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CAPACIDADE PREDATÓRIA E RESPOSTA
FUNCIONAL DE Ceraeochrysa cubana (Hagen,
1861) (Neuroptera: Chrysopidae)
ALIMENTADA COM Aphis gossypii Glover,
1877 (Hemiptera: Aphididae) EM PLANTAS DE
PEPINO
ELIANA ALCANTRA
2006
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ELIANA ALCANTRA
CAPACIDADE PREDATÓRIA E RESPOSTA FUNCIONAL DE
Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae)
ALIMENTADA COM Aphis Gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae)
EM PLANTAS DE PEPINO
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Agronomia/Entomologia, área de concentração
em Entomologia Agrícola, para a obtenção do
título de “Mestre”.
Orientador
Prof. Dr. César Freire Carvalho
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
2006
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Ficha Catalográfica Preparada pela Divisão de Processos Técnicos da
Biblioteca Central da UFLA
Alcantra, Eliana
Capacidade predatória e resposta funcional de Ceraeochrysa cubana (Hagen,
1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Aphis gossypii Glover, 1877
(Hemiptera: Aphididae) em plantas de pepino / Eliana Alcantra -- Lavras: UFLA,
2006.
60 p. : il.
Orientador: César Freire Carvalho
Dissertação (Mestrado) – UFLA.
Bibliografia.
1. Capacidade Predatória. 2. Resposta Funcional. 3. Ceraeochrysa cubana. 4.
Aphis gossypii. I. Universidade Federal de Lavras. II. Título.
CDD-595.747
ELIANA ALCANTRA
CAPACIDADE PREDATÓRIA E RESPOSTA FUNCIONAL DE
Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae)
ALIMENTADA COM Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae)
EM PLANTAS DE PEPINO
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Agronomia/Entomologia, área de concentração
em Entomologia Agrícola, para a obtenção do
título de “Mestre”.
APROVADA em 24 de fevereiro de 2006.
Dra. Lenira Viana Costa Santa-Cecília IMA/EPAMIG
Profa. Dra. Brígida Souza DEN/UFLA
Dra. Terezinha Monteiro dos Santos APTA/PRDTA Extremo Oeste
Prof. Dr. César Freire Carvalho
UFLA
(Orientador)
LAVRAS
MINAS GERAIS - BRASIL
“A imortalidade que reveste a natureza humana faz o homem sempre
presente, pela cultura que transmitiu, pela amizade que conquistou,
presente pelo exemplo que legou, sempre presente, porque o homem é
educador”.
Autor desconhecido
A Deus misericordioso, pela presença constante em minha vida, guiando,
protegendo e iluminando,
AGRADEÇO
Aos meus pais, Maria Aparecida Alcantra e Pedro Alcantra, pelo presente mais
precioso que alguém pode receber: a vida e por revestirem a minha existência e a
de meus irmãos de todos os valores que nos transformaram em pessoas
responsáveis e conscientes, e também por todo amor, carinho e cada lição de
vida transmitida,
DEDICO
Aos meus queridos irmãos, Pedro, Tatiana, Juliana, Adriano, Luciano, Cristiano,
Cassiano, Thiago e Guilherme, pelo carinho, apoio e compreensão.
À Ana Paula, Joze, Fernanda e, em especial, a Arethuza por todo apoio e
amizade.
À minha avó Maria Etelvina que mesmo distante sei que me apóia e abençoa,
OFEREÇO
AGRADECIMENTOS
Á Universidade Federal de Lavras – UFLA e ao Departamento de Entomologia,
pela realização do mestrado.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES),
pela concessão de bolsa de estudos.
Ao Professor César Freire Carvalho, pela orientação, confiança e oportunidade
de realização deste trabalho.
À pesquisadora Dra. Lenira V. C. Santa-Cecília, do EcoCentro/CTSM-
EPAMIG, que muito me ajudou, incentivando e torcendo para que tudo desse
certo.
À professora Brígida Souza, pelas valiosas sugestões.
Aos professores do Departamento de Entomologia, pelos ensinamentos
transmitidos.
À pesquisadora Dra. Terezinha Monteiro dos Santos, pelas sugestões e confiança
na realização deste trabalho.
Ao professor e pesquisador Dr. Paulo Rebelles Reis, por permitir o uso do
Laboratório de Acarologia.
A Melissa e Rosane, pela amizade sincera, estando sempre ao meu lado
aconselhando e ajudando.
Às amigas Kírie e Tathi, pelos momentos de descontração.
À Roberta, Fabiana e Ester, que se tornaram grandes amigas, agradeço todo o
apoio e carinho dedicados.
Aos colegas e amigos da pós-graduação, Lívia, Carlos, Alexa, Ronelza, Andréa,
Giselle, Lucas, Stephan, Mauro, Elza, Letícia, Renato, Flávia, Danila, Viviane e
Marçal, pela convivência harmoniosa e momentos de descontração.
A Cristina e Fabíola, pela torcida e ajuda na condução dos experimentos.
A Marcelo Ângelo Cirillo e Lúcia Mendonça, pela colaboração nas análises
estatísticas.
Aos funcionários do Departamento Fábio, Lisiane, Nazaré, Marli, Julinho e
Elaine, pelo auxilio durante a condução deste trabalho.
Aos funcionários do EcoCentro/CTSM – EPAMIG, principalmente Marcinho,
Daniel, Claudinha e Maritza, pela ajuda e convivência harmoniosa durante todo
o tempo.
E a todos que, direta ou indiretamente, contribuíram para a elaboração deste
trabalho.
Muito Obrigada!!!
SUMÁRIO
Página
RESUMO...........................................................................................................i
ABSTRACT. ....................................................................................................ii
1 INTRODUÇÃO ............................................................................................1
2 REFERENCIAL TEÓRICO .........................................................................3
2.1 A cultura do pepino Cucumis sativus L. ....................................................3
2.2 Aspectos bioecológicos de Aphis gossypii .................................................4
2.3 Importância do pulgão Aphis gossypii .......................................................6
2.4 Importância dos crisopídeos no controle biológico de pragas ...................8
2.5 Aspectos biológicos dos crisopídeos ........................................................11
2.6 Influência da temperatura na biologia de Chrysopidae ............................14
2.7 Capacidade predatória ..............................................................................15
2.8 Resposta funcional ...................................................................................17
3 MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................20
3.1 Cultivo de pepino .....................................................................................20
3.2 Criação de manutenção de Aphis gossypii ...............................................20
3.3 Obtenção de larvas de Ceraeochrysa cubana ..........................................21
3.4 Aspectos biológicos das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana em
três temperaturas ............................................................................................22
3.5 Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana em três temperaturas....22
3.6 Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis
gossypii...........................................................................................................23
3.7 Delineamento experimental e análise dos dados .....................................26
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ................................................................28
4.1 Aspectos biológicos das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana em
três temperaturas ............................................................................................28
4.2 Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana em três temperaturas....40
4.3 Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis
gossypii...........................................................................................................44
5 CONCLUSÕES ..........................................................................................51
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................52
i
RESUMO
ALCANTRA, Eliana. Capacidade predatória e resposta funcional de
Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada
com Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) em plantas de
pepino. 2006. 60 p. Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade
Federal de Lavras, Lavras, MG.*
Objetivou-se avaliar alguns aspectos biológicos, a capacidade predatória
em três temperaturas e a resposta funcional de larvas de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) alimentada com ninfas de terceiro e quarto ínstares de Aphis gossypii
Glover. Os experimentos foram conduzidos no Laboratório do
EcoCentro/CTSM-EPAMIG, Lavras, MG, em câmaras climatizadas a 22; 25 e
28±1
o
C, 70% de UR e fotofase de 12 horas. O delineamento experimental para o
estudo dos aspectos biológicos e capacidade predatória foi inteiramente
casualizado, com três tratamentos representados pelas temperaturas, utilizando-
se 40 larvas por tratamento. Para a resposta funcional, os tratamentos foram
representados pelas cinco densidades de ninfas do pulgão com 10 repetições.
Verificou-se redução no tempo mediano de vida dos ínstares, das fases de pré-
pupa e pupa, em função do aumento da temperatura. A faixa de temperatura de
22 a 28
o
C mostrou-se ideal para o desenvolvimento dessa espécie de crisopídeo,
porém, as maiores viabilidades, para as fases de larva, pré-pupa e pupa, e para o
período de larva a adulto, foram obtidas na temperatura de 22
o
C. O consumo
médio diário e total de pulgões por larvas de C. cubana aumentou, a cada ínstar,
em todas as temperaturas. Para larvas de primeiro ínstar, não houve diferença
significativa no consumo médio diário nas três temperaturas. Para larvas de
segundo e terceiro ínstares, houve maior consumo diário de pulgões na maior
temperatura. O número médio total de afídeos consumido por larvas de primeiro
e segundo ínstares não diferiu em função do aumento da temperatura. Para
larvas de terceiro ínstar, o maior consumo total foi observado a 22
o
C, e o menor
consumo a 25
o
C. A menor temperatura proporcionou o maior consumo médio
total da fase larval. A resposta funcional para larvas de C. cubana foi do Tipo II,
em forma de ascensão linear. O tempo de busca não diferiu em função do
estádio do predador, enquanto que o tempo de manuseio diminuiu
progressivamente com o desenvolvimento da larva, sendo maior para aquelas do
primeiro ínstar.
__________________________
*
Orientador: César Freire Carvalho – UFLA.
ii
ABSTRACT
ALCANTRA, Eliana. Predatory capacity and functional response of
Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on
Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) in cucumber. 2006. 60
p. Dissertation (Master in Entomology) – Federal University of Lavras, Lavras,
MG.*
Evaluating some biological aspects, the predatory capacity at three
temperatures and the functional responses of larvae of Ceraeochrysa cubana
(Hagen) fed third and fourth instar nymphs of Aphis gossypii Glover was sought.
The experiments were conducted in the Laboratory of the EcoCentro/CTSM-
EPAMIG, Lavras, MG, in climatic chambers at 22; 25 and 28±1
o
C, 70% of RH
and 12-hour photophase. The experimental design for the study of the biological
aspects and predatory capacity was completely randomized with three treatments
represented by the temperatures by utilizing 40 larvae per treatment. For the
functional response, the treatments were represented by the five densities of
aphid nymphs with 10 replicates. A reduction in the median lifetime time of the
instars of the stages of pre-pupa and pupa was found as related with the increase
of temperature. The range of temperature of 22 to 28
o
C proved ideal for the
development of these green lacewings; however the highest survivals, for the
stages of larva, pre-pupa and pupa and for the period of larva to adult, were
obtained in the temperature of 22
o
C. The daily average and total consumption of
aphids by larvae of C. cubana increased in each instar at all the temperatures.
For larvae of first instar, there were no significant differences in the daily
average consumption of aphids at the three temperatures. For second and third
instar larvae, there was higher consumption of aphids at the highest temperature.
The total average number of aphids consumed by first and second instar larvae
did not differ as related with the increase of temperature. For third instar larvae,
the greatest total consumption total was observed at 22
o
C, and the lowest
consumption at 25
o
C. The lowest temperature enabled the highest total average
consumption of the larval stage. The functional response for larvae of C. cubana
was of Type II in the shape of linear rise. The search time did not differ as
related with the predator’s stage, whilst the handling time decreased
progressively with the larva’s development, its being greater for those of first
instar.
__________________________
*
Adviser: César Freire Carvalho – UFLA.
1
1 INTRODUÇÃO
De certa forma, os insetos, na busca por alimento, são responsáveis por
enormes prejuízos à produção agrícola. E o homem, na tentativa de evitar os
danos provocados por esses organismos, faz uso, muitas vezes de forma
indiscriminada, de produtos fitossanitários, o que eleva os custos de produção,
elimina os inimigos naturais, ocasiona resistência das pragas, além de provocar
efeitos danosos ao meio ambiente.
Em pepino (Cucumis sativus L.), o pulgão Aphis gossypii Glover, 1877,
é considerado uma importante praga, devido aos danos que causa pela sucção de
seiva e por ser vetor de diversos vírus. Em folhas e brotos novos infestados por
essa espécie de pulgão, ocorre distorção, atrofiamento e queda prematura das
folhas e conseqüente enfezamento da cultura.
Atualmente, a forma mais utilizada para se controlar essa praga ainda é
o controle químico. Porém, a ocorrência de populações de insetos resistentes aos
inseticidas e a crescente preocupação com o meio ambiente têm chamado a
atenção de pesquisadores e produtores para o controle biológico de pragas, que
tem como objetivo a manutenção dos componentes do agroecossistema em
equilíbrio, pelo emprego de técnicas de manejo e da introdução de antagonistas
e/ou organismos benéficos.
Entre os organismos benéficos responsáveis pela regulação da densidade
populacional de pulgões, destacam-se os insetos predadores, os quais
alimentam-se dessas pragas em quantidade e com freqüência suficientes para ser
representativa sobre a dinâmica populacional desses organismos fitófagos.
Dentre os agentes biológicos com características adequadas para uso no
controle biológico, destacam-se os insetos da família Chrysopidae (Neuroptera),
mundialmente reconhecidos pela sua ocorrência em vários agroecossistemas.
Porém, sua densidade populacional, geralmente, situa-se abaixo do necessário
2
para o controle eficiente da praga e, uma das táticas utilizadas para aumentar a
sua eficiência, é a produção massal em laboratório para posterior liberação.
No Brasil, Chrysoperla externa (Hagen, 1861) e Ceraeochrysa cubana
(Hagen, 1861) são as duas espécies de crisopídeos mais estudadas em programas
de controle integrado de pragas. No entanto, ainda são poucos os trabalhos
realizados com essas espécies, principalmente aqueles referentes a C. cubana,
desconhecendo-se o seu potencial de controle para alguns insetos-praga, como o
pulgão A. gossypii, em curcubitáceas.
A falta de conhecimento da dinâmica populacional das pragas e de seus
inimigos naturais tem sido um dos principais entraves na prática de manipulação
do hábitat como tática de manejo integrado e isso requer, dentre outros fatores, o
conhecimento da biologia das espécies envolvidas.
Objetivando obter mais informações relacionadas à interação predador-
presa, estudaram-se alguns aspectos biológicos e a capacidade predatória em três
temperaturas, além da resposta funcional de C. cubana alimentada com o pulgão
A. gossypii.
3
2 REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 A cultura do pepino Cucumis sativus L.
Dentre as culturas oleráceas tipicamente tropicais, as cucurbitáceas
ocupam lugar de destaque, sendo seus produtos de ampla aceitação popular
(Filgueira, 2000). Dessas plantas, o pepino é uma hortaliça muito popular,
consumido in natura e na forma de picles, havendo cultivares distintas de acordo
com a finalidade (Alvarenga & Pedrosa, 1982). É muito apreciado
principalmente por sua versatilidade culinária, sendo um alimento energético,
com elevados teores de vitamina A, B1, B2, C, além dos minerais cálcio, fósforo
e ferro (Cañizares, 1998).
A espécie C. sativus tem como origem as regiões quentes do norte da
Índia ou da África. É uma planta herbácea, anual, com hastes longas. O hábito
de crescimento é indeterminado e a planta desenvolve-se no sentido vertical ou
prostrado, dependendo da presença ou ausência de suporte. As ramas apresentam
gavinhas, destinadas à fixação da planta. O sistema radicular é axilar (Cañizares,
1998; Filgueira, 2000). Suas folhas são grandes, alternadas, cordiformes, tri ou
penta lobadas, ásperas e verde-escuras. As flores são amarelas, de 2 a 3 cm de
diâmetro (Cañizares, 1998). O pepino é uma baga suculenta, cheia, de formato
cilíndrico, com 3 a 5 lóculos, sendo o fruto trilocular mais comum. Apresenta
acúleos moles, de coloração branca ou escura (Filgueira, 2000).
Alguns fatores ambientais, como temperaturas extremas, vento, granizo
e altas precipitações têm limitado o potencial de produção de hortaliças,
privando os produtores da obtenção de maior lucratividade. Para minimizar a
influência desses fatores, o uso de ambientes protegidos para o cultivo de
hortaliças tem aumentado consideravelmente, favorecendo o plantio do pepino e
proporcionando a sua oferta ao longo do ano, uma vez que é considerada a
segunda hortaliça em importância após o tomate, mantida em condições
4
climáticas controladas (Cañizares, 1998). Dados do CEAGESP – SP confirmam
a importância dessa cultura no mercado de olerícolas, tendo registrado, no ano
de 2003, a exportação de 65 toneladas de pepino, obtendo-se uma receita de 13
milhões de dólares, situando-se entre as oito hortaliças mais comercializadas
nesse ano (Agrianual, 2006).
A produção e a qualidade do pepino podem ser afetadas pela incidência
de doenças e pragas que, sob condições favoráveis de ambiente e, dependendo
do agente etiológico podem causar a destruição total da cultura (Cañizares,
1998). Entre os principais insetos-praga que ocorrem na cultura do pepino
menciona-se o pulgão A. gossypii que causa danos diretos à planta pela sucção
da seiva e indiretos, pela transmissão de vírus (Cañizares, 1998; Michelotto &
Busoli, 2003; Pessoa, 2002; Sampaio, 1999).
2.2 Aspectos bioecológicos de Aphis gossypii
Os afídeos são insetos sugadores de plantas, possuindo quatro estádios
ninfais e a fase adulta (Vendramim & Nakano, 1981). No geral, os afídeos têm
cerca de 2 mm de comprimento e apresentam as formas ápteras e aladas
(Blackman & Eastop, 1984; Sampaio, 1999). Essas últimas surgem, geralmente,
quando há falta de alimento e voam para outras plantas, constituindo novas
colônias (Bueno, 2005).
Em regiões de clima temperado, esses insetos apresentam reprodução
sexuada, enquanto que, em regiões tropicais, os descendentes são produzidos por
partenogênese telítoca, por meio da qual fêmeas vivíparas originam novas
fêmeas, com ciclo de vida anolocíclico, ou seja, não há geração sexuada. São
insetos que apresentam alto potencial biótico (Bueno 2005; Ilharco, 1992;
Pessoa, 2002).
Da família Aphididae, o gênero Aphis Linnaeus, 1758, é o que reúne o
maior número de espécies, das quais se conhecem mais de 400 (Blackman &
5
Eastop, 1984; Sampaio, 1999). Nesse grupo, A. gossypii é uma das mais
importantes e, morfologicamente, pode ser diferenciada das demais espécies por
apresentar: coloração verde e amarela (Vendramin & Nakano, 1981), antenas
mais curtas e mais escuras que o corpo, tubérculos antenais convergentes e
sifúnculo ligeiramente alargado no terço posterior (Bueno, 2005).
A forma áptera de A. gossypii apresenta coloração bastante variada,
encontrando-se exemplares amarelos, e verdes de diferentes tons. Os alados
possuem a cabeça e o tórax negros, abdome verde-escuro com tons de amarelo
devido às ninfas em formação no seu interior (Peña-Martinez
1
, 1992; citado por
Sampaio, 1999).
Vendramim & Nakano (1981), estudando os aspectos biológicos de
formas verdes e amarelas, em algodoeiro, sob condições de casa-de-vegetação,
não observaram diferenças com relação à duração dos ínstares, dos períodos
ninfal, pré-reprodutivo, reprodutivo, pós-reprodutivo e número de ninfas
produzidas. Relataram ainda que essa espécie de pulgão apresentou quatro
ínstares, com período ninfal de 5,9 dias e duração do período reprodutivo de 23
dias, com produção média de 47 ninfas. O período pós-reprodutivo durou cerca
de 3,6 dias.
Pessoa (2002) também não observou efeito significativo de diferentes
cultivares de algodoeiro na duração dos ínstares de A. gossypii, porém, na
duração da fase ninfal total, ocorreu uma variação de 4,8 a 5,2 dias, em função
da cultivar.
A duração dos ínstares de A. gossypii em diferentes cultivares de
crisântemo foi afetada significativamente pela temperatura, entretanto, não foi
1
PEÑA-MARTÍNEZ, R. Identificacion de afídos de importancia agrícola. IN:
URIAS, M.C.; RODRÌGUES, M.R.; ALEJANDRE, A.T. (Ed.). Afidos como
vetores de virus en México. México: Centro de Fitopatologia, 1992. v. 2, p.
135.
6
influenciada pelas cultivares estudadas. Nas temperaturas de 15; 20; 25 e 30
o
C, o
período ninfal de A. gossypii apresentou duração média de 13,5; 6,9; 5,6 e 5,0
dias, respectivamente (Soglia et al., 2002). Em pepino, nas temperaturas de 20;
25 e 30
o
C, Steenis & El-Khawass (1995), encontraram resultados inferiores para
esse período, sendo de 4,8; 3,5 e 3,2 dias, respectivamente. Peixoto et al. (2005)
observaram duração média do período ninfal de 4,8; 5,2 e 6,7 dias a 24; 27 e
30
o
C, respectivamente, quando A. gossypii foi criado em pepino.
Nessa mesma cultura, a sobrevivência nos ínstares e na fase ninfal dessa
espécie de pulgão é, em média, de 80% (Peixoto et al., 2005; Steenis & El-
Khawass, 1995).
2.3 Importância do pulgão Aphis gossypii
Os pulgões causam danos diretos através da sucção da seiva em folhas e
brotos novos, provocando distorção, atrofiamento, queda prematura das folhas e
conseqüente definhamento das plantas e o enfezamento da cultura. Formam um
grupo de insetos vetores de vírus em várias plantas cultivadas, como, por
exemplo, o vírus da batata Y (PVY) e mosaico-do-pepino (CMV). Michelotto &
Busoli (2003) e Vendramin & Nakano (1981) relataram que os danos indiretos
constituem o principal problema em cultivares de algodoeiro suscetíveis ao vírus
do mosaico das nervuras, cujo vetor é o pulgão A. gossypii. Além da transmissão
de vírus, ocorre também a secreção do honeydew, que favorece o aparecimento
da fumagina, causado pelo fungo do gênero Capnodium, que provoca a redução
da fotossíntese (Bueno, 2005; Degrande, 1998; Matthews & Tunstall, 1994).
O pulgão A. gossypii é uma espécie cosmopolita, capaz de transmitir
mais de 50 tipos de vírus de plantas e encontra-se associada a culturas de grande
importância econômica, como algodoeiro, pepino, citros, café, cacau, berinjela,
pimentão, batata e ornamentais (Blackman & Eastop, 1984).
7
Em pepino, é considerada uma importante praga, sendo vetor do vírus
do mosaico-do-pepino. Na Europa, é a principal praga do pepino em cultivos
protegidos (Sampaio, 1999; Shelt et al., 1990; Steenis & El-Khawass, 1995),
visto que os fatores climáticos e as condições da planta são ótimos para seu
desenvolvimento e reprodução (Bueno, 2005). Além desses aspectos, nesse
ambiente, a temperatura é mais ou menos constante e não há inimigos naturais, o
que implica em aumento da população; e para A. gossypii, o aumento diário é
acima de 0,5 fêmeas/fêmea (Steenis & El-Khawass, 1995), o que mostra que a
população dessa espécie aumenta 3,5 vezes por semana.
Em um levantamento de afídeos alados, realizado em cultivos de
hortaliças na região de Lavras, MG, verificou-se que o pulgão A. gossypii foi
uma das espécies de maior ocorrência. As maiores incidências foram registradas
no mês de julho e, nos meses em que a temperatura e precipitações foram altas,
o que corresponde ao verão, houve menor incidência desses pulgões (Carvalho
et al., 2002).
Atualmente, o controle químico tem sido a mais importante ferramenta
utilizada para o controle de afídeos em cucurbitáceas; porém, a ocorrência de
populações de pulgões resistentes a inseticidas e a crescente preocupação com o
meio ambiente, devido ao uso cada vez maior desses produtos, têm impelido à
utilização de inimigos naturais, principalmente em casa-de-vegetação (Lee &
Kang, 2004; van Lenteren & Woets, 1988; Parrella et al., 1999). A resistência de
A. gossypii ao pirimicarb e a sua alta taxa de reprodução fizeram com que os
agricultores utilizassem inseticidas de largo espectro, o que acarretou
importantes interferências no manejo integrado de pragas da cultura do pepino
em ambientes protegidos na Holanda (Sampaio 1999; Schelt et al., 1990).
Os afídeos são importantes pragas de várias culturas em casa-de-
vegetação e o uso de métodos alternativos de controle é necessário para evitar
8
efeitos secundários dos tratamentos químicos, como a resistência a inseticidas e
a presença de resíduos nos alimentos (Hassan, 1978).
Vários pesquisadores têm realizado estudos com insetos predadores, no
intuito de verificar o potencial de utilização desses inimigos naturais no controle
de insetos-praga. Visando ao controle de A. gossypii, Pessoa (2002) e Santos et
al. (2003) com C. externa; Nordlund & Morrison (1990) com Chrysoperla
rufilabris (Burmeister, 1839) (Neuroptera: Chrysopidae); Lee & Kang (2004)
com Harmonia axyridis (Pallas, 1773) (Coleoptera: Coccinellidae), entre outros,
estudaram a biologia e o consumo alimentar desses predadores alimentados com
esse pulgão.
2.4 Importância dos crisopídeos no controle biológico de pragas
Dentro da ordem Neuroptera, as larvas dos insetos pertencentes às
famílias Chrysopidae e Hemerobiidae são as mais importantes economicamente
por se alimentarem de diversas pragas agrícola (Debach, 1974; Pessoa et al.,
2004).
Várias espécies da família Chrysopidae podem ser encontradas em
muitas culturas de interesse econômico, exercendo um importante papel no
controle biológico de artrópodes fitófagos (Figueira et al., 2000; Macedo, 2001;
Moraes & Carvalho, 1991). São encontrados associados a artrópodes-praga que
apresentam incidência estacional ou não, alimentando-se principalmente
daqueles organismos que possuem o tegumento facilmente perfurável (Carvalho
& Souza, 2000).
Os crisopídeos são insetos de vasta distribuição geográfica, ocorrem em
hábitats variados, alimentam-se de uma diversidade de presas e apresentam
elevada capacidade de busca, voracidade e potencial reprodutivo. Acrescenta-se
a essas características a facilidade com que podem ser criados em laboratório e a
resistência que apresentam a certos inseticidas (Carvalho & Souza, 2000; Maia
9
et al., 2004). No Brasil, C. externa e C. cubana destacam-se em estudos de
biologia, os quais visam aos futuros programas de controle integrado de pragas
(Figueira et al., 2000).
As larvas de C. cubana são candidatas para serem utilizadas no controle
biológico e no manejo integrado de insetos-praga em regiões tropicais e
subtropicais, podendo ser criadas massalmente e comercializadas eficientemente
(López-Arroyo et al., 1999b), visto serem tolerantes a resíduos de vários
produtos fitossanitários. Esse comportamento pode estar relacionado ao hábito
lixeiro dessas larvas, o qual as protege da exposição direta aos resíduos de tais
produtos. Essa característica incrementa a utilização de crisopídeos lixeiros no
controle biológico aumentativo e em programas de manejo integrado de pragas
(Schuster & Stansly, 2000).
De acordo com Núñez (1988), os crisopídeos são agentes promissores
para o controle biológico de afídeos em casa de vegetação, por serem polífagos,
possuírem grande habilidade para locomoção nas plantas e alta capacidade de
busca, além de apresentarem ampla adaptabilidade a variações de temperatura, o
que facilita o controle integrado.
Muitas vezes, o número de crisopídeos em condições naturais é
inadequado para se obter um nível desejado de controle de pragas e, assim,
torna-se necessária a criação massal em laboratório para posterior liberação de
ovos e/ou larvas em casa-de-vegetação e campo (Fonseca et al., 2001). Em
alguns países europeus e nos Estados Unidos esses predadores são criados
massalmente e comercializados, sendo empregados no controle biológico do
pulgão A. gossypii em plantas cultivadas em campo e sob cultivo protegido
(Karahroudi & Hatami, 2003; Rosenheim & Wilhoit, 1993; Stelzl & Devetak,
1999).
Núñez (1988) relatou que a eficiência do método de liberação e o
número de predadores a serem liberados estão estritamente relacionados à
10
densidade populacional da praga, relação predador/presa, espécie vegetal e sua
fenologia. O êxito da liberação depende ainda, da disponibilidade do predador
proveniente de criações massais em quantidade suficiente.
Com a liberação de larvas de um dia de idade de Chrysoperla carnea
Stephens, 1836, na proporção predador/presa de 1:50, Scopes (1969) conseguiu
eliminar populações de Myzus persicae (Sulzer, 1776) (Hemiptera: Aphididae)
em crisântemo cultivado em casa-de-vegetação. Observou-se também que larvas
de terceiro ínstar desse predador efetuaram o controle da praga, quando utilizada
na proporção predador/presa de 1:200, sugerindo ser essa proporção a que
promove o máximo de controle desse afídeo por larvas de terceiro ínstar dessa
espécie de crisopídeo. Foi ainda mencionado que, em baixas densidades da
presa, o controle não foi eficiente, uma vez que a capacidade de busca do
predador foi menor.
Ridgway & Jones (1968) realizando liberações inundativas de C.
carnea, para o controle de Helicoverpa zea (Boddie, 1850) (= Heliothis) e
Heliothis virescens (Fabricius, 1781) em algodoeiro, conseguiram uma redução
da população da praga de até 96%, obtendo-se um rendimento três vezes
superior ao observado em relação às parcelas em que foram utilizados
inseticidas.
Mesmo sendo essas informações sobre liberações de crisopídeos
bastante encorajadoras, ainda são necessárias mais pesquisas sobre técnicas de
produção massal, distribuição dos predadores no campo, época de liberação e
número necessário de insetos para que o controle do inseto-alvo seja
economicamente viável.
11
2.5 Aspectos biológicos dos crisopídeos
Ovo
As fêmeas, depois de fecundadas, realizam posturas nos mais variados
locais, como folhas, frutos, troncos, ramos, paredes e floreiras (Freitas &
Fernandes, 1996). As posturas são individuais e suspensas por um pedicelo
gelatinoso, hialino de 4 a 6 mm de comprimento, que tem a função de proteger o
ovo contra predadores e o canibalismo (Nuñez, 1988). Os ovos apresentam
formato elipsóide, coloração verde-clara a amarelo-esverdeado logo após a
oviposição, tornando-se mais escuros quando próximo da eclosão. De acordo
com Smith (1921), o local de oviposição, o comprimento do pedicelo, o tamanho
do ovo e a coloração servem, em muitos casos, para a diferenciação das
espécies.
A duração do período embrionário varia intra e interespecificamente em
função da variação da temperatura, da umidade relativa do ar e também da
alimentação (Canard & Principi, 1984).
Aun (1986), conduzindo estudos com C. externa nas temperaturas de 25
e 30
o
C, verificou um período embrionário de 4,7 e 3,3 dias. Ribeiro (1988)
trabalhando com a mesma espécie a 25
o
C, obteve uma duração de 4,2 dias.
O período embrionário de C. cubana, quando os ovos foram mantidos a
18; 20; 25; 30; 32 e 35
o
C, foi decrescente com o aumento da temperatura (Silva,
1991). Verificou-se que esse período durou 3 dias, a 35
o
C, prolongando para 12
dias a 18
o
C.
Larvas
As larvas de muitas espécies de crisopídeos, como C. cubana,
apresentam o hábito de cobrirem-se de detritos, fragmentos vegetais e restos de
presas consumidas, o que as tornam protegidas contra inimigos naturais (Canard
& Principi, 1984), sendo por isso vulgarmente denominadas “bicho-lixeiro”. O
12
canibalismo é comum e pode representar uma fonte alternativa de alimento
quando o número de presas disponíveis não é suficiente (New, 1975).
A duração de cada ínstar e da fase larval pode ser influenciada por
fatores como temperatura, umidade relativa, disponibilidade e qualidade do
alimento (Smith, 1921). Ribeiro (1988) verificou que, a uma temperatura de
25±2
o
C, larvas de C. externa alimentadas com o pulgão A. gossypii completaram
o desenvolvimento em 10,3 dias, com 93,3% de viabilidade. Maia (1998)
observou que a duração do período larval de C. externa alimentada com
Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae) em diferentes
temperaturas, variou de 39,6 a 8,0 dias na faixa de 15 a 30
o
C, respectivamente.
Quando larvas de C. externa foram alimentadas com lagartas de Alabama
argillacea (Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae) nas temperaturas 15; 20; 25
e 30°C, a duração da fase larval foi de 33,7; 16,6; 11,7; 9,8 dias, respectivamente
(Silva, 1999).
Gonçalves-Gervásio & Santa-Cecília (2001) observaram que o primeiro,
segundo e terceiro ínstares de C. externa apresentaram uma duração de 4,2; 3,2 e
5,4 dias, respectivamente, quando alimentada com a cochonilha Dysmicoccus
brevipes (Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidae), a uma temperatura de
25±2
o
C.
Silva (1991) observou que a duração da fase larval total de C. cubana foi
maior a 18
o
C e menor a 32
o
C, concluindo que a duração dos ínstares é
inversamente proporcional ao aumento da temperatura e a velocidade de
desenvolvimento diretamente proporcional a esse aumento.
Venzon et al. (1994) verificaram que o desenvolvimento larval de C.
cubana decresceu com o aumento da temperatura, durando, em média, 22 dias a
20
o
C, 14 dias a 25
o
C e 10 dias a 30
o
C.
13
Fases de pré-pupa e pupa
A fase de pré-pupa corresponde ao período do início da confecção do
casulo até a última ecdise larval, que ocorre no seu interior, podendo ser
constatada por um ponto enegrecido, representando a exúvia, presente numa das
extremidades. A presença da exúvia indica o início da fase de pupa (Ribeiro,
1988). Segundo Fonseca et al. (2001), a duração e a sobrevivência das fases de
pré-pupa e pupa de C. externa são influenciadas pela temperatura. De acordo
com Aun (1986), pupas dessa espécie apresentaram duração média de 10,5 e 7,7
dias a 25 e 30°C, respectivamente. Silva (1999) obteve duração de 8,7 e 2,3 dias,
a 15 e 30 °C, respectivamente, para a fase de pré-pupa de C. externa. Para a fase
de pupa, a duração foi de 17,6 e 5,0 dias para as mesmas temperaturas,
respectivamente. Larvas de C. externa alimentadas com D. brevipes
apresentaram período de pré-pupa de 2,0 dias e de pupa de 9,0 dias, na
temperatura de 25±2
o
C (Gonçalves-Gervásio & Santa-Cecília, 2001).
A duração da fase pupal de C. cubana, foi maior a 18
o
C, sendo em torno
de 31 dias. Nas temperaturas de 20; 25; 30 e 32
o
C, a duração média dessa foi de
23,3; 13,3; 9,6 e 9,5 dias, respectivamente (Silva, 1991). Para essa mesma
espécie Venzon (1991) verificou duração média de 22; 13 e 8 dias para a fase
pupal, nas temperaturas de 20; 25 e 30
o
C, respectivamente.
Fase adulta
Nessa fase, os crisopídeos apresentam coloração verde claro, antenas
filiformes, mais curtas que o comprimento do corpo (Costa, 2003; Nuñez, 1988).
As asas são hialinas com nervuras esverdeadas, em espécies como C. externa e
C. cubana. Essas espécies, nessa fase, em condições naturais alimentam-se de
pólen, néctar ou honeydew.
14
O acasalamento entre os crisopídeos é extremamente importante nessa
fase, não só para a fertilização dos ovos, mas também como estímulo à
oviposição (Ribeiro & Carvalho, 1991).
Carvalho et al. (1998) estudando aspectos biológicos de larvas de C.
externa na temperatura de 25±2
o
C e alimentadas com ovos de A. argillacea,
verificaram que o período de pré-oviposição foi de 4,1 dias, enquanto que os
períodos de oviposição, efetivo de oviposição e pós-oviposição apresentaram
duração de 26,5; 25,3 e 2,3 dias, respectivamente. O macho apresentou
longevidade de 52,1 dias e a fêmea, 32,9 dias, com viabilidade de 98,3% para os
ovos produzidos. Ribeiro (1988) constatou que, a 25±2
o
C, o período de pré-
oviposição foi de 3,2 e 4,2 dias, para fêmeas de C. externa oriundas de larvas
alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera:
Pyralidae) e A. argillacea, respectivamente.
Venzon (1991), estudando alguns aspectos da biologia da fase adulta de
C. cubana em diferentes temperaturas, encontrou menor período de oviposição e
efetivo de oviposição a 30
o
C (28,22 e 20,85 dias respectivamente). O período de
pós-oviposição não foi influenciado pela temperatura, tendo sido observado
duração média de 4,93; 4,35 e 5,47dias a 22; 25 e 28
o
C, respectivamente. O
maior período efetivo de oviposição (42,98 dias) foi verificado em fêmeas
mantidas a 25
o
C. A longevidade foi maior quando os adultos foram mantidos a
20 e 25
o
C, sendo em média de 75 e 68 dias, respectivamente.
2.6 Influência da temperatura na biologia de Chrysopidae
A biologia dos crisopídeos pode ser influenciada não só pela qualidade e
quantidade do alimento, mas também pela temperatura. Essa variável trata-se de
um fator abiótico de grande importância no crescimento, reprodução e
comportamento dos insetos, devido ao fato de serem pecilotérmicos, ou seja, a
temperatura do corpo mantém-se próxima à temperatura ambiente (Tauber et al.,
15
1987). Segundo Canard & Principi (1984), esse fator tem papel fundamental no
desenvolvimento dos crisopídeos.
Os efeitos da temperatura sobre esse grupo de insetos já foram
comprovados para algumas espécies, verificando-se que a duração das diferentes
fases de desenvolvimento desses predadores é inversamente proporcional ao
aumento da temperatura, e a velocidade do desenvolvimento diretamente
proporcional a esse aumento. Além disso, pode haver efeitos sobre a viabilidade
das fases, sobre o potencial reprodutivo (Silva, 1991; Albuquerque et al., 1994;
Fonseca et al., 2001; Pessoa et al., 2004) e sobre o potencial predatório (Figueira
et al., 2002; Fonseca et al., 2001).
Maia (1998) e Silva (1999) comprovaram a influência da temperatura
sobre o desenvolvimento de C. externa, observando que, com o aumento desse
fator, num intervalo de 20 a 30
o
C, ocorreu uma redução significativa na duração
das fases imaturas desse predador.
Para outras espécies de crisopídeos, como C. cubana, as pesquisas
referentes à influência da temperatura na sua biologia ainda são bastante
restritas. Porém, trabalhos de López-Arroyo et al. (1999a), Silva (1991), Venzon
(1991) que estudaram aspectos biológicos dessa espécie, demonstraram a
importância desse fator climático sobre o desenvolvimento desse predador,
afetando de maneira expressiva a velocidade de desenvolvimento, a viabilidade
em todas as fases e o potencial de reprodução.
2.7 Capacidade predatória
O controle biológico, como parte de programas de manejo integrado de
pragas, necessita de estudos prévios referentes à dinâmica predador-presa. López
(1996) citou que um dos requisitos fundamentais para a utilização de um
predador, como os crisopídeos, por exemplo, no controle biológico de pragas, é
conhecer o seu potencial de predação.
16
As características do ambiente, da presa e do predador são fatores
importantes que podem influenciar na capacidade de predação (Holling, 1959).
Conforme Ridgway & Murphy (1984), a eficiência de um predador é regida por
três fatores principais: 1) a densidade do predador e da presa, 2) a distribuição da
presa e sua área de ação e 3) a preferência pelas espécies de presas disponíveis.
O comportamento de predação das larvas da maioria dos crisopídeos
ainda é um tema pouco explorado, porém, é sabido que são caçadoras ativas,
caracterizadas por movimentos rápidos e elevada capacidade de busca. No
processo de captura da presa, a maioria dos predadores passa praticamente pelas
mesmas etapas, que são: 1) busca ativa que leva ao contato com a presa, 2)
sondagem e identificação da presa, 3) captura da presa se essa for aceita, 4)
consumo e 5) uma vez saciada, a larva limpa as suas peças bucais e, finalmente,
repousa. Se a larva não estiver saciada, inicia novamente o comportamento de
busca. Durante e após a captura, secreções salivares são injetadas na presa com a
função de paralisá-la e digerir os órgãos internos. Por maio dos movimentos
deslizantes longitudinais das mandíbulas e maxilas, parte dos tecidos é
dilacerada e a hemolinfa é sugada através do canal alimentar. O tempo de
manuseio e o consumo variam bastante, dependendo do tamanho do predador e
da presa, e do estado de inanição da larva (Canard & Duelli, 1984).
A presa é identificada, provavelmente, pelo contato físico com as
mandíbulas, os palpos e, possivelmente, as antenas, quando o reconhecimento
químio-sensorial é possível. Estímulos visuais podem desempenhar papel no
reconhecimento inicial, que é o determinante principal da aceitação da presa
(Canard & Duelli, 1984).
A preferência por presas específicas é um fator importante para o
sucesso de um predador polífago em programas de controle biológico, pois é
importante que a praga alvo esteja entre as presas preferidas. A preferência dos
crisopídeos por determinadas presas, densidade e qualidade nutricional da presa
17
ou a habilidade na captura desses organismos podem ser fatores importantes nas
liberações inundativas e crucial nas inoculativas (Daane 2001
2
, citado por Maia
et al., 2004). Frazer (1988) sugeriu que essa preferência ocorre quando um
predador consome certas espécies com mais freqüência, no caso de cada espécie
ser consumida ao acaso, o que implica em capacidade de selecionar as mais
abundantes.
Maia et al. (2004) verificaram um consumo médio de 481,6 pulgões
Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae), em 48 horas,
durante a fase larval de C. externa, em função da maior disponibilidade de presa.
Do número total de pulgões, aproximadamente 77,4% desses foram consumidos
durante o terceiro ínstar do predador.
Fonseca et al. (2001) estudando o consumo larval de C. externa
alimentada com ninfas de S. graminum, verificaram consumo médio durante a
fase larval de 331,6 ninfas.
Santos et al. (2003) observaram que durante o período larval, C. externa
consumiu 544,0; 494,3 e 454,8 pulgões A. gossypii, em função da cultivar de
algodoeiro, em que esses insetos foram criados.
2.8 Resposta funcional
As presas, em função da densidade, podem ser utilizadas por inimigos
naturais em diferentes proporções e, assim, causar mudanças na população de
predadores (Sampaio, 1999). A relação entre a densidade e o número de presas a
serem consumidas é um aspecto fundamental da dinâmica predador-presa
(O´Neil, 1997; Solomon, 1949).
2
DAANE, K. M. Ecological studies of released lacewings in crops. In:
McEWEN, P.; NEW, T. R.; WHITTINGTON, A. E. (Ed.). Lacewings in the
crop environment. Cambridge: Academic, 2001. cap. 14, p. 338-350.
18
A relação entre a proporção de presas atacadas em função de suas
densidades é denominada de resposta funcional e, por resposta numérica,
entende-se como sendo o aumento no número de predadores em função de um
acréscimo na densidade de presas (Fonseca et al., 2000; Holling, 1961; Sampaio,
1999; Solomon, 1949).
A resposta funcional e a numérica são componentes básicos da predação
e originários da relação entre as densidades de presas e de predadores, podendo
afetar diretamente o número de indivíduos predados (Holling, 1959; Maia et al.,
2004). A resposta funcional dos inimigos naturais a mudanças na densidade das
presas é uma forma de constatação da variação na relação entre esses
organismos, em que um aumento na disponibilidade de presas pode levar o
predador a um aumento do consumo (Solomon, 1949).
De acordo com Holling (1959), existem três tipos de resposta funcional
de predadores: Tipo I, em que há um aumento linear no número de presas
consumidas até um valor máximo, à medida que a densidade de presa aumenta;
Tipo II, em que há um aumento no número de presas consumidas em função de
uma maior disponibilidade delas até uma determinada densidade, quando a
intensidade de ataque diminui, tendendo a um certo nível de estabilidade e Tipo
III, no qual o consumo aumenta de forma sigmóide, aproximando-se de uma
assíntota superior (Figura 1).
O modelo Tipo II está associado a artrópodes (insetos predadores e
parasitóides) e o modelo Tipo III é mais característico de predadores
vertebrados, por aprenderem a se concentrar mais em uma presa à medida que
ela se torna abundante. A premissa essencial da resposta do Tipo III é que os
predadores são capazes de distinguir densidades de presas e ajustar seu esforço
de busca de acordo com elas (O’Neil, 1990).
19
Densidade de presas
FIGURA 1 – Modelos de resposta funcional, sugeridos por Holling (1959).
Os tipos de resposta funcional a densidades de presa podem ser
explicados pelas combinações de cinco componentes: tempo em que predador e
presa ficam expostos; tempo de busca; tempo de manuseio, incluindo
identificação, captura e consumo; fome e estímulo do predador para cada presa
reconhecida. Os três primeiros são considerados componentes básicos que,
sozinhos ou em conjunto, explicam as curvas de resposta funcional (Holling,
1959). Sendo que esses componentes são afetados pelas características do
predador, da presa e do ambiente.
Nordlund & Morrison (1990) encontraram, para C. rufilabris alimentada
com o pulgão A. gossypii, uma resposta funcional do Tipo I ou II, visto que, nas
diferentes densidades de presas, não foi alcançado nenhum platô.
Fonseca et al. (2000) verificaram uma resposta funcional Tipo II para
larvas de C. externa alimentadas com ninfas de terceiro e quarto ínstares de S.
graminum. Resultado semelhante foi encontrado por Santa-Cecília et al. (2001),
para larvas de Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763) (Coleoptera:
Coccinellidae), quando alimentadas desse mesmo pulgão, fazendo-se exceção
àquelas de segundo ínstar que não se enquadraram nessa relação. Esse tipo de
Ti
p
o I Ti
p
o II Ti
p
o III
Presas consumidas
20
resposta funcional também foi encontrado por Lee & Kang (2004), para todos os
estágios de desenvolvimento de H. axyridis alimentada com A. gossypii.
A resposta funcional de Scymnus (pullus) argentinicus (Weise, 1906)
(Coleoptera: Coccinellidae) nas diferentes densidades de ninfas de terceiro e
quarto ínstares de S. graminum, verificada por Vieira et al. (1997), foi a do Tipo
II, sendo o mesmo tipo encontrado por Maia et al. (2004), para larvas de C.
externa alimentadas com ninfas de R. maidis.
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Cultivo de pepino
Sementes de pepino (C. sativus) cultivar Caipira foram obtidas no
comércio local e plantadas semanalmente em vasos de PVC, com capacidade
para cinco litros, contendo, como substrato, terra de barranco e esterco de curral
na proporção de 2:1. Esses vasos, com cinco plantas cada um, foram mantidos
em bancadas em casa-de-vegetação. O objetivo do plantio foi o de fornecer
folhas para as criações do pulgão A. gossypii em laboratório.
3.2 Criação de manutenção de Aphis gossypii
Os pulgões foram obtidos de uma criação mantida no Departamento de
Entomologia da Universidade Federal de Lavras – UFLA, Lavras, MG, e
multiplicados em discos foliares de pepino, em condições de laboratório. Os
discos, de 4,5 cm de diâmetro, foram confeccionados com o auxílio de um
vasador, utilizando-se folhas de plantas com um mês de idade, as quais foram
lavadas em água corrente e colocadas em solução de hipoclorito a 1%, por 5
minutos, para desinfestação. Posteriormente, foram acondicionados em placas de
Petri de 5 cm de diâmetro contendo uma lâmina de ágar-água a 1%, para manter
a turgescência da folha. Os discos foram dispostos com a superfície abaxial para
21
cima, visto que é nessa face que, preferencialmente, se desenvolve o pulgão A.
gossypii. As placas foram vedadas com tampas de acrílico, que tiveram um disco
da parte superior retirado e substituído por tecido de organza, para proporcionar
maior aeração, evitando-se, assim, a condensação de água e a incidência de
fungos. Os discos foram substituídos à medida que se apresentavam com
coloração amarelada e sinais de ressecamento. Os discos amarelados eram
retirados e colocados com a parte abaxial sobre discos novos para a transferência
dos pulgões para as placas novas. Assim, manteve-se a criação, para a realização
dos experimentos em laboratório.
3.3 Obtenção de larvas de Ceraeochrysa cubana
Os crisopídeos foram obtidos da criação de manutenção do Laboratório
de Biologia de Insetos do Departamento de Entomologia da Universidade
Federal de Lavras – UFLA, Lavras, MG, que é mantida em sala climatizada a
25±1
o
C, UR de 70±10% e fotofase de 12 horas, e as larvas alimentadas com
ovos de A. kuehniella, provenientes da criação em laboratório. Os adultos ficam
acondicionados em gaiolas cilíndricas de PVC de 15 cm de diâmetro por 20 cm
de altura, revestidas internamente com papel de filtro branco. A extremidade
superior da gaiola é vedada com filme de polietileno e a extremidade inferior
fica apoiada em um prato de PVC de 20 cm de diâmetro, também forrado com
papel de filtro branco, de acordo com o método utilizado por Costa (2003).
A alimentação dos adultos consiste de uma dieta à base de lêvedo de
cerveja e mel, na proporção de 1:1. No fundo de cada gaiola é colocado um
frasco com capacidade para 3 mL, contendo um rolo de algodão dentário de
algodão embebido em água destilada, o qual é substituído semanalmente.
Os ovos foram coletados com até 24 horas de idade, cortando-se o
pedicelo com uma tesoura de ponta fina. Aqueles destinados aos ensaios foram
individualizados e acondicionados em placas de teste ELISA (Enzime Linked
22
Immunosorbent Assay), que foram levadas para o Laboratório de Controle
Biológico de Pragas do CTSM-EcoCentro/EPAMIG, onde foram mantidas em
câmaras climatizadas a 25±1
o
C, umidade relativa do ar de 70±10% e fotofase de
12 horas.
3.4 Aspectos biológicos das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana em três
temperaturas
Para o estudo de alguns aspectos biológicos da fase jovem de C. cubana,
40 larvas recém-eclodidas a partir dos ovos individualizados em placas de teste
ELISA, foram transferidas para placas de Petri de 5 cm de diâmetro, contendo
um disco foliar de pepino cultivar Caipira, de 4,5 cm de diâmetro, fixado com a
parte abaxial para cima, em uma lâmina de ágar:água a 1%. As placas foram
vedadas com tecido voil preso com elástico, para promover aeração e evitar o
excesso de umidade e mantidas em câmaras climatizadas a 22; 25 e 28±1
o
C, UR
de 70±10% e fotofase de 12 horas.
A alimentação das larvas consistiu de ninfas de terceiro e quarto ínstares
de A. gossypii, fornecidos em número suficiente para que as larvas pudessem
alimentar-se à vontade. As avaliações foram realizadas diariamente, desde o
período larval até a emergência do adulto. Após cada avaliação, os pulgões
predados e os sobreviventes eram retirados e fornecidos outros em número
conhecido, durante todo o período larval.
Os parâmetros avaliados foram: duração de cada ínstar e viabilidade das
fases de larva, pré-pupa, pupa e do período de larva a adulto de C. cubana nas
temperaturas de 22; 25 e 28
o
C.
3.5 Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana em três temperaturas
A capacidade predatória de C. cubana foi determinada a partir do
fornecimento diário de um número conhecido de ninfas de terceiro e quarto
23
ínstares de A. gossypii, superior à capacidade de consumo da larva no respectivo
ínstar. Esse número foi determinado por meio de um ensaio preliminar, com o
intuito de se conhecer o número médio de afídeos consumidos diariamente em
cada ínstar.
Para a padronização da idade da presa, em cada unidade de criação do
pulgão que continha uma seção foliar de pepino, foram colocados cerca de 40
fêmeas. Após dois dias, esses pulgões foram retirados, ficando somente ninfas
de primeiro e segundo ínstares, as quais foram oferecidas às larvas após dois
dias, quando encontravam-se no terceiro e quarto ínstares.
A avaliação do número de pulgões predados foi realizada pela contagem
diária das ninfas sobreviventes e aquelas que, aparentemente, morreram de
forma natural, subtraindo-as do número de ninfas fornecidas. Após cada
avaliação, os pulgões predados foram retirados das placas juntamente com os
remanescentes e, novamente, forneciam-se às larvas um número conhecido de
presas. Os pulgões consumidos são facilmente reconhecidos, pois as larvas do
crisopídeo sugam-nos totalmente, deixando apenas o exoesqueleto.
Os parâmetros avaliados foram: consumo médio diário e total de pulgões
em cada ínstar e na fase larval de C. cubana, nas temperaturas de 22; 25 e 28
o
C.
3.6 Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis
gossypii
Durante um período de onze dias, foram coletados, diariamente, ovos de
C. cubana, a fim de que, no dia determinado para a montagem do ensaio,
houvesse larvas de primeiro, segundo e terceiro ínstares ao mesmo tempo. As
larvas, no segundo e terceiro ínstares, utilizadas na avaliação da resposta
funcional foram alimentadas, nos ínstares anteriores, com ovos de A. kuehniella.
24
As de primeiro ínstar foram utilizadas logo após a eclosão, coincidindo com o
dia da mudança de ínstar das demais.
Logo após o processo de ecdise das larvas de C. cubana para o segundo
e terceiro ínstares, e da eclosão das larvas de primeiro ínstar, essas foram
individualizadas em tubos de vidro de 2,5 cm de largura e 8,5 cm de altura e
alimentadas ad libitum, durante 24 horas, com pulgões A. gossypii para se
proceder à uniformização das larvas conforme a presa consumida. Após esse
período, as larvas foram mantidas sem alimento por seis horas sendo, em
seguida, transferidas para discos foliares de 4,5 cm de diâmetro obtidos de
plantas de pepino. Os discos foram mantidos em placas de Petri de 5 cm de
diâmetro sobre camada de ágar-água a 1%, para manter a turgescência da folha.
As placas foram vedadas com tecido voil preso com elástico e acondicionadas
em câmara climatizada a 25±1
o
C, 70±10% de umidade relativa e 12 horas de
fotofase.
As densidades de pulgões oferecidas foram determinadas a partir do
consumo médio diário e ninfas de terceiro e quarto ínstares foram oferecidas em
cinco densidades distintas para cada ínstar de C. cubana, sendo: duas densidades
em número abaixo do consumo médio diário, o consumo médio diário e duas
acima desse consumo (Tabela 1). O consumo médio foi determinado a partir do
número de pulgões consumidos no ensaio de capacidade predatória.
Avaliou-se, após 24 horas, o número de pulgões sobreviventes e aqueles
que, aparentemente, morreram de forma natural, subtraindo-os da densidade
inicial fornecida às larvas, obtendo-se, dessa forma, o número de pulgões
consumidos em cada densidade para cada ínstar.
25
TABELA 1. Densidades de ninfas de terceiro e quarto ínstares de Aphis gossypii
Glover oferecidas às larvas de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em condições de
laboratório. Temperatura de 25±1
o
C, UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
Densidades Número médio de pulgões oferecidos/instar
Oferecidas
1
o
2
o
3
o
1 1 5 21
2 2 9 46
3 3 13 71
4 4 17 96
5 5 21 121
Tempo de busca e de manuseio da presa pelo predador
A avaliação do tempo de busca e de manuseio da presa pelo predador foi
realizada quando se ofereceu a densidade média de presas (3; 13 e 71 pulgões)
para cada ínstar, em 10 repetições. Da mesma forma que para a resposta
funcional, após 24 horas da eclosão da larva, para o primeiro ínstar e 24 horas
após as ecdises para o segundo e terceiro ínstares, as larvas ficaram sem
alimento por seis horas e, só depois desse período, é que se forneceu o alimento,
cronometrando-se o tempo em que o predador ficou exposto à presa até a sua
captura (tempo de busca) e o tempo em que o predador ficou em contato com a
presa, alimentando-se dessa (tempo de manuseio).
Para cada repetição, foi utilizado o mesmo tipo de recipiente citado no
item anterior. No centro de cada placa foram colocadas, juntamente com a larva
do predador, as diferentes densidades de presas de acordo com o ínstar em
questão.
26
3.7 Delineamento experimental e análise dos dados
O delineamento foi o inteiramente casualizado para todos os
experimentos. Na avaliação dos aspectos e capacidade predatória utilizaram-se
três tratamentos, representados pelas temperaturas de 22; 25 e 28
o
C, com 40
repetições.
No ensaio sobre aspectos biológicos e para a construção e comparação
das curvas de sobrevivência, utilizou-se o estimador Kaplan-Meier não
paramétrico, considerando-se o nível de significância de 5%. Para avaliar o
tempo de vida dos estádios e fases de desenvolvimento de C. cubana, utilizaram-
se as estimativas pontuais, dadas pela mediana, que é o recomendado em
distribuições assimétricas.
A função de sobrevivência é definida como a probabilidade de uma
observação, no caso, as larvas, permanecerem vivas no tempo (t). Aqui o termo
sobrevivência deve ser entendido como ausência de eventos, os quais são
caracterizados pela mudança de ínstar e de fase. Assim, a sobrevivência refere-
se à porcentagem de larvas vivas presentes e que não mudaram de ínstar ou fase
no tempo (t).
Todos os resultados provenientes de um estudo de sobrevivência devem
ser usados na análise estatística. Tal procedimento é justificado por duas razões
principais, que são: mesmo sendo incompletas, as observações censuradas
fornecem informações sobre o tempo de vida, e a omissão das censuras no
cálculo matemático de interesse possivelmente acarretará em conclusões
viciadas (Colosimo, 2001).
A viabilidade da fase larval foi obtida levando-se em conta o número de
larvas que passaram para a fase de pré-pupa, em relação ao número inicial de
larvas. Para a viabilidade pupal, o cálculo foi realizado a partir do número de
adultos emergidos em relação ao número inicial de pupas; para a fase de pré-
pupa, foi considerado o número de pupas existentes em relação ao número de
27
casulos recém-formados. Para o período de larva a adulto, considerou-se o
número de adultos emergidos em relação ao número inicial de larvas em cada
tratamento. As porcentagens foram comparadas, pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.
Para capacidade predatória, os dados foram submetidos à análise de
variância e as médias foram comparadas pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade. Utilizou-se, nas análises, o Programa SAS, para dados
desbalanceados.
No experimento de resposta funcional, foram utilizados cinco
tratamentos, representados pelas diferentes densidades de pulgões oferecidas às
larvas do crisopídeo. Cada tratamento constituiu-se de dez repetições, sendo os
dados submetidos à análise de regressão polinomial, considerando a resposta
funcional de C. cubana em função das densidades de pulgões. A análise de
variância não foi realizada pelo fato de os resultados terem indicado uma
heterogeneidade entre as densidades.
Para o tempo de busca e de manuseio, foi realizada a análise de
variância e os dados foram transformados em Ln (X) e submetidos ao teste de
médias de Tukey a 5% de probabilidade.
28
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Aspectos biológicos das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana em três
temperaturas
Tempo de vida e probabilidade de sobrevivência
Fase de larva - As larvas de primeiro ínstar de C. cubana alimentadas com
ninfas de A. gossypii, quando submetidas à temperatura de 22
o
C apresentaram
um tempo mediano de vida de oito dias, ou seja, foi nesse dia que ocorreu o
maior número de eventos. Os eventos estão representados neste trabalho
principalmente pela mudança de ínstar. Esses eventos começaram a ocorrer no
sétimo dia e, passados dois dias, todas as larvas sobreviventes mudaram de ínstar
(Tabela 2 e Figura 2). A probabilidade de sobrevivência no tempo mediano de
vida de oito dias foi de 36,97%, indicando que 63,03% das larvas de primeiro
ínstar sofreram ecdise nesse tempo (Tabela 2).
TABELA 2. Tempo mediano de vida (T) em dias e probabilidade de
sobrevivência (S) em %, dos três ínstares de Ceraeochrysa cubana (Hagen)
alimentada com Aphis gossypii Glover, em três temperaturas. UR de 70±10% e
fotofase de 12 horas.
Temperaturas (
o
C)
Ínstares
22 25 28
T 8 6 5
1
o
S 36,97 46,92 30,07
T 8 5 5
2
o
S 28,26 48,64 23,53
T 8 6 5
3
o
S 40,74 23,53 32,0
T = tempo mediano em que a maioria das larvas sofreu ecdise.
S = porcentagem de larvas que ainda não sofreram ecdise no tempo T.
29
FIGURA 2. Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida, em dias do
primeiro ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis gossypii
Glover, em três temperaturas. UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
Na temperatura de 25
o
C, as larvas de C. cubana apresentaram, no
primeiro ínstar, o tempo mediano de vida de seis dias, com probabilidade de
sobrevivência de 46,92%, sendo que, até esse dia, 53,08% das larvas haviam
passado para o segundo ínstar. Foi nesse dia que ocorreu a maioria dos eventos,
mas, foi no quinto dia que se iniciaram, prolongando-se até o sétimo dia (Tabela
2 e Figura 2).
A 28
o
C, o tempo mediano de vida das larvas foi de cinco dias, com
30,07% das larvas ainda no primeiro ínstar e 69,93% já no segundo ínstar
(Tabela 2). A duração máxima do período de ocorrência dos eventos das larvas
de primeiro ínstar, nessa temperatura, foi de sete dias, período em que todas as
larvas sobreviventes mudaram para o ínstar seguinte (Figura 2).
(%) de sobrevivência
Tempo de vida (dias)
25
o
C 28
o
C
22
o
C
30
Na temperatura de 22
o
C, as larvas de segundo ínstar tiveram o mesmo
tempo mediano de vida das larvas de primeiro instar, sob a mesma condição
térmica. Observou-se que os eventos se iniciaram após seis dias da primeira
ecdise e, aos nove dias, todas as larvas sobreviventes passaram para o estádio
seguinte. No entanto, a maioria dos eventos ocorreu no tempo mediano de vida
de oito dias e, nesse dia, a probabilidade de sobrevivência foi de 28,26%,
indicando que 71,74% das larvas mudaram de ínstar (Tabela 2 e Figura 3).
FIGURA 3. Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida, em dias do
segundo ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis gossypii
Glover, em três temperaturas. UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
Na temperatura de 25
o
C, as larvas no segundo estádio tiveram o maior
número de eventos ocorridos no tempo mediano de cinco dias e, nesse período,
(%) de sobrevivência
Tempo de vida (dias)
25
o
C 28
o
C
22
o
C
31
ainda havia 48,64% de larvas para sofrerem ecdise, sendo que 51,36% já
estavam no terceiro ínstar (Tabela 2). As mudanças de ínstar ocorreram ao longo
de quatro dias, com início aos quatro dias e término aos sete dias da primeira
ecdise (Figura 3).
As larvas de segundo ínstar criadas a 28
o
C apresentaram o tempo
mediano de cinco dias, com ocorrência, nesse dia, do maior número de eventos,
os quais iniciaram-se aos três dias e terminaram no sexto dia, quando foi
possível verificar que todas as larvas sobreviventes mudaram para o terceiro
estádio (Tabela 2 e Figura 3). O total de larvas que passaram para o terceiro
ínstar no tempo mediano foi de 76,47%, restando 23,53% das larvas para
sofrerem o processo de ecdise (Figura 3).
O tempo mediano das larvas de terceiro ínstar mantidas a 22
o
C não
variou com relação aos ínstares anteriores, que foi de oito dias, na mesma
temperatura, mas, apresentou uma probabilidade de sobrevivência de 40,74%,
ou seja, 59,26% delas mudaram para a fase de pré-pupa (Tabela 2). Os eventos
tiveram início no período de cinco dias e terminaram no tempo de onze dias
(Figura 4).
A 25
o
C, as larvas de terceiro ínstar tiveram o mesmo tempo mediano de
vida daquelas de primeiro ínstar (seis dias), com probabilidade de sobrevivência
de 23,53%, sendo que 76,47% foi a porcentagem de pré-pupas formadas nesse
dia (Tabela 2). Foi no quarto dia que os eventos começaram a ocorrer e
terminaram no sétimo dia (Figura 4).
No último estádio larval, a 28
o
C, algumas larvas iniciaram o processo de
confecção do casulo com quatro dias, mas, a maioria das larvas passou para o
estágio de pré-pupa com cinco dias e, aos sete dias, todas as larvas já se
encontravam na fase pré-pupal. A probabilidade de sobrevivência no tempo
mediano de cinco dias foi de 32%, verificando-se que, nesse dia, 68% das larvas
mudaram para a fase de pré-pupa (Tabela 2 e Figura 4).
32
FIGURA 4. Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida, em dias, do
terceiro ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis gossypii
Glover, em três temperaturas. UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
Ao analisar as curvas de sobrevivência de cada ínstar, verificou-se a
influência da temperatura no desenvolvimento das larvas de C. cubana
alimentadas com ninfas de A. gossypii. Constatou-se uma diminuição no tempo
de vida das larvas à medida que ocorreu o aumento da temperatura. O aumento
de 3
o
C permitiu reduções no tempo de duração das larvas nos três ínstares em
menor intensidade. No primeiro e terceiro ínstares, verificou-se uma redução de
dois dias, quando se aumentou a temperatura de 22 para 25
o
C, e no segundo
ínstar, houve uma redução de três dias. Quando as larvas encontravam-se no
primeiro e terceiro ínstares, o aumento da temperatura de 25 para 28
o
C causou
uma redução de um dia no tempo mediano de vida dessas larvas e esse aumento
não causou diferença no tempo de vida observado para larvas de segundo ínstar.
(%) de sobrevivência
Tempo de vida (dias)
25
o
C 28
o
C
22
o
C
33
Essa redução da duração de cada ínstar, em função do aumento da
temperatura, também foi evidenciado por Silva (1991) e Venzon et al (1994)
para essa mesma espécie de predador, alimentada com diferentes presas. Os
resultados obtidos por esses pesquisadores foram próximos nas temperaturas de
20; 25 e 30
o
C. Venzon et al (1994) encontraram duração média de 8; 5 e 4 dias
para o primeiro ínstar, de 7, 4 e 3 dias para o segundo ínstar e de 10; 5 e 4 dias
para o terceiro instar, nas temperaturas citadas anteriormente, respectivamente.
Silva (1991), nas temperaturas de 20; 25 e 30
o
C verificou, para o primeiro ínstar,
duração de 7; 4 e 3 dias; de 8; 4 e 3 dias para o segundo ínstar e, para o terceiro
ínstar a duração foi de 10; 5 e 5 dias, respectivamente. Esses resultados
divergiram dos constatados na presente pesquisa, provavelmente pelo fato das
temperaturas testadas terem sido outras, devendo-se considerar também uma
possível influência da alimentação que, dependendo da quantidade e qualidade,
pode prolongar ou reduzir o desenvolvimento de um predador, como
mencionado por Smith (1921).
López-Arroyo et al. (1999a) verificaram que o desenvolvimento das
fases imaturas de C. cubana, Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851) e
Ceraeochrysa smithi (Navás, 1914) também diminuiu com a elevação da
temperatura. Pessoa et al. (2004) apresentaram resultados semelhantes para
Ceraeochrysa paraguaria (Navás, 1920), assim como Silva (1999), Figueira et
al (2000) e Fonseca et al (2001), para C. externa alimentada com outros tipos de
presas, constatando a importância desse fator sobre o desenvolvimento de
diversas espécies de crisopídeos, como sugerido por Canard & Principi (1984).
Fases de pré-pupa e pupa - O tempo mediano para a fase de pré-pupa foi de
sete dias, quando submetidas à temperatura de 22
o
C (Tabela 3). No sétimo dia,
atingiu-se uma probabilidade de sobrevivência de 11,54%, podendo-se constatar
que 88,46% das pré-pupas passaram para a fase seguinte, visto que os eventos se
34
constituíram apenas de mudança de fase (Figura 5). Os eventos se iniciaram no
terceiro dia e terminaram no nono dia. No tempo de quatro e cinco dias, não
ocorreu nenhuma mudança (Figura 5).
TABELA 3. Tempo mediano de vida (T) em dias e probabilidade de
sobrevivência (S) em %, das fases de pré-pupa e pupa de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) alimentada com Aphis gossypii Glover em três temperaturas. UR de
70±10% e fotofase de 12 horas.
Temperaturas (
o
C)
Fases
22 25 28
T 7 5 4
Pré-pupa
S 11,54 9,52 28,00
T 13 9 8
Pupa
S 46,15 23,81 8,73
T = tempo mediano em que a maioria das larvas sofreu ecdise.
S = porcentagem de larvas que ainda não sofreram ecdise no tempo T.
Na temperatura de 25
o
C, o tempo mediano de vida foi de cinco dias com
probabilidade de sobrevivência de 9,52%, indicando que 90,48% das pré-pupas
passaram para a fase seguinte (Tabela 3). As mudanças da fase começaram a
ocorrer no quarto dia e terminaram no sexto dia (Figura 5).
O menor tempo mediano de vida na fase de pré-pupa foi constatado na
temperatura de 28
o
C, na qual o maior número de pupas recém-formadas foi
observado no tempo mediano de quatro dias. A probabilidade de sobrevivência
nesse tempo foi de 28%, indicando que 72% das pré-pupas mudaram para a fase
pupal nesse dia (Tabela 3). Os eventos ocorreram em cinco dias, com início no
terceiro, tendo, no quarto dia, a maioria das pré-pupas atingido a fase seguinte e
a última delas alcançou a fase de pupa com oito dias de vida (Figura 5).
35
FIGURA 5. Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida (em dias) da
fase de pré-pupa de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis
gossypii Glover, em três temperaturas. UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
Para a fase de pupa na menor temperatura, o tempo mediano observado
foi de treze dias, tendo nesse dia, 53,85% das pupas mudado para a fase adulta
(Tabela 3). No décimo terceiro dia, observou-se o maior número de pupas em
processo de emergência. Os primeiros adultos começaram a emergir no décimo
dia, e no décimo quinto dia, não havia mais nenhuma pupa, pois todas elas
haviam se transformado em adultos (Figura 6).
(%) de sobrevivência
Tempo de vida (dias)
25
o
C 28
o
C
22
o
C
36
FIGURA 6. Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida (em dias) da
fase de pupa de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis gossypii
Glover, em três temperaturas. UR 70±10% e fotofase de 12 horas.
A 25
o
C, o tempo mediano de vida foi de nove dias, período em
concentrou-se o maior número de eventos. A probabilidade de sobrevivência
encontrada nesse dia foi de 23,81%, ou seja, 76,19% das pupas passaram para a
fase adulta (Tabela 3). Os adultos começaram a emergir no sétimo dia e, no
décimo dia, não havia mais nenhuma pupa (Figura 6).
Quando as pupas foram submetidas à temperatura de 28
o
C, o maior
número de eventos relacionados com a mudança de fase ocorreu no tempo
mediano de oito dias, com probabilidade de sobrevivência de 8,73%, sendo essa
a porcentagem de pupas que ainda não haviam se transformado em adulto, ao
passo que 91,27% delas transformaram-se em adultos nesse tempo. Os eventos
(%) de sobrevivência
Tempo de vida (dias)
25
o
C 28
o
C
22
o
C
37
ocorreram ao longo de quatro dias, com início no sexto dia e término aos nove
dias do surgimento da primeira pupa (Figura 6).
Observou-se que as curvas de sobrevivência relacionadas à fase de pré-
pupa e pupa diferiram em função das três temperaturas estudadas. Com o
aumento da temperatura, verificou-se uma redução no tempo de permanência
nessas fases. Na fase de pré-pupa, essa redução foi de dois dias, entre as
temperaturas de 22 e 25
o
C e de um dia entre 25 e 28
o
C. Na fase de pupa, o
aumento da temperatura de 22 para 25
o
C reduziu o tempo de vida nessa fase em
quatro dias e em um dia com o aumento de 25 para 28
o
C. Em todas as
temperaturas, a fase de pupa teve maior duração que a fase de pré-pupa.
Venzon (1991) verificou, para a fase pré-pupal de C. cubana alimentada
com diferentes dietas, duração intermediária a 20
o
C, quando comparada àquela
significativamente maior, obtida a 25
o
C, e aquela menor, verificada a 30
o
C,
discordando com os resultados do presente trabalho. Para a fase de pupa, a
duração decresceu com o aumento da temperatura, variando, em média, de 22 a
8 dias, nas temperaturas de 20 e 30
o
C, respectivamente, assemelhando-se aos
resultados obtidos na presente pesquisa. Esse mesmo comportamento também
foi observado por Silva (1991) para fase de pupa de C. cubana, cujas larvas
foram alimentadas com outro tipo de presa, encontrando-se duração média de
31; 23; 13; 10 e 10 dias nas temperaturas de 18; 20; 25; 30 e 32
o
C,
respectivamente.
Pessoa et al. (2004) também constataram que, mesmo em se tratando de
outra espécie de crisopídeo, a duração do período pupal de C. paraguaria
diminuiu à medida que ocorreu elevação da temperatura, comprovando o papel
fundamental desse fator sobre o desenvolvimento dos desses insetos, como
sugerido por Canard & Principi (1984).
38
Viabilidade – A viabilidade da fase de larva de C. cubana alimentada com A.
gossypii foi afetada pelas três temperaturas estudadas, variando de 67,5; 52,5 e
62,5%. A maior viabilidade encontrada foi na temperatura de 22
o
C e a menor foi
a 25
o
C (Tabela 4).
Para as fases de pré-pupa e de pupa, observaram-se viabilidades de
100%, nas temperaturas de 22 e 25
o
C. O teste de médias detectou diferença
significativa para temperatura de 28
o
C, tendo sido verificadas viabilidades de
96% e de 95,8%, para as fases de pré-pupa e de pupa, respectivamente (Tabela
4).
No período de larva a adulto, as viabilidades encontradas variaram de
52,5 a 65%, sendo a maior na temperatura de 22
o
C e a menor na temperatura de
25
o
C (Tabela 4).
A temperatura de 25
o
C foi a que permitiu viabilidade de 100% para as
fases de pré-pupa e pupa, contudo, proporcionou o menor número de adultos
emergidos, em relação às demais temperaturas (Tabela 4).
TABELA 4. Viabilidade (%) das fases de larva, pré-pupa, pupa e do período de
larva a adulto de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentada com Aphis gossypii
Glover, em três temperaturas. UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
Temperatura
(
o
C)
Fase de larva Pré-pupa Pupa
Período de
larva a adulto
22
67,5 a
(27)
*
100,0 a
(26)
*
100,0 a
(26)
*
65,0 a
(26)
*
25
52,5 c
(21)
*
100,0 a
(21)
*
100,0 a
(21)
*
52,5 c
(21)
*
28
62,5 b
(25)
*
96,0 b
(25)
*
95,83 b
(24)
*
57,5 b
(23)
*
*
Valores entre parênteses referem-se ao número de indivíduos observados.
Porcentagens seguidas das mesmas letras nas colunas não diferem entre si, pelo
teste de Tukey a 5%.
39
Silva (1991) trabalhando com a mesma espécie de predador nas
temperaturas de 20; 25 e 30
o
C encontrou viabilidades de 90 a 100% para a fase
larval, de 60 a 80% para a fase pupal e de 50 a 70% para o ciclo total (ovo a
adulto). As diferenças encontradas nessas pesquisas possivelmente ocorreram
em função das variações nas condições experimentais, bem como da espécie de
presa fornecida. Isso foi comprovado por Venzon (1991), que obteve resultados
próximos aos de Silva (1991) quando estudou o desenvolvimento de larvas de C.
cubana alimentada com diferentes presas nas temperaturas de 20; 25 e 30
o
C.
Na temperatura de 24±1
o
C, C. cubana alimentada com o pulgão M.
persicae apresentou viabilidades de 100; 85,4; 74,6 e 94,1% para as fases de
larva, pré-pupa, pupa e para o período de larva a adulto, respectivamente,
mostrando que tanto a temperatura como o tipo de presa foram adequados ao
desenvolvimento desse predador (López-Arroyo et al., 1999b).
Santa-Cecília et al. (1997), ao fornecerem o pulgão Toxoptera sp. às
larvas de C. cubana mantidas sob temperatura de 25±2
o
C, não obtiveram
nenhuma pupa formada, evidenciando a importância do tipo de presa para esse
crisopídeo.
Pessoa et al. (2004), ao estudarem a influência da temperatura no
desenvolvimento de C. paraguaria, verificaram que a viabilidade dos insetos
presentes nas fases de larva e de pupa (pré-pupa + pupa) foi diretamente
proporcional ao aumento da temperatura e que a 15
o
C não houve formação de
pupas. Silva (1991) também constatou que temperaturas abaixo de 20
o
C
proporcionaram viabilidades baixas da fase de larva e do ciclo total de C.
cubana, sugerindo, dessa forma, a inadequação de temperaturas inferiores a
20
o
C ao desenvolvimento de algumas espécies de crisopídeos, principalmente
aquelas pertencentes ao gênero Ceraeochrysa, que tem ocorrência em regiões
mais quentes. Esses resultados divergem dos apresentados neste trabalho, cujas
viabilidades das fases de pré-pupa e pupa se aproximaram de 100% nas
40
temperaturas estudadas, provavelmente pelo fato da variação entre as
temperaturas ser baixa e, assim, afetar o desenvolvimento de C. cubana em
menor intensidade.
López-Arroyo et al. (1999a), avaliando o efeito da temperatura no
desenvolvimento da fase jovem de três espécies de Ceraeochrysa, que ocorrem
na região subtropical da Flórida, encontrou para C. cubana viabilidade zero
quando na temperatura de 15,6
o
C, concordando com os resultados mencionados
anteriormente. Ao trabalharem com larvas mantidas na faixa de 18,3 a 29,1
o
C
com variação de 3
o
C entre as temperaturas, não verificaram diferença
significativa para viabilidade das fases imaturas. Esses resultados divergem dos
obtidos no presente trabalho para as fases de larva, pré-pupa e pupa e para o
período de larva a adulto, no qual foi possível verificar que a temperatura de
22
o
C proporcionou a maior viabilidade em todas essas fases (Tabela 4).
4.2 Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana em três temperaturas
Consumo médio diário - Verificou-se que não houve diferença significativa no
consumo médio diário das larvas de primeiro ínstar do predador em função da
temperatura. As temperaturas de 22 e 25
o
C também não afetaram de modo
significativo o número médio diário de pulgões consumidos por larvas de
segundo e terceiro ínstares, porém, as larvas, nesses estádios, passaram a
consumir mais ninfas de A. gossypii quando submetidas à temperatura de 28
o
C
(Tabela 5). Esse aumento na capacidade predatória diária de larvas de segundo e
terceiro ínstares, sob temperaturas mais elevadas, possivelmente, foi devido à
maior atividade metabólica, característica da relação entre a maior atividade de
organismos pecilotérmicos e a temperatura.
Os resultados obtidos por Figueira et al. (2002) mostraram o aumento
progressivo na capacidade predatória diária de larvas de C. externa, nos três
41
ínstares, alimentadas com ovos de A. argillacea, com a elevação da temperatura,
contrastando com o consumo diário de ninfas de A. gossypii por larvas de C.
cubana nas temperaturas de 22 e 25
o
C (Tabela 5).
Nas três temperaturas estudadas o número de pulgões predados
diariamente por larvas de C. cubana aumentou do primeiro para o terceiro ínstar,
como verificado por Figueira et al. (2002) Fonseca et al. (2001) e por Maia et al
(2004), para C. externa alimentada com outros tipos de presas e em outras
condições térmicas. Isso se deve, principalmente, ao fato das larvas de terceiro
ínstar apresentarem maior tamanho e, assim, necessitarem de maior quantidade
de alimento para completar seu desenvolvimento. Esse aumento foi de,
aproximadamente, 31 vezes na temperatura de 22
o
C, de 33 vezes a 25
o
C e de 19
vezes a 28
o
C, do primeiro ao terceiro ínstares (Tabela 5).
TABELA 5. Número médio diário (± EP) de ninfas de Aphis gossypii Glover
consumidas por larvas de Ceraeochrysa cubana (Hagen), nos três ínstares, em
três temperaturas. UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
Temperaturas (
o
C)
Ínstares
22 25 28
Valores de
P
1
o
2,39±0,08 a 2,94±0,12 a 4,10±0,12 a 0,1725
2
o
8,56±0,28 b 10,78±0,34 b 12,76±0,36 a <0,0001
3
o
62,71±1,55 b 67,19±1,73 b 78,29±1,11 a <0,0001
CV (16,64%)
Médias seguidas pela mesma letra na linha não diferem entre si, pelo teste de
Tukey a 5%.
CV = coeficiente de variação.
EP = erro padrão.
P = probabilidade de significância.
Consumo médio total - O consumo médio total do primeiro e segundo ínstares
não diferiu significativamente em função das temperaturas estudadas. Porém,
42
para o terceiro ínstar, essa diferença foi evidente, sendo o consumo total maior
na temperatura de 22
o
C, reduzindo a 25
o
C e apresentando novo aumento a 28
o
C
(Tabela 6).
TABELA 6. Número médio total (± EP) de ninfas de Aphis gossypii Glover
consumidas por larvas de Ceraeochrysa cubana (Hagen) nos três ínstares e na
fase larval, em três temperaturas. UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
Temperaturas (
o
C)
Ínstares
22 25 28
Valores
de P
1
o
18,26±0,68 a 18,18±0,89 a 18,86±0,88 a 0,9965
2
o
66,58±2,53 a 55,61±2,27 a 57,79±2,38 a 0,4814
3
o
511,11±17,48 a 367,48±12,75 c 409,84±11,27 b <0,0001
Fase
larval
596,26±19,99 a 441,33±12,77 b 488,00±12,52 b <0,0001
CV (26,22%) ínstares
CV (14,99%) fase larval
Médias seguidas pela mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de
Tukey a 5%.
CV = coeficiente de variação.
EP = erro padrão.
P = probabilidade de significância.
O número total de A. gossypii predado, durante a fase larval diminuiu
em conseqüência do aumento da temperatura de 22 para 25
o
C (Tabela 6), devido
possivelmente, à redução dessa fase sob temperaturas mais elevadas, expondo as
larvas a um período mais curto de alimentação. Observação semelhante também
foi feita por Figueira et al. (2002), uma vez que o consumo de ovos de A.
argillacea por larvas de C. externa reduziu de 344,2±17,1 para 322,5±47,4 nas
temperaturas de 21 e 27
o
C, respectivamente. O teste de médias não detectou
diferenças significativas no número de ninfas de A. gossypii consumidas na fase
larval de C. cubana nas temperaturas de 25 e 28
o
C.
43
Fonseca et al. (2001) apresentaram resultados discrepantes, quando
verificaram que o aumento da temperatura resultou num aumento progressivo do
número total de ninfas de S. graminum consumidas por larvas de C. externa, nos
três ínstares e na fase de larva, provavelmente devido a um aumento progressivo
no metabolismo das larvas, sob condições térmicas mais elevadas.
Santos et al. (2003) observaram que durante o período larval, C. externa
consumiu 544,0; 494,3 e 454,8 ninfas de A. gossypii, quando mantidas sobre as
cultivares de algodoeiro a 25
o
C. Resultados que, mesmo em se tratando de uma
outra espécie de crisopídeo se aproximam do encontrado no presente trabalho na
mesma temperatura.
O consumo total de pulgões por larvas de terceiro ínstar de C. cubana
representou cerca de 80% do consumo total durante o período larval nas três
temperaturas. Isso porque larvas de terceiro ínstar são maiores que as de
primeiro e de segundo ínstares e, necessitam de maior quantidade de alimento
para suprir sua necessidade nutricional. Resultados semelhantes foram obtidos
por Fonseca et al. (2001), que avaliaram a capacidade predatória de C. externa
sobre o pulgão S. graminum em seis temperatura, e por Figueira et al. (2002),
que estudaram a influência de diferentes temperaturas no consumo de ovos de A.
argillacea por larvas de C. externa.
O número médio total de S. graminum consumido por larvas de C.
externa nas temperaturas de 21; 24 e 27
o
C encontrado por Fonseca et al. (2001)
foi inferior ao da presente pesquisa. Essa diferença, provavelmente, está
correlacionada com as características próprias da espécie de presa e do predador
utilizados, e à adaptação do predador ao tipo de presa, pois, algumas presas
podem não permitir o desenvolvimento satisfatório de certos grupos de
crisopídeo.
44
4.3 Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis
gossypii
Os resultados referentes ao consumo das larvas de primeiro, segundo e
terceiro ínstares de C. cubana nas diferentes densidades de A. gossypii indicaram
uma heterogeneidade de variância entre as densidades para os três ínstares. Em
virtude desse fato, não foi realizada a análise de variância, ajustando-se apenas
as curvas de regressão (Figura 4) para estimar a relação entre o número de presas
consumidas e a densidade de presas oferecidas (Tabela 7 e Figura 7).
A análise dos dados através da regressão mostrou coeficientes de
determinação (R
2
) superiores a 90%, para o ajuste das curvas com os dados
obtidos. A equação foi de natureza quadrática para o primeiro e segundo ínstares
e linear para o terceiro ínstar de C. cubana nas diferentes densidades de A.
gossypii.
As larvas de primeiro e segundo ínstares apresentaram uma resposta
funcional do Tipo II, conforme sugerido por Holling (1959), na qual um
predador na presença de uma maior disponibilidade de presas aumenta
rapidamente o número de ataques a essas presas, sofrendo redução gradativa até
atingir uma estabilidade (platô). Essa estabilidade foi menos evidente para larvas
de primeiro ínstar (Tabela 7 e Figura 7), constatando-se uma tendência de
aumento linear no consumo de pulgões, provavelmente devido à alta voracidade
da larva nesse estádio e por não haver, entre as densidades de presas utilizadas,
uma situação em que o número de pulgões usados fosse suficiente para saciar o
predador.
45
TABELA 7. Número médio de ninfas de Aphis gossypii Glover em diferentes
densidades, consumidas por larvas de Ceraeochrysa cubana (Hagen), nos três
ínstares. Temperatura de 25±1
o
C, UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
Densidades Número médio de pulgões consumidos/ínstar
oferecidas
1
o
2
o
3
o
1 1,0 4,5 21,0
2 1,9 7,7 46,0
3 2,9 11,2 70,0
4 2,7 10,8 96,0
5 4,1 12,0 120,4
Consumo médio
54321
4,5
4,0
3,5
3,0
2,5
2,0
1,5
1,0
Densidades
FIGURA 7. Curva de regressão ajustada para a resposta funcional da larva de
primeiro ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em diferentes densidades de
Aphis gossypii Glover. Temperatura de 25±1
o
C, UR 70±10%, fotofase de 12
horas.
Y = 0,32 + 0,7857T – 0,0143T
2
R
2
= 91,3%
46
Esse tipo de resposta foi mais evidente para larvas de segundo ínstar
(Figura 8), em que foi observada tendência de estabilização no consumo nas
densidades 3; 4 e 5 que correspondem a 13; 17 e 21 pulgões, mostrando que, a
partir da última densidade, o predador não foi capaz de consumir nenhuma presa
adicional.
Consumo médio
21171395
12
11
10
9
8
7
6
5
4
Densidades
FIGURA 8. Curva de regressão ajustada para a resposta funcional da larva de
segundo ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em diferentes densidades de
Aphis gossypii Glover. Temperatura de 25±1
o
C, UR 70±10%, fotofase de 12
horas.
No terceiro ínstar de C. cubana, houve elevado consumo de A. gossypii,
porém, as densidades utilizadas não foram suficientes para demonstrar o
momento em que um aumento no número de presas oferecidas não influenciaria
o consumo, atingindo um platô ou, mesmo, ocorrendo uma queda no número de
presas atacadas. Verificou-se uma taxa de consumo médio diário superior aos
ínstares anteriores, o que evidencia uma resposta funcional do Tipo I, em forma
Y = -1,474 + 1,369T
– 0,03527T
2
R
2
= 96,1%
47
de ascensão linear, sem tendência a formar uma curva, obtida pelos dados neste
estádio (Tabela 7 e Figura 9). Esse elevado consumo de afídeos pode ser
atribuído ao fato das larvas de terceiro ínstar terem sido alimentadas durante os
estádios iniciais, com ovos de A. kuehniella. Assim, Auad et al. (2003)
encontraram resultados semelhantes para larvas de terceiro ínstar de C. externa
alimentadas com Uroleucom ambrosiae (Thomas, 1878) (Hemiptera:
Aphididae), previamente alimentadas com a presa alternativa Sitotroga
cerealella (Olivier, 1819) (Lepidoptera: Gelechiidae).
Consumo médio
12196714621
120
100
80
60
40
20
Densidades
FIGURA 9. Curva de regressão ajustada para a resposta funcional da larva de
terceiro ínstar Ceraeochrysa cubana (Hagen), em diferentes densidades de Aphis
gossypii Glover. Temperatura de 25±1
o
C, UR 70±10%, fotofase de 12 horas.
Os resultados obtidos na presente pesquisa estão próximos àqueles
verificados por Fonseca et al. (2000), nos quais as larvas de C. externa nos três
ínstares alimentadas com S. graminum em diferentes densidades apresentaram
Y = 0,0208 + 0,9952T
R
2
= 99,99%
48
resposta funcional do Tipo II, sendo também mais evidente para larvas de
segundo ínstar e menos evidente para aquelas de primeiro ínstar.
Nordlund & Morrison (1990) relataram que larvas de segundo e terceiro
ínstares de C. rufilabris, alimentadas com A. gossypii, apresentaram resposta
funcional do Tipo I nas densidades de presas testadas, visto que nenhum platô
foi alcançado, como observado para larvas de terceiro ínstar de C. cubana
alimentada com a mesma espécie de presa. Pode-se verificar que esse crisopídeo
é um predador voraz e necessita de uma densidade de presas acima das
utilizadas para que possa estabilizar o consumo.
A resposta funcional do Tipo II é comumente constatada entre os insetos
predadores (Holling, 1961) e se ajusta aos trabalhos com outras espécies
realizados por Lee & Kang (2004), com o coccinelídeo H. axyridis, por Santa-
Cecília et al. (2001) com C. sanguinea, por Vieira et al. (1997) para S. (Pullus)
argentinicus e por O`Neil (1997), para o percevejo Podisus maculiventris (Say,
1832) (Hemiptera: Pentatomidae). Contudo, nesse trabalho, observou-se que o
terceiro ínstar apresentou resposta funcional do Tipo I, evidenciando uma
característica da espécie ou o uso de densidades inferiores à capacidade de
consumo. Embora testes preliminares tenham sido feitos, na tentativa de se
conhecer o consumo médio diário em cada ínstar, é possível que algum fator
tenha interferido e que a capacidade média diária da predação de A. gossypii por
larvas de C. cubana tenha sido subestimada. Dessa forma, sugere-se a realização
de novos experimentos, visando ao conhecimento da real resposta funcional de
C. cubana a esse pulgão.
Tempo de busca e de manuseio - O teste de médias não detectou diferenças
significativas para o tempo de busca observado em cada ínstar, mostrando que as
densidades de pulgão (3; 13 e 71 ninfas), oferecidas em cada estádio, não
49
influenciaram a capacidade de busca das larvas de C. cubana, quando mantidas
sem alimento por um período de 6 horas anteriores ao ensaio (Tabela 8).
A influência de diferentes densidades de presas na capacidade de busca
de um predador foi relatada por Vieira et al. (1997) que, ao avaliarem o tempo
de busca das larvas de S. graminum por S. (Pullus) argentinicus, constataram
que o tempo de busca nos diferentes ínstares não diferiu nas maiores densidades
utilizadas, que foram de 25 e 35 ninfas. Isso ocorreu porque, em maiores
densidades de presas, os encontros ao acaso são mais freqüentes, afetando o ato
de busca do predador.
TABELA 8. Tempo médio de busca e de manuseio (minutos e segundos) de
larvas de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentadas com Aphis gossypii
Glover. Temperatura de 25±1
o
C, UR de 70±10% e fotofase de 12 horas. Lavras,
MG, 2005.
Tempo médio
Ínstares
Busca Manuseio
1
o
3’28’’ a 11’50’’ a
2
o
2’12’’ a 4’02’’ b
3
o
2’10’’ a 1’59’’ c
Valores de P 0,2007 0,0000
CV (%) 18,28 9,01
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de
Tukey a 5%.
Dados transformados em Ln (X)
CV = coeficiente de variação
P = probabilidade de significância
O tempo de manuseio variou de acordo com o estádio (Tabela 8). O
menor tempo foi verificado para larvas de terceiro ínstar, por apresentarem um
volume corporal superior quando comparado ao volume da presa, levando
50
menos tempo para se alimentar de uma presa individualmente. No primeiro
ínstar, as larvas possuem um volume corporal inferior ao da presa, o que
ocasiona um maior tempo de manuseio. Esse fato foi evidenciado por Nordlund
& Morrison (1990), que estudaram o tempo de manuseio de ninfas de A.
gossypii, de lagartas de H. virescens e ovos de S. cerealella por larvas de
segundo e terceiro ínstares de C. rufilabris. Foi verificado o menor tempo de
manuseio dessas presas por larvas de terceiro ínstar e, dentre essas espécies de
presas, o tempo de manuseio obtido para largartas, que são ágeis e maiores, foi o
mais longo.
Resultados divergentes foram encontrados por Fonseca et al. (2000), que
verificaram maior tempo de busca e de manuseio para larvas de primeiro ínstar
de C. externa alimentada com ninfas de S. graminum; contudo, para o segundo e
terceiro ínstares, não detectaram diferenças significativas. Isso ocorreu,
provavelmente, devido à maior densidade de presas fornecidas no segundo e
terceiro ínstares, o que aumentou a probabilidade de encontro da presa com o
predador, reduzindo o ato da busca. Os resultados do presente trabalho divergem
daqueles verificados por Auad (2000) e por Maia et al. (2004) para C. externa
alimentada com outras espécies de pulgão, o que pode estar relacionado à
metodologia utilizada, uma vez que foram utilizados recipientes de criação
diferentes, bem como às características das espécies de predador e presa.
51
5 CONCLUSÕES
A temperatura afetou o tempo mediano de vida e a viabilidade de C.
cubana alimentada com A. gossypii.
O consumo de pulgões por C. cubana foi influenciado pela temperatura
e pelo estádio de desenvolvimento das larvas.
O pulgão A. gossypii foi uma presa adequada ao desenvolvimento de C.
cubana nas diferentes temperaturas estudadas, por permitir a obtenção de
adultos morfologicamente normais.
As densidades de A. gossypii oferecidas aos diferentes ínstares de C.
cubana influenciaram o consumo das larvas, denotando uma resposta funcional
em forma de ascensão linear.
O tempo de busca não diferiu em relação ao estádio das larvas do
predador.
O tempo de manuseio foi afetado pelo estádio de desenvolvimento das
larvas de C. cubana, sendo maior para larvas no primeiro ínstar.
52
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