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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Polinização em culturas de pimentão – Capsicum annuum por
Melipona quadrifasciata anthidioides e Melipona scutellaris e de
morango – Fragaria x ananassa por Scaptotrigona aff. depilis e
Nannotrigona testaceicornis (Hymenoptera, Apidae, Meliponini)
Ana Carolina Roselino
Dissertação apresentada à
Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto-USP,
como parte das exigências para
obtenção do Título de Mestre em
Ciências - Área Entomologia
Ribeirão Preto – SP
2005
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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Polinização em culturas de pimentão – Capsicum annuum por
Melipona quadrifasciata anthidioides e Melipona scutellaris e de
morango – Fragaria x ananassa por Scaptotrigona aff. depilis e
Nannotrigona testaceicornis (Hymenoptera, Apidae, Meliponini)
Ana Carolina Roselino
Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo
Dissertação apresentada à
Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto-USP,
como parte das exigências para
obtenção do Título de Mestre em
Ciências - Área Entomologia
Ribeirão Preto – SP
2005
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AGRADECIMENTOS
À Profª. Drª. Luci Rolandi Bego, pela extrema generosidade, amizade,
compreensão e por permitir que eu entrasse para o fascinante universo das abelhas sem
ferrão.
Ao Dr. Claudinei Nacarato, por sua cooperação e amizade.
À fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), pelo
auxílio concedido.
À Capes, pela bolsa de mestrado.
Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, pela paciência, amizade e todas as cartas,
declarações e assinaturas.
Aos grandes amigos que fiz no laboratório, Solange, Sérgio, Selma, Gustavo e
Fabrício.
À Michelle e Rogério, por terem me acompanhado e me estimulado nos
primeiros passos, além da ótima amizade que me ofereceram desde o primeiro dia de
estágio.
Ao Sidnei Matheus pela identificação dos polinizadores do canteiro e, por todas
as conversas técnicas e amigas que colaboraram muito para a realização deste trabalho.
Aos companheiros e amigos que são responsáveis por eu me sentir contente na
volta a cada dia para o laboratório, Gesline, Ivelize, Fábio, Eunice, Lucas, Leonardo,
Rita, Laura, Cidinha, Evandson, Edílson, Guiga, Cassiana, Marcelo, Kato, Túlio, Pedro,
Michael (estatística e abstarct), Veronika (referências), Stefan (scanner), Dirk, Kudo,
Eri e Riu.
À Renata por sua competência, paciência, carinho e instruções que nos deixa
seguros e queridos.
Ao Sr. Israel Caetano que esteve ao meu lado durante os experimentos e muito
colaborou, por seu trabalho e por sua amizade.
A minha mãe, Ana, que foi e continua sendo minha maior força e segurança,
assim como a meu pai, Antônio, por ter sido meu Mestre, amigo e estímulo e, por
confiarem em mim.
Ao meu melhor e querido irmão, Fernando, por todos os momentos e a sua
querida Fabiana que agora também é minha querida e quem muito me orgulha e motiva.
Aos meus grandes amores, Beth e Luís, Henrique e Ana Clara, por tudo e por
estarem sempre comigo.
Às tias especiais que tenho, Cleonice e Cacilda.
Ao meu tio especial, Celso, que mesmo afastado, sempre foi motivo para que eu
pudesse ter o orgulho em realizar os meus estudos.
À Antonieta e Tiago pela amizade e estímulo.
Ao Mirinho, Gustavo, Elaine (Felipe) e Guilherme pelo interesse que me
motivou e pela amizade.
Ao meu amor Eduardo, muito importante para meu equilíbrio na finalização do
trabalho, sempre me fazendo feliz, além da grande ajuda nos textos e tabelas.
“...as sementes levam aos fatos...”
Fiódor Mijáilovich Dostoievski
Dedico este trabalho aos meus avós
e ao meu irmão Fernando.
RESUMO
Foram realizados experimentos de polinização em casas de vegetação, com culturas
de Capsicum annuum (pimentão) e as abelhas sem ferrão, Melipona quadrifasciata
anthidioides e Melipona scutellaris, e com culturas de Fragaria x ananassa (morango) e as
espécies de abelhas Scaptotrigona aff. depilis e Nannotrigona testaceicornis.
Os resultados comprovaram a alta eficiência destas abelhas como polinizadoras de
tais culturas, fenômeno totalmente notório, através dos frutos desenvolvidos, a partir da
polinização cruzada realizada por estas abelhas, tais frutos apresentaram-se mais pesados e
com maior quantidade de sementes, além de bem formados (sem deformidades), quando
comparados com àqueles produzidos nas casas de vegetação controle, na qual a
autopolinização ocorreu.
ABSTRACT
Experiments of pollination were performed in green houses with Capsicum annuum
(sweet pepper) and the stingless bees, Melipona quadrifasciata anthidioides and Melipona
scutellaris, and with Fragaria x ananassa (strawberry) and Scaptotrigona aff. depilis and
Nannotrigona testaceicornis.
The results demostrate that these bees are highly efficient for the pollination of these
crops. The fruits developed from cross pollination by these bees had higher weight and
more seeds than the control group, additionally, the fruits had no deformation compared to
those fruits produced in a control green house, where exclusively self-pollination occurred.
ÍNDICE
1- INTRODUÇÃO.............................................01
2- OBJETIVO...................................................14
3- MATERIAL E MÉTODOS.........................15
4.I- RESULTADOS (PIMENTÃO).................28
4.II- RESULTADOS (MORANGO)................48
5- DISCUSSÃO..................................................68
6- CONCLUSÕES.............................................81
7- REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........83
1- INTRODUÇÃO
As angiospermas e as abelhas evoluem e adaptam-se mutuamente desde o Cretáceo,
cerca de 60 a 100 milhões de anos atrás, período em que os insetos passaram a coletar
alimento a partir de recursos florais (polén, néctar), e as flores alcançaram sucesso
reprodutivo, através do transporte de pólen entre flores em diferentes plantas da mesma
espécie (polinização cruzada). Pelo menos 67% das angiospermas dependem de insetos
para a polinização. Assim, a relação, planta – polinizador é considerada como uma
expressão evolutiva que modificou o genoma das espécies vegetais, “introjetando”
caracteres altamente vantajosos, arranjando-os ou associando-os para aumentar a
probabilidade de uma melhor adaptação ao meio e, conseqüentemente, tornando-os mais
“eficientes” quanto ao valor adaptativo, através de frutos melhores e sementes viáveis
(Giorgini & Gusman, 1972; Tepedino, 1979; Martin, 1979 apud Huertas & Silveira, 1983;
Kearns & Inouye, 1997).
A polinização é um fenômeno natural que permite a reprodução das plantas, através
da transferência de grãos de pólen da antera para o estigma da flor. Quando as estruturas
reprodutivas (gineceu e androceu) estão presentes na mesma flor, pode ocorrer a
autopolinização e a autofecundação; no entanto, a autopolinização não é o fenômeno mais
comum (Free, 1993).
Na natureza, há uma tendência das plantas desenvolverem mecanismos que facilitam
a polinização e a fecundação cruzadas, isto é, a transferência de grãos de pólen de flores de
uma planta, para o estigma de outras flores, em plantas da mesma espécie. Dentre os
mecanismos que impedem a autofecundação, pode ocorrer a separação dos órgãos
1
reprodutivos masculinos e femininos em flores das diferentes plantas, além das barreiras
físicas ou fisiológicas que impedem o contato dos grãos de pólen da flor com seu estigma
(Huertas & Silveira, 1983; Jolivet, 1986).
As plantas autoférteis podem produzir mais frutos ou sementes de melhor qualidade
na ocorrência de polinização cruzada, quando comparadas com o processo de
autopolinização (Free, 1993). Tal fenômeno propicia o aumento da variabilidade genética
em uma população de plantas, promovendo chances para a evolução de novas variedades,
linhagens e até espécies. A heterozigozidade em culturas de plantas aumenta o vigor do
híbrido, resultando em indivíduos mais saudáveis, com uma maior produção de sementes
(Roubik, 1995).
A polinização regula uma seqüência de eventos que ocorre durante o
desenvolvimento, contribuindo para o sucesso reprodutivo das angiospermas. Regula
processos que preparam a flor para a fertilização e a embriogênese. Dentre estes processos
estão incluídos mudança na pigmentação das flores, senescência e abscisão dos órgãos
florais, crescimento e desenvolvimento do ovário (O’ Neill, 1997).
As angiospermas possuem características diretamente associadas à morfologia,
fisiologia e comportamento das abelhas polinizadoras. Quando somadas, definem a
síndrome da melitofilia (Huertas & Silveira, 1983; Sigrist, 1995; Freitas, 1998).
As flores pertencentes a esta síndrome caracterizam-se pelos seguintes aspectos:
abrem durante o dia – a maioria das abelhas apresenta atividade diurna; possuem cores
vivas, que atraem as abelhas; apresentam “área de pouso”; o odor é agradável – as abelhas
possuem sentido olfativo acurado; flores de tamanhos e formatos variados que se
relacionam com o tamanho da abelha polinizadora; fornecem recompensa ao polinizador
2
(recurso floral) importante para a alimentação, reprodução, construção e proteção dos
ninhos (Pijl, 1961; Sigrist, 1995).
Há insetos que forrageiam para satisfazer somente suas próprias necessidades
imediatas, nutrindo-se de uma variedade de alimentos, além dos recursos florais, assumindo
dessa forma, um papel suplementar na polinização; contrariamente, as abelhas forrageiam
de modo constante para alimentar suas proles (Free, 1970).
Os insetos da ordem Hymenoptera, tribo Meliponini, conhecidos como abelhas
indígenas sem ferrão apresentam junto com as abelhas melíferas comportamento eusocial
(Michener, 1974; 2000; Sakagami, 1982, Wille, 1983; Nates-Parra, 2001). Dentre suas
características comportamentais, muitas influenciam na habilidade de ser eficiente agente
polinizador sendo geralmente pouco agressivas ao homem, de fácil domesticação,
possibilitando a colocação de um ninho em uma colônia artificial; tais características
facilitam a inspeção, propagação, alimentação, substituição da rainha, evitando os inimigos,
ao lado de um fácil transporte (Nogueira-Neto, 1997). Algumas espécies são altamente
adaptadas a habitats perturbados, como áreas urbanas (Heard, 1999).
Além dos aspectos citados, são eficazes forrageadoras em casas de vegetação,
resistentes a doenças e parasitas, muito comuns em Apis mellifera, possuindo colônias de
grande porte (com mais de 1000 operárias), vôo adequado para polinização (navegação);
adicionalmente, visitam múltiplas espécies de plantas, adaptando-se ao forrageamento de
novas espécies vegetais, ao lado de um alto grau de constância floral (Johnson & Hubbel,
1975; Guibu, et al., 1988).
As colônias de Meliponini são perenes, permitindo que as operárias forrageiem
continuadamente, de acordo com as condições climáticas e com a necessidade do
desenvolvimento da colônia, a cada ano. Estocam grande quantidade de pólen e néctar,
3
beneficiando a sobrevivência das colônias por longos períodos de baixa disponibilidade de
alimento. Todas estas características apresentam um importante significado, pois as
operárias irão coletar recursos florais, além das necessidades imediatas, resultando em uma
intensa visita às flores (Heard, 1999).
Finalmente, as operárias recrutam mais “companheiras” para a visita de um dado
recurso floral, fornecendo informações sobre a posição deste recurso (Jarau et al., 2000;
Hrncir et al., 2000); este comportamento desencadeia uma rápida organização de um
grande número de forrageadoras, diferentemente de outras abelhas e insetos, em que cada
indivíduo tem que encontrar o recurso floral (Heard, 1999).
As abelhas polinizadoras devem ser atraídas pelas flores da cultura, apresentando
“fidelidade” à determinada espécie de flor; “precisam” possuir tamanho e comportamento
adequados para remover os grãos de pólen e depositá-los nos estigmas; o corpo das
operárias “deve” ser capaz de transportar grandes quantidades de pólen viável e compatível
com as outras flores; as visitas “devem” ocorrer quando os estigmas apresentarem boa
receptividade e, como conseqüência, o processo de degeneração dos óvulos não tenha se
iniciado (Freitas, 1997).
Bohart (1951, 1962 apud Roubik, 1995) foi um dos primeiros pesquisadores a
reconhecer os efeitos benéficos e prejudiciais para as abelhas, devido às perturbações no
meio ambiente, causadas pelo homem. Recomendou o desenvolvimento de habitats
programados para aumentar o número de espécies nativas em ecossistemas agrícolas, e
naturais; além disso, o referido autor desenvolveu métodos para utilizar espécies de abelhas
nativas, como polinizadoras em culturas específicas, comercialmente controladas; mais
tarde, o retorno decorrente de suas recomendações foi extremamente gratificante (Bohart,
1971 apud Roubik, 1995).
4
Mais de 3000 espécies de plantas são usadas como alimento em todo o mundo. As
plantas comestíveis cultiváveis são polinizadas pelo vento, pássaros, autopolinizadas e
polinização cruzada. Com base nestes dados, parece que a polinização por insetos é
insignificante (não mais que 1%), na produção de alimentos (McGregor, 1976). Entretanto,
quando se considera o total de animais e produtos das plantas, a polinização por insetos
representa um terço do total dos vegetais utilizados na dieta humana, dependente, direta ou
indiretamente da polinização dessas plantas pelos insetos. O valor econômico e
agronômico do efeito polinizador das abelhas em diferentes culturas tem sido destaque no
mercado mundial financeiro e científico (Richards, 1993).
A importância econômica dos polinizadores tem sido reconhecida na agricultura, na
preservação da diversidade floral dos ecossistemas e seus polinizadores (Roubik, 1995).
Em países da Europa, Estados Unidos, Canadá, Austrália e Nova Zelândia, o uso de
programas racionais de polinização tem sido responsável pela produtividade e rentabilidade
da agricultura (Freitas, 1997).
Nos Estados Unidos, por exemplo, em 1985, o acréscimo da renda devido à
polinização por abelhas, pelo aumento da produção e qualidade dos alimentos, foi em torno
de US$ 9,3 bilhões. Considerando apenas as culturas para as quais as colméias são
alugadas, esse valor é próximo a US$ 3,2 bilhões, sendo, 60 vezes superior ao que é pago
aos apicultores pelas colméias. Para incentivar os apicultores a manterem suas colméias
fortes e saudáveis, durante o período do aluguel das mesmas, paga-se um adicional pela
produção de mel (Robinson et al., 1989 apud Kato, 1997).
Em Santa Catarina, o aluguel de colméias para a polinização de maçã (Pyrus malus) é
bem difundido. Tal prática teve início com o incentivo à tecnologia da cultura, o que
passou a exigir ampla aplicação de agrotóxicos, eliminando e afastando os polinizadores
5
dos pomares (Paranhos et al., 1998). Após tentativas frustradas do uso de máquinas
importadas para a distribuição de pólen, resolveu-se testar a eficiência de Apis mellifera, na
proporção de duas colméias por hectare, obtendo-se resultados positivos. A partir disso,
milhares de colméias foram colocadas a cada ano, nos pomares de maçã, com contrato de
responsabilidade e pagamento de taxa no valor de US$ 20,00 a US$25,00 por colméia, pelo
prazo de 28 a 30 dias (Wiese, 1996 apud Kato, 1997).
Os centros de pesquisa sobre polinização no Brasil, ainda são poucos. No entanto,
muitos trabalhos científicos envolvendo insetos como agentes polinizadores vêm sendo
desenvolvidos; assim, vários deles apresentam grande importância, podendo ser aqui
mencionados.
As flores de guaraná (Paullinia cupana sorbilis), cultivadas próximas a Manaus,
foram observadas em relação aos insetos visitantes capturados. Constatou-se que a
síndrome de polinização da espécie parece estar adaptada aos Hymenoptera. Sugere-se que
as abelhas Melipona seminigra merrilae, Xylocopa muscaria e A. mellifera estão entre as
mais importantes polinizadoras (Gondim, 1978).
Moreti (1989) verificou que A. mellifera foi a mais importante polinizadora do
girassol (Helianthus annus), através de estudos realizados com três cultivares selecionados,
utilizando-se do método de isolamento de 3 áreas, cobertura de plantas com gaiola telada,
ensacamento das flores com filó e ensacamento das flores com papel parafinado. Tais
plantas foram comparadas com outras livremente visitadas por insetos. Os resultados
mostraram que a maioria dos insetos presentes nas flores pertencia à ordem Hymenoptera e
dentre as 22 espécies de abelhas coletadas, A. mellifera contou com um maior número de
indivíduos.
6
Em culturas de melão (Cucumis melo) ficou comprovada a inviabilidade da
autopolinização. Em canteiros, não houve necessidade de colocar atrativos nas culturas,
devido à atratividade natural das flores, sendo A. mellifera o vetor responsável pela
polinização (Kato, 1997).
Através de observações do comportamento e freqüência dos insetos visitantes das
flores da soja forrageira (Glycine wightii) verificou-se que algumas mariposas, moscas,
vespas e abelhas das famílias Halictidae, Anthoporidae e Apidae (A. mellifera) recolheram
néctar das flores, e A. mellifera foi a visitante mais freqüente, com uma média de 16,15
flores por minuto (Couto et al., 1989).
O comportamento e o número de visitas de abelhas em culturas de pimentão
(Capsicum sp.) mostrou que as espécies de abelhas mais representativas foram:
Tetragonisca angustula (47,9%) e A. mellifera (38,2%). Trigona spinipes e Nannotrigona
testaceicornis raramente forageram nas flores da cultura; entretanto, algumas vespas foram
observadas (Adegas et al., 1989).
De acordo com Couto et al. (1990) houve um aumento na produção de frutos de
abobrinha (Curcubita pepo), devido à polinização por A. mellifera. Outros insetos também
foram observados nas flores, os quais podem ter contribuído para este aumento. Dentre
esses, destacam-se as abelhas da família Halictidae (Pseudaugochloropsis sp.) e
Xylocopinae (Xylocopa sp.).
Outras culturas de interesse econômico, como a laranja, também apresentam uma
maior produtividade na presença de alguns agentes polinizadores. Em três variedades
testadas verificou-se que os visitantes florais mais freqüentes de Citrus sinenses foram: A.
mellifera, seguida por T. angustula, T. spinipes e Chloralictus sp. (Malerbo, 1991).
7
Alguns trabalhos sobre aspectos fenológicos, ecológicos e de produtividade foram
desenvolvidos na Amazônia. Dentre estes se pode citar o de Falcão & Lleras (1980), com o
umari (Poraqueiba sericea); durante as observações dos insetos que visitavam suas flores,
foram capturadas 21 espécies pertencentes a diferentes ordens, dentre as quais os
Hymenoptera, os mais representativos, com um total de 15 espécies, além de alguns
Diptera, Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera (estes com menor representatividade). Como
resultado final, os autores concluíram que a polinização de P. sericea foi efetuada por
várias espécies de abelhas, não havendo uma especificidade de polinizador, pois através da
comparação do pólen da planta estudada com o pólen encontrado nos insetos que visitavam
as flores, concluiu-se que nas amostras das espécies Paratrigona (Aparatrigona)
impuctata, Trigona (Trigona) cilipes cilipes e Trigona (Trigona) sp. existia uma grande
quantidade de pólen de P. sericea, enquanto que nas amostras das espécies das outras
ordens observadas, não foi encontrado nenhum grão de pólen.
Fato semelhante ocorreu com pajurá (Couepia bracteosa), uma planta frutífera da
Amazônia (Falcão et al., 1981). Concluiu-se que para esta espécie vegetal não há
polinizador específico, pois das 14 espécies de insetos (Hymenoptera e Lepidoptera) que
visitavam suas flores, exceto Lepidoptera, carregaram grande quantidade de pólen; no
entanto, as operárias de Melipona sp. e Eulaema moscaryi apresentaram grande quantidade
de pólen de C. bracteosa, enquanto que Xylocopa frontalis, Eulaema nigrita e Xylocopa sp.
retinham pólen de diversas espécies vegetais, inclusive o do pajurá.
Couma utilis (sorva) planta frutífera também da Amazônia, do mesmo modo, não teve
polinizador específico; 14 espécies de insetos visitam freqüentemente as flores desta
espécie vegetal, os Hymenoptera e Lepidoptera. Nas espécies de abelhas E. (A.) moscaryi,
Epicharis sp. e X. (M.) frontalis foram encontrados somente grãos de pólen de C. utilis; na
8
borboleta Dione juno juno e nas abelhas E. nigrita e Tetrapedia sp. os grãos de pólen de
outras espécies vegetais se misturavam ao pólen de C. utilis (Falcão & Lleras, 1981).
Em observações nas flores de Crotolaria juncea, as abelhas foram as visitantes mais
freqüentes e, dentre elas destacaram-se X. frontalis, X. grisences (93,9% indivíduos), A.
mellifera (3,5%) e Trigona sp. (2,6%). As espécies de Xylocopa foram mais eficientes no
processo de polinização, devido ao seu elevado número, aliado ao e comportamento nas
flores (Couto et al. 1988).
As abelhas, A. mellifera, Trigona sp. e Xylocopa sp, foram as principais visitantes das
flores do maracujá (Passiflora edulis F. Flavicarpa DEG.), em Araguari, MG; (Leone &
Martinho, 1989).
Em plantações de cebola (Allium cepa) os insetos mais abundantes nas flores foram:
A. mellifera, T. spinipes, T. angustula, além de outros Hymenoptera e alguns Diptera
(Lorenzon, 1992).
Em culturas de Brassica napus var. oleífera, Adegas e Couto (1992) relataram que os
insetos com alta freqüência de visitas foram: A. mellifera ( 80,6%), a seguir, por T.
spinipes ( 12,8%) e Dialictus sp. (6,6%).
Em experimentos para verificar o efeito de polinizadores em flores de pepino
(Cucumis sativus var. Aodai melhorada), utilizando-se do método usual de área coberta
sem colônias de A. mellifera, coberta com colônias de A. mellifera e totalmente descoberta,
concluiu-se que houve um o aumento na produção desta cultura, principalmente no
tratamento onde havia as colônias (Couto & Calmona, 1993).
O visitante mais freqüente das flores de café (Coffea arabica var. Mundo Novo) foi a
abelha “africanizada” A. mellifera, coletando quase que exclusivamente néctar (86,20%), e
9
ao lado destas, T. spinipes e Chloralictus sp.. Algumas moscas e vespas também foram
vistas visitando as flores de café, porém, em menor freqüência (Malerbo et al., 1994).
As flores da cultura do maracujá amarelo foram forrageadas pelas abelhas do gênero
Xylocopa, tornando o maracujazeiro mais produtivo, com um aumento de 700% na
produção de frutos (Camillo, 1996).
Observações em culturas de pêssego (Prunus persica), morango (Fragaria x
ananassa) e camomila (Chamomila recutita) demostraram que tais culturas beneficiam-se
com a polinização por insetos, sendo A. mellifera a visitante predominante em flores de
pêssego e camomila e T. spinipes, em flores de morango (Mota, 1998).
Hoffmann et al. (1999) constataram que os insetos mais representativos explorando
os recursos florais do quiabeiro (Abelmoschus esculentus var. piranema) foram: A.
mellifera, seguidas de Ptilothrix relata, Melitoma segmentaria e alguns indivíduos da
família Halictidae, 44%, 23%, 12% e 10%, respectivamente, comprovando, desse modo
que A. mellifera foi a visitante mais freqüente nas flores do quiabeiro. Ao final do estudo,
os autores concluíram que não houve diferenças significativas entre os frutos produzidos
em dois tratamentos (flores cobertas e descobertas) e que o quiabeiro é uma planta
autógama, não necessitando de agentes polinizadores.
Além de pesquisas visando identificar os polinizadores mais eficientes em culturas de
interesse econômico, outras vêm sendo desenvolvidas para correlacionar os resultados
obtidos. Moreti & Marchini (1998) concluíram que A. mellifera pode localizar e visitar
fontes de alimento até 30 m de altura, embora o maior número destas abelhas ocorreu entre
0 a 5 m; é nesta faixa de altura onde se encontra o maior número de árvores e arbustos que
produzem flores.
10
Alguns resultados de estudos no campo de polinização, que podem ser relacionados
aos polinizadores mais eficientes, são aqueles feitos através da análise do pólen coletado
pelas abelhas, pois tornam possível identificar as espécies de plantas por elas visitadas.
Carvalho, Marchini & Ros (1999) demostraram que as abelhas por eles estudadas
coletaram 53 tipos polínicos. Em N. testaceicornis e T. angustula encontrou-se a maior
porcentagem de similaridade na utilização das fontes de pólen, enquanto que em A.
mellifera e T. angustula esta porcentagem foi menor. Verificou-se também, posteriormente,
que N. testaceicornis e T. angustula coletaram, durante um período de 2 meses, 31 tipos
polínicos, pertencentes a 22 famílias botânicas e, dentre estas, as espécies de plantas mais
visitadas foram: Bulbine frutescens, Eucaliptus spp., Leucaena leocephala e Tipuana tipu.
Pelo relato acima descrito, ressalta-se que na maioria dos estudos de polinização há
um grande número de experimentos envolvendo A. mellifera.
1.1- As abelhas sem ferrão utilizadas nos experimentos
Melipona quadrifasciata anthidioides Lep., 1836. destaca-se dentre outras do gênero
Melipona por apresentarem um comportamento de intensa atividade das operárias
campeiras (Imperatriz-Fonseca & Kleinert-Giovannini, 1983). São insetos fáceis de criar e
com pouca agressividade (Nogueira-Neto, 1970). O ninho é normalmente encontrado em
ocos de árvore entre 1 e 3 m de altura. No Brasil, a distribuição geográfica destes insetos se
da ao longo da costa, desde a Paraíba até o Rio Grande do Sul (Moure & Kerr, 1950). As
colônias são regularmente populosas, tendo aproximadamente 300 a 400 abelhas
(Nogueira-Neto, 1970).
Melipona scutellaris Lat., 1811, é considerada a expoente máxima das espécies de
Meliponini por sua produtividade, populações fortes com alguns milhares de indivíduos. É
um exemplo, da maneira pela qual os fatores ambientais (ecológicos) exercem influência
11
sobre os meliponíneos (Nogueira-Neto, 1970). Os ninhos são encontrados em ocos de
árvores a 40 m de altura (Kerr et al., 1996). É comum em regiões mais úmidas, na faixa
litorânea do Nordeste e Bahia (Zona da Mata). Eventualmente, podem ser agressivas, mas
somente beliscam a pele do meliponicultor, “acalmando-se” logo depois (Nogueira-Neto,
1970).
Tanto Melipona quadrifasciata anthidioides quanto Melipona scutellaris quando
visitam as flores, produzem a vibração das anteras (buzz pollination). Este comportamento
típico das abelhas do gênero Melipona é bastante favorável à polinização de espécies
vegetais que possuem anteras poricidas, por exemplo, àquelas da família Solanacea
(Michener, 1962; 2000; Wille, 1963; Buchmann et al., 1977; Bezerra e Machado, 2003).
Scaptotrigona aff. depilis Moure é considerada uma espécie agressiva e bastante
comum, cujos habitats e nicho ecológico compreendem desde o Rio Grande do Sul até o
México. Vivem em ocos de árvores e as colônias são bastante populosas. Lindauer & Kerr
(1960) estimaram a população de uma colônia com cerca de 2.000 a 50.000 abelhas. A
criação desta espécie em colônia racional é muito satisfatória (Nogueira-Neto, 1970).
Nannotrigona testaceicornis Lep., 1836. é uma espécie comum nas cidades.
Nidificam em qualquer oco, em árvores, moirões de cerca e paredões de pedra. É de fácil
criação e as operárias são muito mansas. Suas colônias são mediamente populosas
contendo cerca de 2.000 a 3.000 indivíduos. De distribuição geográfica tropical, ocorre
desde o Norte do Estado do Paraná até o México (Nogueira-Neto, 1970).
Por apresentarem as características acima estas espécies de abelhas sem ferrão foram
escolhidas para o desenvolvimento do trabalho.
12
1.2- Culturas utilizadas nos experimentos
O pimentão (Capsicum annuum L.) var. Ikeda - casca dura - pertence à família
Solanacea. É originário da América Central. Responde bem ao plantio em regiões como
Europa, Ásia, América, e na África tropical. No Brasil, é vastamente cultivado e bastante
comercializado. Apresenta-se com muitas variedades que diferem quanto ao aspecto e o
sabor (Alzugaray & Alzugaray, 1984). Trata-se de uma planta herbácea com flores de cor
branca, solitárias, hermafroditas, pentâmeras e pequenas; dão origem a frutos grandes ou
pequenos de coloração verde ou vermelha com sementes discóides (Joly, 1987). De
importância alimentar e medicinal, pode ser usado no preparo de pratos e como tempero
(páprica), como estimulante nos casos de dispepsias, e ainda como revulsivos na
homeopatia (Alzugaray & Alzugaray, 1984).
O morango (Fragaria x ananassa Duch.) var. camarosa pertence à família Rosacea.
As primeiras espécies foram originárias da Europa, produzindo frutos aromáticos e de boa
qualidade. Na América do Norte, encontraram morangueiros nativos e, indígenas chilenos
também cultivavam o morango. Em 1624, horticultores na Inglaterra uniram os morangos
destas localidades e após processos de seleção, foram obtidas diversas variedades, com
melhor qualidade e maior quantidade de frutos (Alzugaray & Alzugaray, 1984). É uma
planta herbácea com estolhos e frutos do tipo aquênio. As flores são vistosas, brancas ou
amarelas, hermafroditas, de simetria radial, reunidas em inflorescências, paniculadas
terminais ou axilares (Joly, 1996). Os frutos se alojam em uma polpa macia, carnosa, de
coloração vermelha, doce e saborosa. São extremamente apreciados e consumidos
(Alzugaray & Alzugaray, 1984).
13
2- OBJETIVO
Alguns Meliponini são também citados como visitantes florais e poucas espécies
foram realmente testadas, com o objetivo exclusivo de atuarem como agentes
polinizadores. Por esta razão e para a preservação da entomofauna das abelhas, além da
biodiversidade, o foco do presente estudo concentra-se nas abelhas indígenas sem ferrão –
Meliponini, Apidae (Melipona quadrifasciata anthidioides, Melipona scutellaris,
Scaptotrigona aff. depilis e Nannotrigona testaceicornis) como possíveis agentes
polinizadores do pimentão (Capsicum annuum) e do morango (Fragaria x ananassa).
14
3- MATERIAL E MÉTODOS
2.1- Local onde foram realizados os experimentos
Todos os experimentos foram realizados no campus da Universidade de São Paulo,
em Ribeirão Preto, situado a S 21°10’S/ 47°51’W, com altitude de 582 metros (GPS etrex –
GARMIN
®
).
O solo da região é do tipo Latossolo Roxo - Terra Roxa Estruturada (Oliveira &
Prado, 1987).
O clima é do tipo Awb, no limite entre tropical e tropical de altitude, de acordo com a
classificação de Köppen. A região apresenta duas estações bem definidas, uma fria e seca,
no período de maio a agosto, e outra, quente e chuvosa, de setembro a abril (Sofia, 1996).
2.2- Ambiente experimental – Culturas em casas de vegetação e canteiro externo
aberto
Duas casas de vegetação (CV) foram utilizadas para abrigar as abelhas a serem
testadas durante os experimentos. Uma terceira CV foi usada como controle, contendo
somente as plantas. Cada CV media 87,5 m², sendo telada dos quatro lados, com cobertura
abaulada de plástico transparente e uma camada horizontal de sombrite 30% (Figura 1). No
mesmo local foi feito um canteiro (CEA), do mesmo tamanho de uma CV, onde foram
plantadas as espécies vegetais de cada experimento (Figura 2).
15
Figura 1. Vista geral de uma Casa de Vegetação.
Figura 2. Vista geral do canteiro, aberto aos polinizadores
externos.
16
2.3- Os experimentos
A pesquisa foi dividida em dois experimentos: o primeiro, de 21
de março a 26 de
abril de 2003, com pimentão var. Ikeda casca dura (C. annuum) e as espécies de abelhas
Melipona quadrifasciata anthidioides e Melipona scutellaris; o segundo, de 16 de setembro
a 13 de outubro de 2003, com morango var. Camarosa (Fragaria x ananassa) e as espécies
de abelhas Scaptotrigona aff. depilis e Nannotrigona testaceicornis conforme os esquemas
abaixo. Estas espécies vegetais foram escolhidas por serem plantas dióicas, as quais
realizam auto-polinização, com intuito de comparar sua produção (casa de vegetação
controle) com as plantas que receberão as visita das abelhas (polinização cruzada).
Experimento 1
Casa de Vegetação I (CVI) - duas
colônias de Melipona quadrifasciata
anthidioides.
Casa de Vegetação II (CVII) - duas
colônias de Melipona scutellaris.
Casa de Vegetação I (CVI) - três
colônias de Scaptotrigona aff. depilis.
Casa de Vegetação II (CVII) - três
colônias de Nannotrigona
testaceicornis.
Experimento 2
17
Nos dois experimentos, as colônias de cada espécie apícola foram posicionadas sobre
um suporte de madeira, distante do chão cerca de 50 cm de altura, por travas de ferro,
protegidas do sol por uma placa de madeira, apoiada em quatro estacas. Tanto as travas
como as estacas foram envolvidas com gaze e vaselina sólida para impedir invasões de
formigas e aranhas (Figura 3). As espécies vegetais foram plantadas diretamente no chão
em todas as áreas: CVI, CVII, controle (CVC) e canteiro (CEA).
Figura 3. Suporte de madeira onde as colônias foram posicionadas,
no interior da casa de vegetação (CV).
Travas de ferro
Estacas
com gaze
e vaselina
Placa de madeira
2.4- Cuidados com as colônias
As abelhas eram alimentadas esporadicamente, com pólen (pólen desidratado +
xarope) e xarope (solução de água e açúcar – 50%), através de tubos nas paredes das
18
colônias racionais ou às vezes, o alimento era colocado dentro da colônia nos potes de cera
vazios.
2.5- Treinamento das abelhas
No início de cada um dos experimentos, nas casas de vegetação, as abelhas foram
“treinadas” para a indução à visitação nas flores, utilizando-se de xarope
com essência
atrativa (palma rosa – experimento com o pimentão e eucalipto – experimento com o
morango). Esta solução foi oferecida às abelhas na entrada das colônias por um
alimentador. No momento em que mais de cinco abelhas pousavam sobre o alimentador,
este era afastado e, assim sucessivamente, até que toda a casa de vegetação tivesse sido
percorrida. A solução também foi colocada em aproximadamente 30 flores, em plantas
aleatórias, conforme o esquema abaixo (Esquema 1).
2.6- Capsicum annuum – Pimentão
Alimentador
Suporte com as colônias
Indica a mudança de posição do alimentador
Esquema 1. Treinamento das abelhas dentro das casas de vegetação.
19
O pimentão foi plantado em seis fileiras, com espaço de 40 cm entre as mudas,
irrigadas por gotejamento (Figura 4), em horários programados por um timer, instalado nas
caixas d’água em cada CVI, CVII, CVC e CEA.
Figura 4. Plantação de pimentão (Capsicum annuum) em uma casa
de vegetação, com as mangueiras de irrigação, por gotejamento.
Mangueira de
irrigação
20
A adubação foi feita a cada duas semanas com 15 g/muda do adubo de cobertura
(NPK
4:14:8), depositado na terra sob a muda, mais 10g Yorin
®
/muda.
Para evitar pragas, foi preparada uma solução de fumo mais água (Fumy
®
) e
aspergida uma vez por semana no fim do dia, quando a atividade das abelhas cessava.
A produção de frutos foi avaliada em número, contados manualmente e coletada
uma amostra (n = 100) de cada local, quando estes estavam maduros.
Para as medições do comprimento (n = 100) e das circunferências maior e menor
(n = 100), um barbante e uma régua (30 cm) foram utilizados. O comprimento foi
medido da base ao ápice do fruto e para verificar as circunferências maior e menor, o
barbante foi envolvido ao fruto na porção mais larga e na mais estreita, respectivamente.
Após cada medida, o comprimento do barbante referente ao parâmetro foi medido na
régua, conforme o esquema 2.
Para efetuar a pesagem das 100 unidades (fruto), o total de sementes (n =100), e o
peso de 10 sementes de uma sub-amostra de 35 frutos dos 100, foi usada uma balança
eletrônica de precisão (Marte AL500
®
).
21
Régua escolar (30 cm)
Barbante com a ponta fixa
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30
Comprimento
Circunferência maior
Circunferência menor
Esquema 2. Parâmetros de mensurações dos frutos de pimentão (Capsicum
annuum).
22
2.7- Fragaria x ananassa – Morango
O morango foi plantado em buracos de faixas de plástico preto (70 cm de largura X
comprimento da casa de vegetação) para proteção das mudas (Figura 5), com uma
distância entre estas de 50 cm, e irrigadas por gotejamento, em horários programados por
um timer, instalado nas caixas d’água de cada CV, CVC e no CEA.
Figura 5. Plantação de morango (Fragaria x ananassa) em uma
casa de vegetação sobre o plástico de proteção.
Plástico de
proteção
23
O adubo CRISTASSOL
®
6:12:36 foi dissolvido (700 g/500L de água) e colocado
uma vez por semana, nas caixas d’água e seguiu a mesma via da irrigação. A solução de
fumo foi aspergida uma vez por semana, no final do dia, após o término da atividade das
abelhas.
Os morangos maduros foram coletados durante todo o período do experimento, até 31
de outubro de 2003, quando foi somada a produção total. Cem morangos (infrutescências),
de cada casa de vegetação e do canteiro, foram coletados para as medições de comprimento
e circunferência maior, nas quais foram utilizados um barbante e uma régua (30 cm). O
comprimento foi medido envolvendo o barbante da base ao ápice do fruto e a
circunferência maior na porção mais larga, próxima do talo. Após realizar cada medida, o
comprimento do barbante referente ao parâmetro métrico foi mensurado com a régua,
conforme esquema 3.
A pesagem das infrutescências foi efetuada em uma balança eletrônica de precisão
(Marte AL500
®
).
Em uma amostra de 05 morangos de cada local, foram retirados os aquênios com
auxílio de uma pinça entomológica. Foram colocados em um recipiente com água para
verificar sua capacidade de flutuação, segundo Thompson (1971) apud Malagodi-Braga,
(2002), os aquênios que afundam são os que foram fertilizados e, deste modo, estes foram
contados.
24
Régua escolar (30 cm)
Barbante com a ponta fixa
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30
Circunferência maior
Comprimento
Esquema 3. Parâmetros de mensurações das infrutescências de morango (Fragaria x
ananassa).
25
2.8- Coleta de fatores abióticos e de comportamento das abelhas
As observações foram realizadas das 8:00 às 17:00 horas, sendo cada hora dividida
em 15 minutos, distribuídos nas CVI, CVII e no CEA; os 15 minutos restantes serviram
para as mensurações da temperatura, umidade relativa e intensidade luminosa, sendo esta
última, exclusiva no experimento com o morango. O índice pluviométrico do período
experimental foi adquirido dos registros do Instituto Agronômico de Ribeirão Preto.
No decorrer dos experimentos, o número de visitas das abelhas às flores e o número
de flores nas CVI, CVII, no CVC (este último somente o número de flores) e no CEA,
foram registrados com um contador manual (Number-Matic
®
).
Os fatores, temperatura e umidade relativa foram registrados através de um termo-
higrômetro e a intensidade luminosa, com um luxímetro.
O tempo de duração das visitas nas flores foi medido com cronômetro manual. O
horário de abertura dos botões e o período de atividade das abelhas foram determinados em
horas, e a duração da flor, em dias.
No canteiro, os insetos polinizadores que visitaram as flores foram coletados com
rede entomológica e mortos em câmara mortífera com acetato de etila, para posterior
identificação.
26
2.9- Análise dos Dados
O delineamento experimental foi casualizado (D.I.C). Para comparaçäo da produçäo e
prodituvidade dos frutos, foram consideradas as variáveis, número de frutos/infrutescências
por unidade de área, tamanho (comprimento e circunferências maior e menor), peso e peso
do total de sementes, número de aquênios, nos tratamentos efetuados.
Pelas variáveis utilizadas, os dados foram tratados pela Análise de Variância
(ANOVA). Os testes de normalidade e igualdade de variâncias foram realizados para
justificar uma análise paramétrica (ANOVA + TUKEY).
Quando os dados não apresentaram distribuição normal ou igualdade de variâncias,
foi utilizado o método não paramétrico (KRUSKAL - WALLIS + DUNNET).
Para as correlações estabelecidas, as análises foram feitas pelo teste de
CORRELAÇÃO DE SPEARMAN.
A análise estatística foi realizada por orientação do Dr. Alexandre Souto Martinez, do
Departamento de Matemática e Estatística da FFCLRP-USP.
27
4.I- RESULTADOS
Capsicum annuum - Pimentão
4.I.1- Fatores abióticos
Diariamente, a temperatura e a umidade relativa eram registradas às 8:00h, 11:00h,
14:00h e 16:30h na CVI, CVII, CVC e no CEA, e também, em todos os outros horários do
dia até às 17:00 h, em que eram observadas as visitas das abelhas nas flores, nas CVI, CVII
e no CEA.
As médias de temperatura e umidade relativa na CVI, CVII, CVC e no CEA
demonstraram que o ambiente experimental encontrou-se em condições semelhantes quanto
aos fatores abióticos relatados, favorecendo desse modo, a uniformidade dos resultados, p =
0,71 para temperatura e p = 0,08 para umidade relativa (Tabelas 1 e 2).
No período do experimento, a média do índice pluviométrico foi de 3,32 ± 9,3 mm.
Tabela 1. As médias de temperaturas (°C), durante o experimento de polinização com
pimentão (Capsicum annuum) [Kruskal-Wallis]; n = 114.
Casas de Vegetação Média e SD Mínima Máxima
CVI 29,6 ± 3,6
a
21,4 36,6
CVII 29,6 ± 3,6
a
21,4 35,6
CVC 30,0 ± 3,5
a
20,4 36,5
CEA 30,0 ± 3,7
a
20,9 39,9
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
28
Tabela 2. As médias de umidades relativas (%), durante o experimento de polinização
com pimentão (Capsicum annuum) [Kruskal-Wallis]; n= 114.
Casas de Vegetação Média e SD Mínima Máxima
CVI 51 ± 12
a
31 79
CVII 52 ± 12
a
29 86
CVC 54 ± 11
a
32 89
CEA 54 ± 12
a
30 84
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
4.I.2- Correlações entre os fatores abióticos e o número de visitas às flores pelas
abelhas
O número de visitas das abelhas sem ferrão junto às flores do pimentão (C. annuum),
quando correlacionado aos fatores abióticos, demonstrou que as operárias de M. q.
anthidioides aumentou em temperaturas mais baixas, manifestando apenas uma tendência;
com relação às operárias de M. scutellaris, tal fato não se expressou de forma clara; assim
não ocorreu correlação entre os fatores abióticos e o número de visita às flores (p < 0,05)
(Tabela 3).
Tabela 3. Correlações entre temperatura e umidade relativa, com o número de visitas
das abelhas, no experimento de polinização com pimentão (Capsicum annuum)
[Spearman].
Temperatura Umidade Relativa
Número de Visitas
R p R p
CVI n = 97 -0,22 0,03 0,03 0,74
CVII n = 31 -0,24 0,19 -0,05 0,79
CVC n = 140 -0,15 0,06 -0,05 0,48
29
4.I.3- Adaptação e “treinamento” das abelhas nas flores de pimentão nas casas de
vegetação
As colônias foram levadas para as CV e abertas na noite de 19 de março de 2003.
Pôde-se observar, no dia seguinte, que algumas operárias de ambas as espécies voavam
alto, próximo ao sombrite, tentando sair das CV através do canto superior a oeste; após três
dias, foram recolhidas pelo menos 6 operárias mortas de M. q. anthidioides e 1 de M.
scutellaris na tela de proteção das CV. Até então, nenhuma visita havia sido observada; as
operárias somente passaram a voar mais baixo, próximas das mudas, cerca de 70 cm do
chão.
Devido ao fato da floração do pimentão ser relativamente curta, após 5 dias em que
as abelhas estavam confinadas sem visitar as flores, a técnica de “treinamento” passou a ser
utilizada para acelerar o comportamento de forrageamento nas flores.
Tal “treinamento” foi iniciado em 25 de março de 2003, e para tal finalidade,
utilizou-se a essência de palma rosa, diluída em xarope, na razão de 5 gotas de essência,
para 15 ml de xarope para atrair as abelhas às flores (Figuras 6 e 7).
Na CVI, com M. q. anthidioides, as visitas iniciaram no dia subseqüente ao primeiro
dia de “treinamento” (26 de março de 2003), as campeiras já forrageavam nas flores que
não continham o atrativo, coletando principalmente pólen; a partir desta observação,
iniciou-se o registro do número de visitas.
30
A
B
D
C
E
F
Figura 6. Seqüência de “treinamento” de Melipona quadrifasciata
anthidioides no experimento de polinização de pimentão
(Capsicum annuum). A: alimentador, B: abelhas no alimentador,
C: abelha na flor com atrativo, D: abelha coletando pólen na flor
com atrativo, E: abelha se aproximando da flor sem atrativo e F:
abelha coletando pólen na flor sem atrativo.
31
A técnica de “treinamento” continuou sendo utilizada na CVII, com M. scutellaris,
que iniciou a atividade de forrageamento em 03 de abril de 2003, quando, igualmente,
iniciou-se o registro das visitas das abelhas às flores. Além do atraso para iniciar as
visitações, outras complicações ocorreram com as colônias de M. scutellaris que,
gradativamente, foram se tornando mais fracas. As operárias retiravam parte da cria e
mataram a rainha de uma delas. Esta colônia, órfã, não foi substituída por outra, pois o fato
ocorreu no penúltimo dia do experimento.
O registro do número de visitas de quaisquer abelhas no CEA pelos polinizadores,
iniciou-se em 26 de março de 2003.
A B
C D
32
E F
Figura 7. Seqüência de “treinamento” de Melipona scutellaris no
experimento de polinização de pimentão (Capsicum annuum). A:
alimentador, B: abelha no alimentador, C: abelhas no
alimentador, D: abelha em folha com uma gota de atrativo, E:
abelhas na flor com atrativo e F: abelha coletando néctar na flor
sem atrativo.
4.I.4- Média de flores e visitas e o número de plantas de pimentão
O número médio de flores disponíveis na CVI e CVII foi similar, porém menor,
quando comparado com a média de flores disponíveis no CVC e no CEA (p < 0,05);
entretanto, entre as duas últimas (CVC e CEA), não houve nenhuma diferença. As médias
das visitas efetuadas pelas abelhas na CVI e CEA não foram diferentemente significativas,
mas na CVII e no CEA, foram diferentes estatísticamente, com a ocorrência de mais visitas
no CEA (p <0,05). Os números de mudas nas CV e no CEA foram diferentes
numericamente; no entanto, tal diferença de valor não foi significante nos respectivos locais
(p =1.0) (Tabela 4).
33
4.I.5- As flores do pimentão - C. annuum.
As flores de pimentão duraram, em média, 2,4 ± 0,6 dias (n = 40) (Figura 8). Estas
abriam às 6:00h, e até às 13:30h ainda desabrochavam. No decorrer do tempo, as anteras
mudavam de coloração, do amarelo claro para uma tonalidade amarronzada, perdendo o
aspecto aveludado do pólen preso a estas; entretanto, as abelhas ainda continuavam a visitar
as flores nestas condições. Após a fertilização e o início do desenvolvimento do ovário, as
pétalas eram desprendidas em conjunto, como indicado pela seta na figura 8.
Figura 8. Flores de pimentão (Capsicum annuum) nos estágios de
botão, desabrochando, aberta, e com o ovário já fecundado para a
liberação da sépala.
Tabela 4. Número médio de flores
1
, número médio de visitas
1
e o número de mudas
2
,
durante o experimento de polinização com pimentão (Capsicum annuum) [
1
Kruskal-
Wallis;
2
Mann-Whitney].
Flores Visitas Mudas
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD Inicial e Final
98,5 ± 43
c
113 ± 82
a
165 – 154
a
CVI
82,1 ± 33
b, c
35 ± 33
b
165 – 131
a
CVII
160,3 ± 63
a
- 174 – 154
a
CVC
208,8 ± 103,2
a
77 ± 56
a
173 – 170
a
CEA
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
34
4.I.6- As visitas das abelhas – Atividade de forrageamento.
A freqüência das visitas das duas espécies de Melipona e dos polinizadores no CEA
e o número de flores disponíveis em CVI, CVII, CVC e CEA a cada dia de observação,
demonstraram claramente a rotina diferenciada de cada espécie das abelhas sem ferrão e
dos polinizadores visitantes no CEA.
M. q. anthidioides manteve a atividade de forrageamento mais freqüente em relação
à M. scutellaris e aos polinizadores no CEA, no período de 32 dias de experimento. Um
maior número de flores disponíveis foi atingido no 17º dia, com 180 flores e, no 21º dia do
experimento, o número de visitas atingiu o pico de 330 vezes. No 3º, 4º, 11º, 19º e 28º dias,
as abelhas não foram vistas visitando as flores (Figura 9).
O número de flores e de visitas confluiu correlacionado durante o experimento na
CVI (R = 0,58; p < 0,001) [Spearman].
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
350
300
325
FLORES
VISITAS
275
150
200
250
225
175
125
100
1234567891011121314151617181920212223242526272829303132
35
Figura 9. Número de flores e ocorrência das visitas de Melipona
quadrifasciata anthidioides a cada dia de experimento de polinização do
pimentão (Capsicum annuum).
As operárias de M. scutellaris na CVII visitaram em menor número as flores de
pimentão; ressalta-se que tais flores não ocorreram em menor quantidade, quando
comparadas a CVI. O número máximo de flores disponíveis foi 148 no 4º dia e o número
máximo de visitas, 55, que se repetiu no 32º dia. No 11°, 16º, 19º, 23º, 24º, 27º, 28º, 29º e
30º dias do experimento, as abelhas desta espécie não foram vistas explorando as flores
(Figura 10).
Figura 10. Número de flores e ocorrência das visitas de Melipona scutellaris a
cada dia de experimento de polinização do pimentão (Capsicum annuum).
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
100
125
150
9 1011121314151617181920212223242526272829303132
FLORES
VISITAS
Os polinizadores do canteiro externo aberto visitaram as flores de pimentão em
grande parte do período experimental, exceto ao observado em dias de chuva, que se
constituiu no principal fator de inibição da visita destes insetos (Figura 11). A maior
36
quantidade de flores desenvolvidas foi 395, e de visitas, 260. Os insetos capturados no
canteiro visitando as flores de pimentão foram, em ordem de maior representatividade: A.
mellifera, Paratrigona lineta, N. testaceicornis, Trigona recursa, T. spinipes,
Augochloropsis cupreola, Augochloropsis caerulior e Exomalopises aureopilosa.
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
100
125
150
175
200
225
250
275
300
325
350
375
400
1234567891011121314151617181920212223242526272829303132
FLORES
VISITAS
Figura 11. Número de flores e ocorrência das visitas dos polinizadores no
canteiro, a cada dia de experimento de polinização do pimentão (Capsicum
annuum).
Em geral, nos dias em que havia um maior número de flores, estes não
corresponderam com aqueles em que ocorreu o maior número de visitas, por parte das
abelhas.
37
4.I.7- Duração das visitas das abelhas nas flores do pimentão
Os tempos médios de permanência que cada espécie de abelha visitando uma flor
nas casas de vegetação, não diferiram entre si (p=0,154). Os valores médios foram: 7,0 ±
4,9 s (n = 100) para M. q. anthidioides e 8,4 ± 6,1 s (n = 50) para M. scutellaris (Figura
13). Em ambas espécies não foi observado mais do que um indivíduo por flor, e, não houve
diferença na duração das visitas nos diferentes horários, ou seja, estas não foram mais
longas ou mais rápidas no período da manhã ou à tarde.
A duração das visitas dos polinizadores no CEA não foi registrada, devido à
inviabilidade do tempo de observação, em função dos diversos polinizadores presentes.
Figura 13. Tempo médio de duração das visitas das abelhas de
Melipona quadrifasciata anthidioides (1) e Melipona scutellaris (2) nas
flores de pimentão (Capsicum annuum); [Kruskal-Wallis].
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
CASAS DE VEGETAÇÃO
0
2
4
6
8
10
12
14
16
TEMPO (S)
1 n = 100 2 n = 50
38
4.I.8- Comportamento das abelhas na flor
As operárias de M. q. anthidioides chegavam à flor pela parte lateral das pétalas ou
direto sobre os estames e se prendiam nestes com suas pernas médias e posteriores; quando
bem posicionadas, as pernas anteriores se prendiam aos estames e dessa maneira era feita a
vibração (“Buzz pollination”) para a coleta de pólen, o único recurso floral explorado por
estas abelhas. Após efetuar as vibrações, as operárias limpavam a cabeça, glossa e antenas
com as pernas anteriores; no entanto, nem sempre a limpeza era efetuada. Para que
pudessem sair da flor, andavam até a ponta das pétalas, se equilibravam nas pernas
posteriores e médias, abriam as asas e voavam ou, ainda, voavam partindo diretamente dos
estames. O pólen coletado era distribuído nas duas corbículas, igualmente.
As campeiras de M. scutellaris chegavam até as flores pela parte lateral, inseriam a
cabeça na junção das pétalas e ovário e estendiam a glossa, passando-a na direção das
pétalas para o nectário várias vezes; a seguir, andavam na flor até os estames, se prendendo
a estes com as pernas médias e anteriores, enquanto que as pernas posteriores garantiam a
estabilidade, para conseqüentemente, realizarem a vibração. Nem sempre o comportamento
de “Buzz pollination” foi observado; este fato ocorria porque coletavam o néctar e saíam da
flor, ou às vezes, esfregavam-se contra os estames, se impregnando de pólen. As pernas
anteriores eram usadas para a limpeza da cabeça, antenas e glossa, mas tal comportamento,
não foi realizado em todas as observações.
39
4.I.9- Horário das visitas das abelhas ao longo do dia
As visitas ao longo do dia, observadas durante quinze minutos de cada hora, a partir
das 8:00 h às 17:45 h, ocorreram em números diferentes entre as CV com as espécies de
Melipona e os polinizadores do CEA nos horários supracitados.
As operárias de M. q. anthidioides, às 8:00 h visitaram as flores de modo mais intenso
do que as de M. scutellaris e, também, com relação aos polinizadores do CEA. O pico de
visita foi às 9:00 h [T (°C): 28 ± 2,5; UR (%): 51 ± 9; n = 24], no período da tarde, estas
ocorriam até 14:00 h; antes deste horário, havia uma variação no número de visitação às
flores e, em apenas um dia, houve um pico de visita às 15:00 h [T (°C): 23,5; UR (%): 70; n
= 1], provavelmente, devido às condições específicas daquele dia. (Figura 14).
Figura 14. Número médio de visitas das abelhas de Melipona
quadrifasciata anthidioides em flores de pimentão (Capsicum
annuum) ao longo do dia.
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE VISITAS
0
10
20
30
40
50
60
70
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
40
As visitas por operárias de M. scutellaris ocorreram principalmente nos horários da
manhã e se concentraram às 8:00 h [T (°C): 26 ± 2,4; UR (%): 60 ± 10; n = 3] e 12:00 h [T
(°C): 30,7 ± 3,1; UR (%): 43 ± 10,8; n = 3], sendo que após este horário, as abelhas
raramente foram vistas saindo da colônia (Figura 15).
Figura 15. Número médio de visitas das abelhas de Melipona
scutellaris em flores de pimentão (Capsicum annuum) ao longo do
dia.
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE
0
10
20
30
40
50
60
70
VISITAS
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
Os polinizadores no CEA visitaram as flores de pimentão durante todo o dia, porém,
estas visitas se concentraram na parte da manhã, com pico às 11:00 h [T (°C): 31,5 ± 3,0;
UR (%): 49 ± 10; n = 28], após este horário o ritmo diminuía, sendo que às 17:00 h a
visitação cessava (Figura 16).
41
Figura 16. Número médio de visitas dos polinizadores do canteiro
em flores de pimentão (Capsicum annuum) ao longo do dia.
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE VISITAS
0
10
20
30
40
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
4.I.10- Sentido inicial de visitação dentro das casas de vegetação e no canteiro
As campeiras da CVI, de M. q. anthidioides, saíam da colônia, dirigiam para o lado
leste da CV (A); no transcorrer dos dias, passaram a visitar as flores em frente as colônias
e, também, do centro da CV (B); até o final do experimento, as operárias se distribuíam por
toda a CV, apresentando o comportamento de vôo de navegação, ou seja, as abelhas
visitavam uma flor e, em seguida, a flor mais próxima (C) de acordo com o esquema 4.
Oeste
Leste
colônias
B
A
C
Esquema 4. Padrão inicial de visitação às flores de pimentão
(Capsicum annuum) dentro da casa de vegetação, por Melipona
quadrifasciata anthidioides
.
42
As forrageadoras da CVII, de M. scutellaris, saiam da colônia e se dirigiam para o
centro casa de vegetação (A); com o passar dos dias, exploravam as flores do lado oeste e
leste da CV (B); esta espécie de abelha não se adaptou ao confinamento, como ocorreu com
M. q. anthidioides; além disso, o comportamento de vôo de navegação, não foi observado.
Abaixo segue representação esquemática 5 da espécie.
Oeste
Leste
colônias
A
B B
Esquema 5. Padrão inicial de visitação às flores de pimentão (Capsicum
annuum) dentro da casa de vegetação, por Melipona scutellaris.
Os polinizadores que forrageavam nas flores do pimentão chegavam no CEA,
principalmente, pelo lado leste (A), visitando todas as flores, conforme o esquema 6 a
seguir.
Oeste
Leste
A
Esquema 6. Padrão inicial de visitação às flores de pimentão (Capsicum
annuum) no canteiro externo aberto, pelos polinizadores visitantes.
43
4.I.11- Produção e características dos frutos desenvolvidos
A produção de frutos de pimentão foi diferente entre as CVI e II (polinização
cruzada), CVC (auto-polinização) e o CEA (polinização cruzada). A quantidade total de
frutos produzidos foi: 426 na CVI, 340 na CVII, 575 no CVC e 1152 no CEA; no entanto, a
qualidade dos frutos não esteve relacionada à quantidade destes, ou seja, os frutos
produzidos no CEA não foram de melhor qualidade do que aqueles produzidos em menor
quantidade (CVII, 340).
Os pimentões com peso menor que 60 gramas foram considerados de qualidade
inferior, em relação aos mais pesados. A quantidade de frutos de qualidade inferior foi 14%
na CVI, 34% na CVII, 38% no CVC e 43%, no CEA. A diferença no número destes não foi
significante entre as CV (p = 0,304) [Kruskal-Wallis].
Os pimentões variando entre 60 e 89,9 gramas ocorreram em maior número na CVI,
CVII, CVC e no CEA; aqueles com peso maior do que 89,9 gramas foram produzidos em
maior quantidade na CVI (22%) se comparados à quantidade dos mesmos na CVII (11%),
CVC (10%) e CEA (7%).
A média do comprimento e a média da circunferência maior dos frutos na CVI foram
diferentes das médias daqueles da CVII, CVC e CEA (p <0,05). Esta informação demonstra
que o efeito polinizador de M. q. anthidioides contribuiu para os frutos tornarem-se
maiores, no comprimento e na circunferência maior; no entanto, com referência aos valores
da circunferência menor dos pimentões produzidos, não houve diferença. (Tabela 5)
44
Tabela 5. Média de comprimento e das circunferências maiores e menores (cm), dos
frutos produzidos no experimento de polinização com pimentão (Capsicum annuum)
[Kruskal-Wallis]; n = 100.
Comprimento Circunf. Maior Circunf. Menor
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD Média e SD
CVI 14,4 ± 1,5
a
18,2 ± 2,0
a
10,1 ± 1,3
a
CVII 13,5 ± 1,6
b
16,8 ± 2,4
b
9,7 ± 1,4
a
CVC 13,6 ± 2,1
b
16,6 ± 2,7
b
10,2 ± 1,5
a
CEA 12,8 ± 2,2
b
16,5 ± 2,6
b
9,7 ± 1,6
a
Os frutos da CVI, em média, foram mais pesados do que os frutos da CVII, CVC e
CEA, apresentando um maior número de pimentões acima de 89,9 gramas. A média de
peso do total das sementes por fruto apresentou-se variável (p < 0,05). Em uma sub-
amostra com 10 sementes de 35 deles, a média dos seus pesos na CVI, comparada com a da
sub amostra do CEA, mostrou ser diferente (p < 0,05), demonstrando que o peso da
semente (unidade) foi maior nos frutos polinizados por operárias de M. q. anthidioides
(Tabela 6).
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
Tabela 6. A média de pesos (g) dos frutos, do total de sementes (n = 100) e de 10
sementes (n = 35), produzidos no experimento de polinização com pimentão
(Capsicum annuum) [Kruskal-Wallis].
Frutos Total de Sementes Sub-amostra
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD Média e SD
CVI 77,8 ± 19,1
a
10,0 ± 5,8
a
0,10 ± 0,03
a
CVII 67,6 ± 18,4
b
1,8 ± 1,0
b
0,08 ± 0,03
a, b
CVC 64,7 ± 20,0
b
1,7 ± 1,0
b
0,07 ± 0,03
b
61,3 ± 19,6
b
2,5 ± 1,0
a
0,07 ± 0,15
b
CEA
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
45
4.I.12- Correlações biométricas dos frutos
Correlações positivas foram estabelecidas entre o peso e as medidas dos pimentões,
sugerindo, dessa maneira, que a fecundação de um maior número de óvulos esteve
relacionada ao desenvolvimento da estrutura do fruto, principalmente na região onde as
sementes estão inseridas (circunferência maior) (Tabela 7). A figura 17 ilustra a forma dos
frutos produzidos na CVI, CVII, CVC e CEA.
Tabela 7. Correlações entre os pesos dos frutos (g), pesos das sementes (g),
comprimentos (cm), circunferências maiores e menores (cm), no experimento de
polinização com pimentão (Capsicum annuum) [Spearman]; n = 100.
Peso das Sementes Comprimento
Peso dos Frutos
R p R p
CVI 0,49 <0,001 0,53 <0,001
CVII 0,46 <0,001 0,64 <0,001
CVC 0,35 <0,001 0,52 <0,001
CEA 0,37 <0,001 0,68 <0,001
Circunferência Maior Circunferência Menor
Peso dos Frutos
R p R p
CVI 0,86 <0,001 0,60 <0,001
CVII 0,84 <0,001 0,65 <0,001
CVC 0,84 <0,001 0,66 <0,001
CEA 0,74 <0,001 0,51
<0,001
46
(Escala 1: 3)
CVII (Melipona scutellaris).
(Escala 1: 3)
CVI (Melipona quadrifasciata anthidioides).
CVC (autopolinização).
(Escala 1: 3)
(Escala 1: 3)
CEA (vários polinizadores).
47
Figura 17. Frutos de Capsicum annuum (pimentão) produzidos nas diferentes
casas de vegetação (CVI, CVII, CVC) e canteiro (CEA).
4.II- Fragaria x ananassa - Morango
4.II.1- Fatores abióticos
Os dados de temperatura, umidade relativa e intensidade luminosa foram coletados
nas CVI, CVII, CVC e no CEA às 8:00h, 11:00h, 14:00h e 16:30h. Tais fatores abióticos
foram também registrados nos horários em que ocorreram visitas das abelhas nas CVI,
CVII e no CEA ao longo do dia, até as 17:00 h, com exceção da intensidade luminosa. Os
valores médios de temperatura nas CVI, CVII, CVC e no CEA não foram significantes (p =
0,56) (Tabela 9), enquanto que as médias de umidade relativa variaram entre os ambientes
experimentais (p < 0,05); a média mais baixa foi verificada na CVI, onde estava confinada
S. aff. depilis (Tabela 10). A média de intensidade luminosa do CEA foi significativa
quando relacionada às obtidas nas CVI, CVII e CVC (p < 0,05), pois neste local a
incidência solar era direta (Tabela 11). Ao se verificar as médias de temperatura e de
intensidade luminosa nas casas de vegetação, nota-se que houve uma uniformidade entre os
diferentes locais em que o experimento foi realizado.
Durante todo o período de estudo, a média do índice pluviométrico foi 2,01
± 4,4
mm.
48
Tabela 9. As médias de temperaturas (°C) durante o experimento de polinização com
morango (Fragaria x ananassa) [Kruskal-Wallis].
Casas de Vegetação Média e SD Média e SD Média e SD
CVI n = 117 32,6 ± 4,5
a
21,9 41,5
CVII n = 143 32,2 ± 4,1
a
21,8 36,6
CVC n = 78 31,7 ± 4,6
a
22,1 40,9
CEA n = 78 32,4 ± 3,7
a
22,4 41,9
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
Tabela 10. As médias de umidades relativas (%) durante o experimento de polinização
com morango (Fragaria x ananassa) [Kruskal-Wallis].
Casas de Vegetação Média e SD Mínima Máxima
CVI n = 117 26 ± 14,5
b, c
15 90
CVII n = 143 28 ± 12,5
c
15 70
CVC n = 78 35 ± 16,4
a
15 80
CEA n = 78 35 ± 16,5
a
15 78
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
Tabela 11. As médias de intensidade luminosa (LUX) durante o experimento de
polinização com morango (Fragaria x ananassa) [Kruskal-Wallis]; n = 60.
Casas de Vegetação Média e SD Mínima Máxima
CVI 94,5 ± 14,5
b
15 90
CVII 98,0 ± 12,5
b
15 70
CVC 98,8 ± 16,4
b
15 80
CEA 414,3 ± 16,5
a
15 78
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
49
4.II.2- Correlações entre dos fatores abióticos e o número de visitas às flores pelas
abelhas.
A atividade das abelhas S. aff. depilis, N. testaceicornis e os polinizadores no CEA,
foi correlacionada positivamente, apenas com o fator abiótico temperatura, na CVI com S.
aff. depilis que apresentou uma tendência a forragear mais intensamente a temperaturas
mais elevadas e no CEA a correlação entre estes parâmetros (visita das abelhas –
temperatura) foi negativa, sugerindo que o forrageamento dos polinizadores era mais
freqüente a temperaturas mais baixas. Na CVII, com N. testaceicornis, não ocorreu
variação na atividade de forrageamento, correlacionada aos fatores abióticos mencionados
(Tabela 12).
Tabela 12. Correlações entre temperatura e número de visitas, umidade relativa,
número de visitas das abelhas no experimento de polinização com morango (Fragaria
x ananassa Duch) [Spearman].
Temperatura Umidade Relativa
Casas de Vegetação
R p R p
CVI n = 62 0,394 0,002 -0,172 0,179
CVII n = 99 0,068 0,502 -0,105 0,297
CEA n = 80 -0,223 0,045 0,204 0,068
Intensidade Luminosa
Casas de Vegetação
R p
CVI n = 17 -0,214 0,408
CVII n = 25 0,338 0,097
CEA n = 60 0,187
0,152
50
4.II.3- Adaptação e “treinamento” das abelhas nas flores de morango nas casas de
vegetação
Em 18 de setembro de 2003, as colônias das abelhas deste experimento foram
transportadas para as CV e abertas à noite. No dia seguinte, às 8:00 h, as campeiras ainda
não haviam saído das colônias. Depois das 9:00 h, as operárias de S. aff. depilis sairam da
colônia e voavam para o alto, próximo ao sombrite e para o canto leste da CVI. Na CVII,
por volta das 10:00 h, as operárias de N. testaceicornis sairam da colônia de forma lenta e
voavam baixo por toda a CV. Ambas espécies não visitaram as flores do morango durante
estas observações. Neste mesmo dia, às 11:30 h, colocou-se nas flores das duas CV e
também nas entradas das colônias, xarope com essência de eucalipto, na razão de 5 gotas de
essência para 15 ml de xarope, com a finalidade de atrair as abelhas às flores do morango,
uma vez que o período do experimento era compatível com a última safra da cultura,
segundo produtores da região de Jarinú – SP.
Imediatamente, as duas espécies começaram a visitar as flores com este atrativo.
Porém, S. aff. depilis não freqüentou os alimentadores que foram oferecidos com o atrativo
(Figura 18); no entanto, o mesmo não ocorreu com as abelhas de N. testaceicornis, que
além de visitar as flores, freqüentaram o alimentador do “treinamento” (Figura 19).
Figura 18. Entrada da colônia de Scaptotrigona aff. depilis e um
alimentador artificial, o qual não foi visitado por estas abelhas, durante
o “treinamento”.
Abertura mínima
do funil de cera na
entrada da colônia.
51
A B
C D
E F
Figura 19. Seqüência de “treinamento” de Nannotrigona
testaceicornis no experimento de polinização de morango
(Fragaria x ananassa). A: abelhas saindo da colônia para o
alimentador, B: abelhas no alimentador afastado da colônia, C:
abelha saindo do alimentador e subindo na flor de morango sem
atrativo, D: abelha andando sobre as pétalas da flor de morango
sem atrativo, E: abelha coletando pólen da flor sem atrativo e F:
abelha se preparando para deixar a flor.
52
No terceiro dia, 20 de setembro, as forrageadoras de N. testaceicornis visitavam as
flores sem atrativo, coletando pólen, apresentando o comportamento de vôo de navegação,
indo de uma flor à outra mais próxima; a partir de então, se iniciou a marcação do número
de visitas.
Neste mesmo dia, algumas operárias de S. aff. depilis ainda voavam em direção ao
canto alto, lado leste da CV; assim, o atrativo continuou sendo colocado até que estas
abelhas passaram a visitar as flores em que faltava o atrativo, o que só aconteceu em 23 de
setembro de 2003; a partir deste dia, iniciou-se a contagem das visitas das abelhas nas
flores. Durante o registro numérico das visitas contou-se apenas uma, mesmo quando havia
mais de uma abelha na flor. Para esta espécie foi observado mais de um indivíduo por flor,
nas duas CV (Figura 20).
Figura 20. Flores de morango (Fragaria x ananassa) visitadas por operárias
de Scaptotrigona aff. depilis (A) e Nannotrigona testaceicornis (B).
A B
53
4.II.4- Média de flores, visitas e número de plantas de morango
As médias de flores disponíveis, bem como a média do número de visitas pelas
abelhas, foram diferentes (p <0,05). Na CVII e no CEA as flores ocorreram em maior
número. O CVC apresentou o menor número de flores. O número médio de visitas em cada
CV efetuada pelas abelhas, e no CEA pelas diferentes espécies de polinizadores indica que
na CVII, as operárias de N. testaceicornis visitaram mais vezes as flores do morango, em
relação aos polinizadores na flores no CEA (p < 0,05). O número de mudas de morango nas
CVI, CVII, no CVC e no CEA, apesar de diferentes, não apresentaram valores significantes
(p = 1,00) (Tabela 13).
Tabela 13. Número de mudas
1
, número médio de flores
2
e número médio de visitas
1
durante o experimento de polinização do morango (Fragaria x ananassa) [
1
Kruskal-
Wallis;
2
Tukey].
Flores Visitas Mudas
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD Média e SD
CVI 57,9 ± 18,0
b, c
45,5 ± 56,2
a, c
166 – 125
a
CVII 67,6 ± 27,4
a, c
76,4 ± 53,6
a
164 – 147
a
CVC 42,0 ± 12,5
b
- 182 – 166
a
CEA 79,8 ± 22,9
a
37,0 ± 19,2
b, c
191 – 176
a
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
54
4.II.5- As flores do morango - F. ananassa.
As flores do morango duraram em média 2,5 ± 0,6 dias (n = 40) (Figura 21). Às
7:00h começavam a se abrir, estendendo-se até às 15:00h. Estas, que no início da abertura
já recebiam visitas das abelhas, continuavam a recebê-las mesmo depois de perderem as
pétalas, as anteras e mudarem de coloração, do amarelo vivo para uma tonalidade
amarronzada. Quando o conjunto de estigmas estava bastante escuro, as abelhas não mais
as visitavam.
Figura 21. Flores de morango (Fragaria x ananassa) nos estágios de
botão, flor aberta, pétalas se soltando e infrutescência, em
desenvolvimento.
4.II.6- As visitas das abelhas – Atividade de forrageamento
As visitas das abelhas e o número de flores de morango, no decorrer do
experimento, foram expressas de modo diferente em relação à atividade das abelhas nas
CVI e CVII e dos polinizadores visitando as flores no CEA. O número de flores e de visitas
não estiveram correlacionados ao longo do experimento, em nenhum dos ambientes de
estudo.
55
As campeiras de S. aff. depilis, nos dois primeiros dias de observação, visitaram
pouco as flores do morango, devido a falta de adaptação na CV. No sexto dia do
experimento foi atingido o ápice de visitas em um dia, em que a quantidade de flores não
era ainda muito grande; este fato sugere que as abelhas visitaram várias vezes a mesma flor.
No 14º, 15º, 16º, 17º e 19º dias de observação, as operárias raramente foram vistas
visitando as flores do morango (Figura 22). Nestes dias, uma das colônias permaneceu
com a abertura pequena, semelhante ao de “funil” de cera, sem fluxo de saída das operárias,
as outras colônias estavam com a abertura do funil maior, mas saiam apenas para jogar o
lixo para o exterior.
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
100
125
150
175
200
225
1 2 3 4 5 6 7 8 9 1011121314151617181920
FLORES
VISITAS
Figura 22. Número de flores e ocorrência das visitas de Scaptotrigona
aff. depilis a cada dia de experimento de polinização do morango
(Fragaria x ananassa).
Logo no primeiro dia de observação N. testaceicornis se mostrou atraída e capaz de
polinizar as flores do morango, pois as operárias campeiras visitaram toda a CV. No início
56
da segunda metade do experimento, as forrageadoras aumentaram as visitas nas flores em
relação à primeira metade. No 8º, 16º e 17º, as visitas nas flores do morango decaíram
drasticamente, pelo fato das colônias permaneceram com uma espécie “rede” de cera na
entrada da colônia (Figura 23).
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
100
125
150
175
200
1234567891011121314151617181920
FLORES
VISITAS
Figura 23. Número de flores e ocorrência de visitas de Nannotrigona
testaceicornis a cada dia de experimento de polinização do morango
(Fragaria x ananassa).
Figura 24. Colônia de Nannotrigona testaceicornis com uma espécie de
“rede” de cera fechando a entrada da colônia.
57
Os polinizadores do canteiro mantiveram um número de visitas mais uniforme,
durante todos os dias do experimento, com interrupção somente em dois dias, 2º e 17º
(Figura 25). As espécies encontradas no canteiro foram: T. recursa, o visitante mais
freqüente, seguido por Paratrigona lineata e N. testaceicornis.
DIAS DO EXPERIMENTO
NÚMERO DE FLORES E VISITAS
0
25
50
75
100
125
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
FLORES
VISITAS
Figura 25. Número de flores e ocorrência de visitas dos polinizadores
no canteiro, a cada dia de experimento de polinização do morango
(Fragaria x ananassa).
O dia em que ocorreu um maior número de flores, não coincidiu com o de maior
número de visitas.
4.II.7- Duração das visitas das abelhas nas flores do morango
O tempo médio de visitas às flores do morango foi diferente (p <0,001) para as duas
espécies de abelhas em questão. S. aff. depilis apresentou o valor médio de 29,2 ± 24,7 s e
58
N. testaceicornis, 73,8 ± 58,6 s [Kruskal-Wallis] (Figura 26). A duração das visitas foi
independente do período do dia, ou seja, durante a manhã ou à tarde.
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
CASAS DE VEGETAÇÃO
TEMPO (S)
0
20
40
60
80
100
120
140
160
1 n = 100 2 n = 100
Figura 26. Tempo médio da duração das visitas das abelhas de
Scaptotrigona aff. depilis (1) e Nannotrigona testaceicornis (2) nas
flores de morango (Fragaria x ananassa).
4.II.8- Comportamento das abelhas nas flores
O comportamento de S. aff. depilis na flor de morango revelou que esta espécie
coletou pólen e néctar, ora apenas um dos recursos, ora os dois, sendo que primeiro era
efetuada a coleta de néctar, que se dava através da inserção da cabeça na intersecção entre a
corola os estames. A coleta de pólen era feita com a raspagem nas anteras com as pernas
anteriores, e após a coleta, a mesma operária que coletou néctar e pólen, limpava a cabeça e
antenas, também, com o auxílio das pernas anteriores. O posicionamento da abelha na flor
foi sempre central, apoiando-se no conjunto de estigmas ali presentes e para o
forrageamento dos recursos, girava no seu próprio eixo. A chegada e saída desta na flor, era
59
feita de modo brusco, sem nenhum posicionamento que indicasse sua preparação para
deixar a flor.
As operárias de Nannotrigona testaceicornis se movimentaram de modo mais
“agitado” sobre a flor, coletando os dois recursos, sem “escolher” nenhum em primeiro
lugar; após a coleta, limpava a cabeça e antenas com as pernas anteriores. Ao chegar na
flor, a abelha pousava nas pétalas e se dirigia até a intersecção da corola e estames; andava
em círculos, tanto para coleta de pólen, feita com a as pernas anteriores, quanto para coleta
de néctar, inserindo a cabeça no nectário, sugando o néctar e às vezes, passava sobre os
estigmas para mudar de local sobre a flor, e para sair desta, se posicionava na pétala, parava
um pouco, voando da flor logo depois.
4.II.9- Horário das visitas das abelhas ao longo do dia
As observações das visitas nas flores tinham uma duração de quinze minutos, dentro
de cada hora, a partir das 8:00 h, na CVI, CVII e CEA, até as 17:00 h. As flores do
morango começavam a receber as visitações na CVI e CVII por volta das 9:00 h.
As campeiras de S. aff. depilis forragearam ao longo de todo dia, até às 16:00 h, e às
17:00 h já não se encontravam mais abelhas saindo da colônia. Às 11:00 h a atividade das
abelhas era reduzida e entre 13:00 h e 14:00 h, a média dos fatores abióticos foram de [T
(°C): 35,3 ± 6,6; UR (%): 27 ± 24; n = 11] para 13:00 h e [T (°C): 30,3 ± 4,0; UR (%): 32 ±
16,7; n = 11] para 14:00 h, sendo que, neste intervalo ocorreram o maior número de visitas
(Figuras 27). No início da manhã, a entrada da colônia estava coberta por um “funil” de
cera, que permanecia aberto com a largura de mais ou menos duas abelhas, até às 12:00 h
este era suficientemente aberto para comportar mais ou menos dez operárias em sua borda.
Ao final do dia, o “funil” de cera era reduzido e nunca, completamente fechado.
60
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE VISITAS
0
10
20
30
40
50
60
70
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
Figura 27. Número médio de visitas das abelhas de Scaptotrigona aff.
depilis em flores de morango (Fragaria x ananassa) ao longo do dia.
As colônias de N. testaceicornis, às 8:00 h apresentavam-se com a entrada da
colônia fechada por uma “rede” de cera, e por volta das 9:00 h, esta era desfeita e, a partir
de então, iniciavam o forrageamento. Um maior número de visitas ocorreu às 10:00 h [T
(°C): 34,5 ± 2,7; UR (%): 19,7 ± 6,9; n = 15]e, até às 15:00 h, a atividade era um pouco
mais baixa, sem muita oscilação; às 16:00 h, uma brusca diminuição ocorria e às 17:00
cessava; a partir deste horário, já podia ser observado o fechamento da colônia com a
“rede” de cera reconstruída (Figura 28).
61
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE VISITAS
0
10
20
30
40
50
60
70
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
Figura 28. Número médio de visitas das abelhas de Nannotrigona
testaceicornis em flores de morango (Fragaria x ananassa) ao longo
do dia.
As visitas dos polinizadores do CEA concentraram-se no período da manhã,
principalmente às 10:00 h [T (°C): 35,0 ± 2,9; UR (%): 19,5 ± 7,9; n = 18], e a partir das
12:00h, a atividade diminuía gradativamente até às 17:00h (Figura 29).
62
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
HORÁRIOS
NÚMERO DE VISITAS
0
10
20
30
40
50
60
70
8:00 9:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00
Figura 29. Número médio de visitas dos polinizadores no canteiro
em flores de morango (Fragaria x ananassa) ao longo do dia.
4.II.10- Sentido inicial de visitação dentro das casas de vegetação e no canteiro
As operárias na CVI, de S. aff. depilis, começavam a visitar as flores do centro da
CV (A) e a seguir, voavam para o lado leste (B) e, enfim, por toda a CV, sem apresentar o
comportamento de vôo de navegação, conforme o esquema 7 abaixo.
Oeste
Leste
colônias
B
A
Esquema 7. Padrão inicial de visitação às flores de morango
(Fragaria x ananassa) dentro da casa de vegetação, por Scaptotrigona
aff. depilis.
As forrageadoras da CVII, N. testaceicornis, iniciavam as visitas nas flores do lado
direito leste (A); logo depois, voavam em direção ao lado esquerdo leste (B), para o centro
da casa de vegetação (C) e, enfim, por toda a CV, apresentando o comportamento de vôo de
navegação (D), de acordo com o esquema 8 que se segue.
Oeste
Leste
colônias
B
A
C
D
Esquema 8. Padrão inicial de visitação às flores de morango (Fragaria x
ananassa) dentro da casa de vegetação, por Nannotrigona testaceicornis.
63
Os polinizadores do CEA começavam as visitas por todos os lados do canteiro e,
durante todo o período, estes eram observados por toda a região do canteiro, como esquema
9 a baixo.
Oeste
Leste
Esquema 9. Padrão inicial de visitação às flores de morango
(Fragaria x ananassa) no canteiro externo aberto, pelos
polinizadores visitantes.
4.II.11- Produção e características das infrutescências desenvolvidas
O total de infrutescências produzidas durante o experimento em cada CV e no CEA
foi de 743 (CVI), 847 (CVII), 438 (CVC) e 775 (CEA). Neste experimento, os locais em
que houve um maior número de infrutescências, contaram com a presença de agentes
polinizadores.
As infrutescências deformadas (sem o formato comercial), contadas a partir de uma
amostra de 100, de cada local, apareceram em maior número no CVC (23%) e, também no
CEA (13%), enquanto que na CVI, com a presença de S. aff. depilis e na CVII com N.
testaceicornis, os morangos apresentaram apenas 2% de infrutescências deformadas. A
porcentagem destas infrutescências não foi significativa estatisticamente entre as casas de
vegetação (p = 1,0) [Kruskal-Wallis
O número de frutos bem formados nas CV onde havia as abelhas, S. aff. depilis e N.
testaceicornis, como agentes polinizadores, foi bem maior, quando comparado aos
morangos dos outros locais, CVC e CEA.
64
As médias de comprimento e circunferência maiores das infrutescências
apresentaram valores significantes (p <0,05). Apesar do valor médio ter sido maior no
CVC, a amostra foi bastante heterogênia (alto valor do desvio padrão) e, na CVII, as
infrutescências forneceram as maiores medidas para a circunferência maior (Tabela 14).
Tabela 14. Média do comprimento e circunferência maior (cm) das infrutescências no
experimento de polinização com morango (Fragaria x ananassa) [Kruskal-Wallis]; n =
100.
Comprimento Circunferência Maior
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD
CVI 4,8 ± 0,8
a
9,0 ± 1,1
a
CVII 5,0 ± 0,9
a, b
9,5 ± 1,0
b
CVC 5,5 ± 5,5
a
8,3 ± 1,2
c
4,7 ± 0,7
a, c
8,8 ± 0,8
a
CEA
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
O peso médio das infrutescências variou significativamente (p <0,05) entre as
plantas das CV com a presença das abelhas; entretanto, na CVI, com S. aff. depilis, o peso
médio das infrutescências foi semelhante ao obtido no CVC. Na CVII, com N.
testaceicornis, tais infrutescências atingiram o valor mais alto, referente a média de peso
(Tabela 15). O número de aquênios das infrutescências não apresentou diferença entre as
CVI, CVII, CVC e CEA (p = 0,105).
65
Tabela 15. Média do peso (g) e número de aquênios das infrutescências produzidas no
experimento de polinização com morango (Fragaria x ananassa) [Kruskal-Wallis].
Infrutescências (n = 100) Nº de Aquênios (n = 5)
Casas de Vegetação
Média e SD Média e SD
11,2 ± 4,0
a
284,0 ± 51,1
a
CVI
12,8 ± 3,6
b
370,8 ± 166,0
a
CVII
10,6 ± 4,5
a
202,4 ± 91,6
a
CVC
11,5 ± 2,8
a, b
253,2 ± 53,9
a
CEA
Letras diferentes indicam significância estatística (p <0,05).
4.II.12- Correlações biométricas das infrutescências
As correlações entre o peso, o comprimento e a circunferência maior das
infrutescências confluíram positivamente, ocorrendo uma exceção entre os parâmetros
supracitados e o número de aquênios (Tabela 16). (Figura 30) Infrutescências de Fragaria
x ananassa (morango) produzidas nas CVI, CVII, CVC e CEA.
Tabela 16. Correlações entre os pesos das infrutescências (g), comprimentos (cm),
circunferência maiores (cm) e número de aquênios, no experimento de polinização
com morango (Fragaria x ananassa) [Spearman]; n = 100.
Comprimento Circunferência Maior
Peso das Infrutescências
R p R p
CVI 0,88 <0,001 0,96 <0,001
CVII 0,66 <0,001 0,44 <0,001
CVC 0,88 <0,001 0,95 <0,001
CEA 0,79 <0,001 0,82 <0,001
Número de Aquênios (n = 5)
Peso das Infrutescências
R p
CVI 0,90 0,083
CVII 0,30 0,683
CVC 0,90 0,083
CEA 0,10 0,783
66
(Escala 1 : 2)
CVI (Scaptotrigona aff. depilis).
(Escala 1 : 2)
CVII (Nannotrigona testaceicornis).
CVC (autopolinização).
(Escala 1 : 2)
CEA (vários polinizadores).
(Escala 1 : 2)
Figura 30. Infrutescências de Fragaria x ananassa (morango) produzidos
nas diferentes casas de vegetação (CVI, CVII, CVC) e canteiro (CEA).
67
5- Discussão
Observou-se no presente estudo, que as médias de temperatura e umidade relativa
registradas durante os experimentos, no interior das casas de vegetação e no canteiro,
variaram muito pouco, favorecendo uma certa uniformidade ao ambiente experimental
(Tabelas 1, 2, 9 e 10). Porém, no experimento com pimentão é possível que a cobertura
da casa de vegetação tenha influenciado o ritmo das visitas das abelhas de modo
diferente para cada uma das espécies, o que foi possível verificar através das curvas de
atividade de visitas das mesmas (Figuras 14, 15 e 16); o mesmo ocorreu com as
espécies de abelhas que polinizaram o morango, que também apresentaram variações na
intensidade de visita às flores ao longo do dia (Figuras 27, 28 e 29).
A intensidade luminosa, que foi registrada no experimento com morango (Tabela
11), permitiu verificar que este fator, apesar de ter estado semelhante nas casas de
vegetação, pode ter influenciado no comportamento de coleta das abelhas, pois no
canteiro, local com incidência solar direta, a curva de atividade de visita por hora é
representativa de um ritmo de “atividade circadiana”, assim como o ocorrido com o
experimento do pimentão.
Mesmo com a possível interferência da luminosidade dentro das casas de
vegetação, pelo menos uma das espécies das abelhas confinadas em cada experimento
visitou mais vezes as flores (Tabelas 4 e 13).
A ausência de atividade das abelhas nas casas de vegetação e canteiro aconteceu no
11º, 19º e 28º dias de experimento com o pimentão (Figuras 9, 10 e 11). A chuva foi o
principal fator determinante que interrompeu as visitas das campeiras no canteiro e
dentro das casas de vegetação, além da baixa luminosidade. No 17º dia de experimento
com morango (Figuras 22, 23 e 25), também foi coincidente a falta de atividade das
68
abelhas nas casas de vegetação, no canteiro, com a chuva e a baixa luminosidade
possíveis responsáveis por este fato, com especial relevância à chuva.
Os resultados das correlações entre o número de visitas e os fatores abióticos nos
dois experimentos podem ser atribuídos ao período relativamente curto dos
experimentos, sem mudanças climáticas acentuadas, não permitindo que as correlações
fossem mais sensíveis (valor de R próximo de 1 ou -1) (Tabelas 3 e 12) (Martinez,
comunicação pessoal, 2004).
Ainda que as condições ambientais exerçam influência na polinização, tanto no que
se refere à fenologia da planta, quanto ao comportamento das abelhas (Hoffmann, 1995;
Hedhly, Hormaza & Herrero, 2004), torna-se digno de nota que certas espécies de
abelhas são muitas vezes ineficientes polinizadores, devido a fatores climáticos, além
das adaptações fisiológicas, morfológicas e comportamentais desenvolvidas entre essas
abelhas e as flores (Bohart, 1972; Loken, 1981).
Até o presente momento desta discussão, limitou-se apenas nos relatos das
questões climáticas, com exceção da chuva, que de fato interrompe o vôo das abelhas.
Outros aspectos não registrados como condições internas das colônias, demografia
colonial, número de potes de alimento armazenados, podem ter atuado nas curvas de
atividade das abelhas ao longo do dia (Figuras 14, 15, 16, 27, 28 e 29). Além desses
fatores, é importante considerar a disponibilidade do recurso da cultura visitada. Assim,
teria que verificar os horários em que os nectários estão disponíveis, a deiscência do
pólen e relacionar com os horários com os horários das visitas. Por isso é um tanto
quanto temerário atribuir que variações na freqüência das visitas são influenciadas
apenas pelos fatores abióticos, desconsiderando as complexas interações coloniais, a
adaptação das espécies e a morfologia floral.
69
Santos (2004) relata que as visitas das abelhas de M. q. anthidioides não sofreram
influência de fatores abióticos, em experimentos com tomate, no período de outubro a
dezembro de 2002, em casa de vegetação, sendo a temperatura média próxima à 30°C e
umidade relativa cerca de 47%.
Cruz et al. (2003) observou que as coletoras de recursos florais de Melipona
subnitida, visitaram inúmeras vezes as flores de pimentão, pela manhã, demonstrando
preferência por temperaturas mais frias, fato também documentado na literatura por
Bruening (1990), que sugere que as abelhas do gênero Melipona têm preferência por
forragear pela manhã.
Outros gêneros de Melipona, como M. fasciata, M. beechei e M. favosa também
coletaram pólen preferencialmente no início da manhã, em ambiente aberto (Bruijin &
Sommeijer, 1997).
No caso de M. favosa, dentro de casa de vegetação, em clima tropical, a atividade
desta espécie não sofreu nenhuma influência de fatores abióticos, mantendo a atividade
de vôo constante durante todo o dia (Pereboom, 1994).
Mecca (2003) observou que as campeiras de S. aff. depilis reagem às condições
abióticas externas (temperatura e intensidade luminosa) influenciando na atividade de
vôo; em dias mais quentes, as saídas destas abelhas foram mais intensas. As
observações foram realizadas durante um ano inteiro.
Nos experimentos realizados com o pepino (C. sativus), sob cultivo protegido,
Santos (2004) testou as abelhas S. aff. depilis e N. testaceicornis, como agentes
polinizadores. A atividade destas abelhas não esteve correlacionada aos fatores
abióticos, mas notou-se uma tendência das mesmas em forragear mais intensamente em
temperaturas mais elevadas, e a umidades relativas mais baixas.
70
Carvalho & Bego (1995), em estudos realizados com N. testaceicornis em um
ecossistema de Cerrado, demonstraram que nos meses mais frios, as campeiras
forrageavam nos horários mais quentes, entre 10:00 h e 14:00 h. Nos meses mais
quentes, o número de abelhas capturadas forrageando foi maior entre 8:00 h e 10:00 h,
em temperaturas mais baixas.
As forrageadoras de A. mellifera confinadas dentro de casas de vegetação, podem
apresentar alta mortalidade ou, ainda não conseguem polinizar devido à desorientação,
excitação e ‘estress’, induzidos pelo confinamento e falta de recursos alimentares
suficientes para o número de indivíduos da colônia. Por esta razão, as abelhas sem
ferrão, que apresentam colônias menores e, portanto, com uma necessidade menor de
alimento, são promissoras candidatas para serem agentes polinizadores em casas de
vegetação (Parker et al., 1987).
A adaptação das colônias de abelhas nas casas de vegetação foi mais rápida para
M. q. anthidioides (pimentão) e N. testaceicornis (morango), que logo iniciaram as
visitas e seguiram até o final de cada experimento, sem apresentarem problemas. As
duas outras espécies estudadas ficaram vários dias sem visitar as flores. M. scutellaris
foi a espécie mais difícil; além da falta de continuidade das visitas, o que deve ter
permitido um aumento na taxa de autopolinização das flores na casa de vegetação II
(pimentão), as operárias mataram a rainha em uma das colônias, indicando seu estado
de fraqueza e desorganização interna. Parker (1982) realizou experimentos que
reforçam a hipótese de que a autopolinização resulta num alto percentual de aborto de
sementes, que provavelmente, se confirma no experimento com pimentão, na casa de
vegetação II, com a presença de M. scutellaris e na casa de vegetação controle, através
da menor quantidade de sementes produzidas em relação à casa de vegetação I com
colônias de M. q. anthidioides e no canteiro externo aberto.
71
As operárias de S. aff. depilis não visitaram as flores do morango todos os dias
seguidos, como conseqüência, também possibilitou provavelmente, que o índice de
autopolinização tenha sido maior do que aquela da casa de vegetação II com colônias de
N. testaceicornis.
Tentou-se facilitar e permitir uma melhor adaptação das abelhas nas casas de
vegetação nos dois experimentos; assim transportou-se as colônias para serem abertas
no ambiente experimental à noite para eliminar ou minimizar os fatores “estress”,
excitação e desorientação. Ainda assim, houveram casos de abelhas perdidas nas telas
das casas de vegetação e dificuldade de adaptação principalmente por M. scutellaris,
que pode ter sofrido influência do que é conhecido como falta de teto, para a realização
do vôo. Há registros de ninho dessa espécie em árvores a uma altura de 40 metros, (Kerr
et al., 1996), o que indica que esta espécie de abelha voa em altitudes elevadas, o que na
casa de vegetação não seria possível. Além do mais, as mudas desta variedade de
pimentão apresentam um porte baixo e também, as flores podem não ter sido atrativas o
suficiente para tal espécie, mesmo que a cultura do pimentão tenha flores com anteras
poricidas. Com esta estrutura floral é recomendado que o polinizador apresente o
comportamento de “Buzz pollination” (McGregor, 1976), entretanto, a baixa quantidade
de néctar produzida pelo pimentão, pode ter sido um fator determinante à pouca atração
das abelhas pelas flores.
A atratividade de polinizadores à uma determinada cultura é variável e está
relacionada a diferenças de cultivares, clima, floradas competitivas e qualidade do
néctar (Ewies & El-Sahhar, 1977)
A polinização do tomate, em casa de vegetação, com as fileiras de plantas em
alturas diferentes, verificou-se que as abelhas de M. quadrifasciata forrageavam mais as
flores da fileira do alto na casa de vegetação (Del Sarto et al., 2004).
72
A adaptação de várias espécies de meliponíneos, em casas de vegetação, foi testada
e verificou-se que Scaptotrigona bipunctata e Schwarziana quadripunctata não se
adaptaram ao confinamento, pois não saíram das respectivas colônias para forragear
(Malagodi-Braga, 2002).
M. q. anthidioides seguiu o padrão acima descrito, visitando as flores de pimentão
entre 8:00 h e 14:00 h (Figura 14), os polinizadores do canteiro também forragearam
mais pela manhã, interrompendo a atividade entre 15:00 h e 17:00h (Figura 16),
quando raramente foi observado inseto nas flores.
M. scutellaris coletou os recursos florais de modo mais intenso nas plantas de
Solanum stramofolium, entre 7:00 h e 9:00 h, numa região com temperatura média entre
24°C e 27°C (Bezerra & Machado, 2003).
O padrão de atividade de coleta de pólen por M. scutellaris, observada durante dez
dias de fevereiro por Sommeijer et al. (1993), em flores de Solanum sp. e Solanum
ficifolium, ocorreu pela manhã, entre 5:30 h e 9:00 h; próximo das 12:00 h, as operárias
desta espécie encerravam as coletas. Neste estudo, as abelhas da espécie citada
comportaram de forma semelhante, concentrando o período de maior atividade pela
manhã e, raramente as visitas foram observadas no período da tarde (Figura 15).
Os picos de visitas de várias espécies de abelhas (Apoidea) em flores de Solanum
palinacanthum (Solanacea) ocorreram entre 9:00 h e 15:00 h, demonstrando que estas
se concentraram no período da manhã (Carvalho et al., 2001).
As abelhas das casas de vegetação e do canteiro, no experimento do morango,
visitaram as flores ao longo de todo o dia, a partir das 9:00 h até 16:00 h (Figuras 27,
28 e 29). Entre 7:00 h e 8:00 h, não havia atividade, pois as operárias trabalhavam com
cerume nas entradas das colônias e jogavam o lixo para fora. É possível que as abelhas
preferissem sair para coleta nas flores em horários cuja intensidade luminosa estivesse
73
maior e, também, pelas condições das flores, ou seja, se os recursos estavam disponíveis
no interior dos nectários e também se ocorria a deiscência das anteras.
Na polinização das flores de morango, as forrageadoras das espécies T. angustula e
N. testaceicornis iniciavam as visitas por volta das 9:00 h, finalizando às 16:00 h
(Malagodi-Braga, 2002). O mesmo fato foi observado neste estudo.
As visitas de N. testaceicornis em flores de Bauhinia variegata ocorreram a partir
das 9:00 h até as 17:00 h, com pico entre 13:00 h a 14:00 h (Santos, Machado &
Giannotti, 1993).
Santos (2004) relatou que as visitas das abelhas de S. aff. depilis nas flores de
pepino ocorreram das 9:00 h às 16:00 h.
Cruz et al. (2003) concluíram que as campeiras de Melipona subnitida
freqüentaram as flores do pimentão ao longo de todo o dia; às 7:00 h, 14:00 h e 15:00 h,
com a ocorrência de picos de maior atividade; das 8:00 h as 9:00 h, sendo que ás 13:00
h, o número das abelhas forrageadoras diminuía. Tais diferenças podem estar ligadas
não somente aos horários em si, mas sim, em função das diferenças na temperatura,
umidade relativa e luminosidade; ressalta-se que os experimentos com M. subnitida
foram realizados em Fortaleza-Ce, além de que, M. scutellaris do presente estudo ocorre
em locais úmidos e quentes da Paraíba-PB.
A. mellifera foi observada nas inflorescências do cajueiro (Ancardium occidentale),
durante todo o dia, com um pico maior no número de forrageiras das 9:00 h às 12:00 h
(Freitas & Paxton, 1996). Estes resultados corroboram muitos outros de que as
forrageadoras parecem ter preferência nas visitas florais, durante o período da manhã.
Segundo Roubik (1989) apud Malagodi-Braga (1996), o início da atividade de vôo
e/ou sua redução pode ser influenciada pelas condições meteorológicas, que “devem”
ser “percebidas” de forma mais acentuada em colônias fracas.
74
O comportamento das campeiras de M. scutellaris, que forrageavam em baixo
número nas flores de pimentão, sob condição de confinamento neste experimento,
mostrou-se semelhante ao de M. subnitida, com a mesma cultura, também em casa de
vegetação (Cruz et al., 2003) e Scriven et al (1961); Derby (1962) e Nye (1962), citados
por Free (1993).
A duração média das visitas das abelhas, nas flores de pimentão, demonstrou que
mesmo M. scutellaris não visitando as flores em alto número como M. q. anthidioides, o
tempo relativo à exploração do recurso floral não diferiu entre elas (Figura 13), isto
demonstra que as duas espécies têm o mesmo potencial para explorar as flores de
pimentão, em termos de tamanho corporal e habilidade para a coleta de pólen.
No experimento com morango, a diferença de tempo gasto durante as visitas às
flores, muito maior para N. testaceicornis, foi devido, possivelmente, ao tamanho
reduzido desta espécie (Figura 26). Benedek & Gaal (1972) observaram que A.
mellifera despende pouco tempo na exploração por inflorescência da cebola, indicando
que tal espécie pode ser mais eficiente do que outros insetos na polinização cruzada. As
operárias de S. aff. depilis gastaram menos tempo em suas visitas às flores de morango,
porém no final do experimento, o número das visitas de N. testaceicornis foi maior,
comprovando assim, que ocorreram mais cruzamentos entre as plantas.
As espécies de Melipona realizaram o comportamento de “Buzz pollination” nas
anteras poricidas do pimentão, porém, este comportamento se apresentou sem a mesma
constância; ora as abelhas de M. q. anthidioides vibravam várias vezes, ora somente
uma vez, fato este que pode estar relacionado à condição dos grãos de pólen nas anteras,
que estavam mais soltas, assim, poucas vibrações seriam suficientes para liberá-lo,
enquanto que, se estivessem muito compactados, seriam necessárias mais vibrações para
coletá-lo. A condição do pólen nas anteras está relacionada à deiscência da mesma,
75
idade da flor e da umidade relativa. M. scutellaris nem sempre executou as vibrações
porque, nem sempre coletaram pólen, demonstrando a preferência pelo néctar, que por
sua vez é pouco produzido pelas flores de pimentão; um outro fator que pode ter sido
responsável por um menor número de visitas nas flores, em relação à M. q. anthidioides,
refere-se às visitas destas abelhas para a coleta de pólen.
No canteiro, fêmeas de Augochloropsis cupreola e Augochloropsis caerulior foram
vistas praticando vibrações para a coleta de pólen do pimentão. Mesmo assim, as
abelhas melíferas foram as principais visitantes do canteiro de pimentão. A presença de
N. testaceicornis no canteiro de morango confirma que tal espécie pode ser totalmente
indicada para polinizar as flores desta infrutescência, mesmo em grande cultivo aberto,
sem a presença de flores mais atrativas.
Apesar de A. mellifera ser um dos principais agentes polinizadores do morango
(Sattler, 1998), e a presença de inúmeras colméias desta espécie próximas às casas de
vegetação, onde existe um grande apiário, não foi observada tais abelhas no canteiro,
durante o experimento com o morango. Mas, outras duas espécies de abelhas, além de
N. testaceicornis foram os principais visitantes das flores do morango no canteiro (T.
recursa e P. lineata).
Os testes de polinização com morango no Japão utilizando N. testaceicornis
mostraram a eficiência desta espécie como agente polinizador das flores desta cultura
(Maeta et al., 1992), assim como o ocorrido no presente trabalho.
N. testaceicornis, T. angustula e A. mellifera exploraram os recursos florais de
Salvia farinácea, em casas de vegetação, principalmente pela manhã. O número de
sementes desenvolvidas pelos frutos, com as colônias das espécies acima mencionadas
foi maior do que no controle, onde havia somente as plantas, sem abelhas (Slaa, et. al.,
2000).
76
A incidência solar direta no canteiro de pimentão pode ter sido o fator responsável
pela maior quantidade de flores disponíveis e conseqüentemente, um maior número de
frutos produzidos; apesar disto, estes não ficaram mais pesados, nem maiores que os
frutos produzidos nas casas de vegetação com a polinização pelas abelhas (Tabelas 5 e
6). No caso do morango, este fato só se comprova no que diz respeito ao maior número
de flores disponíveis no canteiro, mas o maior número de infrutescências ocorreu na
casa de vegetação II, tendo como o agente polinizador, Nannotrigona testaceicornis
(Tabelas 14 e 15); tal fato vem confirmar a explicação de Heard (1999), sobre o
possível adiantamento na formação das flores nas culturas com a presença de
polinizadores; significando que as plantas da casa de vegetação produziram suas flores
em um curto período de tempo para garantir a atração e a visitação (o maior número de
cruzamentos entre as plantas) pelo agente polinizador. Já no canteiro, a produção de
flores foi mais extensa em sua manifestação temporal, garantindo, ao final da contagem,
um maior valor médio em relação aos valores encontrados nas casas de vegetação,
porém, nem todas as flores do canteiro externo aberto desenvolveram frutos.
Primack (1987) relaciona o número de flores e de frutos à canalização do fluxo de
energia, ou seja, uma planta deve produzir poucas flores que, como resultado, irá
originar poucos frutos melhor desenvolvidos; a energia da planta é direcionada para o
desenvolvimento destes frutos, os quais irão garantir uma nova geração de qualidade, ao
invés de produzir mais flores; provavelmente, tal fator pode ter ocorrido nas casas de
vegetação, com os agentes polinizadores estudados. Uma menor disponibilidade de
flores, favoreceu o desenvolvimento de frutos mais vigorosos e mais sementes, quando
se comparou com o canteiro e o controle (sem abelhas).
O peso médio dos frutos de pimentão e das infrutescências do morango (Tabelas 6
e 15) foram maiores nas casas de vegetação com colônias de M. q. anthidioides e N.
77
testaceicornis, respectivamente. Este fato demonstra que estas abelhas podem ser mais
eficientes na polinização destas culturas, sob cultivo protegido.
O tamanho dos frutos do pimentão e das infrutescências do morango desenvolvidos
nas casas de vegetação, com as colônias de abelhas (Meliponini) são, em média,
maiores em relação ao comprimento e circunferência maior, além de possuírem a forma
típica dos frutos sadios (Tabelas 6 e 15). Estes resultados foram também verificados por
Martin & McGregor (1973), para as infrutescências de morango. Kevan, et al. (1991)
relatou o mesmo, para os tomates polinizados por Bombus impatiens e B. bimaculatus,
em casas de vegetação.
Em experimentos conduzidos com culturas de pimentão, sob cultivo protegido
(casa de vegetação) e polinizado por M. subnitda, as flores submetidas à polinização
cruzada desenvolveram frutos com pesos maiores e bem formados, comparados aos
frutos em que se formaram a partir da autopolinização (Cruz et al., 2003).
Santos (2004) relata que nas casas de vegetação onde continham colônias de S. aff.
depilis e N. testaceicornis, os frutos do pepino se desenvolveram com maior peso e
contendo sementes. Na casa de vegetação controle, não houve produção de sementes e
os frutos apresentavam-se com formatos irregulares.
Maeta et al. (1992), em estudos realizados em Matsue-JP, observaram que as
campeiras de N. testaceicornis, colocadas em estufas, favoreceram uma produção de
infrutescências bem formadas.
Kukutani et al. (1993), também em estudos efetuadados no Japão, introduziram
colônias de Trigona minangkabao (Meliponini) em uma estufa fechada, com cultura de
morango. Os resultados demonstraram, também, a eficiência de tal espécie na qualidade
das infrutescências.
78
O comportamento das abelhas nas flores do morango mostra a razão da diferença
das circunferências maior das infrutescências (Tabela 14). As campeiras de S. aff.
depilis caminhavam sobre o conjunto de estigmas, enquanto que as de N. testaceicornis,
se apoiavam sobre as pétalas, tocando com maior freqüência os estigmas laterais; os
resultados mostram que as infrutescências se desenvolveram uniformemente na casa de
vegetação, com S. aff. depilis e, com as bases destes maiores na casa de vegetação II,
polinizada por N. testaceicornis, a fertilização dos óvulos pode ter sido mais eficiente
do que nos estigmas centrais da flor. Dessa maneira a região basal tornou-se maior
(Figura 30).
As medidas realizadas nos frutos do pimentão e nas infrutescências do morango
relacionaram-se positivamente com o comprimento, circunferências maiores, menores e
pesos das sementes, em frutos de pimentão e, ainda, no número de aquênios, nas
infrutescências do morango (Tabelas 7 e 16).
O comprimento, o peso e o diâmetro dos frutos estiveram correlacionados com o
número de sementes, em experimentos realizados com C. annuum por Aleemulahh et al.
(2000), na Austrália.
A eficiência do polinizador pode ser demonstrada através de dados
comportamentais e observações ecológicas nas correlações do ‘set fruit’ com a
freqüência de visitação das abelhas nas flores, em casas de vegetação, quando
comparadas com as plantas, também sob cultivo protegido, sem a presença das abelhas
polinizadoras. Entretanto, Shigeura, et al. (1970) apud Heard (1994) não conseguiram
obter bons resultados nos testes de polinização das flores de macadamia em cultivo
fechado, pois a espécie de abelha utilizada (Trigona carbonaria) não se adaptou ao
ambiente restrito.
79
Ficou então comprovado que as forrageadoras M. q. anthidioides, M. scutellaris, S.
aff. depilis e N. testaceicornis, estudadas neste trabalho, adaptam-se ao confinamento,
favorecendo a produção de frutos/infrutescências mais pesados e maiores, além da baixa
taxa de deformação. Deve-se ainda ser ressaltado que os frutos de pimentão produzidos
a partir da polinização cruzada, realizada por abelhas além de se tornarem mais pesados,
maiores em comprimento e na circunferência maior, desenvolveram um maior número
de sementes; estas por sua vez, em termos de unidade, foram mais pesadas do que
aquelas sementes das outras casas de vegetação e do canteiro, indicando grande
potencial polinizador de M. q. anthidioides como polinizadora do pimentão, sob cultivo
protegido.
80
6- CONCLUSÕES
A temperatura e umidade relativa foram fatores que influenciaram sutilmente
tanto no comportamento das abelhas quanto na fenologia das plantas; a incidência solar
influiu no desenvolvimento e maturação dos frutos, embora não seguiu correlacionada
com o número de visitas pelas abelhas.
M. q. anthidioides, S. aff. depilis e N. testaceicornis adaptaram-se muito bem ao
confinamento, e M. scutellaris apesar de ter retardado nas visitas às flores do pimentão,
mostrou ter potencial para polinizar em casa de vegetação. Mesmo tendo visitado pouco
as flores, os frutos desenvolvidos na casa de vegetação, os frutos apresentaram-se mais
pesados, bem formados, com maior número de sementes, dos que os produzidos por
autopolinização na casa de vegetação controle.
O número de mudas e flores, bem como, a duração destas foi suficiente para
verificar o potencial de cada espécie de abelha, bem como, a quantidade de colônias por
casa de vegetação, uma vez que as operárias forragearam nas flores em toda a sua
extensão.
O comportamento das visitas das abelhas foi determinante para uma polinização
eficiente ocorrida nas casas de vegetação, demonstrada através da produção obtida,
principalmente, em relação ao peso dos frutos, o total de sementes de pimentão, e o
peso, formato, o número e infrutescências de morango.
Todas as espécies de abelhas apresentaram um pico de atividade de
forrageamento.
As abelhas coletadas no canteiro, nos dois experimentos, sugerem que outras
espécies de abelhas sem ferrão têm potencial para serem agentes de polinização de
culturas específicas, fato este verificado, principalmente, no canteiro de morango, no
81
qual só foram encontradas três espécies visitantes, mostrando fidelidade na exploração
dos recursos florais da cultura, estando presentes em todo o decurso do experimento.
82
7- REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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