 25,58 A a 77,58 ± 21,51 A a
2 73,09 ± 39,78 A a 75,53 ± 25,88 A a
3 80,57 ± 34,62 A a 80,50 ± 32,30 A a
Superior
4 77,00 ± 28,69 A a 61,11 ± 37,94 A a
Inferior 5 24,00 ± 38,93 A b 55,32 ± 23,58 B a
Média 68,07 ± 39,79 70,01 ± 32,22
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas na linha e minúsculas na coluna, não diferem entre si, pelo teste t
(P≤0,05)
53
Tabela 10 – Médias (+DPM) de parasitismo de ovos de P. operculella por T. atopovirilia no tratamento A (caixas de
batata convencionais) (55,0 x 35,0 x 30,0 cm) com 10 tubérculos inoculados. Vide Figura 6 (A)
Camada
Batata % de Parasitismo
1 76,43 ± 40,39 a
2 68,31 ± 45,31 a
3 71,39 ± 44,89 a
Superior
4 57,78 ± 44,60 a
5 45,43 ± 45,71 a
6 49,35 ± 48,86 a
7 13,70 ± 33,13 b
8 51,96 ± 42,59 a
Média
9 12,67 ± 33,48 b
Inferior 10 8,89 ± 26,63 b
Média 45,59 ± 46,59
Médias seguidas de mesma letra não diferem entre si, pelo teste t (P≤0,05)
Dada à falta de literatura sobre Trichogramma spp. parasitando P. operculella em
armazéns, serão discutidos resultados de outros produtos. Assim, em trigo armazenado, foi
observado penetração de T. evanescens em até 55,0 cm de penetração na massa de grãos
(SCHÖLLER et al., 1996). Inoue (1997) observou a capacidade de T. pretiosum em parasitar
ovos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1819), em milho armazenado, em até 40,0 cm de
profundidade, apresentando uma taxa de decréscimo, no parasitismo, de 1,9% para cada
centímetro de profundidade na massa de grãos. No presente estudo não foi possível determinar a
profundidade de penetração de T. atopovirilia, uma vez que as caixas de armazenamento
apresentam laterais e fundos com aberturas, possibilitando que o parasitóide penetrasse na mesma
em qualquer profundidade em relação à camada superior. Esperava-se, assim, um maior
parasitismo nas camadas inferiores, o que não ocorreu. O baixo parasitismo observado nas
camadas inferiores pode estar relacionado à quantidade de parasitóides liberados, uma vez que a
quantidade liberada foi baseada em estudos para liberação na cultura de batata, no campo, e não
em tubérculos armazenados, sugerindo-se que outros estudos sejam realizados para se determinar
a quantidade ideal. A proporção de 24 parasitóides por ovo da traça determinada por Bento et al.
54
(2005) (vide 3.6.1) utilizando-se T. pretiosum, poderia ser modificada, aumentando-se a
proporção para T. atopovirilia.
4.4.2 Oviposição de P. operculella em caixas de armazenamento convencionais e pequenas
A traça realmente procura por rachaduras ou dobras nos tubérculos como local de
oviposição (Figura 13), confirmando as observações de Trayner (1975) e Fenemore (1978). Os
ovos foram colocados, no geral, individualmente ou em grupos de dois ou três. Em alguns casos
registraram-se agrupamentos de ovos, com um único caso com nove ovos agrupados. Traynier
(1975) também observou posturas tanto individuais e agrupadas, o mesmo sendo observado por
Mamani et al. (1997).
Figura 13 - Ovo de P. operculella colocado individualmente na dobra do tubérculo
Do total de ovos avaliados, em ambos os experimentos, 5,0% foram encontrados nas
paredes das caixas ou das gaiolas. Este número foi bem menor do que aquele observado por De
Cristofaro et al. (2002) que registraram, em gaiolas de metal (0,60 x 0,60 x 0,60 m) cobertas por
tule, 16,0% dos ovos de P. operculella colocados na gaiola, enquanto que 84,0% da postura
concentrou-se sobre o tecido de “nailon” colocado sobre os tubérculos; as fêmeas da traça são
atraídas por voláteis emitidos pelos tubérculos, sendo aldeídos, os compostos ativos que exercem
maior influência nesta atração (DE CRISTOFARO et al., 2002). Uma possível causa desta
diferença pode estar relacionada com o ambiente, uma vez que o presente estudo não foi
conduzido em condições ambientais controladas, mas em casa-de-vegetação, com oscilação de
55
temperatura de 15 a 32ºC durante o periodo noturno e diurno, respectivamente. Os ovos
colocados nas gaiolas (5%) foram excluidos da estatística.
O experimento com as caixas pequenas demonstrou a tendência de oviposição nas
camadas médias e inferiores, reforçando as observações de que a traça penetra nos tubérculos
para oviposição (Tabela 11). Os ovos foram encontrados principalmente entre as profundidades
de 5,0 a 15,0 cm. Apenas 6,7% da postura foi observada na camada superior, provavelmente pela
característica da espécie de preferir locais com menor luminosidade para a ovipositar
(TRAYNER, 1975).
Tabela 11 - Porcentagem (+ DPM) de oviposição de P. operculella em caixas de batatas pequenas (40,0 x 30,0 x
15,0 cm), nas camadas superior (0 a 4,9 cm), média (5,0 a 9,9 cm) e inferior (10,0 a 15,0 cm)
Camada (cm) % de ovos encontrados
Superior (0 – 4,9) 6,26 ± 4,56 a
Média (5,0 – 9,9) 44,95 ± 8,44 b
Inferior (10,0 – 15,0) 48,78 ± 8,70 b
Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste t (P≤0,05)
O experimento com caixas convencionais demonstrou que a penetração de P. operculella
na caixa de batata, em busca de local para oviposição, começa a diminuir após 19,9 cm de
profundidade, chegando a 12,4% na camada de 20,0 a 25,0 cm (Tabela 12). Novamente foi
observada a tendência de menor oviposição na camada superior (9,09%), começando a aumentar
apartir de 4,9 cm (Tabela 12). Os resultados estão de acordo com os relatados por Kaesar et al.
(2005) que estudaram o comportamento da traça-da-batata em pilhas (75,0 cm de altura com
130,0 cm de diâmetro) de armazenamento no campo. Os autores observaram que a infestação no
perímetro das pilhas foi significativamente maior do que no centro. Por outro lado, não foram
observadas diferenças entre o nível de infestação nas camadas superiores, médias e inferiores no
perímetro das pilhas. Embora aparentemente discrepantes, estes resultados demonstram que a
traça penetra até certo ponto dentro das pilhas, o que também foi observado no presente
experimento. Uma das possíveis causas para este comportamento pode estar relacionado ao
microclima favorável encontrado no perímetro de pilhas de batatas armazenadas (KAESAR et al.,
2005). Este padrão de infestação também é encontrado nas infestações em campo, devido à
migração de adultos de áreas vizinhas (GILBOA & PODOLER, 1995, COLL et al., 2000;
CAMERON et al., 2002). Em campo, este comportamento está relacionado ao movimento
56
migratório de adultos provenientes de áreas vizinhas e ao microclima favorável, uma vez que
plantas na margem das lavouras estão mais expostas ao vento e à radiação solar, criando assim
um microclima mais seco do que no interior da cultura. O mesmo pode acontecer em situações de
armazenamendo, levando fêmeas a ovipositarem em microclimas mais favoráveis (KAESAR et
al., 2005).
As característas de postura de P. operculella em tubérculos armazenados são semelhantes
às caracteristicas observadas para S. cerealella em grãos armazenados a granel. Nesta situação, S.
cerealella não alcança profundidades maiores que 40,0 cm, ficando restrita à massa superior de
grãos (DELL’ORTO TRIVELLI, 1984).
Tabela 12 - Porcentagem (+ DPM) de oviposição de P. operculella em caixas de batatas convencionais (55,0 x 35,0
x 30,0 cm), nas camadas 1 (0 a 4,9 cm), 2 (5,0 a 9,9 cm), 3 (10,0 a 14,9 cm), 4 (15,0 a 19,9 cm) e 5
(20,0 a 25,0 cm)
Camada (cm) % de ovos encontrados
1 (0 – 4,9) 9,09 ± 0,55 a
2 (5,0 – 9,9) 25,10 ± 0,82 b
3 (10,0 – 14,9) 25,59 ± 1,35 b
4 (15,0 – 19,9) 27,79 ± 1,47 c
5 (20,0 – 25,0) 12,44 ± 1,55 d
Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste t (P≤0,05)
Ficou assim caracterizado o parasitismo de T. atopovirilia (ascendentes a partir dos locais
de liberação) e da postura de P. operculella, neste caso, restrita aos tubérculos nos primeiros 20,0
cm, sempre evitando os tubérculos superficiais. Ficou também claro que o tamanho das caixas é
fundamental para que as informações corretas sejam transferidas aos usuários, devendo os
estudos serem realizados em tamanhos de caixas que representem a realidade do bataticultor. De
qualquer forma, ficou esclarecido que, para armazéns, a amostragem das traças deve ser feita até
20,0 cm da camada de tubérculos, evitando-se amostrar a camada superficial. Tal amostragem de
ovos da traça, P. operculella, permitiria a definição do número de T. atopovirilia a ser liberado,
embora tal número necessite ser melhor definido; bem como a técnica de liberação do parasitóide
deve ser aprimorada.
57
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Em situação normal de armazenamento de batatas-semente, no estado de São Paulo, estas
são armazenadas em pilhas de caixas contendo cerca de sete caixas de altura (Figuras 14). As
pilhas são colocadas lado a lado, ao longo do barracão, normalmente com as laterais abertas, que
podem ser teladas ou não. Portanto, expostas à infestação por adultos da traça, P. operculella,
provenientes do campo, em áreas infestadas, assim como de lagartas provenientes de tubérculos
infestados no campo (KAESAR et al., 2005).
Figura 14 – Armazém contendo pilhas de sete caixas de batata-semente, colocadas lado a lado. Fazenda Estância
Maria Edi, Paranapanema, SP
Para um controle efetivo de P. operculella em armazenamento de batatas-semente, deve-
se, em primeiro lugar, reduzir o número de tubérculos infestados provenientes do campo (ROUX
& BAUMGÄRTNER, 1998; HANAFI, 1999). Os resultados da presente pesquisa demonstraram
que T. atopovirilia controla P. operculella de forma mais eficiente do que o controle
convencional. Assim, a quantidade de batatas-semente infestadas, a ser colocada no armazém,
após o controle com T. atopovirilia, será menor. O presente estudo demonstrou também o
potencial de controle de P. operculela por T. atopovirilia, em armazéns, bem como o
comportamento deste parasitóide em caixas de batata. Considerando o local de postura de P.
operculella (5,0 a 20,0 cm de profundidade) e a dispersão de T. atopovirilia em caixa de batatas
(caminhamento ascendente), imagina-se que o parasitóide seja capaz de parasitar eficientemente
58
os ovos de P. operculella, colocados no perímetro da pilha de caixa. Esta hipótese deverá ainda
ser validada, por meio de outros estudos relacionados com a técnica de liberação do parasitóide
em armazéns, bem como a determinação do número ideal de parasitóides a ser liberado por área.
De qualquer forma, a combinação da utilização de T. atopovirilia para o controle de P.
operculella em campo, baseando-se na sua capacidade de dispersão de 8,5 m, correspondente a
uma área de 97,6 m
2
em 24 horas, utilizando-se 400,000 parasitóides por ha, distribuídos em 100
pontos, aliado ao controle da praga no armazém, baseando-se na amostragem de ovos de traça
entre 5,0 e 20,0 cm, área também de maior parasitismo por T. atopovirilia, poderá ser de grande
importância para o controle de P. operculella, em substituição aos agroquímicos convencionais.
59
5 CONCLUSÕES
• A seleção de linhagens/espécies de Trichogramma é fundamental para um programa de
controle biológico de Phthorimaea operculella (Zeller, 1873);
• Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 apresenta alto potencial para o controle
de P. operculella, em batata, em condições de campo;
• A capacidade de dispersão de T. atopovirilia na cultura de batata é de 8,5 m (raio de ação),
sendo a área de dispersão de 97,6 m
2
;
• No mínimo, 100 pontos de liberação de T. atopovirilia por hectare são necessários para uma
distribuição homogênea em toda a área e um controle efetivo de P. operculella, no campo;
• A quantidade de 400.000 parasitóides por hectare, distribuídas em duas liberações semanais,
se mostrou adequada para o controle de P. operculella, em campo, uma vez constatada a
infestação pela praga;
• O tamanho de caixas para armazenamento de batata interfere no comportamento de P.
operculella e de T. atopovirilia;
• P. operculella oviposita, preferencialmente, na camada localizada entre 5,0 e 20,0 cm de
profundidade, em caixas de batatas utilizadas para armazenamento;
• T. atopovirilia apresenta pouca mobilidade horizontal, em caixas de batata utilizadas para
armazenamento, sendo sua movimentação ascendente;
• T. atopovirilia parasita, principalmente, ovos de P. operculella na camada superior da caixa
de armazenamento, coincidindo com o local de maior postura da traça, P. operculella.
60
• Considerando-se o local de postura de P. operculella e a dispersão de T. atopovirilia em
caixas de batatas utilizadas no armazenamento, existe potencial de controle de P. operculella
com T. atopovirilia também em armazéns;
• A forma de liberação de T. atopovirilia, em armazém, deve ser aprimorada, baseando-se no
comportamento de oviposição da traça e do parasitóide.
61
REFERÊNCIAS
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against the potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller) in Egypt. Egyptian Journal of
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storage. Bangladesh Journal of Agricultural Sciences, New Delhi, v. 18, n. 2, p. 289-290,
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hidroponia. Lavras: Ed. UFLA, 2004. 393p.
ANDOW, D.A.; PROKRYM, D.R. Plant structural complexity and host-finding by a parasitoid.
Oecologia, Heidelberg, v. 82, n. 2, p. 162-165, 1990
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Phthorimaea operculella (Zeller), at potato harvest in relation to farmers' practices. Agriculture,
Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 31, n. 4, p. 277-292, 1990.
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