ads:
UFRRJ
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
TESE
Composição e estrutura das comunidades de metazoários parasitos de
Aspistor luniscutis e Genidens barbus (Osteichthyes: Ariidae) e Anchoa
marinii e A. tricolor (Osteichthyes: Engraulididae) do litoral do estado
do Rio de Janeiro, Brasil
Luiz Eduardo Roland Tavares
2006
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE
METAZOÁRIOS PARASITOS DE Aspistor luniscutis E Genidens
barbus (OSTEICHTHYES: ARIIDAE) e Anchoa marinii e A. tricolor
(OTEICHTHYES: ENGRAULIDIDAE) DO LITORAL DO ESTADO
DO RIO DE JANEIRO, BRASIL.
LUIZ EDUARDO ROLAND TAVARES
Sob orientação do professor
José Luis Fernando Luque Alejos
Tese submetida ao Curso de Pós-
Graduação em Ciências
Veterinárias, área de Concentração
em Parasitologia Veterinária como
requisito parcial para obtenção do
grau de Doutor em Ciências.
Seropédica, RJ
Fevereiro de 2006
ads:
597.098153
T231c
T
Tavares, Luiz Eduardo Roland, 1972-
Composição e estrutura das
comunidades de metazoários parasitos de
Aspitor luniscutis e Genidens barbus
(Osteichthyes: Ariidae) e Anchoa marinii
e A. tricolor (Oteichthyes:
Engraulididae) do litoral do Estado do
Rio de Janeiro, Brasil / Luiz Eduardo
Roland Tavares. – 2006.
95 f. : il.
Orientador: José Luis Fernando Luque
Alejos.
Tese(doutorado) – Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, Instituto de
Veterinária.
Bibliografia: f. 85-94.
1. Peixe marinho – Parasito – Rio de
Janeiro(Estado) – Teses. 2. Metazoário –
Ecologia – Rio de Janeiro(Estado) –
Teses. 3. Bagre (Peixe) – Parasito – Rio
de Janeiro (Estado) – Teses. 4. Manjuba
(Peixe) – Parasito – Rio de Janeiro
(Estado) – Teses. 5. Relação hospedeiro-
parasito – Teses. I. Luque Alejos, José
Luis Fernando, 1962-. II. Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro.
Instituto de Veterinária. III. Título.
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE VETERINÁRIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
LUIZ EDUARDO ROLAND TAVARES
Tese submetida ao Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, área de
Concentração em Parasitologia Veterinária como requisito parcial para obtenção do
grau de Doutor em Ciências.
TESE APROVADA EM 22/02/2006
José Luis Fernando Luque Alejos, Dr. UFRRJ
(Orientador)
Ângela Teresa Silva e Souza, Dr. UEL
Luís Cláudio Muniz Pereira, Dr. FIOCRUZ
Ricardo Massato Takemoto, Dr. UEM
Teresa Cristina Bergamo do Bomfim, Dr. UFRRJ
DEDICATÓRIA
Dedico esta tese à memória de Romeu Roland, Brenildo Faria Tavares, Irene
Gomes Roland, e Ronald Roland por todo carinho e ensinamentos; vocês estarão
sempre no meu coração.
À presença constante de minha mãe Rosemar Roland, meus avós Cordélia de
Faria Tavares e Necésio Tostes Tavares, meus tios Rômulo, Romeu e Ruyter Roland e
todos os demais membros de minha família.
À Carina Elisei de Oliveira pelo companheirismo, carinho, amizade e paciência
ao longo de todos estes anos.
Ao Antonio Luis Marchesini Torres, pelo estímulo e incentivo constantes e pelo
companheirismo zeloso com minha mãe.
“A esperança da colheita reside na semente” (Professor Henrique José de Souza,
fundador da Sociedade Brasileira de Eubiose).
AGRADECIMENTOS
Ao Professor Dr. José Luis Fernando Luque Alejos pela amizade e pela
oportunidade, confiança, paciência e orientação para a realização este trabalho.
Ao Professor Dr. Juan Tomás Timi pela amizade, confiança e concessão dos
dados referentes às amostras argentinas de Anchoa marinii e Engraulis anchoita.
À Professora Dra. Elisabeth Cristina de Almeida Bessa pela confiança, estímulo
e amizade.
À Professora Dra. Rossana Correa Netto de Melo, pelas primeiras palavras de
orientação e estímulo à pesquisa.
Aos amigos Dr. Alexandre Rêgo Souza Pinto, MSc. Álvaro José de Almeida
Bicudo, Dra. Elizabeth Bernardo Ballesteiro Pereira, Dr. Fábio da Silva Barbieri, Dra.
Isabella Vilhena Freire Martins, MSc. Renata Cunha Madureira e Dr. Samuel
Candanedo Chacón pelas horas de conversa e incentivo.
Aos colegas do Laboratório de Ictioparasitologia do Departamento de
Parasitologia Animal, UFRRJ pelo apoio e amizade.
Às professoras Márcia Castro Pontes, MSc. Cleusa Alves Theodoro Rodrigues e
MSc. Maria Cristina Vasconcelos Furtado pelo estímulo e amizade.
A todos os professores, funcionários, e colegas do Curso de Pós-Graduação em
Ciências Veterinárias - Parasitologia Veterinária da UFRRJ, pelo carinho com que me
receberam e sempre me trataram ao longo destes anos.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo
apoio financeiro, na forma de bolsa de doutorado.
BIOGRAFIA
Luiz Eduardo Roland Tavares, filho de Brenildo Faria Tavares e Rosemar
Roland Tavares, nasceu em 31 de agosto de 1972, na cidade de Juiz de Fora, MG, onde
cursou o ensino fundamental e médio no Colégio dos Jesuítas e Meta/Escola Nossa
Senhora de Fátima.
No ano de 1994, ingressou no curso de Ciências Biológicas da Universidade
Federal de Juiz de Fora, graduando-se em 25 de setembro de 1999. Durante o período
acadêmico, foi bolsista de Iniciação Científica do X e XI programas de Iniciação
Científica BIC/UFJF.
Em março de 2000 ingressou no Curso de Pós-Graduação em Ciências
Veterinárias – Parasitologia Veterinária da Universidade Federal Rural do Rio de
Janeiro, nível de Mestrado, sob orientação do Prof. Dr. José Luis Fernando Luque
Alejos, onde foi Bolsista da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior (CAPES) entre março de 2000 e fevereiro de 2001 e Bolsista do Programa
Bolsa Nota 10 da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro
(FAPERJ) entre março de 2001 e fevereiro de 2002.
Em março de 2002 ingressou no Curso de Ciências Veterinárias – Parasitologia
Veterinária da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, nível de Doutorado, sob
orientação do Prof. Dr. José Luis Fernando Luque Alejos, onde foi Bolsista da
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) entre março
de 2002 e fevereiro de 2006.
SUMÁRIO
Página
1. INTRODUÇÃO.....................................................................................
.
..............................1
2. CAPÍTULO I. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005 (Copepoda:
Poecilostomatoida: Ergasilidae) parasita do bagre marinho Aspisto
r
luniscutis (Valenciennes, 1840) (Osteichthyes: Ariidae) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil................................................................
..............................3
1 INTRODUÇÃO.......................................................................... ..............................6
2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................
.
..............................7
3 RESULTADOS.............................................................................
.
...........................8
4 DISCUSSÃO.................................................................................
.
.........................15
3. CAPÍTULO II. Composição e estrutura das comunidades de
metazoários parasitos Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) e
Genidens barbus (Lacépède, 1803 (Osteichthyes: Ariidae) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil................................................................
............................18
1 INTRODUÇÃO..........................................................................
.
............................21
2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................
.
............................22
2.1. Aquisição, Determinação e Características da Amostra
de A. luniscutis e G. barbus........................................................... ............................22
2.2. Coleta e Processamento dos Parasitos............................................................22
2.3. Classificação e Determinação dos Parasitos......................
.
............................23
2.4. Depósito dos Espécimes de Parasitos.............................................................23
2.5. Análise Estatística e Estrutura das Comunidades
Parasitárias..................................................................................... ............................23
2.5.1 Comunidades componentes..........................................
.
............................23
2.5.2 Infracomunidades parasitárias......................................
.
............................24
3 RESULTADOS.......................................................................................................25
3.1 Comunidades Componentes............................................................................25
3.2 Infracomunidades Parasitárias.........................................................................30
4 DISCUSSÃO..............................................................................
.
............................43
4. CAPÍTULO III. Composição e estrutura das comunidades de
metazoários parasitos de Anchoa marinii Hildebrand, 1943 e A. tricolo
r
(Agassiz, 1829) (Osteichthyes: Engraulididae) do litoral do estado do
Rio de Janeiro, Brasil e Anchoa marinii e Engraulis anchoita Hubbs &
Marini, 1935 do litoral de Mar del Plata, Argentina..................................
............................47
1 INTRODUÇÃO..........................................................................
.
............................50
2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................
.
............................52
2.1 Aquisição, Determinação e Características das Amostra
s
de A. marinii, A. tricolor e E. anchoita..................................... ............................52
2.2 Coleta e Processamento dos Parasitos.............................................................52
2.3 Classificação e Determinação dos Parasitos.......................
.
............................52
2.4 Depósito dos Espécimes de Parasitos..............................................................53
2.5 Análise Estatística e Estrutura das Comunidades
Parasitárias................................................................................. ............................53
2.5.1 Comunidades componentes.......................................... ............................53
2.5.2 Infracomunidades parasitárias...................................... ............................53
3 RESULTADOS.......................................................................................................55
3.1 Comunidades Componentes ...........................................................................55
3.3 Infracomunidades Parasitárias.........................................................................64
4 DISCUSSÃO..............................................................................
.
...........................81
5. CONCLUSÕES.....................................................................................
.
...........................84
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..............................................................................85
7. ANEXOS............................................................................................... ...........................95
7. 1 Ergasilus youngi sp. nov. (Copepoda,
Poecilostomatoida, Ergasilidae) parasitic on Aspistor
luniscutis (Actinopterygii, Ariidae) from off the State of Rio
de Janeiro, Brazil. Acta Parasitologica v. 50, n. 2, p. 150-
155, 2005.
7. 2 Community ecology of the metazoan parasites of white
sea catfish Netuma barba (Osteichthyes: Ariidae) from the
coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil. Brazilian
Journal of Biology v. 64, n. 1, p. 169-176, 2004.
7. 3 Community ecology of the metazoan parasites of the
anchovy Anchoa tricolor (Osteichthyes: Engraulidae) from
the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil.
Brazilian Journal of Biology v.65, n. 3, p. 533-540, 2005.
LISTA DE FIGURAS
FIGURA
Página
1. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, dorsal...................
.
.
...............................12
2a. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, somito genital
duplo, somitos abdominais e ramos caudais...........................................
.
...............................12
2b. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, somitos
abdominais.............................................................................................
.
...............................12
3. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, antênula................
.
...............................12
4. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, antena...................
.
...............................12
5. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, peças bucais, (a),
mandíbula, (b) maxílula e (c) maxila......................................................
.
...............................12
6. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, primeira pata........
.
...............................14
7. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, segunda pata........
.
.
...............................14
8. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, terceira pata..........
.
...............................14
9. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, quarta pata............
.
...............................14
10. Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea, quinta pata.........
.
...............................14
11. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Aspistor
luniscutis do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil.................................
.
...............................31
12. Distribuição da riqueza parasitária de Genidens barbus do litoral
de Angra dos Reis, RJ, Brasil.................................................................
.
...............................31
13. Abundância total média dos metazoários parasitos de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil..
.
...............................32
14. Riqueza parasitária média dos metazoários parasitos de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil..
.
...............................32
15. Diversidade parasitária média dos metazoários parasitos de
Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis,
RJ, Brasil................................................................................................
.
...............................33
16. Uniformidade parasitária média dos metazoários parasitos de
Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis,
RJ, Brasil................................................................................................
.
...............................33
17. Dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários parasitos
de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos
Reis, RJ, Brasil.......................................................................................
.
...............................33
18. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra
de Aspistor luniscutis e dentro da amostra de Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil...................................
.
...............................35
19. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra
de Aspistor luniscutis e dentro da amostra de Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil................................... ...............................35
20. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor
luniscutis do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil.............. ...............................36
21. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Genidens
barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil..................
.
...............................37
22. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Genidens
barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil.................. ...............................38
23. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard e quantitativo de
Sørensen para verificar possíveis similaridades entre as
infracomunidades de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral
de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil, utilizando apenas a
comunidade componente........................................................................
.
...............................38
24. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de
Janeiro, Brasil, utilizando todas as espécies de parasitos.......................
.
...............................39
25. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas
as espécies de parasitos...........................................................................
.
...............................40
26. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de
Janeiro, Brasil, utilizando apenas a comunidade componente...............
.
...............................41
27. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e as
espécies de parasitos pertencentes à comonudidade componente..........
.
...............................42
28. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa tricolor
do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil........................................
.
...............................65
29. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa marinii
(Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.................................
.
...............................65
30. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa marinii
(Ar) do litoral de Mar del Plata, Argentina............................................
.
...............................65
31. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Engraulis
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina..................................... ...............................66
32. Abundância total média dos metazoários parasitos de A. tricolor e
A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A.
marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina......... ..............................67
33. Riqueza parasitária média dos metazoários parasitos de A. tricolor
e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A.
marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina.........
.
...............................67
34. Diversidade parasitária média dos metazoários parasitos de A.
tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil
A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina.....
.
...............................67
35. Uniformidade parasitária média dos metazoários parasitos de A.
tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina................................................................................................ ...............................68
36. Dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários parasitos
de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina................................................................................................
.
...............................68
37. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra
de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina................................................................................................
.
...............................70
38. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra
de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina................................................................................................ ...............................70
39. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa
tricolor do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil...........................
.
...............................71
40. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.................... ...............................72
41. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa
marinii (Ar) do litoral de Mar del Plata, Argentina...............................
.
...............................73
42. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de Engraulis
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina..................................... ...............................74
43. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii
(Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando
todas as espécies de parasitos.................................................................
.
...............................75
44. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii
(Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando
apenas as espécies da comunidade componente....................................
.
...............................75
45. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii
(Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando
todas as espécies de parasitos.................................................................
.
...............................76
46. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar
possíveis similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii
(Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando
apenas as espécies da comunidade componente....................................
.
...............................76
47. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de A. tricolor e
A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A.
marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina,
utilizando todas as espécies de parasitos................................................
.
...............................77
48. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades parasitárias de A. tricolor e
A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A.
marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina,
utilizando apenas as espécies da comunidade componente...................
.
...............................78
49. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas
as espécies de parasitos de A. tricolor e A. marinii Br do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii Ar e E. anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando todas as espécies de
parasitos..................................................................................................
.
...............................79
50. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas
as espécies de parasitos de A. tricolor e A. marinii Br do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii Ar e E. anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina, utilizando apenas as espécies da
comunidade componente........................................................................
.
...............................80
LISTA DE TABELAS
TABELA
Página
1. Espécies do gênero Ergasilus originalmente descritas no
Brasil.......................................................................................................
...............................16
2.Local de infecção/infestação (LI), prevalência (P), intensidade
média (IM) e abundância média (AM) dos metazoários parasitos de
Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis,
Rio de Janeiro, Brasil..............................................................................
...............................26
3. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância
(D) dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis do litoral de
Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil..................................................
...............................27
4. Índice de dispersão (ID), e teste estatístico d e índice de
discrepância (D) dos metazoários parasitos de Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil....................................
...............................27
5. Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Aspistor luniscutis do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil...................................................................................................... ...............................28
6 Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil...................................................................................................... ...............................28
7. Coeficiente de correlação de Pearson (r) utilizado para verificar
possível influência do comprimento total de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil
sobre a abundância e prevalência parasitária......................................... ...............................28
8. Teste t de Student utilizado e teste exato de Fischer para verificar
possível influência do sexo de Aspistor luniscutis e Genidens barbus
do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil sobre a
abundância e prevalência parasitária......................................................
...............................29
9. Abundância total média, riqueza parasitária média, riquez
a
parasitária, diversidade parasitária média, uniformidade parasitária
média e dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários
parasitos de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra
dos Reis, RJ, Brasil. Possíveis diferenças testadas com o teste t de
Student....................................................................................................
...............................32
10. Coeficiente de correlação de Pearson (r) utilizado para avaliar
possíveis relações entre os descritores comunitários e o comprimento
total de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos
Reis, Rio de Janeiro, Brasil....................................................................
...............................34
11. Teste t de Student utilizado para avaliar possíveis relações entre
os descritores comunitários e o sexo de Aspistor luniscutis e Genidens
barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil...................................................................................................... ...............................34
12. Local de infecção/infestação (LI), prevalência (P), intensidade
média (IM) e abundância média (AM) dos metazoários parasitos de A.
tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil
e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina... ...............................56
13. Comparações entre as prevalências e abundâncias das espécies de
metazoários parasitos de A. tricolor (At) e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita (Ea)
do litoral de Mar del Plata, Argentina.................................................... ...............................59
14. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de
discrepância (D) dos metazoários parasitos de Anchoa tricolor do
litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.............................................. ...............................60
15. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de
discrepância (D) dos metazoários parasitos de Anchoa marinii (Br) do
litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.............................................. ...............................60
16. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de
discrepância dos metazoários parasitos de Anchoa marinii (Ar) do
litoral de Mar del Plata, Argentina.......................................................... ...............................60
17. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de
discrepância dos metazoários parasitos de Engraulis anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina......................................................... ...............................60
18. Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Anchoa tricolor do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil......... ...............................61
19. Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Anchoa marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.. ...............................61
20. Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Anchoa marinii (Ar) do litoral de Mar del Plata, Argentina............. ...............................61
21. Freqüência de dominância, freqüência de dominância
compartilhada e dominância relativa média dos metazoários parasitos
de Engraulis anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina............... ...............................62
22. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student
utilizado para verificar possíveis influências do comprimento total e
do sexo de Anchoa tricolor do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil, sobre a abundância parasitária.................................................... ...............................62
23. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student
utilizado para verificar possíveis influênciaa do comprimento total e
do sexo de Anchoa marinii (Br) do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil, sobre a abundância parasitária...................................... ...............................62
24. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student
utilizado para verificar possíveis influênciaa do comprimento total e
do sexo de Anchoa marinii (Ar) do litoral de Mar del Plata,
Argentina, sobre a abundância parasitária............................................. ...............................63
25. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student
utilizado para verificar possíveis influênciaa do comprimento total e
do sexo de Engraulis anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina,
sobre a abundância parasitária............................................................... ...............................63
26. Abundância total média, riqueza parasitária média, riqueza
parasitária, diversidade parasitária média, uniformidade parasitária
média e dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários
parasitos A. tricolor (At) e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio
de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita (Ea) do litoral de
Mar del Plata, Argentina........................................................................ ...............................66
27. Comparações entre os descritores comunitários do parasitismo de
A. tricolor (At) e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita (Ea) do litoral de Mar
del Plata, Argentina................................................................................ ...............................66
28. Coeficiente de correlação de Pearson (r) utilizado para avaliar
possíveis relações entre os descritores comunitários e o comprimento
total de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina...................................................................................... ...............................69
29. Teste t de Student utilizado para avaliar possíveis relações entre
os descritores comunitários e o sexo de A. tricolor e A. marinii (Br)
do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E.
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina..................................... ...............................69
RESUMO
TAVARES, Luiz Eduardo Roland. Composição e estrutura das comunidades de
metazoários parasitos de Aspistor luniscutis e Genidens barbus (Osteichthyes:
Ariidae) e Anchoa marinii e A. tricolor (Osteichthyes: Engraulididae) do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Seropédica, 2006. 95 p. (Tese, Doutorado
em Ciências Veterinárias).
Entre março de 2000 e fevereiro de 2003 foram necropsiados 63 espécimes de bagres
marinhos G. barbus e 69 espécimes de A. luniscutis e entre outubro de 2001 e julho de
2004 foram necropsiados 103 espécimes de manjubas de A. tricolor e 95 espécimes de
A. marinii do litoral do estado do Rio de Janeiro (23°01'S, 43º38’ - 44°19'W), Brasil,
para o estudo de suas comunidades de metazoários parasitos. Adicionalmente, foram
incluídos na análise dados obtidos de 136 espécimes de A. marinii e 115 espécimes de
E. anchoita, provenientes do litoral de Mar del Plata (38º08’S, 57º32’W), Argentina,
necropsiados entre novembro de 1993 e fevereiro de 1999. Para cada amostra de
hospedeiro foram calculados os descritores ecológicos e comunitários do parasitismo e
suas possíveis similaridades testadas estatisticamente. Ergasilus youngi Tavares &
Luque, 2005, parasita das brânquias do bagre marinho Aspistor luniscutis do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil, é descrita e ilustrada. Foram determinadas 23 espécies
de metazoários parasitos de arídeos, 15 espécies parasitando G. barbus e 17 em A.
luniscutis, sendo que nove espécies foram comuns às duas espécies de hospedeiros e
determinadas 25 espécies de metazoários parasitos de engraulidídeos, sendo que apenas
a espécie P. merus foi encontrado nas quatro amostras de hospedeiros, embora outras
quatro espécies tenham ocorrido em comum entre amostras brasileiras e argentinas. As
infracomunidades parasitárias de A. luniscutis e G. barbus foram caracterizadas pela
dominância de ectoparasitos e escassez de espécies centrais. As comunidades
parasitárias das manjubas estudadas foram caracterizadas pela dominância de
endoparasitos em estágio larvar. A similaridade entre as comunidades parasitárias das
espécies simpátricas de arídeos pode ser explicada em função compartilhamento de
hábitat e similaridade de comportamento biológico, que podem favorecer a exposição às
mesmas formas infectantes. A maior similaridade observada entre as amostras da
mesma localidade sugere a influência de fatores ecológicos sobre a estrutura das
comunidades parasitárias destas espécies de engraulidídeos.
Palavras-chave: ecologia parasitária, taxonomia, ictioparasitologia.
ABSTRACT
TAVARES, Luiz Eduardo Roland. Structure and compositon of the metazoan
parasite communities of the Aspistor luniscutis and Genidens barbus
(Osteichthyes: Ariidae) and Anchoa marinii and A. tricolor (Osteichthyes:
Engraulididae) from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Seropédica, 2005. 95 p. (Tese, Doutorado em Ciências Veterinárias).
Between March 2000 and February 2003 63 specimens of sea catfishes G. barbus and
69 specimens of A. luniscutis and Between October 2001 and July 2003, 103 specimens
of anchovies A. tricolor and 95 specimens of A. marinii from the coastal zone of the
State of Rio de Janeiro (23°01'S, 43º38 - 44°19'W), Brazil, were necropsied to study
their communities of metazoan parasites. Additionally, data obtained from 136
specimens of A. marinii and 115 specimens of E. anchoita, from the coastal zone of Mar
del Plata (38º08’S, 57º32’W), Argentine, necropsied between November 1993 and
February 1999, and were included in the present analysis. Ecological and community
parasitic descriptors were calculated and its possible similarities statistically tested.
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, parasitic on the gills of sea catfish, Aspistor
luniscutis from the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil is described and
illustrated. Twenty three species of metazoan parasites were determined, 15 species
parasitic in G. barbus and 17 parasitic in A. luniscutis, and 25 species of metazoan
parasites from engraulidids were determined. Only P. merus was founded in all host
species sample, although other four species were common to both Brazilian and
Argentinean samples. The parasite infracommunities of A. luniscutis e G. barbus were
characterized by ectoparasite dominance and scarcity of core species. The communities
of metazoan parasites of the studied anchovies were characterized by dominance of
larval endoparasites. Similarity between parasitic communities of sympatric species of
ariid could be explained by habitat overlapping and similar biological behavior, that
might expose to the same infective forms. Greater similarity observed between samples
belonging to the same locality suggests the influence of ecological factors on the
parasitic community structure of these species of engraulidids.
Key-words: parasitic ecology, taxonomy, ichthyoparasitology.
CAPÍTULO I
Ergasilus youngi TAVARES & LUQUE, 2005 (COPEPODA:
POECILOSTOMATOIDA: ERGASILIDAE) PARASITA DO BAGRE
MARINHO Aspistor luniscutis (VALENCIENNES, 1840) (OSTEICHTHYES:
ARIIDAE) DO LITORAL DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO, BRASIL
RESUMO
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005 (Copepoda: Ergasilidae), parasita das
brânquias do bagre marinho Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil, é apresentada e ilustrada. Esta espécie é caracterizada
pela presença do primeiro endópodo bi-segmentado com um arranjo de espínulos em
forma de roseta, quarto endópodo tri-segmentado, primeiro segmento da antênula com
cerda única e cefalossoma não inflado.
ABSTRACT
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005 (Copepoda: Ergasilidae) parasitic on
the gills of sea catfish, Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) (Ariidae) from the
coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil is presented and illustrated. This
species is characterized by the presence of 2-segmented first endopod with rosette-like
array of blunt spinules, 3-segmented fourth endopod, first antennulary segment with
single seta and cephalosome not inflated.
1. INTRODUÇÃO
Ergasilidae von Nordmann, 1832 é uma das maiores famílias da ordem
Poecilostomatoida (HO et al. 1992; ABDELHALIM et al. 1993) e compreende 24
gêneros de copépodes parasitos, ocorrendo em ambientes dulcícolas, estuarinos e
marinhos (AMADO et al. 1995; EL-RASHIDI; BOXSHALL, 1999). De acordo com
Amado et al. (1995), os machos e as formas larvais de Ergasilidae são planctônicos, e as
fêmeas adultas, depois de fecundadas, parasitam principalmente peixes teleósteos, com
exceção às espécies do gênero Teredophilus Rancurel, 1954 que usualmente parasitam
anelídeos e moluscos bivalves.
Ergasilus von Nordmann, 1832 apresenta espécies de alto potencial patogênico,
algumas delas responsáveis por grande mortalidade em peixes de cultivo em ambientes
dulcícolas e estuarinos (LIN; HO, 1998; PIASECKI et al. 2004). A patogenia provocada
por estes ergasilídeos é resultante de sua fixação e alimentação no hospedeiro
(THATCHER, 1981a). As espécies de Ergasilus apresentam digestão externa e
secretam substâncias que contêm enzimas proteolíticas que auxiliam na digestão das
células epiteliais dos filamentos branquiais e fossas nasais, provocando uma reação
inflamatória nos tecidos do hospedeiro (KABATA, 1979). A fixação nos hospedeiros
pelas antenas, que perfuram e envolvem os filamentos branquiais resultam na
hiperplasia do epitélio dos filamentos branquiais com fusão lamelar e necrose dos
tecidos, impedindo a circulação sanguínea e as trocas gasosas (THATCHER, 1981a;
AMADO, 1992).
Atualmente são conhecidas 21 espécies de Ergasilus originalmente descritas
parasitando as brânquias e fossas nasais de peixes no Brasil (Tabela 1). Recentemente
E. euripedesi Montú, 1980 foi redescrita e proposta a nova combinação Gauchergasilus
euripedesi (Montú, 1980) (MONTÚ; BOXSHALL, 2002). Adicionalmente uma nova
espécie, E. foresti Boxshall, Araújo & Montú, 2002, foi recentemente descrita, coletada
em amostras de zooplâncton de estuários do Brasil (BOXSHALL et al. 2002).
Durante o estudo da fauna parasitológica de Aspistor luniscutis (Valenciennes,
1840) espécimes de uma nova espécie de Ergasilus foram coletados. No presente
trabalho esta espécie é descrita, ilustrada e comparada com as principais espécies
correlatas deste gênero.
2. MATERIAL E MÉTODOS
Entre novembro de 2002 e fevereiro de 2003, 69 espécimes de A. luniscutis
provenientes de Angra dos Reis (23º01’S, 44º19’W), litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil, medindo 35,4 ± 2,2 (30,8 – 42,0) cm de comprimento total foram necropsiados.
Os hospedeiros foram identificados segundo Figueiredo e Menezes (1978) e a
nomenclatura do hospedeiro atualizada conforme Marceniuk e Ferraris Jr. (2003). As
brânquias foram retiradas e colocadas em solução de formalina 1:4000 por uma hora
para desprender os copépodes dos filamentos branquiais. Os espécimes coletados foram
fixados e armazenados em etanol 70ºGL e posteriormente clarificados em ácido lático
85%. Alguns espécimes inteiros foram dissecados e seus apêndices clarificados em
ácido lático 85% em uma lâmina de vidro perfurada, adaptada de Humes e Gooding
(1964). As ilustrações foram realizadas com o auxílio de microscópio Hund H-600 com
contraste de fases e tubo de desenho. As medidas são apresentadas em micrômetros
(µm) e as médias seguidas pela amplitude entre parênteses. A terminologia morfológica
utilizada está de acordo com Boxshall e Montú (1997). O holótipo e parátipos foram
depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de
Janeiro, RJ, Brasil. Os termos abundância média, intensidade média e prevalência estão
conforme Bush et al. (1997).
3. RESULTADOS
COPEPODA Edwards, 1840
POECILOSTOMATOIDA Thorell, 1859
ERGASILIDAE von Nordmann, 1832
Diagnose
Fêmea. Corpo alongado, ciclopiforme, algumas vezes levemente modificado
com a dilatação dos somitos do prossoma. Prossoma compreendendo o cefalossoma e
quatro ou cinco somitos pedígeros livres; algumas vezes com o primeiro ou primeiro e
segundo somitos pedígeros incorporados ao cephalossoma, ou com limites indistintos
entre alguns ou todos somitos do prossoma formando um tronco inflado. Alguns
gêneros providos de retro-estiletes nos ângulos póstero-laterais do escudo cefálico.
Urossoma composto por cinco segmentos nas fêmeas, compreendendo o quinto somito
pedígero, o somito genital duplo e três somitos abdominais livres. Somito anal com
incisão medial. Ramos caudais com três a cinco cerdas. Rostro lrargo, em alguns casos
formando um grande espinho posterior. Olho naupliar presente. Antênula com 5 ou 6
segmentos. Antena com três ou quatro segmentos, coxobasis desarmado ou com cerda
basal e endópodo com dois ou três segmentos; primeiro segmento bem desenvolvido,
algumas vezes alongado, segundo e terceiro segmentos usualmente fusionados,
apresentando uma, duas ou três garras distais. Mandíbula medial, composta por
segmento único, armado com uma lâmina anterior, uma lâmina média e uma lâmina
posterior; armadura raramente reduzida. Maxilula tipicamente composta por um lobo
bem desenvolvido armado com duas cerdas apicais e uma cerda medial, algumas vezes
reduzida a um lobo desarmado. Maxila formada por um sincoxa desarmado e uma base
distal, usualmente recoberta por espínulos. Primeira a quarta patas birremes, ramos
tipicamente compostos por três segmentos; número de segmentos algumas vezes
reduzido, originando ramos uni ou bi-segmentados. Quinta pata composta por dois
segmentos ou reduzida a uma ou duas cerdas (AMADO, 1992; BOXSHALL; MONTÚ,
1997).
Ergasilus von Nordmann, 1832
Diagnose
Fêmea. Cefalosoma com forma variada, e geralmente fusionado ao primeiro
somito pedígero. Quatro ou cinco somitos pedígeros livres, diminuindo em
comprimento e largura no sentido posterior do corpo. Somito genital duplo alargado.
Somitos abdominais distintos. Antena com garra única. Maxílula com duas ou três
cerdas curtas, geralmente retas. Cinco pares de patas. Primeira a quarta patas birremes,
quinta pata reduzida ou ausente (AMADO, 1992; BOXSHALL; MONTÚ, 1997).
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005 (Figuras 1 – 10)
Diagnose
Fêmea (Figura 1). Baseado em 11 espécimes. Comprimento total 1450,6 (1401,1
– 1494,5) (excluindo a antena e as setas dos ramos caudais). Maior largura 407,44
(381,98 – 439,85). Cefalossoma tão longo quanto largo, 488,47 (451,43 – 520,88)
comprimento, 407,44 (381,98 – 439,85) largura, antenula e antena visíveis dorsalmente.
Primeiro somito pedígero 247,71 (231,5 – 266,23) comprimento, 381,98 (358,83 –
416,7) largura. Segundo ao quinto somitos pedígeros diminuindo em comprimento e
largura em sentido ântero-posterior. Somito genital duplo 189,14 (185,71 – 194,28)
comprimento, 183,42 (174,28 – 197,13) largura. Abdômen com três somitos livres,
primeiro somito livre 46,37 (42,86 – 48,57) comprimento, 113,07 (98,31 – 134,4)
largura; segundo somito livre 38,62 (36 – 39,4) comprimento, 100,71 (88,57 – 120)
largura; somito anal inciso medialmente 31,84 (25,71 – 39,6) comprimento, 88,67 (79,4
– 109,2) largura (Figura 2a). Todos os somitos abdominais apresentam fileira de
espínulos ao longo da margem posterior da superfície ventral (Figura 2b). Ramos
caudais tão longos quanto largos, 46,98 (45,6 – 51,43) comprimento, 34,6 (28,57 –
41,4) largura, apresentando quatro cerdas distais, seta mais longa 395,86 (373,82 –
414,07) comprimento.
Antênula (Figura 3) 6-segmentada, fórmula das cerdas do segmento proximal
para o segmento distal: 1, 11, 3, 3, 1 + 1 estetasco, 6 + 1 estetasco. Antena (Figura 4)
longa, delgada, 4-segmentada (coxobasis + endópodo 3-segmentado), coxobase com
cerda interna, proximal; segmento proximal do endópodo levemente recurvado, tão
longo quanto o segundo e terceiro segmentos combinados, armado com pequena cerda
recurvada, localizada próximo ao ponto médio da margem interna; segmento medial do
endópodo com pequena cerda proximal e distal; segmento distal do endópodo curto;
garra terminal fortemente recurvada. Mandíbula (Figura 5a) com lâmina anterior
pequena com cerdas na margem anterior; lâmina medial com dentes bem desenvolvidos
na margem posterior; lâmina posterior com dentes na margem posterior. Maxílula
(Figura 5b) lobada, apresentando duas cerdas externas. Maxila (Figura 5c) formada por
um sincoxa muito desenvolvido, desarmado, estreitando distalmente; base pequena,
armada distalmente com numerosos dentes.
Primeira a quarta patas birremes com ramos 3-segmentados, exceto o primeiro
endópodo e quarto exópodo 2-segmentados. Base de todas as patas apresentando cerda
nua externa na superfície posterior, próxima ao exópodo. Primeira pata (Figura 6):
segmento proximal do exópodo com aglomerado de espínulos e espinho distalmente
localizados na margem externa, margem interna com sétulas; segmento medial com
aglomerado de espínulos na margem externa e seta plumosa interna; segmento distal
com quatro cerdas plumosas, espinho medial com margens serrilhadas, duas cerdas
plumosas apenas na margem externa; segmento proximal do endópodo com aglomerado
de espínulos externo e cerda plumosa interna; segmento distal com aglomerado de
espínulos na margem externa, proeminente roseta de espínulos próxima à margem
lateral, duas cerdas curtas plumosas apicalmente, cinco cerdas plumosas na margem
interna. Segunda pata (Figura 7): segmento proximal do exópodo com espinulos e
espinho localizados distalmente na margem externa, margem interna com sétulas;
segmento medial com espínulos na margem externa, cerda plumosa interna; segmento
distal com espínulos na margem externa, pequena cerda plumosa externa, seis cerdas
plumosas; segmento proximal do endópodo com sétulas e fina espinulação na margem
externa, cerda plumosa interna; segmento medial com poucos espínulos na margem
externa, duas cerdas plumosas internas; segmento distal com fina espinulação na
margem externa, espinho externo com margem externa serrilhada, quatro cerdas
plumosas. Terceira pata (Figura 8) similar à segunda pata. Quarta pata (Figura 9):
segmento proximal do exópodo com poucos espínulos na margem externa, margem
interna com sétulas; segmento distal com poucos espínulos na margem externa, pequena
cerda plumosa externa, cinco cerdas plumosas; segmento proximal do endópodo com
sétulas e fina espinulação na margem externa, cerda plumosa interna; segmento medial
com fina espinulação na margem externa, duas cerdas plumosas internas; segmento
distal com espínulos na margem externa, espinho externo com margem externa
serrilhada, três cerdas plumosas. Quinta pata (Figura 10) reduzida a duas cerdas nuas
papiladas.
Macho: desconhecido.
Simbiótipo: Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) (Osteichthyes: Ariidae).
Sítio de infestação: brânquias.
Localidade tipo: Angra dos Reis, RJ, Brasil (23º01’S, 44º19’W).
Material estudado: holótipo CHIOC 35393 (uma fêmea), parátipos CHIOC
35394 (cinco fêmeas) e CHIOC 35392 (cinco fêmeas).
Prevalência de infestação: 88,4%.
Abundância média de infestação: 6,7 ± 8,1.
Intensidade média de infestação: 7,6 ± 8,2.
Etimologia: o nome desta espécie foi dado em homenagem ao Dr. Paulo S.
Young, em reconhecimento a sua contribuição ao conhecimento da fauna carcinológica
brasileira.
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea. Figura 1, vista dorsal. Figura 2a,
duplo somito genital, somitos abdominais e ramos caudais, ventral. Figura 2b, somitos
abdominais. Figura 3, antênula. Figura 4, antena. Figura 5, peças bucais: a, mandíbula;
b, maxílula; c, maxila. Barra de escala: (1) = 300 µm; (2a, 3, 4) = 100 µm; (2b, 5) = 50
µm.
2b
2a
5
a
b
c
1
3
4
Ergasilus youngi Tavares & Luque, 2005, fêmea. Figura 6, primeira pata. Figura 7,
segunda pata. Figura 8, terceira pata. Figura 9, quarta pata. Figura 10, quinta pata. Barra
de escala: 50 µm.
7
6
8
9
10
4. DISCUSSÃO
Esta espécie apresenta o primeiro endópodo bi-segmentado, quarto endópodo tri-
segmentado e primeiro segmento da antênula com cerda única. Das 22 espécies
originalmente descritas no Brasil, cinco espécies compartilham com a nova espécie o
primeiro endópodo bi-segmentado e o quarto endópodo tri-segmentado (Tabela 1).
Entretanto E. youngi pode ser diferenciada de E. callophysus, E. caraguatatubensis, E.
colomesus e E. cyanopictus pela presença de uma proeminente roseta de espínulos
próxima à margem lateral do segmento distal do primeiro endópodo. Ergasilus foresti
compartilha com E. youngi a presença desta roseta de espínulos próxima à margem
lateral do segmento distal do primeiro endópodo, porém difere de E. youngi na fórmula
de cerdas da antênula 1, 11, 5, 4, 2 + 1 estetasco, 7 + 1 estetasco (1, 11, 3, 3, 1 + 1
estetasco, 6 + 1 estetasco em E. youngi), na forma da lâmina anterior da mandíbula com
dentes delgados terminais (com cerdas na margem anterior em E. youngi) e forma da
maxila, com base curta com arranjo de espinhos distalmente, apresentando um espínulo
proximal próximo à margem anterior e fileira de espínulos próximos à margem posterior
(E. youngi apresenta base da maxila longa em comparação a E. foresti e não apresenta
espínulos proximais) (THATCHER; BOEGER, 1983a; 1984; AMADO; ROCHA, 1995;
EL-RASHIDY; BOXSHALL, 2002; BOXSHALL et al. 2002).
Oito espécies de Ergasilus originalmente descritas em outros países, E. argulus
Cressey, 1970, E. cerastes Roberts, 1969, E. chautauquensis Fellows, 1887, E.
clupeidarum Johnson & Rogers, 1972, E. ecuadorensis El-Rashidy & Boxshall, 2002,
E. pitalicus Thatcher, 1984, E. megaceros Wilson, 1914 e E. versicolor Wilson, 1911
compartilham com E. youngi a presença do primeiro endópodo bi-segmentado
(BOXSHALL et al. 2002). Destas espécies, E. cerastes, parasita de bagres de água doce
na América do Norte, é a que mais se assemelha à E. youngi, uma vez que
compartilham a mesma armadura das patas e a presença de uma proeminente roseta de
espínulos próxima à margem lateral do segmento distal do primeiro endópodo. Contudo,
E. cerastes difere de E. youngi por apresentar três cerdas no primeiro segmento da
antênula (uma cerda em E. youngi) e na forma de gancho dos espinhos do segmento
distal do primeiro endópodo (retilíneos em E. youngi) (ROBERTS, 1969).
Tabela 1. Espécies do gênero Ergasilus originalmente descritas no Brasil.
Espécies Hospedeiros
1
Ordem e Família
dos hospedeiros
Habitat dos
hospedeiros
Referências
Ergasilus atafonensis
-
Mugil curema
Perciformes,
Mugilidae
estuarino Amado e Rocha
(1995)
E. bahiensis
-
M. curema, M.
gaimardianus, M.
liza, M. platanus,
M. trichodon
Perciformes,
Mugilidae
estuarino Amado e Rocha
(1995)
E. bryconis
+
Brycon
melanopterus
Characiformes,
Characidae
dulcícola Thatcher (1981a)
E. callophysus * Calophysus
macropterus
Siluriformes,
Pimelodidae
dulcícola Thatcher e Boeger
(1984)
E. caraguatatubensis * M. curema, M.
gaimardianus, M.
liza,
Perciformes,
Mugilidae
estuarino Amado e Rocha
(1995)
E. coatiarus
++
Cichla monoculus Perciformes,
Cichlidae
dulcícola Araújo e Varella
(1998)
E. colomesus * Colomesus asellus Tetraodontiformes,
Tetraodontidae
dulcícola Thatcher e Boeger
(1983a)
E. cyanopictus * Mugil cephalus Perciformes,
Mugilidae
estuarino Carvalho (1962)
E. foresti *
---- ---- estuarino Boxshall et al.
(2002)
E. hydrolycus
+
Hydrolycus
scomberoides
Characiformes,
Cynodontidae
dulcícola Thatcher et al.
(1984)
E. holobryconis
+
Brycon pesu Characiformes,
Characidae
dulcícola Malta e Varella
(1986)
1- Nomenclatura e classificação dos hospedeiros conforme FishBase Online
(www.fishbase.org). * Espécies que compartilham o primeiro endópodo e quarto
exópodo bi-segmentados e quarto endópodo tri-segmentado.
+
Espécies que
compartilham o primeiro endópodo, quarto endópodo e quarto exópodo bi-segmentados.
++
Espécies que compartilham o primeiro e quarto endópodos bi-segmentados e quarto
exópodo uni-segmentado.
-
Espécies que compartilham o primeiro e quarto endópodos
tri-segmentados e quarto exópodo bi-segmentado.
Tabela 1. Continuação.
Espécies Hospedeiros
1
Ordem e Família
dos hospedeiros
Habitat dos
hospedeiros
Referências
E. hypophthalmi
+
Hypophthalmus
edentatus, H.
fimbriatus
Siluriformes,
Pimelodidae
dulcícola Boeger et al. (1993)
E. iheringi
++
Hoplias
malabaricus
Characiformes,
Erythrinidae
dulcícola Tidd (1942)
E. jaraquensis
+
Semaprochilodus
insignis
Characiformes,
Prochilodontidae
dulcícola Thatcher e
Robertson (1982)
E. leporinidis
+
Leporinus fasciatus Characiformes,
Anostomidae
dulcícola Thatcher (1981b)
E. longimanus
-
Mugil sp. Perciformes,
Mugilidae
estuarino Boxshall e Montú
(1997)
E. thatcheri
+
Rhamdia quelen Siluriformes,
Heptapteridae
dulcícola Engers et al. (2000)
E. triangularis
+
Laemolyta taeniata Characiformes,
Anostomidae
dulcícola Malta (1994)
E. turucuyus
+
Acestrorhynchus
falcatus, A.
falcirostris
Characiformes,
Acestrorhynchidae
dulcícola Malta e Varella
(1996)
E. urupaensis
+
Prochilodus
nigricans
Characiformes,
Prochilodontidae
dulcícola Malta (1993)
E. xenomelanirisi
-
Atherinella
brasiliensis
Atheriniformes,
Atherinopsidae
estuarino Carvalho (1955)
E. yumaricus
+
Pygocentrus natteri,
Serrasalmus
eingenmani,
Serrasalmus
rhombeus
Characidae,
Characiformes
dulcícola Malta e Varella
(1995)
1- Nomenclatura e classificação dos hospedeiros conforme FishBase Online
(www.fishbase.org). * Espécies que compartilham o primeiro endópodo e quarto
exópodo bi-segmentados e quarto endópodo tri-segmentado.
+
Espécies que
compartilham o primeiro endópodo, quarto endópodo e quarto exópodo bi-segmentados.
++
Espécies que compartilham o primeiro e quarto endópodos bi-segmentados e quarto
exópodo uni-segmentado.
-
Espécies que compartilham o primeiro e quarto endópodos
tri-segmentados e quarto exópodo bi-segmentado.
CAPÍTULO II
COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE METAZOÁRIOS
PARASITOS DE Aspistor luniscutis (VALENCIENNES, 1840) E Genidens barbus
(LACÉPÈDE, 1803) (OSTEICHTHYES: ARIIDAE) DO LITORAL DO ESTADO
DO RIO DE JANEIRO, BRASIL
RESUMO
Entre março de 2000 e fevereiro de 2003 foram necropsiados 63 espécimes de G.
barbus e 69 espécimes de A. luniscutis provenientes do litoral de Angra dos Reis
(23°01'S, 44°19'W), RJ, Brasil, para o estudo de suas comunidades de metazoários
parasitos. Foram calculados os descritores ecológicos e comunitários do parasitismo e
suas possíveis similaridades testadas estatisticamente. Foram determinadas 23 espécies
de metazoários parasitos, 15 espécies parasitando G. barbus e 17 em A. luniscutis,
sendo que nove espécies foram comuns às duas espécies de hospedeiros; destas, quatro
espécies apresentaram diferenças significativas entre suas abundâncias e prevalências.
Os valores de abundância total média, riqueza de espécies, diversidade, uniformidade
parasitária e dominância de Berger-Parker não apresentaram diferenças significativas
entre as amostras de A. luniscutis e G. barbus. A similaridade dentro das
infracomunidades parasitárias indicou uma maior homogeneidade na composição
parasitária de A. luniscutis. As infracomunidades parasitárias de A. luniscutis e G.
barbus foram caracterizadas pela dominância de ectoparasitos e escassez de espécies
centrais. A similaridade entre as comunidades parasitárias de espécies simpátricas e
filogenéticamente próximas pode ser explicada em função do compartilhamento de
hábitat e similaridades de comportamento biológico, que podem favorecer a exposição
às mesmas formas infectantes.
ABSTRACT
Between March 2000 and February 2003 63 specimens of G. barbus and 69 specimens
of A. luniscutis from the coastal zone of Angra dos Reis (23°01'S, 44°19'W), RJ, Brazil,
were necropsied to study their communities of metazoan parasites. Ecological and
community parasitic descriptors were calculated and its possible similarities statistically
tested. Twenty three species of metazoan parasites were determined, 15 species parasitic
in G. barbus and 17 parasitic in A. luniscutis, and nine species were common to both
host species; four of them showed significant differences among its abundances and
prevalence. Mean total abundance, species richness, diversity, parasitic uniformity and
Berger-Parker dominance values were not significantly different in A. luniscutis and G.
barbus samples. Similarity within parasitic infracommunities showed higher
homogeneity in A. luniscutis parasitic composition. The parasite infracommunities of A.
luniscutis e G. barbus were characterized by ectoparasite dominance and scarcity of
core species. Similarity between parasitic communities of sympatric and
phyllogeneticaly correlated could be explained by habitat overlapping and similar
biological behavior, that might expose to the same infective forms.
1. INTRODUÇÃO
A família Ariidae compreende os bagres marinhos e de água salobra, sendo que
algumas espécies são restritas ao ambiente dulcícola. As espécies são muito semelhantes
em aparência geral e diferem dos demais bagres por apresentarem um par de barbilhões
maxilares, mandibulares e mentonianos; narinas anteriores e posteriores muito
próximas, sendo as posteriores providas de válvula; olhos usualmente com a margem
orbital livre, subcutâneo em poucas espécies; nadadeiras peitorais anteriores à nadadeira
dorsal, ambas com espinho anterior com margens serrilhadas; nadadeira adiposa curta
com base mais curta que o comprimento. Ocorrem principalmente na zona costeira, em
estuários e rios de maré, das regiões temperadas e tropicais. Em geral, habitam águas
pouco profundas, em fundo lodosos ou arenosos, embora algumas espécies marinhas
tenham sido registradas em profundidades superiores a 100 m. Procuram a
desembocadura de Rios e regiões lagunares na época da desova, após a qual os machos
e mais raramente as fêmeas incubam os ovos na cavidade oral até o final do
desenvolvimento embrionário. São considerados de grande potencial para cultivo e
usualmente são encontrados em grande abundância em diversos sistemas estuarino-
lagunares ao longo do litoral brasileiro, onde são pescados por linha e principalmente
por arrasto de fundo e representam uma importante fonte econômica e de proteínas às
populações adjacentes a estes complexos lagunares (FIGUEIREDO; MENEZES, 1978;
MISHIMA; TANJI, 1982; ARAÚJO, 1984, 1988; AZEVEDO et al. 1999;
MARCENIUK; FERRARIS-JÚNIOR, 2003).
O bagre marinho Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) e o bagre branco
Genidens barbus (Lacépède, 1803) (= Netuma barba) são considerados os maiores
bagres do litoral brasileiro e os espécimes adultos chegam a atingir 1,2 m de
comprimento. São espécies marinhas e estuarinas, demersais e bentônicas. Aspistor
luniscutis apresenta distribuição geográfica na costa leste da América do Sul, ocorrendo
das Guianas ao sudeste brasileiro e G. barbus da Bahia, Brasil até o rio da Prata,
Argentina (FIGUEIREDO; MENEZES, 1978). Durante o ciclo de vida de A. luniscutis
e G. barbus, os espécimes adultos migram para as regiões estuarinas na época da
desova, onde os juvenis permanecem os dois primeiros anos antes de migrarem para o
mar (MISHIMA; TANJI, 1983a; 1983b; ARAÚJO, 1988). Segundo Mishima e Tangi
(1981), (1982), Reis (1986) e Azevedo et al. (1998a) nos locais onde A. luniscutis e G.
barbus co-ocorrem, compartilham mesmo hábitat e hábitos alimentares.
No Brasil são conhecidos alguns trabalhos taxonômicos sobre parasitos de
arídeos como os de Amato (1974), Pereira-Junior e Costa (1986), Fernandes e Goulart
(1989) sobre digenéticos, Vicente e Fernandes (1978), Fortes (1981) e Vicente et al.
(1985) sobre nematóides, Fortes (1981) e São Clemente et al. (1991) sobre cestóides e
Montú e Boxshall (1997), Luque et al. (1998) e Luque e Cezar (2000a) sobre
copépodes. Trabalhos sobre aspectos quantitativos dos parasitos de aríideos do litoral
brasileiros foram realizados por Pereira-Junior e Costa (1986) e São Clemente et al.
(1991).
O presente trabalho apresenta uma análise dos metazoários parasitos de A.
luniscutis e G. barbus do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, ao nível de
comunidade componente e infracomunidade, avaliando possíveis similaridades entre
suas comunidades parasitárias.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Aquisição, Determinação e Características da Amostra de A. luniscutis e
G. barbus
Entre março de 2000 e abril de 2001 foram necropsiados 63 espécimes de G.
barbus adquiridos de forma única em março de 2000 e entre novembro de 2002 e
fevereiro de 2003, 69 espécimes de A. luniscutis adquiridos de forma única em fevereiro
de 2003. As amostras de hospedeiros foram adquiridas de pescadores profissionais, do
município de Angra dos Reis (23º01’S, 44º19’W), litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil. Os peixes foram identificados segundo Figueiredo e Menezes (1978) e a
nomenclatura dos hospedeiros atualizada conforme Marceniuk e Ferraris-Junior (2003).
Os espécimes de G. barbus mediram 43,9 ± 9,9 (31 – 80) cm de comprimento total e
não apresentaram diferenças significativas entre o comprimento dos machos (43,7 ± 3,9;
31 - 53 cm; n = 36) e das fêmeas (47.3 ±13,1; 31 - 80 cm; n = 27) (t = -1,41; P = 0,172).
Os espécimes de A. luniscutis mediram 35,4 ± 2,2 (30,8 - 42) cm de comprimento total e
não apresentaram diferenças significativas entre o comprimento dos machos (35,4 ±2,1;
31,2 – 40,3 cm; n = 43) e das fêmeas (35,4 ± 2,4; 30,8 - 42 cm; n = 26) (t = 10,15; P =
0,88). A média do comprimento entre as amostras de A. luniscutis e G. barbus foram
significativamente diferentes (t = 7,7; P < 0,01). De acordo com Azevedo et al. (1998b)
todos os espécimes foram considerados adultos (comprimento total > 25 cm).
2.2 Coleta e Processamento dos Parasitos
Todos os órgãos, cavidades do corpo, narinas, canais mandibulares, raios das
nadadeiras e superfície corporal foram examinados à procura de metazoários parasitos.
Para coleta dos parasitos foram utilizadas peneiras de 10 cm de diâmetro e tela com
abertura de 154µm. Os endoparasitos foram coletados por lavagem do sistema
digestório em água de torneira através de peneira e o sedimento obtido observado em
microscópio estereoscópico. As brânquias e placas faringeanas foram retiradas e
colocadas em frascos com 250 ml de solução de formalina 1:4000, o qual foi agitado
entre 50 e 60 vezes e após uma hora o conteúdo lavado com água de torneira através de
peneira. A superfície corporal, cavidade oral, narinas e opérculos foram lavados e o
líquido resultante lavado em peneira. O sedimento obtido, assim como as brânquias e
placas faringeanas foram examinados em microscópio estereoscópico à procura de
ectoparasitos.
O processamento dos parasitos foi realizado de acordo com Amato et al. (1991)
e Eiras et al. (2000). Os digenéticos foram comprimidos entre lâmina e laminúla e
fixados em AFA (93 partes de etanol 70ºGL, 5 partes de formalina comercial e 2 partes
de ácido acético glacial puro). Os digenéticos menores foram fixados diretamente em
AFA, sem proceder à compressão dos mesmos. Após 48 horas de fixação, os espécimes
foram transferidos para frasco contendo etanol 70ºGL, onde foram conservados até a
coloração. Para a coloração foi utilizada hematoxilina de Delafield e carmalúmen de
Mayer. Os monogenéticos foram fixados em solução de formalina 5% e posteriormente
tranferidos para etanol 70ºGL. Para a coloração foi utilizado tricrômico de Gomori. Os
acantocéfalos foram colocados em água destilada no refrigerador para promover a
extroversão da probóscide, fixados em AFA e preservados em etanol 70ºGL. A
coloração foi feita com carmalúmen de Mayer. Os digenéticos, monogenéticos e
acantocéfalos, depois de corados, foram clarificados em creosoto de faia e montados em
bálsamo do Canadá. Os nematóides foram fixados em AFA, conservados em etanol
70ºGL e posteriormente clarificados em lactofenol de Amann. Os hirudíneos foram
fixados e preservados em etanol 70ºGL. Os crustáceos foram fixados, preservados em
etanol 70ºGL e clarificados em ácido láctico 85%. Após clarificação alguns apêndices
foram dissecados para facilitar a identificação das espécies.
2.3 Classificação e Determinação dos Parasitos
A classificação e determinação dos parasitos foram realizadas segundo
Yamaguti (1971) e Fernandes e Goulart (1989) para os digenéticos; Yamaguti (1963a),
Lim (1994), (1996) para os monogenéticos; Fortes (1981), Schimidt (1986), Rego
(1987) e Campbell e Beveridge (1994) para os cestóides; Yamaguti (1963b) para os
acantocéfalos; Fortes (1981) e Vicente et al. (1985) para os nematóides; Kabata (1979),
Boxshall e Montú (1997), Montú e Boxshall (1997), Luque et al. (1998) e Luque e
Cezar (2000a) para os copépodes.
2.4 Depósito dos Espécimes de Parasitos
Os espécimes representativos dos helmintos, hirudíneos e copépodes foram
depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de
Janeiro, Brasil e alguns espécimes representativos dos copépodes depositados na
Coleção Carcinológica do Museu Nacional (MNRJ), Rio de Janeiro, Brasil.
2.5 Análise Estatística e Estrutura das Comunidades Parasitárias
2.5.1 Comunidades componentes
Foram calculados os descritores ecológicos do parasitismo, como abundância
média, intensidade, intensidade média e prevalência de infecção/infestação parasitária
(BUSH et al. 1997). Possíveis diferenças entre as abundâncias e prevalências das
espécies que ocorreram nas duas amostras de hospedeiros foram testadas pelo teste t de
Student e pelo teste do Qui-quadrado respectivamente, com os dados de abundância
transformados em log (X + 1). As seguintes análises foram realizadas apenas para as
espécies que apresentaram prevalência ≥ 10% (comunidade componente) (BUSH et al.
1990). O índice de discrepância (POULIN, 1993) e o índice de dispersão (quociente
entre variância e abundância parasitária média) com sua significância testada pelo teste
estatístico d, foram calculados para cada espécie de parasito para determinar seu padrão
de distribuição (LUDWIG; REYNOLDS, 1988). A dominância de cada componente das
infracomunidades parasitárias foi determinada pelo cálculo da freqüência de dominância
e da dominância relativa média (ROHDE et al. 1995).
Para determinar possíveis correlações entre o comprimento total dos hospedeiros
e a abundância e prevalência parasitária foi utilizado o coeficiente de correlação de
Pearson r, com os dados de abundância transformados em log (X + 1) e os dados de
prevalência transformados pelo arco-seno (ZAR, 1999) e os hospedeiros divididos em
cinco intervalos de classe de tamanho de 10 cm (PEREIRA-JUNIOR; COSTA, 1986;
SÃO CLEMENTE et al. 1991). O comprimento total de A. luniscutis não pôde ser
correlacionado com a prevalência parasitária em virtude da pequena amplitude de
comprimento dos hospedeiros. A influência do sexo na abundância e na prevalência das
infecções e infestações parasitárias foi testada pelo teste t de Student e pelo teste exato
de Fischer F respectivamente, com os dados de abundância transformados em log (X +
1).
2.5.2 Infracomunidades parasitárias
Foram calculados os descritores comunitários do parasitismo como a abundância
total média, dominância numérica de Berger-Parker, riqueza, diversidade e
uniformidade parasitária média. A diversidade parasitária de cada infracomunidade foi
calculada através do índice de Brillouin (H), sendo também calculado o índice de
uniformidade de Brillouin (J) para cada infracomunidade (ZAR, 1999). Possíveis
diferenças entre os descritores comunitários e as duas amostras de hospedeiros foram
testadas pelo teste t de Student. Para verificar possíveis influências do comprimento
total e o sexo dos hospedeiros sobre os descritores comunitários, foram utilizados o
coeficiente de correlação de Pearson e o teste t de Student respectivamente, com os
dados previamente transformados em log (X + 1).
O índice de similaridade qualitativo de Jaccard e o índice de similaridade
quantitativo de Sørensen foram calculados entre as infracomunidades parasitárias dentro
de cada população de hospedeiro e entre as duas populações de hospedeiros (LUDWIG;
REYNOLDS, 1988). A metodologia multivariada de análise dos componentes
principais foi utilizada para verificar relacionamentos de similaridade entre as
infracomunidades parasitárias dentro de uma amostra de hospedeiro e entre as amostras
de hospedeiros, com os dados padronizados com a raiz quadrada do somatório das
variâncias pela abundância média, para demonstrar graficamente todas as
infracomunidades (hospedeiros) dentro de um sistema de coordenadas, onde as posições
relativas das infracomunidades refletem similaridades e entre as infracomunidades para
identificar contribuição de cada espécie de parasito para as possíveis diferenças
(LUDWIG; REYNOLDS, 1988). Os índices de similaridade e a análise dos
componentes principais realizadas entre as infracomunidades parasitárias de A.
luniscutis e G. barbus foram feitas utilizando-se o total de espécies presentes nas
amostras e posteriormente com as espécies integrantes da comunidade componente
(prevalência superior a 10% em pelo menos em uma das espécies de hospedeiros).
A terminologia ecológica usada foi recomendada por BUSH et al. (1997). O
nível de significância estatística adotado foi de P ≤ 0,05.
3. RESULTADOS
3.1 Comunidades Componentes
Foram coletadas 17 espécies de metazoários parasitando A. luniscutis e 15
espécies parasitando G. barbus, perfazendo um total de 23 espécies de metazoários
parasitos nas duas populações de hospedeiros, sendo 13 espécies de ectoparasitos, seis
espécies de endoparasitos e quatro espécies de endoparasitos em estágio larvar. Nove
espécies foram comuns entre as duas populações de hospedeiros, sendo seis espécies de
ectoparasitos, duas espécies de endoparasitos e uma espécie de endoparasito em estágio
larvar, destas, quatro espécies apresentaram diferenças significativas entre suas
abundâncias e prevalências entre as duas populações de hospedeiros (Tabela 2). Os
metazoários parasitos de A. luniscutis e G. barbus apresentaram o típico padrão
agregado de distribuição espacial do parasitismo, assumido quando S
2
>0 (ID > 1), d >
1,96 e quando o valor de D se aproxima a 1 (Tabelas 3 e 4). Os copépodes apresentaram
as espécies mais prevalentes, abundantes e dominantes (Tabelas 5 e 6). Uma espécie,
Chauhanellus sp., apresentou correlação significativa entre sua abundância e o
comprimento total de A. luniscutis (r = 379; P < 0,01), nenhuma espécie apresentou
correlação entre sua prevalência e o comprimento total dos hospedeiros (Tabela 7). O
sexo de A. luniscutis influenciou significativamente a abundância e prevalência de
Chauhanellus sp., Dinosoma clupeola e P. crassicolle. O sexo de G. barbus não
influenciou a abundância e prevalência parasitária (Tabela 8).
Tabela 2. Local de infecção/infestação (LI), prevalência (P), intensidade média (IM) e
abundância média (AM) dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis e Genidens
barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil. DP = desvio padrão; n =
número total de hospedeiros.
A. luniscutis (n = 69) G. barbus (n = 63)
Parasitos LI P % IM ± DP AM ± DP P % IM ± DP AM ± DP
Digenea
Dinosoma clupeola*
CHIOC 34703 a, b
Estômago 8,7 4,8±8,9
0,4±2,8
38,1 7,4±17,8 2,8±11,4
Hysterolecitha sp. Intestino 1,5 <0,1
0,02±0,1
--- --- ---
Opecoeloides sp. Intestino 2,9 <0,1
0,03±0,2
--- --- ---
Pseudoacanthostomum
floridensis *
CHIOC 34706 a, b
Estômago 4,4 1,3±0,6
0,08±0,3
19,1 1,3±0,9 0,3±0.6
Monogenea
Chauhanellus sp.
CHIOC
Brânquias 43,5
6,7±9,2 2,9±6,9
--- --- ---
Hamatopeduncularia
sp.
CHIOC 34707
Brânquias --- --- --- 9.5 2,7±2,3 0,2±1
Cestoda
Scolex polymorphus
CHIOC 34947
Intestino 5,8
1,3±0,5 0,08±0,3
6,4 1 <0,1
Pterobothrium
crassicolle
(plerocercóide)
Cavidade
corporal
11,6
1,1±0,4 0,1±0,4
--- --- ---
Nomimoscolex
arandasregoi
CHIOC 34944
Intestino --- --- --- 4,8 40,7±43,4 1,9±11,7
Acantocephala
Polymorphus sp.
(cistacanto)
CHIOC 34690
Intestino --- --- --- 1,6 1 <0,1
Nematoda
Hysterothylacium sp.
(larva)
CHIOC 34671
Mesentério --- --- --- 7,9 6,2±6,5 0,5±2,4
Philometra fariaslimai
CHIOC 34690
Intestino --- --- --- 12,7 3,4±3,7 0,4±1,7
Copepoda
Bomolochus sp. Brânquias 1,5 1
0,02±0,1
--- --- ---
Caligus haemulonis
MNRJ 15419
Superfície
corporal e
brânquias
5,8
1,8±1,5 0,1±0, 5
1,6 1 <0,1
Caligus praetextus
MNRJ 15420
Superfície
corporal
1,5 1
0,02±0,1
4,8 1 <0,1
Caligidae gen. sp.
(copepodito)
Brânquias 1,5 1
0,02±0,1
--- --- ---
Ergasilus youngi *
CHIOC 35392
Brânquias 88,4
7,8±8,2 6,7±8,1
4,8 1 <0,1
Lepeophtheirus bagri
MNRJ 15421
Brânquias 14,5
1,2±0,4 0,2±0,5
14,3 1,7±0,9 0,2±0,7
* Diferença significativa entre as abundâncias (t) e prevalências (χ
2
); P<0,05.
Tabela 2. Continuação.
A. luniscutis (n = 69) G. barbus (n = 63)
Parasitos LI P % IM ± DP AM ± DP P % IM ± DP AM ± DP
Lepeophtheirus
monacanthus *
MNRJ 15422
Brânquias 1,5 1
0,02±0,1
66,7 5,2±5,1 3,5±4,8
Taeniastrotos
brasiliensis
MNRJ 15424
Brânquias --- --- --- 1,6 1 <0,1
Branchiura
Argulus sp.
Superfície
corporal
1,5 1
0,02±0,1
--- --- ---
Isopoda
Gnathia sp. Brânquias 1,5 1
0,02±0,1
--- --- ---
Hirudinea
Piscicolidae gen. sp.
CHIOC 34684
Brânquias 1,5 1
0,02±0,1
7,9 2±2,2 0,2±0,8
* Diferença significativa entre as abundâncias (t) e prevalências (χ
2
); P<0,05.
Tabela 3. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Aspistor luniscutis do litoral de Angra dos Reis, Rio de
Janeiro, Brasil.
Parasitos ID
d D
Chauhanellus sp. 16,13 35,22 0,81
Pterobothrium crassicolle
1,12 0,66 0,88
Ergasilus youngi
9,79 24,88 0,54
Lepeophtheirus bagri
1,18 1,03 0,86
Tabela 4. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil.
Parasitos ID
d D
Dinosoma clupeola
46,50 64,80 0,87
Pseudoacanthostomum floridensis
1,60 3,20 0,84
Philometra fariaslimai
6,60 17,50 0,92
Lepeophtheirus bagri
1,90 4,10 0,88
Lepeophtheirus monacanthus
6,70 17,700 0,63
Tabela 5. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis do litoral de
Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância
(%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância
Relativa Média
± DP
Chauhanellus sp. 13,04 2 0,16 ± 0,26
Pterobothrium crassicolle
1,50 2 0,05 ± 0,19
Ergasilus youngi
69,60 8 0,63 ± 0,33
Lepeophtheirus bagri
--- --- 0,02 ± 0,06
Tabela 6. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Genidens barbus do litoral de
Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância
(%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância
Relativa Média
± DP
Dinosoma clupeola
10 8 0,18 ± 0,31
Pseudoacanthostomum floridensis
1 5 0,04 ± 0,11
Philometra fariaslimai
3 3 0,05 ± 0,17
Lepeophtheirus bagri
2 5 0,04 ± 0,13
Lepeophtheirus monacanthus
30 4 0,46 ± 0,41
Tabela 7. Coeficiente de correlação de Pearson (r) utilizado para verificar possível
influência do comprimento total de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de
Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil sobre a abundância e prevalência parasitária.
Aspistor luniscutis Genidens barbus
Abundância Abundância Prevalência
Parasitos
r P r P r P
Chauhanellus sp. 0,38 <0,01* --- --- --- ---
Pterobothrium crassicolle
0,12 0,35 --- --- --- ---
Dinosoma clupeola
0,16 0,18 - 0,08 0,5 0,01 0,97
Pseudoacanthostomum
floridensis
--- --- 0,16 0,22 0,01 0,93
Philometra fariaslimai
--- --- - 0,05 0,72 0,18 0,47
Ergasilus youngi
0,04 0,76 --- --- --- ---
Lepeophtheirus bagri
0,08 0,53 0,06 0,67 0,25 0,39
Lepeophtheirus
monacanthus
--- --- 0,17 0,19 0,28 0,36
Tabela 8. Teste t de Student e teste exato de Fischer utilizados para verificar possível
influência do sexo de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos
Reis, Rio de Janeiro, Brasil sobre a abundância e prevalência parasitária
respectivamente.
Aspistor luniscutis Genidens barbus
Abundância Prevalência Abundância Prevalência
Parasitos
t P P t P P
Chauhanellus sp. - 5,38 <0,01* <0,01* --- --- ---
Pterobothrium
crassicolle
2,36 0,02* 0,02* --- --- ---
Dinosoma clupeola
- 2,20 0,03* 0,03* 0,05 0,96 0,59
Pseudoacanthostomum
floridensis
0,34 0,73 0,68 0,71 0,48 0,34
Philometra fariaslimai
--- --- --- - 0,18 0,86 0,53
Ergasilus youngi
0,11 0,91 0,65 0,34 0,74 0,61
Lepeophtheirus bagri
- 0,59 0,56 0,57 - 0,19 0,85 0,59
Lepeophtheirus
monacanthus
0,78 0,44 0,62 0,30 0,77 0,39
* Valores significativos.
3.2 Infracomunidades Parasitárias
Foi coletado um total de 740 espécimes parasitando A. luniscutis com média
10,7 ± 12,1 (1-63) parasitos por hospedeiro e 646 espécimes parasitando G. barbus com
média 10,3 ± 16,6 (1 - 88) parasitos por hospedeiro. Sessenta e sete (97%) dos
espécimes de A. luniscutis e 60 (95,2%) dos espécimes de G. barbus estavam
parasitados por no mínimo uma espécie de metazoário (Figuras 11 e 12). Os valores
médios dos descritores comunitários do parasitismo de A. luniscutis e G. barbus são
apresentados na Tabela 9 e não apresentaram diferenças entre as duas amostras de
hospedeiros (Figuras 13, 14, 15, 16 e 17). A abundância média total, a riqueza
parasitária média, a diversidade parasitária média e a uniformidade média apresentaram
correlação significativa com o sexo e o comprimento total, enquanto a dominância de
Berger-Parker apresentou correlação apenas com o comprimento total de A. luniscutis.
A abundância média total e a riqueza parasitária média apresentaram correlação
significativa com o comprimento total de G. barbus (Tabelas 10 e 11). As
infracomunidades parasitárias de A. luniscutis apresentaram maior similaridade entre si
que as infracomunidades de G. barbus (Figuras 18, 19, 20, 21). Os índices de
similaridade qualitativo e quantitativo indicaram baixa similaridade entre as
infracomunidades parasitárias de A. luniscutis e G. barbus (Figura 22 e 23).
A análise dos componentes principais utilizando-se o total de espécies
encontradas, apresentou oito infracomunidades, sendo três pertencentes à amostra de A.
luniscutis e cinco pertencendo à amostra de G. barbus como responsáveis por gerar
diferenças entre as duas amostras de hospedeiros (Figura 24). As espécies Bomolochus
sp., C. haemulonis, Gnathia sp. e Hysterolecitha sp. foram as que mais contribuíram
para as diferenças entre as duas amostras de hospedeiros, com 28,05%, 33,3%, 36,49%
e 36,49% respectivamente, sendo que os dois primeiros componentes explicaram
18,54% das variações quando utilizadas todas as espécies de parasitos (Figura 25).
Quando utilizadas apenas as espécies pertencentes à comunidade componente, a análise
dos componentes principais indicou dois grupos distintos de hospedeiros (Figura 26),
sendo as espécies Chauhanellus sp., L. monacanthus e D. clupeola as que mais
contribuíram para as diferenças entre as duas amostras de hospedeiros, com 41,98%,
39,12% e 31,12% respectivamente; os dois primeiros componentes explicaram 34,03%
das variações observadas (Figura 27).
Aspistor luniscutis
2
17
32
13
22
1
0
10
20
30
40
0123456
Riqueza Parasitária
Número de
Hospedeiros
Figura 11. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Aspistor luniscutis do
litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil.
Genidens barbus
3
18
22
16
3
1
0
10
20
30
40
012345
Riqueza Parasitária
Número de
hospedeiros
Figura 12. Distribuição da riqueza parasitária de Genidens barbus do litoral de Angra
dos Reis, RJ, Brasil.
Tabela 9. Abundância total média, riqueza parasitária média, riqueza parasitária,
diversidade parasitária média, uniformidade parasitária média e dominância numérica
de Berger-Parker dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Possíveis diferenças testadas com o teste t de
Student. DP = desvio padrão.
Descritores
A. luniscutis G. barbus t P
Abundância total média ± DP 10,93±12,02 10,25±16,56 0,52 0,52
Riqueza parasitária média ± DP 2,09±1,08 2,02±1,04 -0,40 0,69
Riqueza parasitária total 17 15 --- ---
Ectoparasitos 11 8 --- ---
Endoparasitos (adultos) 4 4 --- ---
Endoparasitos (larvas) 2 3 --- ---
Diversidade média ± DP 0,13±0,13 0,13±0,12 -0,02 0,98
Uniformidade média ± DP 0,4±0,37 0,43±0,36 -0,39 0,7
Dominância numérica ± DP 0,78±0,24 0,76±0,26 0,24 0,81
Abundância Total Média
-10
0
10
20
30
A. luniscutis G. barbus
Figura 13. Abundância total média dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Barra = desvio padrão.
Riqueza Parasitária Média
0
1
2
3
4
A. luniscutis G. barbus
Figura 14. Riqueza parasitária média dos metazoários parasitos de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Barra = desvio padrão.
Diversidade Parasitária Média
0
0.1
0.2
0.3
A. luniscutis G. barbus
Figura 15. Diversidade parasitária média dos metazoários parasitos de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Barra = desvio
padrão.
Uniformidade Parasitária Média
0
0.5
1
A. luniscutis G. barbus
Figura 16. Uniformidade parasitária média dos metazoários parasitos de Aspistor
luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Barra = desvio
padrão.
Dominância Numérica de Berger-
Parker
0
0.5
1
1.5
A. luniscutis G. barbus
Figura 17. Dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários parasitos de
Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil. Barra =
desvio padrão.
Tabela 10. Coeficiente de correlação de Pearson r utilizado para avaliar possíveis
relações entre os descritores comunitários e o comprimento total de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil.
Aspistor luniscutis Genidens barbus
r P r P
Abundância total média 0,26 0,03* 0,34 <0,01*
Riqueza parasitária média 0,33 <0,01* 0,32 0,01*
Diversidade parasitária média 0,35 <0,01* 0,19 0,14
Uniformidade parasitária média 0,24 0,05* 0,13 0,30
Dominância numérica -0,26 0,03* 0,09 0,47
* Valores significativos.
Tabela 11. Teste t de Student utilizado para avaliar possíveis relações entre os
descritores comunitários e o sexo de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do litoral de
Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil.
Aspistor luniscutis Genidens barbus
t P t P
Abundância total média -2,50 0,02* -1,00 0,32
Riqueza parasitária média -3,10 <0,01* -0,02 0,98
Diversidade parasitária média -3,40 <0,01* -0,67 0,50
Uniformidade parasitária média -2,30 0,02* -1,10 0,28
Dominância numérica 0,50 0,62 1,42 0,16
* Valores significativos.
Índice de Similaridade de Jaccard
-0.5
0
0.5
1
A. luniscutis
G. barbus
Figura 18. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra de Aspistor luniscutis e
dentro da amostra de Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil. Barra = desvio padrão.
Índice de Similaridade de Sørensen
0
0.5
1
A. luniscutis
G. barbus
Figura 19. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra de Aspistor luniscutis e
dentro da amostra de Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro,
Brasil. Barra = desvio padrão.
0510
-10
-5
0
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 6
Inf 40
Inf 24
Figura 20. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor luniscutis do litoral de Angra dos
Reis, Rio de Janeiro, Brasil. Inf = infracomunidade.
50-5
5
0
-5
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 42
Inf 23
Inf 44
Inf 40
Inf 47
Inf 54
Figura 21. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis,
Rio de Janeiro, Brasil. Inf = infracomunidade.
Índices de Similaridade
-0.1
0
0.1
0.2
Jaccard Sørensen
Figura 22. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard e quantitativo de Sørensen para
verificar possíveis similaridades entre as infracomunidades de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil, utilizando todas as
espécies de parasitos. Barra = desvio padrão.
Índices de Similaridade
-0.1
0
0.1
0.2
Jaccard Sørensen
Figura 23. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard e quantitativo de Sørensen para
verificar possíveis similaridades entre as infracomunidades de Aspistor luniscutis e
Genidens barbus do litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil, utilizando apenas
a comunidade componente. Barra = desvio padrão.
-15 -10 -5 0
-15
-10
-5
0
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 24
Inf 4
Inf 6
Inf 44
Inf 23
Inf 42
Inf 54
Inf 39
Figura 24. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil, utilizando todas as espécies de
parasitos. A. luniscutis = cruz; G. barbus = círculo fechado; Inf = infracomunidade.
Variáveis (eixos F1 e F2: 18.54 %)
P4
H2
P3
C5
S
N
O
H1
P2
D
H
C4
P1
A
G
B
C3
E
T
C2
C1
L2
L1
-1
-0.75
-0.5
-0.25
0
0.25
0.5
0.75
1
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (9.64 %)
F2 (8.90 %)
Figura 25. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas as espécies
de parasitos. A, Argulus sp.; B, Bomolochus sp.; C1, Caligus haemulonis; C2, Caligus
praetextus; C3, Caligidae gen. sp.; C4, Chauhanellus sp.; C5 Pterobothrium crassicolle;
D, Dinosoma clupeola; E, Ergasilus youngi; G, Gnathia sp.; H, Hamatopeduncularia
sp.; H1, Hysterolecitha sp.; H2, Hysterothylacium sp.; L1, Lepeophtheirus
monacanthus; L2, L. bagri; N, Nomimoscolex arandasregoi; O, Opecoeloides sp.; P1,
Pisicolidae gen. sp.; P2, Pseudoacanthostomum floridensis; P3, Philometra fariaslimai;
P4, Polymorphus sp.; S, Scolex polymorphus; T, Taeniastrotos brasiliensis.
-5 0 5
-6
-5
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
Primeiro componente
Segundo componete
Figura 26. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Aspistor luniscutis e Genidens barbus do
litoral de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil, utilizando apenas a comunidade
componente. A. luniscutis = cruz; G. barbus = círculo fechado.
Variáveis (eixos F1 e F2: 34.03 %)
P2
C2
P1
D
C1
E
L2
L1
-1
-0.75
-0.5
-0.25
0
0.25
0.5
0.75
1
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (19.00 %)
F2 (15.03 %)
Figura 27. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e as espécies de
parasitos pertencentes a comonudidade componente. C1, Chauhanellus sp.; C2,
Pterobothrium crassicolle; D, Dinosoma clupeola; E, Ergasilus youngi; L1, Lepeophtheirus
monacanthus; L2, L. bagri; P1, Pseudoacanthostomum floridensis; P2, Philometra
fariaslimai.
4. DISCUSSÃO
Alguns padrões foram detectados na estrutura das comunidades de metazoários
parasitos de A. luniscutis e G. barbus do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil: (1)
dominância dos ectoparasitos; (2) ocorrência de diferenças significativas entre as
abundâncias e prevalências das espécies de parasitos que ocorreram nas duas amostras
de hospedeiros; (3) escassez de espécies centrais; (4) escassez de correlações entre o
comprimento e o sexo dos hospedeiros e a abundância e prevalência parasitária; (5)
correlações significativas entre o comprimento e o sexo dos hospedeiros e os descritores
comunitários do parasitismo; (6) maior homogeneidade na composição parasitária de A.
luniscutis.
A dominância dos ectoparasitos, principalmente os copépodes, tem sido
reportada para algumas comunidades parasitárias do sudeste do Brasil (CEZAR;
LUQUE, 1999; TAVARES et al. 2001) e apesar da possibilidade de vários fatores
estarem relacionados a este padrão, o típico comportamento reprodutivo destes arídeos,
que são encontrados em grandes cardumes durante a época de desova (MISHIMA;
TANJI, 1983a) pode favorecer a transmissão direta destes ectoparasitos, os quais
também chamam a atenção por sua dominância nestes peixes de potencial para cultivo
em ambientes marinho e estuarino, uma vez que a fauna de ectoparasitos de A.
luniscutis e G. barbus inclui espécies consideradas de grande potencial patogênico,
como os copépodes caligídeos e ergasilídeos, responsáveis por grandes perdas
econômicas na piscicultura mundial (BOXSHALL; DEFAYE, 1993; LIN; HO, 1998;
TAVARES; LUQUE, 2001; PIASECKI et al. 2004).
Foram encontradas nove espécies ocorrendo simultaneamente nas amostras de A.
luniscutis e G. barbus, das quais seis espécies são de ectoparasitos. Mishima e Tangi
(1983b), Azevedo et al. (1998a) e (1998b) apesar de sugerirem uma separação espacial
entre as espécies de Ariidae no complexo estuarino lagunar de Cananéia, SP e na Baía
de Sepetiba, RJ, respectivamente, admitiram ocorrer uma sobreposição espacial e
temporal entre os espécimes jovens de A. luniscutis e G. barbus, fato este que pode ser
reforçado pela ocorrência simultânea de espécies de parasitos de transmissão direta. As
diferenças significativas entre as abundâncias e prevalências entre espécies de parasitos
que ocorreram nas duas amostras de hospedeiros podem ocorrer em função de diversos
fatores, alguns muito difíceis de mensurar, como alterações na distribuição local dos
hospedeiros e disponibilidade de formas infectantes ao longo de um período de tempo
além das próprias características comportamentais e orgânicas individuais, que podem
estar relacionadas com a susceptibilidade à infecção de cada espécime de cada espécie
de hospedeiro.
A escassez de espécies centrais é um tópico reportado para outras espécies de
peixes de ambientes estuarinos (VALTONEN et al. 2001; TAVARES; LUQUE, 2004).
Segundo Bush et al (2001) as espécies centrais são consideradas regionalmente comuns
e localmente abundantes enquanto as espécies satélites são regionalmente raras e
localmente escassas. Os estuários (habitat preferencial dos arídeos) próximos às áreas
urbanas sofrem grande pressão antrópica, como descargas orgânicas e industriais,
resultando na mortalidade de várias espécies de microrganismos aquáticos e
conseqüentemente na redução da disponibilidade de formas infectantes (KHAN;
THULIN, 1991), quadro este que pode auxiliar a compreensão sobre a escassez de
espécies centrais nas amostras de A. luniscutis e G. barbus.
Bush et al. (2001) citaram que a variância das infracomunidades parasitárias é
um componente importante para a observação dos padrões de dispersão dos parasitos
em uma amostra de hospedeiros. Alguns autores utilizaram as relações entre abundância
ou intensidade e suas variâncias para sugerir que estes padrões de distribuição
indicariam, como na distribuição agregada, possibilidades de interações entre as
espécies (mutualismo, competição, cooperação) ou como na distribuição aleatória,
comportamentos independentes, sem necessidade de interações (BUSH; LOTZ, 2000;
BUSH et al. 2001; REICZIGEL et al. 2005). Entretanto, a utilização dos resultados de
dispersão ou agregação para avaliar possibilidades de interações entre espécies deve ser
observada com cautela, uma vez que diversos fatores podem influenciar diretamente na
distribuição dos parasitos numa amostra de hospedeiros, como por exemplo, a
influência de fatores bióticos e comportamentais, que por sua vez ainda contam com
suas variações individuais. O padrão de distribuição agregado é considerado típico nas
infecções por metazoários em uma população de hospedeiros, uma vez que a maioria
dos hospedeiros pode apresentar-se infectada por poucos parasitos ou não estar
infectada, enquanto que alguns espécimes se apresentam muito parasitados
(CROFTON, 1971; POULIN, 1993).
Correlações positivas significativas entre os descritores quantitativos e os
descritores comunitários do parasitismo com o comprimento dos hospedeiros são
observações amplamente relatadas na literatura e usualmente relacionadas ao fato de
que peixes maiores se alimentam de maior quantidade e diversidade de itens
alimentares; apresentam maior atividade e vagilidade e conseqüentemente exploram
diferentes áreas, os expondo a parasitos potencialmente diferentes, além de
apresentarem uma maior superfície para contato e fixação dos parasitos (GUÉGAN et
al. 1992; POULIN, 1995; 2000; 2001; TIMI et al. 2005). Luque et al. (2004) citaram a
importância do comprimento dos hospedeiros como um dos principais indicadores da
riqueza e diversidade parasitária dos peixes marinhos do litoral do estado do Rio de
Janeiro.
A ausência de correlações significativas entre as infracomunidades parasitárias e
o sexo dos hospedeiros é um outro padrão largamente citado para os peixes marinhos e
geralmente relacionado à ausência de diferenças biológicas e comportamentais entre os
espécimes machos e fêmeas (ALVES et al. 2002). Principalmente os espécimes machos
da família Ariidae, após a época de desova, incubam os ovos e larvas na cavidade oral
por um período de até três meses, durante o qual os adultos não se alimentam
(ARAÚJO, 1988; CHAVES, 1994; ARAÚJO et al. 1998b; AZEVEDO et al. 1998b).
Durante este período de incubação oral, os hospedeiros apresentam os menores valores
do fator de condição, indicando possíveis deficiências fisiológicas (ARAÚJO et al.
1998a). Durante este período, diminuem as chances de exposição destes espécimes às
formas infectantes de parasitos transmitidos troficamente. Os espécimes de A. luniscutis
foram coletados durante esta fase de incubação de ovos e larvas e os espécimes do sexo
feminino apresentaram maior abundância da espécie D. clupeola (trasnmitido
troficamente) e maiores valores de abundância total média, riqueza parasitária,
diversidade parasitária, uniformidade parasitária e dominância numérica de Berger-
Parker. Contudo, futuros estudos parasitológicos de amostras sazonais de A. luniscutis e
G. barbus são necessários para a elucidação sobre a influência do comportamento de
incubação oral na composição e estrutura das comunidades parasitárias destes arídeos.
Os índices de similaridade e a análise dos componentes principais indicaram
uma maior homogeneidade entre as infracomunidades de A. luniscutis sendo que a
análise dos componentes principais utilizando-se todas as espécies de parasitos, apontou
três infracomunidades como principais responsáveis pelas diferenças em relação às
demais: a infracomunidade seis, caracterizada por apresentar baixa abundância total (=
7) e média riqueza de espécies (= 3) e ser a única infracomunidade em que ocorreram as
espécies Gnathia sp. e Hysterolecitha sp.; a infracomunidade 24, caracterizada por
apresentar baixa abundância total (= 14) e elevada riqueza de espécies (= 5) e ser a
única infracomunidade em que ocorreu a espécie Bomolochus sp.; e a infracomunidade
40, caracterizada por apresentar a maior abundância total (= 63) e elevada riqueza (= 5).
A maior homogeneidade entre as infracomunidades parasitárias de A. luniscutis pode
estar relacionada ao fato de que os espécimes integravam uma mesma classe de
tamanho, ou seja, esta amostra foi constituída por indivíduos que compartilham mesmo
habitat e comportamentos, e alterações ontogenéticas alimentares, fisiológicas e
comportamentais são esperadas com o crescimento dos espécimes. A amostra de G.
barbus foi composta por indivíduos pertencentes a cinco classes de tamanhos distintos,
que pode sugerir a influência de diferenças biológicas entre as classes de tamanho na
composição e estrutura das comunidades parasitárias desta espécie de arídeo.
A similaridade entre as comunidades parasitárias de espécies simpátricas e
filogenéticamente próximas é uma situação esperada, principalmente quando existem
evidências de sobreposição espacial e temporal destas espécies (POULIN; MORAND,
1999). Apesar dos índices de Jaccard e Sørensen indicarem baixa similaridade entre as
infracomunidades parasitárias de A. luniscutis e G. barbus, a análise dos componentes
principais apontou oito de um total de 132 infracomunidades, como responsáveis pelas
diferenças entre as duas amostras de hospedeiros, sendo três infracomunidades da
amostra de A. luniscutis, as infracomunidades seis e 24 caracterizadas anteriormente e a
infracomunidade quatro, caracterizada por apresentar média abundância total (= 29) e a
maior riqueza de espécies (= 6) e cinco infracomunidades pertencentes à amostra de G.
barbus, as infracomunidades 23, caracterizada por apresentar média abundância total (=
30) e elevada riqueza (= 4); 39, caracterizada por apresentar baixa abundância total (=
4) e baixa riqueza (= 1); 42, caracterizada por apresentar baixa abundância total (= 9) e
elevada riqueza (= 5) e ser a única infracomunidade em que ocorreu a espécie T.
brasiliensis; 44 e 54, caracterizadas por apresentar baixa abundância total (= 13 e 18
respectivamente) e média riqueza (= 3). Quando avaliadas as participações apenas das
espécies consideradas integrantes da comunidade componente, apesar da maior
contribuição ter sido de uma espécie de parasito que ocorreu em apenas uma espécie de
hospedeiro, as contribuições das outras espécies, que ocorreram nas duas amostras de
hospedeiros, sugerem as diferenças na abundância destas espécies como responsáveis
por tais variações. Este fato reforça a idéia de que não apenas as diferenças qualitativas,
mas também as diferenças quantitativas são muito importantes na discriminação de
grupos de hospedeiros (MOSQUERA, et al. 2000; MOORE, et al. 2003). È importante
ressaltar que o fato da amostra de G. barbus ter sido coletada em março de 2000 e a
amostra de A. luniscutis coletada em novembro de 2002 poderiam ser responsáveis por
diferenças qualitativas e quantitativas entre as comunidades parasitárias destas duas
espécies de hospedeiros. Entretanto os relacionamentos de similaridade observados
sugerem que estas diferenças entre os períodos de coleta parecem não ter exercido
efeitos significativos sobre a estrutura destas comunidades parasitárias, fato já reportado
por outros autores para peixes scienídeos (TIMI et al. 2005).
Apesar de alguns trabalhos apresentarem as distâncias geográficas entre
hospedeiros como um importante fator na predictabilidade da similaridade na
composição das comunidades parasitárias (POULIN; MORAND, 1999; OLIVA;
BALLÓN, 2002; OLIVA; GONZALES, 2004) e a similaridade observada entre as
comunidades parasitárias de A. luniscutis e G. barbus provenientes do litoral de Angra
dos Reis, RJ, Brasil, a ocorrência de assembléias de espécies simpátricas de arídeos, faz
necessário o desenvolvimento de futuros estudos comparativos entre as comunidades
parasitárias de um maior número de espécies de hospedeiros, coletadas no mesmo
período e em diferentes localidades para se confirmar este padrão.
CAPÍTULO III
COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE METAZOÁRIOS
PARASITOS DE Anchoa marinii HILDEBRAND, 1943 E A. tricolor (AGASSIZ,
1829) DO LITORAL DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO, BRASIL E A. marinii
E Engraulis anchoita HUBBS & MARINI, 1935 (OSTEICHTHYES:
ENGRAULIDIDAE) DO LITORAL DE MAR DEL PLATA, ARGENTINA
RESUMO
Entre março de 2002 e julho de 2004 foram necropsiados 103 espécimes de A. tricolor e
95 espécimes de A. marinii do litoral do estado do Rio de Janeiro (23°01'S, 43º38’ -
44°19'W), Brasil, para o estudo de suas comunidades de metazoários parasitos.
Adicionalmente, foram incluídos na análise, dados obtidos de 136 espécimes de A.
marinii e 115 espécimes de E. anchoita, provenientes do litoral de Mar del Plata,
Argentina, necropsiados entre novembro de 1993 e fevereiro de 1999. Foram calculados
os descritores ecológicos e comunitários do parasitismo e suas possíveis similaridades
testadas estatisticamente. Foram determinadas 25 espécies de metazoários parasitos.
Apenas a espécie P. merus foi encontrado nas quatro amostras de hospedeiros, embora
outras quatro espécies tenham ocorrido em comum entre amostras brasileiras e
argentinas. A abundância total média, riqueza parasitária média, diversidade média,
uniformidade média e dominância numérica de Berger-Parker foram significativamente
diferentes entre as quatro amostras de hospedeiros. Foi observada uma maior
homogeneidade entre as infracomunidades parasitárias da amostra brasileira de A.
marinii. As análises entre as quatro amostras de hospedeiros indicou maior similaridade
entre as infracomunidades de A. marinii e A. tricolor do Brasil. As comunidades
parasitárias das manjubas estudadas foram caracterizadas pela dominância de
endoparasitos em estágio larvar. A maior similaridade observada entre as amostras da
mesma localidade sugere a influência de fatores ecológicos sobre a estrutura das
comunidades parasitárias destas espécies de engraulidídeos.
ABSTRACT
Between March 2002 and July 2004, 103 specimens of A. tricolor and 95 specimens of
A. marinii from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro (23°01'S, 43º38’ -
44°19'W), Brazil, were necropsied to study their communities of metazoan parasites.
Additionally, data obtained from 136 specimens of A. marinii and 115 specimens of E.
anchoita, from the coastal zone of Mar del Plata, Argentine, necropsied between
November 1993 and February 1999, and were included in the present analysis.
Ecological and community parasitic descriptors were calculated and its possible
similarities statistically tested. Twenty-five species of metazoan parasites were
determined. Only P. merus was founded in all host species sample, although other four
species were common to both Brazilian and Argentinean samples. Mean total
abundance, mean species richness, mean diversity, mean uniformity and numerical
dominance of Berger-Parker were significantly different among the four samples of
hosts. Greater homogeneity was observed among parasitic infracommunities of
Brazilian sample of A. marinii. Analysis between the four samples of the hosts showed a
higher similarity between Brazilian A. marinii and A. tricolor infracommunities. The
communities of metazoan parasites of the studied anchovies were characterized by
dominance of larval endoparasites. Greater similarity observed between samples
belonging to the same locality suggests the influence of ecological factors on the
parasitic community structure of these species of engraulidids.
1. INTRODUÇÃO
A família Engraulididae inclui as manjubas e está entre os principais
componentes do ecossistema marinho na América do Sul. São peixes de pequeno e
médio porte, e a maioria se distingue por apresentar boca ampla, dentes pequenos e
maxilar proeminente. Os olhos estão caracteristicamente localizados mais próximos da
extremidade distal do focinho que da margem do opérculo. O corpo é recoberto por
escamas de tamanho moderado e geralmente apresentam uma faixa longitudinal
prateada de cada lado do corpo. Linha lateral ausente. As nadadeiras não apresentam
espinhos, sendo a nadadeira dorsal curta e usualmente localizada próxima à porção
medial do corpo e a nadadeira pélvica localizada na região abdominal. As espécies da
região Neotropical apresentam único escudo pélvico enquanto as demais espécies
apresentam dois escudos pélvicos. Ocorrem principalmente na zona costeira marinha
das regiões temperadas e tropicais. Algumas espécies ocorrem em estuários e adentram
esporadicamente os rios, enquanto que outras espécies são restritas ao ambiente
dulcícola. Em geral formam grandes cardumes. As manjubas e manjubinhas marinhas
são consideradas um importante recurso alimentar, com uma média de captura mundial
anual de quatro milhões de toneladas, sendo registrado um pico de 13 milhões de
toneladas. Além de sua importância comercial, atuam como alimento para diversas
espécies de peixes e aves piscívoras (FIGUEIREDO; MENEZES, 1978; WHITEHEAD
et al. 1988; CASTELLO; CASTELLO, 2003; KULLANDER; FERRARIS-JUNIOR,
2003).
As manjubas Anchoa marinii Hildebrand, 1943 e A. tricolor (Agassiz, 1829) são
peixes pelágicos e ocorrem nas regiões costeiras em ambientes marinhos e estuarinos,
sendo que A. marinii apresenta distribuição geográfica conhecida do sudeste brasileiro à
Argentina, enquanto que A. tricolor se encontra distribuída do nordeste brasileiro à
Argentina. Primariamente planctívoros, se alimentam de pequenos moluscos, crustáceos
e larvas de crustáceos (FIGUEIREDO; MENEZES, 1978). Usualmente ocorrem em
grandes cardumes e são largamente utilizadas como isca para pesca industrial, para
produção de óleo e farinha e como peixe em conserva (SILVA; ARAÚJO, 2000;
PESSANHA; ARAÚJO, 2003; SILVA; ARAÚJO, 2003).
Trabalhos sobre os metazoários parasitos de manjubas no oceano Atlântico
Ocidental são, principalmente, de cunho taxonômico e foram realizados por Timi et al.
(1999a) sobre Trematoda; Kohn et al. (1992) e Timi et al. (1999b) sobre Monogenea;
Navone et al. (1998) e Timi et al. (2001) sobre Nematoda; Montú (1980), Thatcher e
Boeger (1983b), Amado e Rocha (1996), Timi e Sardella (1997) e Thatcher et al. (2003)
sobre Crustacea. Sobre aspectos populacionais ou ecológicos são conhecidos os
trabalhos de Timi (2003) e Timi e Poulin (2003). Contudo, a maioria destes trabalhos se
reporta a parasitos de Engraulis anchoita Hubbs & Marini, 1935, espécie muito comum
na zona costeira do sul do Brasil à Argentina (ANGELESCU, 1982; CASTELLO;
CASTELLO, 2003). Estudos sobre os parasitos de A. tricolor não são conhecidos.
O presente trabalho apresenta uma análise dos metazoários parasitos de A.
marinii e A. tricolor do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, ao nível de
infracomunidade e comunidade componente, avaliando possíveis similaridades entre
suas comunidades parasitárias. Para verificar possíveis influências da localidade sobre a
composição e estrutura das comunidades parasitárias destes engraulidídeos, os dados
obtidos no presente trabalho foram comparados com os dados obtidos de uma amostra
de A. marinii e uma amostra de E. anchoita provenientes do litoral de Mar del Plata,
Argentina, gentilmente cedidos pelo Dr. Juan T. Timi, do Laboratorio de Parasitología,
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad
Nacional de Mar del Plata, Argentina.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Aquisição e Determinação da Amostra de A. marinii e A. tricolor
Entre outubro de 2001 e março de 2002 foram necropsiados 103 espécimes de A.
tricolor, adquiridos de pescadores profissionais de Angra dos Reis (23º01’S, 44º19’W),
e em julho de 2004, 95 espécimes de A. marinii, adquiridos de pescadores profissionais
de Pedra de Guaratiba (23º01’S, 43º38’W), litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Os peixes foram identificados segundo Figueiredo e Menezes (1978) e a nomenclatura
utilizada conforme Kullander e Ferraris-Junior (2003). As amostras provenientes de
Mar del Plata (38º08’S, 57º32’W), Argentina, foram adquiridas e necropsiadas entre
novembro de 1993 e fevereiro de 1999 (E. anchoita; n = 115) e entre março de 1998 e
fevereiro de 1999 (A. marinii; n= 136) e os dados obtidos, gentilmente cedidos pelo Dr.
Juan T. Timi.
Os espécimes de A. marinii (Br), provenientes do Brasil, mediram 98,37 ± 6,98
(76 – 115) mm de comprimento total, não apresentando diferença significativa entre o
comprimento dos espécimes machos (97,79 ± 6,35; 76 -115 mm; n = 54) e fêmeas
(99,12 ± 7,74; 80 - 111 mm; n = 41) (t = -0,80; P = 0,43). Os espécimes de A. tricolor
mediram 111,18 ± 8,62 (94 – 134) mm de comprimento total e apresentaram diferenças
significativas entre o comprimento dos espécimes machos (108,28 ± 7,74; 94 -130 mm;
n = 65) e fêmeas (116,16 ± 7,83; 103 – 134 mm; n = 38) (t = 2,27; P = 0,03). Os
espécimes de A. marinii (Ar), provenientes da Argentina, mediram 98,21 ± 9,55 (65 –
120) mm de comprimento total e não apresentaram diferenças significativas entre o
comprimento dos espécimes machos (92,42 ± 11,07; 77 – 102 mm; n = 19) e fêmeas
(99,11 ± 8,98; 65 – 120 mm; n = 117). Os espécimes de E. anchoita mediram 147,15 ±
15,08 (108 – 180) mm de comprimento total, não apresentando diferença significativa
entre o comprimento dos espécimes machos (148,3 ± 15,83; 108 – 180 mm; n = 66) e
fêmeas (145,59 ± 14,03; 117 – 173 mm; n = 49) (t = 0,89; P = 0,38). A média do
comprimento entre as amostras de A. marinii (Br), A. tricolor, A. marinii (Ar) e E.
anchoita foram comparadas com o teste de ANOVA “one-way” e comparados a
posteriori com o teste de Tukey para amostras de tamanhos diferentes e consideradas
significativamente diferentes (F
3,448
= 2,4; P <0,01), (comprimento de A. tricolor ≠ A.
marinii Br = A. marinii Ar ≠ E. anchoita ≠ A. tricolor).
2.2 Coleta e Processamento dos Parasitos
A coleta e processamento dos parasitos foram realizados conforme os
procedimentos descritos no Capítulo II preconizados por Amato et al. (1991) e Eiras et
al (2000).
2.3 Classificação e Determinação dos Parasitos
A classificação e determinação dos parasitos foram realizadas segundo
Yamaguti (1971), Timi et al. (1999a) e Gibson et al. (2002) para os digenéticos;
Yamaguti (1963a) para os monogenéticos; Schimidt (1986) para os cestóides; Yamaguti
(1963b) para os acantocéfalos; Vicente et al. (1985) e Vicente e Pinto (1999) para os
nematóides; Kabata (1979), Boxshall e Montú (1997), Timi e Sardella (1997) e Luque e
Cezar (2000b) para os copépodes.
2.4 Depósito dos Espécimes de Parasitos
Os espécimes representativos dos helmintos, hirudíneos e copépodes coletados
de A. marinii e A. tricolor provenientes do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brazil,
foram depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio
de Janeiro, Brasil e alguns espécimes representativos dos copépodes depositados na
Coleção Carcinológica do Museu Nacional (MNRJ), Rio de Janeiro, Brasil.
2.5 Análise Estatística e Estrutura das Comunidades Parasitárias
2.5.1 Comunidades componentes
Foram calculados os descritores ecológicos do parasitismo, como abundância
média, intensidade, intensidade média e prevalência de infecção/infestação parasitária
(BUSH et al. 1997). Possíveis diferenças entre as abundâncias e prevalências das
espécies que ocorreram em duas amostras de hospedeiros foram testadas pelo teste t de
Student e pelo teste do Qui-quadrado respectivamente, com os dados de abundância
transformados em log (X + 1), enquanto as possíveis diferenças entre as abundâncias
das espécies que ocorreram em três ou quatro amostras de hospedeiros foram testadas
com o teste de ANOVA “one way”, com os dados de abundância transformados em log
(X + 1) e pelo teste a posteriori de Tukey para amostras de tamanhos diferentes, e
possíveis diferenças entre as prevalências das espécies que ocorreram em três ou quatro
amostras de hospedeiros foram testadas com o teste de comparação múltipla de
proporções, com os dados de proporção transformados pelo arco-seno e pelo teste a
posteriori de Tukey para amostras de tamanhos diferentes. As análises seguintes foram
realizadas apenas para as espécies que apresentaram prevalência ≥ 10% em pelo menos
uma das amostras de hospedeiros (comunidade componente) (BUSH et al. 1990). O
índice de discrepância (POULIN, 1993) e o índice de dispersão (quociente entre
variância e abundância parasitária média) com sua significância testada pelo teste
estatístico d, foram calculados para cada espécie de parasito para determinar seu padrão
de distribuição (LUDWIG; REYNOLDS, 1988). A dominância de cada componente das
infracomunidades parasitárias foi determinada pelo cálculo da freqüência de dominância
e da dominância relativa média (ROHDE et al. 1995).
Para determinar possíveis correlações entre o comprimento total dos hospedeiros
e a abundância parasitária foi utilizado o coeficiente de correlação de Pearson r, com os
dados de abundância transformados em log (X + 1) (ZAR, 1999). A influência do sexo
na abundância das infecções e infestações parasitárias foi testada pelo teste t de Student,
com os dados de abundância transformados em log (X + 1).
2.5.2 Infracomunidades parasitárias
Foram calculados os descritores comunitários do parasitismo como a abundância
total média, dominância numérica de Berger-Parker, riqueza, diversidade e
uniformidade parasitária média. A diversidade parasitária de cada infracomunidade foi
calculada através do índice de Brillouin (H), sendo também calculado o índice de
uniformidade de Brillouin (J) para cada infracomunidade (ZAR, 1999). Possíveis
diferenças entre os descritores comunitários das quatro amostras de hospedeiros foram
testadas pelo teste de ANOVA “one way”, com os dados transformados em log (X + 1)
e pelo teste a posteriori de Tukey para amostras de tamanhos diferentes. Para verificar
possíveis influências do comprimento total e o sexo dos hospedeiros sobre os
descritores comunitários, foram utilizados o coeficiente de correlação de Pearson e o
teste t de Student respectivamente, com os dados previamente transformados em log (X
+ 1).
O índice de similaridade qualitativo de Jaccard e o índice de similaridade
quantitativo de Sørensen foram calculados entre as infracomunidades parasitárias dentro
de cada população de hospedeiro e entre as populações de hospedeiros (LUDWIG;
REYNOLDS, 1988). A metodologia multivariada de análise dos componentes
principais foi utilizada para verificar relacionamentos de similaridade entre as
infracomunidades parasitárias dentro de uma mesma amostra de hospedeiro e entre as
amostras, com os dados padronizados com a raiz quadrada do somatório das variâncias
pela abundância média, para demonstrar graficamente todas as infracomunidades
(hospedeiros) dentro de um sistema de coordenadas, onde as posições relativas das
infracomunidades refletem similaridades e entre as infracomunidades para identificar
contribuição de cada espécie de parasito para as possíveis diferenças (LUDWIG;
REYNOLDS, 1988).
A terminologia ecológica usada foi recomendada por BUSH et al. (1997). O
nível de significância estatística adotado foi de P ≤ 0,05.
3. RESULTADOS
3.1 Comunidade Componente
Foram coletadas 25 espécies de metazoários parasitos nas quatro amostras de
hospedeiros, sendo oito espécies de ectoparasitos, três espécies de endoparasitos e 14
espécies de endoparasitos em estágio larvar. Apenas uma espécie ocorreu em comum
nas quatro amostras de hospedeiros, duas espécies ocorreram em três amostras de
hospedeiros e cinco espécies ocorreram em duas amostras de hospedeiros (Tabela 12 e
13). A maioria dos parasitos de A. tricolor, A. marinii (Br), A. marinii (Ar) e E.
anchoita apresentaram o típico padrão agregado de distribuição (Tabelas 14, 15, 16 e
17). Os estágios larvares de endoparasitos apresentaram as espécies mais prevalentes,
abundantes e dominantes (Tabelas 18, 19, 20, 21).
Parahemiurus merus; Digenea gen. sp.; Lecithochirium microstomum,
Rhipidocotyle sp., Bucephalidae gen. sp. e Terranova sp.; Contracaecum sp. e
Hysterothylacium aduncum apresentaram correlação significativa entre suas
abundâncias e o comprimento de A. tricolor; A. marinii (Br); A. marinii (Ar) e E.
anchoita respectivamente (Tabelas 22, 23, 24, 25). O sexo de A. marinii (Ar)
influenciou significativamente a abundância de Rhipidocotyle sp. (Tabela 24).
Tabela 12. Local de infecção/infestação (LI), prevalência (P), intensidade média (IM), abundância média (AM) dos metazoários parasitos de A.
tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. DP
= desvio padrão; n = numero total de hospedeiros.
Anchoa tricolor (n = 103) Anchoa marinii (Br) (n = 95) Anchoa marinii (Ar) (n = 136) Engraulis anchoita (n = 115)
Parasitos
LI P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP
Digenea
Parahemiurus merus
CHIOC 34945
Estômago 23,3 3,9±3,6 0,9±2,36 33,7 1,34±0,7 0,45±0,76 0,7 1 0,01±0,09 12,2 1,21±0,43 0,15±0,42
Lecithochirium
microstomum
Estômago e
bexiga
natatória
--- --- --- --- --- --- 18,4 1,88±1,54 0,35±0,98 71,3 6,11±8,24 4,36±7,48
Rhipidocotyle sp.
(metacercaria)
CHIOC36255
Cavidade
corporal,
intestino e
musculatura
13,6 1,1±0,5 0,16±0,44 1,1 1 0,01±0,1 36,8 2,22±1,93 0,82±1,58 --- --- ---
Bucephalidae gen. sp.
(metacercaria)
Olhos --- --- --- --- --- --- 18,4 1,72±0,84 0,32±0,76 --- --- ---
Digenea gen. sp.
(metacercaria)
CHIOC 36257
Cavidade
corporal,
intestino e
musculatura
34,9 2,0±1,9 0,69±1,5 100 73,4±94,9 73,4±94,9 --- --- --- --- --- ---
Hemiuridae gen. sp.
(metacercaria)
CHIOC 36256
Intestino 17,5 1,6±1,1 0,27±0,74 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Monogenea
Mazocraes australis Brânquias --- --- --- --- --- --- 7,4 1,6±1,08 0,12±0,5 5,2 1,67±0,82 0,09±0,41
Pseudanthocotyloides
heterocotyle
Brânquias --- --- --- --- --- --- 3,7 1,4±0,89 0,05±0,31 21,7 1,88±1,45 0,41±1,03
Tabela 12. Continuação.
Anchoa tricolor (n = 103) Anchoa marinii (Br) (n = 95) Anchoa marinii (Ar) (n = 136) Engraulis anchoita (n = 115)
Parasitos
LI P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP
Monogenea gen. sp.
CHIOC
Brânquias --- --- --- 15,8 1,4±0,63 0,22±0,57 --- --- --- --- --- ---
Cestoda
Scolex polymorphus
CHIOC 36258
Intestino,
cecos
pilóricos
15,5 1,3±0,7 0,2±0,55 --- --- --- 0,7 2±0 0,02±0,17 95,7 35,9±42,2 34,7±41,9
Pseudophyllidae gen.
sp. (plerocercoide)
Mesentérios --- --- --- --- --- --- 0,7 1 0,01±0,09 --- --- ---
Acantocephala
Corynosoma autrale
(cistacanto)
Intestino --- --- --- --- --- --- --- --- --- 6,1 1,14±0,38 0,07±0,29
Polymorphus sp.
(cistacanto)
CHIOC 36259
Intestino 1,9 1 0,02±0,14 --- --- --- --- --- --- --- ---
Nematoda
Anisakis simplex
(larva)
Mesentérios --- --- --- --- --- --- --- --- --- 1,7 2±1,41 0,04±0,29
Contracaecum sp.
(larva)
Mesentérios --- --- --- --- --- --- --- --- --- 69,6 2,79±2,58 1,94±2,5
Hysterothylacium
aduncum (larva)
Mesentérios --- --- --- --- --- --- --- --- --- 50,4 12,1±26,6 6,12±19,8
Hysterothylacium sp.
(larva)
CHIOC 35262
Mesentérios 2,9 1,7±1,2 0,05±0,33 8,4 1,63±1,06 0,14±0,54 --- --- --- --- --- ---
Raphidascaris sp.
(larva)
Mesentérios --- --- --- 1,1 1±0 0,01±01 --- --- --- --- --- ---
Tabela 12. Continuação.
Anchoa tricolor (n = 103) Anchoa marinii (Br) (n = 95) Anchoa marinii (Ar) (n = 136) Engraulis anchoita (n = 115)
Parasitos
LI P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP P
(%)
IM ± DP AM ± DP
Terranova sp. (larva)
CHIOC 35263
Mesentérios 0,9 1 0,01±0,09 --- --- --- 20,6 1,32±0,62 0,27±0,6 --- --- ---
Procamallanus sp.
CHIOC
Intestino --- --- --- 1,1 1 0,01±0,1 --- --- --- --- --- ---
Copepoda
Caligus
itacurussensis
Superfície
corporal
--- --- --- 2,1 1±0 0,02±0,14 --- --- --- --- --- ---
Caligus haemulonis
Brânquias --- --- --- 3,2 1±0 0,03±0,18 --- --- --- --- --- ---
Ergasilus sp.
MNRJ 19142
Brânquias 12,6 5,3±11,4 1,18±5,74 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Nothobomolochus
cresseyi
Brânquias --- --- --- 1,1 1 0,01±0,1 --- --- --- 1,7 1 0,02±0,13
Hirudinea
Piscicolidae gen. sp.
CHIOC 34691
Brânquias 1,9 1 0,02±0,14 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Tabela 13. Comparações entre as prevalências e abundâncias das espécies de metazoários parasitos de A. tricolor (At) e A. marinii (Br) do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita (Ea) do litoral de Mar del Plata, Argentina.
Prevalência Abundância
χ
2
Tukey ANOVA / t Tukey
Parasitos At - Br At - Ar At - Ea Br - Ar Br - Ea Ar – Ea At - Br At - Ar At - Ea Br - Ar Br - Ea Ar - Ea
Parahemiurus merus 51,54* At=Br At>Ar At=Ea Br>Ar Br>Ea Ar<Ea 16,53* At=Br At>Ar At>Ea Br>Ar Br>Ea Ar=Ea
Lecithochirium
microstomum
71,36* --- --- --- --- --- Ar<Ea - 9,79* --- --- --- --- --- Ar<Ea
Rhipidocotyle sp. 48,71* At>Br At<Ar --- Br<Ar --- --- 29,46* At>Br At<Ar --- Br<Ar --- ---
Digenea gen. sp. 90,52* AT<Br --- --- --- --- --- 23,70* At<Br --- --- --- --- ---
Mazocraes australis 0,48 --- --- --- --- --- Ar=Ea 0,56 --- --- --- --- --- Ar=Ea
Pseudanthocotyloides
heterocotyle
19,32* --- --- --- --- --- Ar<Ea 4,13* --- --- --- --- --- Ar<Ea
Scolex polymorphus 5,99* --- At>Ar At<Ea --- --- Ar<Ea 694,99* --- At=Ar At<Ea --- --- Ar<Ea
Hysterothylacium sp. 4,33* At<Br --- --- --- --- --- 1,54 At=Br --- --- --- --- ---
Terranova sp. 19,36* --- At<Ar --- --- --- --- - 5,30* --- At<Ar --- --- --- ---
Nothobomolochus
cresseyi
0,03 --- --- At=Ea --- --- --- 0,43 --- --- --- --- Br=Ea ---
* Valor significativo. ** Significativo em q
0.05∞4
.
Tabela 14. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Anchoa tricolor do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Parasitos ID
d D
Parahemiurus merus
6,18 21,25 0,87
Digenea gen. sp. (metacercária) 3,27 11,59 0,78
Hemiuridae gen. sp. (metacercária) 2,03 6,12 0,87
Rhipidocotyle sp. (metacercária) 1,23 1,61 0,87
Scolex polymorphus
1,48 3,11 0,87
Ergasilus sp. 27,83 61,10 0,91
Tabela 15. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Anchoa marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro,
Brasil.
Parasitos ID
d D
Parahemiurus merus
1,26 1,71 0,73
Digenea gen. sp. (metacercária) 122,96 138,18 0,58
Monogenea gen sp. 1,46 2,89 0,87
Tabela 16. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Anchoa marinii (Ar) do litoral de Mar del Plata, Argentina.
Parasitos ID
d D
Lecithochirium microstomum
2,76 10,89 0,88
Rhipidocotyle sp. (metacercária) 3,07 12,39 0,77
Bucephalidae gen. sp.
(metacercária)
1,81 5,73 0,86
Terranova sp. (larva) 1,33 2,57 0,83
Tabela 17. Índice de dispersão (ID), teste estatístico d e índice de discrepância (D) dos
metazoários parasitos de Engraulis anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina.
Parasitos ID
d D
Parahemiurus merus
1,21 1,58 0,89
Lecithochirium microstomum
12,85 39,06 0,68
Pseudanthocotyloides heterocotyle
2,57 9,15 0,85
Scolex polymorphus
50,67 92,41 0,52
Contracaecum sp. (larva) 3,23 12,08 0,60
Hysterothylacium aduncum (larva) 63,79 105,53 0,86
Tabela 18. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Anchoa tricolor do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância (%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância Relativa
Média ± DP
Parahemiurus merus
16 2 0,15±0,30
Digenea gen. sp.
(metacercária)
17 15 0,19±0,34
Hemiuridae gen. sp.
(metacercária)
4 7 0,08±0,21
Rhipidocotyle sp.
(metacercária)
2 10 0,05±0,15
Scolex polymorphus
5 8 0,07±0,21
Ergasilus sp. 20 2 0,19±0,37
Tabela 19. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Anchoa marinii (Br) do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância (%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância Relativa
Média ± DP
Parahemiurus merus
--- --- 0,02±0,06
Digenea gen. sp.
(metacercária)
100 --- 0,97±0,07
Monogenea gen sp. --- --- 0,01±0,04
Tabela 20. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Anchoa marinii (Ar) do litoral
de Mar del Plata, Argentina. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância (%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância Relativa
Média ± DP
Lecithochirium
microstomum
7 7 0,08±0,22
Rhipidocotyle sp.
(metacercária)
26 3 0,27±0,39
Bucephalidae gen. sp.
(metacercária)
7 4 0,09±0,24
Terranova sp. (larva) 10 8 0,12±0,28
Tabela 21. Freqüência de dominância, freqüência de dominância compartilhada e
dominância relativa média dos metazoários parasitos de Engraulis anchoita do litoral de
Mar del Plata, Argentina. DP = desvio padrão.
Parasitos Freqüência de
Dominância (%)
Freqüência de
Dominância
Compartilhada
Dominância Relativa
Média ± DP
Parahemiurus merus
--- --- 0,01±0,01
Lecithochirium
microstomum
4,35 --- 0,12±0,17
Pseudanthocotyloides
heterocotyle
--- 1 0,02±0,07
Scolex polymorphus
84,35 1 0,68±0,27
Contracaecum sp.
(larva)
1,74 1 0,07±0,10
Hysterothylacium
aduncum (larva)
7,83 1 0,10±0,19
Tabela 22. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student utilizado para
verificar possíveis influências do comprimento total e do sexo de Anchoa tricolor do
litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, sobre a abundância parasitária.
Parasitos
r P t P
Parahemiurus merus
0,55 <0,01* - 0,87 0,39
Digenea gen. sp.
(metacercária)
0,01 0,93 - 0,62 0,54
Hemiuridae gen. sp.
(metacercária)
0,06 0,56 - 0,63 0,53
Rhipidocotyle sp.
(metacercária)
- 0,04 0,73 - 1,33 0,19
Scolex polymorphus
0,18 0,07 - 0,07 0,95
Ergasilus sp. 0,03 0,78 0,42 0,67
* Valores significativos.
Tabela 23. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student utilizado para
verificar possíveis influênciaa do comprimento total e do sexo de Anchoa marinii (Br)
do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, sobre a abundância parasitária.
Parasitos
r P t P
Parahemiurus merus
0,07 0,53 - 1,82 0,07
Digenea gen. sp.
(metacercária)
0,41 <0,01* - 0,56 0,58
Monogenea gen sp. 0,16 0,26 -1,0 0,32
* Valores significativos.
Tabela 24. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student utilizado para
verificar possíveis influências do comprimento total e do sexo de Anchoa marinii (Ar)
do litoral de Mar del Plata, Argentina, sobre a abundância parasitária.
Parasitos
r P t P
Lecithochirium
microstomum
0,34 <0,01* - 0,18 0,86
Rhipidocotyle sp.
(metacercária)
0,18 0,04* - 1,99 0,05*
Bucephalidae gen. sp.
(metacercária)
0,34 <0,01* 0,47 0,64
Terranova sp. (larva) 0,22 0,01* 0,98 0,33
* Valores significativos.
Tabela 25. Coeficiente de correlação de Pearson (r) e teste t de Student utilizado para
verificar possíveis influênciaa do comprimento total e do sexo de Engraulis anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina, sobre a abundância parasitária.
Parasitos
r P t P
Parahemiurus merus
0,05 0,61 0,63 0,53
Lecithochirium
microstomum
- 0,07 0,44 - 0,63 0,53
Pseudanthocotyloides
heterocotyle
0,14 0,14 - 0,29 0,78
Scolex polymorphus
- 0,04 0,68 0,08 0,94
Contracaecum sp.
(larva)
0,21 0,02* 0,57 0,57
Hysterothylacium
aduncum (larva)
0,54 <0,01* 1,32 0,19
* Valores significativos.
3.2 Infracomunidades Parasitárias
Foi coletado um total de 361 espécimes de metazoários parasitando A. tricolor,
com média 3,5 ± 6,2 (1 – 57) parasitos por hospedeiro; 7062 espécimes parasitando A.
marinii (Br) com média 74,3 ± 95,1 (2 – 539) parasitos por hospedeiro; 265 espécimes
parasitando A. marinii (Ar) com média 1,9 ± 2,5 (1 – 12) e 5509 espécimes parasitando
E. anchoita com média 47,9 ± 47,8 (1 – 353) parasitos por hospedeiro. Setenta e nove
(77%) dos espécimes de A. tricolor, 95 (100%) dos espécimes de A. mariniii (Br), 92
(68%) dos espécimes de A. marinii (Ar) e 115 (100%) dos espécimes de E. anchoita
estavam parasitados por no mínimo uma espécie de metazoário (Figuras 28, 29, 30 e
31). Os valores médios dos descritores comunitários do parasitismo de A. tricolor, A.
marinii (Br), A. marinii (Ar) e E. anchoita são apresentados na Tabela 26 e
apresentaram diferenças significativas entre as quatro amostras de hospedeiros (Tabela
27) (Figuras 32, 33, 34, 35 e 36). A abundância média total, a riqueza parasitária média,
a diversidade parasitária média, a uniformidade média e a dominância numérica de
Berger-Parker apresentaram correlação significativa com o comprimento total dos
hospedeiros (Tabela 28). A diversidade parasitária média e a uniformidade parasitária
média apresentaram influências do sexo de A. tricolor e A. marinii (Br) (Tabela 29).
As infracomunidades parasitárias de A. marinii (Br) apresentaram maior
similaridade entre si que as infracomunidades de E. anchoita, A. tricolor e A. marinii
(Ar) (Figuras 37, 38, 39, 40, 41 e 42). Os índices de similaridade qualitativo e
quantitativo indicaram maior similaridade entre as infracomunidades parasitárias de A.
marinii Br e A. tricolor (Figuras 43, 44, 45 e 46). A análise dos componentes principais
utilizando o total de espécies e apenas as espécies pertencentes à comunidade
componente indicou três grupos distintos, um constituído pelas infracomunidades
pertencentes à amostra argentina de A. marinii, outro constituído pelas
infracomunidades de E. anchoita e um terceiro grupo formado pelas infracomunidades
pertencentes à amostra brasileira de A. marinii, com participação das infracomunidades
de A. tricolor que ocupou também a região central dos eixos gráficos (Figuras 47 e 48).
As espécies Contracaecum sp., S. polymorphus, Digenea gen. sp. e L. microstomum
foram as que mais contribuíram com as diferenças entre os grupos de hospedeiros,
representando respectivamente 26,56%, 22,55%, 21,66% e 19,36%, sendo que os dois
primeiros componentes explicaram 15,02% das variações quando utilizadas todas as
espécies de parasitos (Figura 49). Quando utilizadas as espécies pertencentes à
comunidade componente, Digenea gen. sp., Contracaecum sp., S. polymorphus e
Monogenea gen. sp. foram as espécies que mais contribuíram com as diferenças entre os
grupos, representando 30,14%, 26,93%, 25,27% e 24,4% respectivamente, sendo que os
dois primeiros componentes explicaram 26,46% das variações (Figura 50).
Anchoa tricolor
24
40
23
12
3
1
0
20
40
60
012345
Riqueza Parasitária
Número de
Hospedeiros
Figura 28. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa tricolor do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Anchoa marinii
Br
46
36
11
2
0
20
40
60
1234
Riqueza Parasitária
Número de
Hospedeiros
Figura 29. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa marinii (Br) do
litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Anchoa marinii Ar
44
53
24
14
1
0
20
40
60
01234
Riqueza Parasitária
Número de
Hospedeiros
Figura 30. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Anchoa marinii (Ar) do
litoral de Mar del Plata, Argentina.
Engraulis anchoita
5
16
45
33
14
2
0
20
40
60
123456
Riqueza Parasitária
Número de
Hospedeiros
Figura 31. Distribuição da riqueza parasitária na amostra de Engraulis anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina.
Tabela 26. Abundância total média, riqueza parasitária média, riqueza parasitária,
diversidade parasitária média, uniformidade parasitária média e dominância numérica
de Berger-Parker dos metazoários parasitos A. tricolor (At) e A. marinii (Br) do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita (Ea) do litoral de
Mar del Plata, Argentina. DP = desvio padrão.
Descritores A. tricolor A. marinii (Br) A. marinii (Ar)
E. anchoita
Abundância total média ±
DP
3,50±6,20 74,30±95,10 1,95±2,48 47,91±47,81
Riqueza parasitária média ±
DP
1,35±1,11 1,67±0,76 1,09±1,01 3,34±1,06
Riqueza parasitária total 10 10 9 10
Ectoparasitos 2 4 2 3
Endoparasitos (adultos) 1 2 2 2
Endoparasitos (larvas) 7 4 5 5
Diversidade média ± DP 0,08±0,11 0,04±0,05 0,07±0,11 0,24±0,13
Uniformidade média ± DP 0,29±0,41 0,12±0,19 0,27±0,39 0,49±0,23
Dominância numérica ± DP 0,62±0,39 0,96±0,07 0,57±0,42 0,75±0,17
Tbela 27. Comparações entre os descritores comunitários do parasitismo de A. tricolor
(At) e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e
E. anchoita (Ea) do litoral de Mar del Plata, Argentina.
ANOVA Tukey**
F
3,448
At - Br At - Ar At - Ea Br - Ar Br - Ea Ar - Ea
Abundância
total média
301,71* At<Br At=Ar At<Ea Br>Ar Br=Ea Ar<Ea
Riqueza
parasitária
média
97,33* At<Br At=Ar At<Ea Br>Ar Br<Ea Ar<Ea
Diversidade
média
92,27* At=Br At=Ar At<Ea Br=Ar Br<Ea Ar<Ea
Uniformidade
média
30,37* At>Br At=Ar At<Ea Br<Ar Br<Ea Ar<Ea
Dominância
numérica
34,46* At<Br At=Ar At<Ea Br>Ar Br>Ea Ar<Ea
* Valor significativo. ** Significativo em q
0.05∞4
.
Abundância Total Média
-100
0
100
200
A. tricolor A. marinii
Br
A. marinii
Ar
E. anchoita
Figura 32. Abundância total média dos metazoários parasitos de A. tricolor e A. marinii
(Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Riqueza Parasitária Média
0
2
4
6
A. tricolor A. marinii
Br
A. marinii
Ar
E. anchoita
Figura 33. Riqueza parasitária média dos metazoários parasitos de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E.
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Diversidade parasitária Média
-0.2
0
0.2
0.4
A. tricolor A. marinii
Br
A. marinii
Ar
E. anchoita
Figura 34. Diversidade parasitária média dos metazoários parasitos de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E.
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Uniformidade Parasitária Média
-0.5
0
0.5
1
A. tricolor A. marinii
Br
A. marinii
Ar
E. anchoita
Figura 35. Uniformidade parasitária média dos metazoários parasitos de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E.
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Dominância Numérica de Berger-
Parker
0
0.5
1
1.5
A. tricolor A. marinii
Br
A. marinii
Ar
E. anchoita
Figura 36. Dominância numérica de Berger-Parker dos metazoários parasitos de A.
tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar)
e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Tabela 28. Coeficiente de correlação de Pearson (r) utilizado para avaliar possíveis
relações entre os descritores comunitários e o comprimento total de A. tricolor e A.
marinii (Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E.
anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina.
A. tricolor
A. marinii (Br) A. marinii (Ar)
E. anchoita
r P r P r P r P
Abundância
total média
0,42* <0,01 0,42* <0,01 0,47* <0,01 0,16 0,08
Riqueza
parasitária
média
0,31* <0,01 0,13 0,22 0,45* <0,01 0,29* <0,01
Diversidade
média
0,25* 0,01 <-0,01 0,98 0,42* <0,01 0,233* 0,01
Uniformidade
média
0,19* 0,04 - 0,02 0,84 0,36* <0,01 0,08 0,38
Dominância
numérica
0,20* 0,04 0,07 0,51 0,22* 0,01 - 0,15 0,12
* Valores significativos.
Tabela 29. Teste t de Student utilizado para avaliar possíveis relações entre os
descritores comunitários e o sexo de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do estado do
Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina.
A. tricolor
A. marinii (Br) A. marinii (Ar)
E. anchoita
t P t P t P t P
Abundância
total média
- 1,31 0,19 - 0,71 0,48 - 0,4 0,69 0,83 0,41
Riqueza
parasitária
média
- 1,33 0,19 - 1,78 0,08 - 0,91 0,36 - 0,39 0,7
Diversidade
média
- 1,37 0,18 - 2,29* <0,01 - 0,71 0,48 - 0,59 0,56
Uniformidade
média
- 2,17* 0,03 - 2,37* 0,02 - 0,73 0,47 - 0,73 0,46
Dominância
numérica
- 0,33 0,74 2,69 <0,01 - 0,49 0,63 0,30 0,76
* Valores significativos.
Índice de Similaridade de Jaccard
-0.5
0
0.5
1
A. tricolor A. marinii Br A. marinii Ar E. anchoi ta
Figura 37. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra de A. tricolor e A. marinii
(Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
Índice de Similaridade de Sørensen
-0.5
0
0.5
1
A. tricolor A. marinii Br A. marinii Ar E. anchoi ta
Figura 38. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades dentro da amostra de A. tricolor e A. marinii
(Br) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do
litoral de Mar del Plata, Argentina. Barra = desvio padrão.
0-5-10
4
3
2
1
0
-1
-2
-3
-4
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 26
Inf 41
Inf 43
Inf 14
Inf 46
Inf 3
Inf 38
Inf 21
Inf 82Inf 53
Inf 49
Inf 32
Inf 90
Inf 11
Inf 103
Inf 62
Inf 47
Inf 44
Inf 36
Inf 94
Figura 39. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa tricolor do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil. Inf = infracomunidade.
6543210-1-2-3
5
0
-5
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 58
Inf 63
Inf 44
Inf 14
Inf 82
Inf 35
Inf 70
Inf 50
Inf 7
Inf 81
Inf 6
Inf 31
Inf 36
Inf 29
Inf 22
Inf 88
Inf 64
Inf 25
Inf 18
Inf 1
Inf 32
Inf 10
Inf 48
Inf 33
Inf 27
Inf 55
Figura 40. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa marinii (Br) do litoral do estado do Rio
de Janeiro, Brasil. Inf = infracomunidade.
6543210-1-2
6
5
4
3
2
1
0
-1
-2
-3
-4
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 85
Inf 111
Inf 77
Inf 102
Inf 35
Inf 75
Inf 50
Inf 65
Inf 66
Inf 106
Inf 71
Inf 95
Inf 84
Inf 54
Inf 58
Inf 62
Inf 110
Inf 121
Inf 104
Inf 87
Inf 116
Inf 90
Inf 131
Inf 128
Figura 41. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Anchoa marinii (Ar) do litoral de Mar del Plata,
Argentina. Inf = infracomunidade.
6543210-1-2
3
2
1
0
-1
-2
-3
-4
-5
Primeiro componente
Segundo componente
Inf 46
Inf 45
Inf 44
Inf 14
Inf 70
Inf 98
Inf 1
Inf 11
Inf 92
Inf 29
Inf 17
Inf 41
Inf 114
Inf 71
Inf 75
Inf 55
Inf 17
Inf 16
Inf 50
Inf 93Inf 104
Inf 69
Inf 51
Figura 42. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de Engraulis anchoita do litoral de Mar del Plata,
Argentina. Inf = infracomunidade.
Índice de Similaridade de Jaccard
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
0.3
0.35
A. marinii Br - A. tricolor
A. marinii Br - A. marinii Ar
A. tricolor - A. marinii Ar
A. marinii Br - E. anchoita
A. tricolor - E. anchoita
A. marinii Ar - E. anchoita
Figura 43. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando todas as espécies de parasitos. Barra = desvio padrão.
Índice de Similaridade de Jaccard
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
0.3
0.35
A. marinii Br - A. tricolor
A. marinii Br - A. marinii Ar
A. tricolor - A. marinii Ar
A. marinii Br - E. anchoita
A. tricolor - E. anchoita
A. marinii Ar - E. anchoita
Figura 44. Índice de similaridade qualitativo de Jaccard para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando apenas as espécies da comunidade componente. Barra =
desvio padrão.
Índice de Similaridade de Sørensen
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
A. marinii Br - A. tricolor
A. marinii Br - A. marinii Ar
A. tricolor - A. marinii Ar
A. marinii Br - E. anchoita
A. tricolor - E. anchoita
A. marinii Ar - E. anchoita
Figura 45. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando todas as espécies de parasitos. Barra = desvio padrão.
Índice de Similaridade de Sørensen
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
A. marinii Br - A. tricolor
A. marinii Br - A. marinii Ar
A. tricolor - A. marinii Ar
A. marinii Br - E. anchoita
A. tricolor - E. anchoita
A. marinii Ar - E. anchoita
Figura 46. Índice de similaridade quantitativo de Sørensen para verificar possíveis
similaridades entre as infracomunidades de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando apenas as espécies da comunidade componente. Barra =
desvio padrão.
50-5
5
0
-5
Primeiro componente
Segundo componente
Figura 47. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando todas as espécies de parasitos. A. tricolor = círculo fechado;
A. marinii Br = cruz; A. marinii Ar = triângulo aberto; E. anchoita = círculo aberto.
86420-2-4
10
5
0
-5
Primeiro componente
Segundo componente
Figura 48. Ordenação dos componentes principais para verificar possíveis similaridades
entre as infracomunidades parasitárias de A. tricolor e A. marinii (Br) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil e A. marinii (Ar) e E. anchoita do litoral de Mar del
Plata, Argentina, utilizando apenas as espécies da comunidade componente. A. tricolor
= círculo fechado; A. marinii Br = cruz; A. marinii Ar = triângulo aberto; E. anchoita =
círculo aberto.
Variáveis (eixos F1 e F2: 15.02 %)
C1
C2
N
E
M1
P1
M2
H1
D
H2
B
L
P2
R1
S
P3
A
C3
H2
H
R2
T
P4
C4
P5
-1
-0.75
-0.5
-0.25
0
0.25
0.5
0.75
1
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (8.24 %)
F2 (6.78 %)
Figura 49. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas as espécies
de parasitos de A. tricolor e A. marinii Br do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e
A. marinii Ar e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. A, Anisakis simplex; B,
Bucephalidae gen. sp.; C1, Caligus itacurussensis; C2, C. haemulonis; C3, Contracaecum
sp.; C4, Corynosoma australe; D, Digenea gen. sp.; E, Ergasilus sp.; H1, Pisicolidae gen.
sp.; H2, Hemiuridae gen. sp.; H3, Hysterothylacium aduncum; H4, Hysterothylacium sp.;
L, Lecithochirium microstomum; M1, Monogenea gen. sp.; M2, Mazocraes australis; N,
Nothobomolochus cresseyi; P1, Pseudanthocotyloides heterocotyle; P2, Parahemiurus
merus; P3, Pseudophyllidea gen. sp.; P4, Procamallanus sp.; P5, Polymorphus sp.; R1,
Rhipidocotyle sp.; S, Scolex polymorphus; T, Terranova sp.
Variáveis (eixos F1 e F2: 26.46 %)
T
H2 CS
R
P2
L
B
H1
D
P1
M
E
-1
-0.75
-0.5
-0.25
0
0.25
0.5
0.75
1
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (14.93 %)
F2 (11.53 %)
Figura 50. Correlação entre os dois primeiros componentes (F1 e F2) e todas as espécies
de parasitos de A. tricolor e A. marinii Br do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil e
A. marinii Ar e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina. B, Bucephalidae gen.
sp.; C, Contracaecum sp.; D, Digenea gen. sp.; E, Ergasilus sp.; H1, Hemiuridae gen. sp.;
H2, Hysterothylacium aduncum; L, Lecithochirium microstomum; M1, Monogenea gen.
sp.; P1, Pseudanthocotyloides heterocotyle; P2, Parahemiurus merus; R, Rhipidocotyle
sp.; S, Scolex polymorphus; T, Terranova sp.
4. DISCUSSÃO
Foram detectados alguns padrões na estrutura das comunidades de metazoários
parasitos de A. marinii e A. tricolor do litoral de Angra dos Reis, RJ, Brasil e de A.
marinii e E. anchoita do litoral de Mar del Plata, Argentina: (1) dominância de
endoparasitos em estágio larvar; (2) poucas espécies em comum entre as amostras
brasileiras e argentinas; (3) diferenças entre os descritores comunitários do parasitismo;
(4) maior homogeneidade na composição parasitária da amostra brasileira de A. marinii e
na amostra de E. anchoita; (5) maior similaridade entre as amostras brasileiras de A.
marinii e A. tricolor do que entre as amostras de A. marinii das duas localidades.
A dominância de estágios larvares de endoparasitos era um fator esperado uma
vez que as manjubas se alimentam principalmente de organismos zooplanctônicos e
atuam como hospedeiros intermediários e paratênicos de diversas espécies de parasitos de
peixes, aves e mamíferos marinhos. Timi et al (1999a) relatou a ocorrência de quatro
espécies de digenéticos parasitando E. anchoita do litoral da Argentina e Uruguai, duas
espécies em estágio larvar (metacercária). A dominância de estágios larvares de
digenéticos nas amostras brasileiras de manjubas tem sido descrita para diversas
comunidades parasitárias de peixes marinhos do litoral do estado do Rio de Janeiro, como
nos trabalhos de Luque et al. (1996), Takemoto et al. (1996), Knoff et al. (1997), Luque et
al. (2000), Silva et al. (2000), Luque e Alves (2001) e Tavares e Luque (2004), entre
outros.
Apenas a espécie P. merus ocorreu simultaneamente nas quatro amostras de
hospedeiros e apresentou diferenças significativas entre as abundâncias e prevalências
parasitárias, com valores mais altos nas amostras brasileiras de manjubas. Entretanto, no
litoral do estado do Rio de Janeiro, esta espécie já foi reportada parasitando diferentes
espécies de peixes com hábitos e comportamentos alimentares diferentes, e tem sido
citada como uma espécie de baixa especificidade parasitária (TAKEMOTO et al. 1996;
KNOFF et al. 1997; LUQUE; CHAVES, 1999; LUQUE; ALVES, 2001; PARAGUASSÚ
et al. 2002). Segundo Oliva e Gonzalez (2004), dois aspectos principais são observados
nos estudos que utilizam parasitos como indicadores de distintas unidades populacionais:
as diferenças quantitativas e as diferenças qualitativas entre as comunidades parasitárias.
No presente trabalho tais diferenças sugerem fortemente a ocorrência de unidades
distintas de hospedeiros entre as duas localidades.
Sardella e Timi (2004) e MacKenzie e Abaunza (1998) citaram que a área
endêmica de um parasito é a região geográfica onde as condições são favoráveis à sua
transmissão e que as espécies de ciclo direto, como os ectoparasitos, têm suas regiões
geográficas determinadas principalmente por condições ambientais e biogeográficas.
MacKenzie e Abaunza (1998) e Oliva (2001) citaram que os parasitos de ciclo direto são
bons indicadores biológicos de unidades populacionais, uma vez que a infestação/infecção
depende do contato direto entre um hospedeiro infectado e um não infectado, além de
suas formas infectantes poderem estar presentes em uma área e ausentes em outras. Entre
os ectoparasitos, M. australis e P. heterocotyle ocorreram apenas nas duas espécies
argentinas de manjubas, e Monogenea gen. sp. e Ergasilus sp. ocorreram apenas na
amostra brasileira de A. marinii e em A. tricolor respectivamente. Os engraulidídeos
usualmente formam grandes cardumes (WITHEHEAD et al. 1988) e a transmissão de
parasitos entre hospedeiros pode representar um custo de viver em grupo (KRAUSE et al.
1999; WARD et al. 2002). Adicionalmente o comportamento de formar cardumes é
determinante, em larga escala, para a riqueza de espécies de parasitos em peixes do litoral
do estado do Rio de Janeiro (LUQUE et al. 2004). Adicionalmente, alguns estudos têm
apontado a existência de distintas unidades populacionais de peixes baseados nas
diferenças qualitativas entre a fauna de ectoparasitos (LOVE, 1980; STANLEY et al.
1992; OLIVA; GONZALES, 2004).
As diferenças qualitativas e quantitativas na fauna de endoparasitos, entre as
amostras de hospedeiros, também foram importantes na distinção destas unidades
populacionais, uma vez que a disponibilidade de diferentes itens alimentares, esperado
entre diferentes áreas geográficas, pode influenciar na determinação das comunidades
parasitárias. No ecossistema marinho, os padrões de distribuição das populações são
influenciados por diferentes fatores fisiográficos, que são visivelmente observados em
estudos realizados avaliando o acréscimo da riqueza e diversidade de espécies ao longo de
gradientes latitudinais (LOWE-MCCONNELL, 1999). Bush et al. (2001) citaram que
quanto mais próximo da linha do Equador, mais rica em espécies e abundância são as
comunidades parasitárias.
As diferenças entre os descritores comunitários não permitiram uma separação
dos grupos de hospedeiros por região, uma vez que as amostras de hospedeiros coletadas
na mesma localidade apresentaram diferenças significativas entre os valores de
abundância total média, riqueza parasitária média, diversidade média, uniformidade
média e dominância numérica. Adicionalmente, amostras coletadas nas diferentes
localidades apresentaram valores semelhantes entre tais descritores.
As amostras de A. marinii e E. anchoita foram coletadas em intervalos
irregulares durante um longo período de tempo. Anchoa tricolor foi coletada em
intervalos irregulares durante um curto intervalo de tempo e a amostra brasileira de A.
marinii coletada de uma única vez. Estes dados poderiam sugerir uma maior
homogeneidade entre as infracomunidades parasitárias de A. marinii provenientes do
litoral brasileiro, uma vez que diferenças quantitativas e qualitativas nas comunidades
parasitárias são esperadas ao longo de intervalos de tempo devido às heterogeneidades
próprias do ecossistema marinho. Assim sendo, uma amostra coletada uma única vez
acaba reportando o que está acontecendo em um único ponto e em um único momento.
Entretanto, as infracomunidades de E. anchoita (coletadas durante longo período de
tempo) se apresentaram mais homogêneas do que as infracomunidades parasitárias de A.
tricolor (coletadas em um curto intervalo de tempo). Fato também reportado por Timi et
al. (2005), onde as infracomunidades parasitárias de Cynoscion guatucupa (Cuvier, 1829),
provenientes do litoral argentino, coletados durante um intervalo de tempo maior que 10
anos, apresentaram maior homogeneidade que as infracomunidades parasitárias de uma
amostra brasileira de hospedeiros coletados durante um curto período de tempo (= 1 ano).
Estes autores também citaram que as diferenças entre os períodos de coleta pareceram não
influenciar marcantemente a estrutura das comunidades parasitárias, permitindo a
identificação de distintas unidades populacionais na área de estudo.
Nossos resultados indicaram uma maior similaridade entre as amostras
brasileiras de manjubas e uma baixa similaridade entre as amostras de A. marinii das duas
localidades. A análise dos componentes principais apontou evidências que suportam a
existência de três grupos distintos de hospedeiros, um grupo formado pelas amostras
brasileiras e dois grupos formados independentemente pelas amostras argentinas,
sugerindo a influência de fatores ecológicos locais na composição e estrutura das
comunidades parasitárias destas espécies do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. A
separação em dois grupos distintos das duas amostras argentinas está fortemente
relacionada à ocorrência de Contracaecum sp. apenas na amostra de E. anchoita. A
formação de um grupo incluindo as infracomunidades de A. marinii e A. tricolor está
relacionada à ocorrência de Digenea gen. sp. somente nas amostras brasileiras, apesar das
diferenças observadas entre os valores de abundância e prevalência entre as duas espécies
de hospedeiros. As análises de similaridade realizadas por separado, para todas as
espécies de parasitos coletadas e apenas para as espécies da comunidade componente
tinham o intuito de excluir possíveis influências de espécies consideradas raras ou
acidentais nas diferenças entre as amostras de hospedeiros estudadas, porém os resultados
obtidos utilizando-se ambos os procedimentos resultaram na separação dos mesmos três
grupos de hospedeiros e apontaram as mesmas espécies como responsáveis pelas
diferenças entre as amostras.
O maior comprimento dos espécimes de E. anchoita em relação aos do gênero
Anchoa poderia influenciar nestas diferenças. Entretanto, outros estudos sobre parasitos
de E. anchoita do litoral da Argentina e Uruguai não observaram influência do
comprimento na estrutura e composição das comunidades parasitárias ao longo de
gradientes latitudinais (TIMI, 2003; TIMI; POULIN, 2003).
Poulin e Morand (1999) reportaram que espécies de grupos taxonômicos
próximos filogeneticamente (como espécies co-genéricas) tendem a apresentar
similaridades entre suas faunas parasitárias, assim como curtas distâncias geográficas de
populações co-específicas de hospedeiros afetariam a similaridade entre suas
comunidades parasitárias. Apesar de não serem constituídas de espécies co-genéricas, as
amostras argentinas de manjubas compartilham os mesmos hábitos ecológicos, incluindo
a formação de cardumes permanentes ou transitórios (ANGELESCU, 1982;
WITHEHEAD et al. 1988).
As diferenças observadas entre as amostras das duas localidades, como já citado
anteriormente, podem ser em parte explicadas pelas diferenças ambientais e
biogeográficas existentes. Os principais fatores abióticos capazes de afetar a distribuição
de parasitos de peixes marinhos são a temperatura e salinidade, que também caracterizam
e definem as correntes marinhas (BUSH et al. 2001). As regiões costeiras do oceano
Atlântico sul-ocidental são influenciadas principalmente por duas correntes, a corrente do
Brasil (águas quentes e mais salinas) que se origina no limite sul da corrente Sul-
Equatorial e a corrente de Falklands (águas frias e de baixa salinidade) originada das
águas sub-antárcticas (HAIMOVICI, 1999; BRAGA, 2001; TIMI, 2003). O litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil, é fortemente influenciado por áreas de ressurgência e
pela convergência subtropical (encontro entre as correntes do Brasil e de Falklands), onde
predomina a influência da corrente do Brasil, enquanto o litoral de Mar del Plata,
Argentina, é influenciado principalmente pela corrente de Falklands, conferindo a cada
localidade uma composição específica característica em todos os níveis tróficos marinhos,
e tais peculiaridades regionais são capazes de afetar a diversidade e riqueza de parasitos
(BRAGA 2001; TIMI, 2003; LUQUE et al. 2004; TIMI et al. 2005).
Os padrões observados no presente estudo reforçam os indícios da existência de
diferentes unidades populacionais de engraulidídeos no litoral sul-ocidental do oceano
Atlântico, assim como já reportado para outras espécies de hospedeiros (SARDELLA;
TIMI, 2004; TIMI et al. 2005). Entretanto a ocorrência de assembléias de espécies
simpátricas de Engraulididae, constituída, inclusive, por espécies co-genéricas (ARAÚJO
et al. 1997) sugerem a necessidade de futuros estudos envolvendo um número maior de
espécies provenientes das duas localidades e coletadas durante o mesmo período de tempo
para se confirmar estes padrões.
5. CONCLUSÕES
As comunidades de metazoários parasitos de A. luniscutis e G. barbus
(Osteichthyes: Ariidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, foram dominadas
por espécies de ectoparasitos, apresentaram poucas espécies centrais e relacionamentos
de similaridade entre suas comunidades parasitárias.
As comunidades de metazoários parasitos de Anchoa marinii, A. tricolor e E.
anchoita (Osteichthyes: Engraulididae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil, e
do litoral de Mar del Plata, Argentina, foram dominadas por espécies de endoparasitos
em estágio larvar.
A presença de espécies com baixa prevalência, não influenciou a separação de
unidades populacionais distintas entre as amostras brasileiras e argentinas de
engraulidídeos.
A localidade foi um importante fator na composição e estrutura das
comunidades de A. marinii, A. tricolor e E. anchoita do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil, e do litoral de Mar del Plata, Argentina.
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ABDELHALIM A. I.; LEWIS J. W.; BOXSHALL G. A. The external morphology of
adult female ergasilid copepods (Copepoda: Poecilostomatoida): a comparison
between Ergasilus and Neoergasilus. Systematic Parasitology, v. 24, n. 1, p. 45-52,
1993.
ALVES, D. R.; LUQUE, J. L.; PARAGUASSÚ, A. R. Community Ecology of the
Metazoan Parasites of Pink Cusk-eel, Genypterus brasiliensis (Osteichthyes:
Ophidiidae), from the Coastal Zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz, v. 97, n. 5, p. 683-689, 2002.
AMADO, M. A. P. M. Ergasilídeos parasitas de peixes de águas continentais
brasileiras (Copepoda: Poecilostomatoida), com uma hipótese de filogenia da
família. 204 f. Tese (Doutorado) – Universidade de São Paulo, São Paulo, 1992.
AMADO, M. A. P. M.; ROCHA, C. E. F. Três novas espécies de copépodes parasitas
do gênero Ergasilus (Poecilostomatoida, Ergasilidae) coletadas em filamentos
branquiais de peixes mugilídeos do Brasil. Nauplius, v. 3, n. 1, p. 33-48, 1995.
AMADO, M. A. P. M.; ROCHA, C. E. F. New species of parasitic copepods of the
genus Acusicola (Poecilostomatoida: Ergasilidae) from gill filaments of coastal and
freshwater Brazilian fishes, and proposition of Acusicola rogeri n. sp. for A. tenax
sensu Cressey & Collete 1970. Hydrobiologia, v. 324, n. 1, p. 183-193, 1996.
AMADO, M. A. P. M.; HO, J.-S.; ROCHA, C. E. F. Phylogeny and biogeography of
the Ergasilidae (Copepoda, Poecilostomatoida), with reconsideration of the
taxonomic status of Vaigamidae. Contributions to Zoology, v. 65, n. 4, p. 233-243,
1995.
AMATO, J. F. R. Ocorrência de Dolfustravassosius moniliovatus Freita & Kohn, 1967
em bexiga natatória de Netuma barba (Lacépède, 1803) no Rio Grande do Sul.
Arquivos da Universidade Federal do Rio de Janeiro, v. 4, n. 1, p. 51-54, 1974.
AMATO, J. F. R.; BOEGER, W. A.; AMATO, S. B. Protocolos para laboratório,
coleta e processamento de parasitos do pescado. Seropédica: Imprensa
Universitária, UFRRJ, 1991. 81 p.
ANGELESCU, V. Ecología trófica de la anchoíta del Mar Argentino (Engraulidae,
Engraulis anchoita). Parte II. Alimentación, comportamiento y relaciones tróficas
en el ecosistema. Contribuciones del Instituto Nacional de Investigaciones y
Desenvolvimento Pesquero, v. 409, n. 1, p. 1-83, 1982.
ARAÚJO, C. S., VARELLA, A. Ergasilus coatiarus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae)
parasita dos filamentos branquiais de Cichla monoculus Spix, 1831 (Perciformes:
Cichlidae) da Amazônia brazileira. Acta Amazônica, v. 28, n. 4, p. 417-424, 1998.
ARAÚJO, F. G. Hábitos alimentares de três bagres marinhos (Ariidae) no estuário da
Lagoa dos Patos (RS), Brasil. Atlântica, v. 7, n. 1, p. 47-63, 1984.
ARAÚJO, F. G. Abundância relativa, distribuição e movimentos sazonais de bagres
marinhos (Siluriformes: Ariidae) no estuário da Lagoa dos Patos, RS. Revista
Brasileira de Zoologia, v. 5, n. 4, p. 509-543, 1988.
ARAÚJO, F. G.; CRUZ-FILHO, A. G.; AZEVEDO, M. C. C.; SANTOS, A. C. A. A.
Estrutura da comunidade de peixes jovens da margem continental da Baía de
Sepetiba, RJ. Acta Biológica Leopoldensia, v. 19, n. 1, p. 61-83, 1997.
ARAÚJO, F. G.; PESSANHA, A. L. M.; AZEVEDO, M. C. C.; GOMES, I. D. Relação
peso-comprimento de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na Baía de Sepetiba,
RJ. Acta Biológica Leopoldensia, v. 20, n. 3, p. 289-298, 1998a.
ARAÚJO, F. G.; GOMES, I. D.; AZEVEDO, M. C. C.; PESSANHA, A. L. M.
Maturação e desova do bagre marinho Genidens genidens Valenciennes, 1833
(Siluriformes, Ariidae), na Baía de Sepetiba, RJ. Acta Biológica Leopoldensia, v.
20, n. 2, p. 109-122, 1998b.
AZEVEDO, M. C. C.; ARAÚJO, F. G.; CRUZ-FILHO, A. G.; PESSANHA, A. L. M.
Variação espacial e temporal de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na Baía de
Sepetiba, Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia, v. 59, n. 3, p. 443-454,
1999.
AZEVEDO, M. C. C.; ARAÚJO, F. G.; CRUZ-FILHO, A. G.; SANTOS, A.C.A.
Distribuição e abundância relativa de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na
Baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Zoologia, v. 15, n. 4, p. 853-
865, 1998a.
AZEVEDO, M. C. C.; ARAÚJO, F. G.; CRUZ-FILHO, A. G.; GOMES, I. D.;
PESSANHA, A. L. M. Distribuição por tamanho de bagres marinhos (Siluriforme,
Ariidae) na baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Acta Biológica Leopoldensia, v. 20, n.
2, p. 273-288, 1998b.
BIZERRIL, C. R. S. F.; COSTA, P. A. S. Peixes marinhos do estado do Rio de Janeiro.
Rio de Janeiro: FEMAR – Secretaria de Estado de Meio Ambiente e
Desenvolvimento Sustentável, 2001. 234 p.
BOEGER, W. A.; MARTINS, M.; THATCHER, V. E. Ergasilus hypophthalmi n. sp.
(Copepoda, Poecilostomatoida, Ergasilidae) from the gill rakers of the Amazonian
catfishes, Hypophthalmus edentatus Spix and H. fimbriatus Kner. Revista Brasileira
de Biologia, v. 53, n. 3, p. 421-424, 1993.
BOXSHALL, G. A.; DEFAYE, D. Pathogens of wild and farmed fish: Sea lice.
Chichester: Ellis Horwood, 1993. 374pp.
BOXSHALL, G.; MONTÚ, M. Copepods parasitic on Brazilian coastal fishes: A hand
book. Nauplius, v. 5, n. 1, p. 1-225, 1997.
BOXSHALL, G. A.; ARAÚJO, H. M. P.; MONTÚ, M. A new species of Ergasilus
Nordmann, 1832 (Copepoda, Ergasilidae) from Brazil. Crustaceana, v. 75, n. 3-4, p.
269-276, 2002.
BRAGA, A. C. O ambiente e a biodiversidade. In C. R. S. F. Bizerril; P. A. S. Costa.
Peixes marinhos do litoral do estado do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro: FEMAR –
Secretaria de Estado de Meio Ambiente e Desenvolvimento Sustentável, 2001. p.
13-32.
BUSH, A. O.; LOTZ, J. M. The ecology of crowding. Journal of Parasitology, v. 86, n.
2, p. 212-213, 2000.
BUSH, A. O.; AHO, J. M.; KENNEDY, C. R. Ecological versus phylogenetic
determinants of helminth parasite community richness. Evolutionary Ecology, v. 4,
n. 11, p. 1-20, 1990.
BUSH, A. O.; LAFFERTY, K. D.; LOTZ, J. M.; SHOSTAK, A. W. Parasitology meets
ecology on its own terms: Margolis et al. Revisited. Journal of Parasitology, v. 83,
n. 4, p. 575-583, 1997.
BUSH, A. O.; FERNÁNDEZ, J. C.; ESCH, G. W.; SEED, J. R., Parasitism: the
diversity and ecology of animal parasites. Cambridge: Cambridge University Press,
2001. 566 p.
CAMPBELL, R. A.; BEVERIDGE, I. Order Trypanorhyncha Diesing, 1863. In L. F.
Khalil, R. A. Bray, A. Jones, Keys to cestode parasites of vertebrates. Cambridge:
CABI Publishing, 1994. p. 51-148.
CARVALHO J. P. Ergasilus xenomelanirisi n. sp. parasito do peixe-rei Xenomelaniris
brasiliensis (Quoy & Gaimard). Boletim do Instituto Oceanográfico, v. 6, n. 1, p.
215-222, 1955.
CARVALHO J. P. Ergasilus cyanopictus sp. nov., parasito da tainha – Mugil cephalus
(L.). Archivos do Museu Nacional, v. 52, n. 1, p. 31-36, 1962.
CASTELLO, L.; CASTELLO, J. P. Anchovy stocks (Engraulis anchoita) and larval
growth in the SW Atlantic. Fisheries Research, v. 59, n. 3, p. 409-421, 2003.
CEZAR, A. D.; LUQUE, J. L. Metazoan parasites of the Atlantic Spadefish,
Chaetodipterus faber (Teleostei: Ephippidae) from the coastal zone of the state of
Rio de Janeiro, Brazil. Journal of the Helminthological Society of Washington, v.
66, n. 1, p. 14-20, 1999.
CHAVES, P. T. C. A incubação de ovos e larvas em Genidens genidens (Valenciennes)
(Siluriformes, Ariidae) da Baía de Guaratuba, Paraná, Brasil. Reista Brasileira de
Zoologia, v. 11, n. 4, p. 641-648, 1994.
CROFTON, H. D. A quantitative aproach to parasitism. Parasitology, v. 62, n. 1, p.
179-193, 1971.
EIRAS, J. C.; TAKEMOTO, R. M.; PAVANELLI, G. C. Métodos de estudo e técnicas
laboratoriais em parasitologia de peixes. Maringá: Editora da Universidade
Estadual de Maringá, 2000. 171 p.
EL-RASHIDY H. H.; BOXSHALL G. A. Ergasilid copepods (Poecilostomatoida) from
the gills of primitive Mugilidae (grey mullets). Systematic Parasitology, v. 42, n. 3,
p. 161-186, 1999.
EL-RASHIDY H. H.; BOXSHALL G. A. New species and new records of Ergasilus
Nordmann (Copepoda: Ergasilidae) from the gills of grey mullet (Mugilidae).
Systematic Parasitology, v. 54, n. 1, p. 37-58, 2002.
ENGERS K. B.; BOEGER W. A.; BRANDÃO D. A. Ergasilus thatcheri n. sp.
(Copepoda, Ergasilidae) from the gills of Rhamdia quelen (Teleostei, Siluriformes,
Pimelodidae) from southern Brazil. Journal of Parasitology, v. 86, n. 5, p. 945-947,
2000.
FAO. The state of world fisheries and aquaculture. Roma: Food and Agriculture
Organization of the United Nations, 2004. 153 p.
FERNANDES, B. M. M.; GOULART, M. B. Dinosoma clupeola sp.n. (Hemiuridae)
and Pseudoacanthostomum floridensis Nahhas & Short, 1965 (Acanthostomidae),
digenetic trematodes in Brazilian marine fishes. Memórias do Instuto Oswaldo
Cruz, v. 84, n. 1, p. 103-106, 1989.
FIGUEIREDO, J. L.; MENEZES, N. A. Manual de Peixes Marinhos do Sudeste do
Brasil. II. Teleostei (1). São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo, 1978. 110
p.
FORTES, E. Descrição de quatro espécies novas de helmintos de bagres (Pisces,
Bagridae) do estuário do Guaíba, Porto Alegre, RS, Brasil. Arquivos da Faculdade
de Veterinária da Universidade Federal do Rio Grande do Sul, v. 9, n. 1, p. 69-78,
1981.
GIBSON, D. I.; JONES, A.; BRAY, R. A. Keys to the trematoda. Vol. I. London: CABI
Publishing, 2002, 508 p.
GUÉGAN, J. F.; LAMBERT, A.; LÉVÊQUE, C.; COMBES, C.; EUZET, L. Can host
body size explain the parasite species richness in tropical freshwater fishes?
Oecologia, v. 90, n. 1, p. 197-204, 1992.
HAIMOVICI, M. Present state and perspectives for the southern Brazil shelf demersal
fisheries. Fisheries Management and Ecology, v. 1998, n. 5, p. 277-289, 1998.
HO J. -S.; JAYARAJAN P.; RADHAKRISHNAN S. Copepods of the family
Ergasilidae (Poecilostomatoida) parasitic on coastal fishes of Kerala, India. Journal
of Natural History, v. 26, n. 6, p. 1227-1241, 1992.
HUMES A. G.; GOODING R. U. A method for studying the external anatomy of
copepods. Crustaceana, v. 6, n. 2, p. 238-240, 1964.
KABATA, Z. Parasitic Copepoda of British fishes. London; Ray Society, 1979, 468p.
KHAN, L.; THULIN, B. Influence of pollution on parasites of aquatic animals.
Advances in Parasitology, v. 30, n. 1, p. 201-238, 1991.
KNOFF, M.; LUQUE, J. L.; AMATO, J. F. R. Community ecology of the metazoan
parasites of grey mullets, Mugil platanus (Osteichthyes: Mugilidae) from the littoral
of the state of Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, v. 57 n. 3, p.
441-454, 1997.
KOHN, A.; SANTOS, C. P.; BAPTISTA-FARIAS, M. F. D. New host records and
localities of some monogenea from Brazilian marine fishes with scanning electron
microscopy of Bicotylophora trachinoti (MacCallum, 1921). Memórias do Instuto
Oswaldo Cruz, v. 87, n. 1, p. 109-114, 1992.
KRAUSE, J.; RUXTON, G. D.; GODIN, J. G. J. Distribution of Crassiphiala
bulboglossa, a parasitic worm, in shoaling fish. Journal of Animal Ecology, v. 68, n.
1, p. 27-33, 1999.
KULLANDER, S. O.; FERRARIS-JUNIOR, C. J. Family Engraulididae. In O. N. Reis;
S. O. Kullander; C. J. Ferraris-Junior. Check list of the freshwater fishes of South
and Central America. Porto Alegre: EDIPUCRS, 2003. p. 39-42.
LIM, L. H. S. Chauhanellus Bychowsky & Nagibina, 1969 (Monogenea) from ariid
fishes (Siluriformes) of peninsular Malaysis. Systematic Parasitology, v. 28, n. 1, p.
99-124, 1994.
LIM, L. H. S. Eight new species of Hamatopeduncularia Yamaguti, 1953 (Monogenea:
Ancyrocephalidae) from Ariidae from peninsular Malaysia. Systematic
Parasitology, v. 33, n. 1, p. 53-71, 1996.
LIN C. -L.; HO J. -S. Two species of ergasilid copepods parasitic on fishes cultured in
brackish water in Taiwan. Proceedings of the Biological Society of Washington, v.
111 n. 1, p. 15-27, 1998.
LOVE, M. S. Isolation of olive rockfish, Sebastes serranoides, populations off Southern
California. Fishery Bulletin, v. 77, n. 4, p. 975-983, 1980.
LOWE-McCONNELL, R. H. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais.
São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo, 1999. 534 p.
LUQUE, J. L. Parasitologia de peixes marinhos na América do Sul: estado atual e
perspectivas. In M. J. T. Ranzani-Paiva; R. M. Takemoto; M. A. P. Lizama.
Sanidade de organismos aquáticos. São Paulo: Editora Varela, 2004. p. 199-215.
LUQUE, J. L.; ALVES, D. R. Ecologia das comunidades de metazoários parasitos do
xaréu, Caranx hippos (Linnaeus) e do xerelete, Caranx latus Agassiz (osteichthyes,
Carangidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de
Zoologia, v. 18, n. 2, p. 399-410, 2001.
LUQUE, J. L.; CEZAR, A. D. Redescriptions of two species of Lepeophtheirus
(Copepoda, Siphonostomatoida, Caligidae) parasitic on teleost marine fishes from
the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de
Zoologia, v. 17, n. 4, p. 1079-1088, 2000a.
LUQUE, J. L.; CEZAR, A. D. Two new species of Caligus Muller, 1785 (Copepoda:
Siphonostomatoida: Caligidae) parasitic on Xenomelaniris brasiliensis (Quoy &
Gaimard, 1824) (Osteichthyes: Atherinidae) from the coastal zone of the State of
Rio de Janeiro, Brazil. Contribuições Avulsas Sobre a História Natural do Brasil, v.
14, n. 1., p. 1-10, 2000b.
LUQUE, J. L.; CHAVES, N. D. Ecologia da comunidade de metazoários parasitos da
anchova Pomatomus saltator (Linnaeus)(Osteichthyes, Pomatomidae) do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, v. 16, n. 3, p. 711-
723, 1999.
LUQUE, J. L.; AMATO, J. F. R.; TAKEMOTO, R. M. Comparative analysis of the
communities of metazoan parasites of Orthopristis ruber and Haemulon
steindachneri (Osteichthyes: Haemulidae) from the southeastern Brazilian litoral: I.
structure and influence of the size and sex of hosts. Revista Brasileira de Biologia,
v. 56, n. 2, p. 279-292, 1996.
LUQUE, J. L.,; CHAVES, N. D.; CEZAR, A. D. Novos registros de copépodes
caligóideos parasitos de peixes marinhos do Brasil. Nauplius, v. 6, n. 1, p. 9-16,
1998.
LUQUE, J. L.; MOUILLOT, D.; POULIN, R. Parasite biodiversity and its determinants
in coastal marine teleost fishes of Brazil. Parasitology, v. 2004, n. 128, p. 671-682,
2004.
LUQUE, J. L.; VIÑAS, R. A.; PARAGUASSÚ, A. R.; ALVES, D. R. Metazoários
parasitos das sardinhas Sardinella brasiliensis e Harengula clupeola (Osteichthyes:
Clupeidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista da Universidade
Rural Ciências da Vida, v. 2, Suplemento , p. 71-76, 2000.
LUDWIG, J. A.; REYNOLDS, J. F. Statistical Ecology: A Primer on Methods and
Computing. New York: Wiley-Interscience Publications, 1988. 337 p.
MacKENZIE, K.; ABUNZA, P. Parasites as biological tags for stock discrimination of
marine fish: a guide to procedures and methods. Fisheries Research, v. 38, n. 1, p.
45-56.
MALTA J. C. O. Ergasilus urupaensis sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de
Prochilodus nigricans Agassiz, 1829 (Characiformes: Prochilodontidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, v. 23, n. 4, p. 449-456, 1993.
MALTA J. C. O. Ergasilus triangularis sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de
Laemolyta taeniata (Kner, 1859), (Characiformes: Anostomidae) da Amazônia
brasileira. Acta Amazonica, v. 24, n. 3-4, p. 309-316, 1994.
MALTA J. C. O.; VARELLA A. M. Ergasilus holobryconis sp. n. crustáceo parasita de
Holobrycon pesu (Muller & Troschell), um peixe da Amazônia brasileira
(Copepoda: Poecilostomatoida: Ergasilidae). Amazoniana, v. 10, n. 1, p. 41-48,
1986.
MALTA J. C. O., VARELLA A. M. Ergasilus yumaricus sp. n. (Copepoda:
Ergasilidae) das brânquias de Pygocentrus natteri (Kner, 1860), Serrasalmus
rhombeus (Linnaeus, 1819) e Pristobrycon eingenmanni (Norman, 1929)
(Characiformes: Serrasalmidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, v. 25, n.
1-2, p. 93-100, 1995.
MALTA J. C. O., VARELLA A. M. Ergasilus turucuyus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae)
das brânquias de Acestrorhynchus falcatus (Bloch, 1794) e A. falcirostris (Cuvier,
1819) (Characiformes: Characidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, v. 26,
n. 1-2 , p. 69-76, 1996.
MARCENIUK A. P., FERRARIS-JUNIOR C. J. Family Ariidae. In O. N. Reis; S. O.
Kullander; C. J. Ferraris-Junior. Check list of the freshwater fishes of South and
Central America. Porto Alegre: EDIPUCRS, 2003. p. 447-455.
MISHIMA, M.; TANJI, S. Distribuição geográfica dos bagres marinhos (Osteichthyes,
Ariidae) no complexo estuarino lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). Boletim do
Instituto de Pesca, v. 8, n.1, p. 157-172, 1981.
MISHIMA, M.; TANJI, S. Nicho alimentar de bagres marinhos (Teleostei, Ariidae) no
complexo estuarino lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). Boletim do Instituto de
Pesca, v. 9, n. 1, p. 131-140, 1982
MISHIMA, M.; TANJI, S. Fatores ambientais relacionados à distribuição e abundância
de bagres marinhos (Osteichthyes, Ariidae) no complexo estuarino lagunar de
Cananéia (25ºS, 48ºW). Boletim do Instituto de Pesca, v. 10, n. 1, p. 17-27, 1983a.
MISHIMA, M.; TANJI, S. Maturação e desova dos bagres marinhos (Osteichthyes,
Ariidae) do complexo estuarino lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). Boletim do
Instituto de Pesca, v. 10, n. 1, p. 129-141, 1983b.
MONTÚ, M. A. Parasite copepods of Southern Brazilian fishes. I. Ergasilus euripedesi
n. sp. (Copepoda, Cyclopoidea). Iheringia, Série Zoologia, v. 56, n. 1, p. 53-62,
1980.
MONTÚ, M. A., BOXSHALL G. A. A new species of Taeniastrotos Cressey
(Copepoda: Poecilostomatoida) from southern Brazil. Systematic Parasitology, v.
36, n. 1, p. 109-114, 1997.
MONTÚ, M. A., BOXSHALL G. A. Gauchergasilus, a new genus for Ergasilus
euripedesi Montú, 1981 an abundant parasitic copepod from the Patos Lagoon in
southern Brazil. Systematic Parasitology, v. 51, n. 1, p. 21-28, 2002.
MOORE, B. R.; BUCKWORTH, R. C.; MOSS, H.; LESTER, R. J. G. Stock
discrimination and movements of narrow-barred Spanish mackerel across northern
Australia as indicated by parasites. Journal of Fish Biology, v. 63, n. 3, p. 765-779,
2003.
MOSQUERA, J.; GÓMEZ-GESTEIRA, M.; PÉREZ-VILLAR, V. Using parasites as
biological tags of fish populations: a dynamical model. Bulletin of Mathematical
Biology, v. 62, n. 1, p. 87,-99, 2000.
MYERS, B. J. Research then and now on the Anisakidae nematodes. Transactions of
the American Microscopical Society, v. 95, n. 2, p. 137-142, 1976.
NAVONE, G. T.; SARDELLA, N. H.; TIMI, J. T. Larvae and adults of
Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) (Nematoda: Anisakidae) in fishes and
crustaceans in the South West Atlantic. Parasite, v. 5, n. 2, p. 127-136, 1998.
OLIVA, M. E. Metazoan parasites of Macruronus magellanicus from southern Chile as
biological tags. Journal of Fish Biology, v. 58, n. 6, p. 1617-1622, 2001.
OLIVA, M. E. BALLÓN, I. Metazoan parasites of the Chilean hake Merluccius gayi
gayi as a tool for stock discrimination. Fisheries Research, v. 56, n. 3, p. 313-320,
2002.
OLIVA, M. E.; GONZALEZ, M. T. Metazoan parasites of Sebastes capensis from two
localities in nothern Chile as tools for stock identification. Journal of Fish Biology,
v. 64, n. 1, p. 170-175, 2004.
PARAGUASSÚ, A. R., LUQUE, J. L.; ALVES, D. R. Community ecology of the
metazoan parasites of red porgy, Pagrus pagrus (L., 1758) (Osteichthyes, Sparidae),
from the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil. Acta Scientiarum, v. 24,
n. 2, p. 461-467, 2002.
PESSANHA, A. L. M.; ARAUJO, F. G. Spatial, temporal and diel variations of fish
assemblages at two sandy beaches in the Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil.
Estuaries and Coastal Shelf Science, v. 57, n. 5-6, p. 817–828, 2003.
PEREIRA-JUNIOR, J.; COSTA, I. C. V. Pelorohelmins moniliovata (Freitas & Kohn,
1967) (Trematoda, Pelorohelminthidae) em Netuma barba (Lacépède, 1803)
(Siluriformes, Ariidae) da Lagoa dos Patos, Rio Grande do Sul, Brasil e costa
adjacente do Atlântico Sul. Atlântica, v. 8, n. 1, p. 57-62, 1986.
PIASECKI W., GOODWIN A. E., EIRAS J. C., NOWAK B. F. Importance of
Copepoda in freshwater aquaculture. Zoological Studies, v. 43, n. 2, p. 193-205,
2004.
POULIN, R. The disparity between observed and uniform distributions: a new look at
parasite aggregation. International Journal for Parasitology, v. 23, n. 7, p. 937-944,
1993.
POULIN, R. The disparity between observed and uniform distributions: a new look at
parasite aggregation. International Journal for Parasitology, v. 23, n. 7, p. 937-944,
1993.
POULIN, R. Phylogeny, ecology and the richness of parasite communities in
vertebrates. Ecology Monographies, v. 65, n. 3, p. 283-302, 1995.
POULIN, R. Variation in the intraspecific relationship between fish length and intensity
of parasitic infections: biological and statistical causes. Journal of Fish Biology, v.
56, n. 1, p. 123-137, 2000.
POULIN, R. Another look at the richness of helminth communities in tropical
freshwater fish. Journal of Biogeography, v. 28, n. 6, p. 737-743, 2001.
POULIN, R.; MORAND, S. Geographical distances and the similarity among parasite
communities of conspecific host population. Parasitology, v. 119, n. 2, p. 369-374,
1999.
REICZIGEL, J.; LANG, Z.; RÓZSA, L.; TÓTHMÉRÉSZ, B. Properties of crowding
indices and statistical tools to analyze parasite crowding data. Journal of
Parasitology, v. 91, n. 2, p. 245-252, 2005.
REIS, E. G. Reproduction and feeding habits of the marine catfish Netuma barba
(Siluriformes, Ariidae), in the estuary of Lagoa dos Patos, Brasil. Atlântica, v. 8, n.
1, p. 35-55, 1986.
REGO, A. A. Redescrição de Pterobothrium crassicolle Diesing, 1850 (Cestoda:
Trypanorhyncha) e revalidação da espécie. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.
82, n. 1, p. 51-53, 1987.
ROBERTS, L. Ergasilus cerastes sp. N. (Copepoda: Cyclopoida) from North American
Catfishes. Journal of Parasitology, v. 55, n. 6, p. 1266-1270, 1969.
ROHDE, K.; HAYWARD, C.; HEAP, M. Aspects of the ecology of metazoan
ectoparasites of marine fishes. International Journal for Parasitology, v. 25, n. 8, p.
945-970, 1995.
SÃO CLEMENTE, S. C.; COELHO, M. R. T.; SERRA FREIRE, N. M. Cestóides
parasitos de Bagre Netuma barba (Lacépède, 1803) pescados no litoral do Rio de
Janeiro e comercializados para consumo humano. Arquivos da Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, v.14, n. 1, p. 27-37, 1991.
SARDELLA, N. H.; TIMI, J. T. Parasites of Argentine hake in the Argentine sea:
population and infracommunity structure as evidence for host stock discrimination.
Journal of Fish Biology, v. 65, n. 6, p. 1472-1488, 2004.
SCHIMDT, G. D. Handbook of tapeworm identification. Boca Raton: C. R. C. Inc.,
1986. 675 p.
SILVA, L. O.; LUQUE, J. L.; ALVES, D. R.; PARAGUASSÚ, A. R. Ecologia da
comunidade de metazoários parasitos do peixe-espada Trichiurus lepturus Linnaeus
(Osteichthyes, Trichiuridae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista
Brasileira de Zoociências, v. 2, n. 2, p. 115-133, 2000.
SILVA, M. A.; ARAÚJO, F. G. Distribution and relative abundance of anchovies
(Clupeiformes – Engraulididae) in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brasil. Brazilian
Archives of Biology and Technology, v. 43, n. 4, p. 379-385, 2000.
SILVA, M. A.; ARAÚJO, F. G. Influência das variáveis ambientais na fauna
acompanhante na pesca da manjuba Anchoa tricolor (Agassiz) (Actinopterygii,
Engraulidae) na Baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Zoologia, v.
20, n. 3, p. 367-371, 2003.
STANLEY, R. D.; LEE, D. L.; WHITAKER, D. J. Parasites of yellowtail rockfish,
Sebastes flavidus (Ayres, 1862) (Pisces: Teleostei) from the Pacific coast of North
America as potential biological tags for stock identification. Canadian Journal of
Zoology, v, 70, n. 6, 1086-1096, 1992.
TAKEMOTO, R. M.; AMATO, J. F. R.; LUQUE, J. L. Comparative analysis of the
metazoan parasite communities of leatherjackets, Oligoplites palometa, O. saurus
and O. saliens (Osteichthyes: Carangidae) from Sepetiba Bay, Rio de Janeiro,
Brazil. Revista Brasileira de Biologia, v. 56, n. 4, p. 639-650, 1996.
TAVARES, L. E. R.; LUQUE, J. L. Aspectos quantitativos das infrapopulações de
Caligus praetextus Bere, 1936 (Copepoda: Caligidae) parasitos do robalo
Centropomus undecimalis (Bloch, 1792) (Osteichthyes: Centropomidae) no litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoociências, v. 3, n. 2, p.
253-258. 2001.
TAVARES, L. E. R.; LUQUE, J. L. Community ecology of the metazoan parasites of
the later juvenile common snook Centropomus undecimalis (Osteichthyes:
Centropomidae) from the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil.
Brazilian Journal of Biology, v. 64, n. 3, p. 523-529, 2004.
TAVARES, L. E. R.; LUQUE, J. L.; NETO, S. B. L. Ecologia da comunidade de
metazoários parasitos do olho-de-cão Priacanthus arenatus (Cuvier, 1829)
(Osteichthyes: Priacanthidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista
Brasileira de Zoociências, v. 3, n. 1, p. 45-59, 2001.
THATCHER V. E. Os crustáceos parasitos de peixes da Amazônia brasileira I –
Ergasilus bryconis n. sp. Copepoda: Cyclopoidea) da matrinchã Brycon
melanopterus (Cope). Acta Amazonica, v. 11, n. 3, p. 439-444, 1981a.
THATCHER V. E. Os crustáceos parasitos de peixes da Amazônia brasileira II –
Ergasilus leporinidis n. sp. (Copepoda: Cyclopoidea) das brânquias de Leporinus
fasciatus (Bloch). Acta Amazonica, v. 11, n. 4, p. 723-727, 1981b.
THATCHER V. E., BOEGER W. A. The parasitic crustaceans of fishes from the
Brazilian Amazon. 4. Ergasilus colomesus n. sp. (Copepoda: Cyclopoida) from an
ornamental fish Colomesus asellus (Tetraodontidae) and aspects of its pathogenicity.
Transactions of the American Microscopical Society, v. 102, n. 4, p. 371-379,
1983a.
THATCHER, V. E.; BOEGER, W. A. The parasitic crustaceans of fishes from the
Brazilian Amazon. 8. Acusicola lycengraulidis n. sp. (Copepoda – Cyclopidea) from
Lycengraulis grossidens. Acta Amazonica, v. 13, n. 5, p. 943-951, 1983b.
THATCHER V. E., BOEGER W. A. The parasitic crustaceans of fishes from the
Brazilian Amazon. 9. Ergasilus callophysus sp. n. (Copepoda: Cyclopoida) from
Callophysus macropterus. Proceedings of the Helminthological Society of
Washington, v. 51, n. 2, p. 326-330, 1984.
THATCHER V. E., ROBERTSON B. A. The parasitic crustaceans of fishes from the
Brazilian Amazon. 3. Ergasilus jaraquensis, n. sp. (Copepoda: Cyclopoidea) from
the gills of Semaprochilodus insignis (Schomburgk). Revista Brasileira de Biologia,
v. 42, n. 3, p. 515-519, 1982.
THATCHER V. E., BOEGER W. A., ROBERTSON B. A. The parasitic crustaceans of
fishes from the Brazilian Amazon. 12. Ergasilus hydrolycus n. sp. (Copepoda:
Poecilostomatoida) from Hydrolycus scomberoides (Cuvier). Amazoniana, v. 8, n. 3,
p. 321-326, 1984.
THATCHER, V. E.; SOUZA-CONCEICÃO, J. M.; JOST, G. F. Lironeca desterroensis
sp. nov. (Isopoda, Cymothoidae) from the gills of a marine fish, Cetengraulis
edentulus Cuvier, of Santa Catarina Island, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia,
v. 20, n. 2, p. 251-255, 2003.
TIDD W. M. A new species of Ergasilus (Parasitic Copepoda) from a characinid fish of
Brazil. Transactions of the American Microscopical Society, v. 61, n. 1, p. 62-65,
1942.
TIMI, J. T. Parasites of Argentine anchovy in the south-west Atlantic: latitudinal
patterns and their use for discrimination of host populations. Journal of Fish
Biology, v. 63, n. 1,p. 90–107, 2003.
TIMI, J. T.; POULIN, R. Parasite community structure within and across host
populations of a marine pelagic fish: how repeatable is it?. International Journal for
Parasitology, v. 33, n. 12, p. 1353-1362, 2003.
TIMI, J. T.; SARDELLA, N. H. A new species of Nothobomolochus (Copepoda:
Bomolochidae) parasitic on Engraulis anchoita (Pisces: Engraulidae) from
Argentina. Folia Parasitologica, v. 44, n. 4, p. 305-308, 1997.
TIMI, J.T.; LUQUE, J.L.; SARDELLA, N. H. Parasites of Cynoscion guatucupa along
South American Atlantic coasts: evidence for stock discrimination. Journal of Fish
Biology, v. 67, n. 2, p. 1603-1618, 2005.
TIMI, J. T.; MARTORELLI, S. R.; SARDELLA, N. Digenetic trematodes parasitic on
Engraulis anchoita (Pises: Engraulidae) from Argentina and Uruguay. Folia
Parasitologica, v. 46, n. 2, p. 132-138, 1999a.
TIMI, J. T.; SARDELLA, N. H.; ETCHEGOIN, J. A. Mazocraeid monogeneans
parasitic on engraulid fishes in the southwest Atlantic. Journal of Parasitology, v.
85, n. 1, p. 28-32, 1999b.
TIMI, J. T.; SARDELLA, N. H.; NAVONE, G. T. Parasitic nematodes of Engraulis
anchoita Hubbs et Marini, 1935 (Pisces, Engraulidae) off the Argentine and
uruguayan coasts, South West Atlantic. Acta Parasitologica, v. 46, n. 3, p. 186-193,
2001.
VALTONEN, E. T.; PULKKINEN, K.; POULIN, R.; JULKUNEN, M. The structure of
parasite component communities in brackish water fishes of the northeastern Baltic
Sea. Parasitology, v. 122, n. 2, p. 471-481, 2001.
VICENTE, J. J.; FERNANDES, G. L. Contribuição ao conhecimento dos helmintos de
Bagre bagre (Linnaeus, 1766) Fowler, 1841 e de Macrodon ancylodon (Bloch)
Jordan, Evermann & Clark, 1930, no litoral da ilha de São Luís, estado do
Maranhão, Brasil. Boletim do Laboratório de Hidrobiologia da Universidade do
Maranhão, v. 2, n. 1, p. 91-96, 1978.
VICENTE, J. J.; PINTO, R. M. Nematóides do Brasil. Nematóides de peixes.
Atualização: 1985-1998. Revista Brasileira de Zoologia, v. 16, n. 3, p. 561-610,
1999.
VICENTE, J. J.; RODRIGUES, H. O.; GOMES, D. C. Nematóides do Brasil. 1ª parte :
nematóides de peixes. Atas da Sociedade de Biologia do Rio de Janeiro, v. 25, n. 1,
p. 1-79, 1985.
YAMAGUTI, S. Systema Helminthum. Vol. IV. Monogenea & Aspidocotylea. New
York: Interscience Publishers, 1963a. 699p.
YAMAGUTI, S. Systema Helminthum. Vol. V. Acanthocephala. New York:
Interscience Publishers, 1963b. 1104 p.
YAMAGUTI, S. Synopsis of digenetic trematodes of vertebrates. Vol. I & II. Tokyo:
Keigaku Publishers Co., 1971. 1074p.
WARD, A. J. W.; HOARE, D. J.; COUZIN, I. D.; BROOM, M.; KRAUSE, J. The
effects of parasitism and body length on positioning within wild fish shoals Journal
of Animal Ecology, v. 71, n. 1, p. 10–14, 2002.
WHITEHEAD, P. J. P.; NELSON, G. J.; WONGRATANA, T. FAO species catalogue.
Clupeid fishes of the world (Suborder Clupeoidei). An annotated and illustrated
catalogue of the herrings, sardines, pilchards, sprats, anchovies and wolf-herring.
Part 2. Engraulididae. FAO Fisheries Synopsis, v. 125, n. 2, 305-579, 1988.
ZAR, J. H. Biostatistical Analysis. Upper Sadle River: Prentice-Hall Press, 1999. 663 p.
7. ANEXOS
Ergasilus youngi sp. nov. (Copepoda, Poecilostomatoida,
Ergasilidae) parasitic on Aspistor luniscutis (Actinopterygii,
Ariidae) from off the State of Rio de Janeiro, Brazil
Luiz E.R. Tavares and José L. Luque*
Curso de Pós-Graduaçăo em CiPncias Veterinárias, Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,
Caixa Postal 74508, 23851-970 Seropédica, RJ, Brasil
Abstract
A new species of Ergasilus von Nordmann, 1832 (Copepoda, Ergasilidae) parasitic on the gills of sea catfish, Aspistor lunis-
cutis (Valenciennes, 1840) (Ariidae) from the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil is described and illustrated.
The new species is characterized by the presence of 2-segmented first endopod with rosette-like array of blunt spinules, 3-seg-
mented fourth endopod, first antennulary segment with single seta and not inflated cephalosome.
Acta Parasitologica, 2005, 50(2), 150–155; ISSN 1230-2821 Copyright © 2005 W. Stefañski Institute of Parasitology, PAS
Key words
Copepoda, Ergasilidae, Ergasilus youngi sp. nov., fish, Aspistor luniscutis, Brazil
*
Corresponding author: [email protected]
Introduction
Ergasilidae von Nordmann, 1832 is one of the major families
of Poecilostomatoida (cf. Ho et al. 1992, Abdelhalim et al.
1993) and comprises 24 genera of parasitic copepods found in
freshwater, brackish and coastal marine waters (Amado et al.
1995, El-Rashidi and Boxshall 1999). According to Amado
et al. (1995) ergasilid adult females parasitize mainly teleosts
with exception of species of Teredophilus Rancurel, 1954 that
occur on annelids and bivalve molluscs. Ergasilus von Nord-
mann, 1832 includes species with high pathogenic potential,
some of them responsible for great mortality among cultured
fishes in freshwater and brackish environments (Lin and Ho
1998, Piasecki et al. 2004).
To date, 21 species of Ergasilus were described parasitic
on gills of Brazilian fishes (Table I). Recently, E. euripedesi
Montú, 1980 was redescribed and new combination Gaucher-
gasilus euripedesi (Montú, 1980) proposed (Montú and Box-
shall 2002). Another species, E. foresti Boxshall, Araújo et
Montú, 2002, was recently collected from the zooplankton
communities of Brazilian estuaries (Boxshall et al. 2002).
During a parasitological survey of Brazilian marine fishes,
specimens of an undescribed species of Ergasilus were col-
lected from the gills of sea catfish, Aspistor luniscutis (Valen-
ciennes, 1840). The new species is described, illustrated and
compared with the related species of this genus.
Materials and methods
Copepods studied are part of material collected from 69 spec-
imens of A. luniscutis measuring 35.4 ± 2.2 (30.8–42.0) cm,
from Angra dos Reis, coastal zone of the State of Rio de
Janeiro, Brazil (23°01´S, 44°19´W), between November 2002
and February 2003. Hosts were identified according to Figu-
eiredo and Menezes (1978) and nomenclature follows Marce-
niuk and Ferraris (2003). Copepods collected were fixed and
stored in 70% ethanol. They were cleared in 85% lactic acid
before making dissection on a wooden slide (Humes and
Gooding 1964). In measurements (µm), means are followed
by range within parenthesis. Illustrations were made with the
aid of a drawing tube mounted on a Hund Wetzlar H-600
phase contrast microscope. Copepod body terminology
according to Boxshall and Montú (1997). The terms mean
abundance, mean intensity and prevalence were used accord-
ing to Bush et al. (1997). Type specimens were deposited in
Skóra
Stefański
Ergasilus youngi sp. nov. on A. luniscutis from Brazil
Coleçno Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz, Rio de
Janeiro, Brazil (CHIOC).
Results
Ergasilus youngi sp. nov. (Figs 1–10)
Female (Fig. 1): (based on 11 specimens). Total length 1,450.6
(1,401.1–1,494.5) (excluding antenna and caudal rami setae).
Greatest width 407.44 (381.98–439.85). Cephalosome longer
than wide, antennule and antenna visible in dorsal view,
488.47 (451.43–520.88) long, 407.44 (381.98–439.85) wide.
First pedigerous somite 247.71 (231.5–266.23) long, 381.98
(358.83–416.7) wide. Second to fifth pedigerous somite nar-
rowing posteriorly. Genital double-somite 189.14 (185.71–
194.28) long, 183.42 (174.28–197.13) wide. Abdomen with
3 free somites; first free somite 46.37 (42.86–48.57) long,
113.07 (98.31–134.4) wide; second free somite 38.62 (36–
39.4) long, 100.71 (88.57–120) wide; anal somite incised
medially 31.84 (25.71–39.6) long, 88.67 (79.4–109.2) wide
(Fig. 2a). All abdominal somites with row of spinules along
posterior margin on ventral surface (Fig. 2b). Caudal rami
longer than wide, 46.98 (45.6–51.43) long, 34.6 (28.57–41.4)
wide, bearing 4 setae, longest seta 395.86 (373.82–414.07)
long.
Antennule (Fig. 3): 6-segmented, setal formula from prox-
imal to distal segments: 1, 11, 3, 3, 1 + 1 aesthete, 6 + 1 aes-
thete. Antenna (Fig. 4) long, slender, 4-segmented (coxobasis
+ 3-segmented endopod), coxobasis with minute inner proxi-
mal seta, proximal endopodal segment slightly curved, longer
than medial and distal endopodal segments combined, armed
with curved peg seta near mid-point of inner margin; medial
endopodal segment with minute seta proximally and distally;
distal endopodal segment short. Terminal claw strongly re-
curved. Mandible (Fig. 5a) anterior blade small with bristles on
anterior margin; middle blade with large teeth on posterior
margin; posterior blade with teeth on posterior margin.
Maxillula (Fig. 5b) lobate, bearing 2 outer setae. Maxilla
(Fig. 5c) consisting of large syncoxa, unarmed, tapering dis-
tally and small basis, armed distally with sharp teeth.
First to fourth leg biramous with rami 3-segmented, except
first endopod and fourth exopod which are 2-segmented. Ba-
sis of all legs bearing outer naked seta on posterior surface
near to exopod. First leg (Fig. 6) exopod proximal segment
with patch of spinules and spine distally located on outer mar-
gin, inner margin with setules; medial segment with patch of
spinules on outer margin, inner plumose seta; distal segment
with 4 plumose setae, 1 medial spine with serrated margins, 2
short plumose setae on outer margin only; endopod proximal
segment with outer patch of spinules and inner plumose seta;
distal segment with patch of spinules on outer margin, promi-
nent rosette-like array of blunt spinules on near lateral margin,
2 short plumose setae apically, 5 plumose setae on inner mar-
gin. Second leg (Fig. 7) exopod proximal segment with spi-
nules and distally located spine on outer margin, inner margin
with setules; medial segment with spinules on outer margin,
inner plumose seta; distal segment with spinules on outer mar-
gin, outer small plumose seta, 6 plumose setae; endopod prox-
imal segment with setules and fine spinulation on outer mar-
gin, inner plumose seta; medial segment with few spinules on
outer margin, 2 inner plumose setae; distal segment with very
fine spinulation on outer margin, outer spine serrated on outer
margin only, 4 plumose setae. Third leg (Fig. 8) similar to sec-
ond leg. Fourth leg (Fig. 9) exopod proximal segment with
few spinules on outer margin, inner margin with setules; dis-
tal segment with few spines on outer margin, outer short plu-
mose seta, 5 plumose setae; endopod proximal segment with
setules and fine spinulation on outer margin, inner plumose
seta; medial segment with fine spinulation on outer margin, 2
inner plumose setae; distal segment with spinules on outer
margin, outer spine serrated on outer margin only, 3 plumose
setae. Fifth leg (Fig. 10) 2 papillate naked setae.
Male: Unknown.
Host: Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840) (Actinopte-
rygii, Siluriformes, Ariidae).
Site of infection: Gills.
Type locality: Angra dos Reis, RJ, Brazil (23°01´S,
44°19´W).
Record of specimens: Holotype CHIOC No. 35393 (fe-
male); paratypes CHIOC No. 35394 (5 females); CHIOC No.
35392 (5 females).
Prevalence of infection: 88.4%.
Mean abundance of infection: 6.7 ± 8.1.
Mean intensity of infection: 7.6 ± 8.2.
Etymology: This species is named in honor to Dr Paulo S.
Young, in recognition of his contributions to the knowledge of
Brazilian crustaceans.
Remarks: the new species shows 2-segmented first endo-
pod, 3-segmented fourth endopod, and first antennulary seg-
ment with single seta. Off 22 species described from Brazilian
waters, five species shared 2-segmented first endopod and 3-
segmented fourth endopod with the new species (Table I), but
E. youngi sp. nov. can be separated from E. callophysus, E. ca-
raguatatubensis, E. colomesus, and E. cyanopictus, by the
presence of prominent rosette-like array of blunt spinules near
lateral margin of first leg endopod distal segment. Ergasilus
foresti also presents rosette-like array of blunt spinules near
lateral margin of first leg endopod distal segment, although
differs from new species in antennule setal formula 1, 11, 5,
4, 2 + ae., 7 + ae. (1, 11, 3, 3, 1 + 1 ae., 6 + 1 ae. in new spe-
cies), mandible anterior blade with terminal slender teeth
(with bristles on anterior margin on new species) and maxilla
basis short, with array of sharp teeth distally, provided proxi-
mally with spinule near anterior margin and row of spinules
near posterior margin (maxilla basis longer in comparison to
E. foresti and without spinules proximally on new species)
(Thatcher and Boeger 1983, 1984; Amado and Rocha 1995;
Boxshall et al. 2002; El-Rashidy and Boxshall 2002).
Eight Ergasilus species originally described from other
localities, E. argulus Cressey, 1970, E. cerastes Roberts,
1969, E. chautauquensis Fellows, 1887, E. clupeidarum John-
151
Stanisła
Zdzisław
Luiz E.R. Tavares and José L. Luque
152
Śląski
Figs 1–5. Ergasilus youngi sp. nov., female, holotype: 1 – dorsal view; 2a – genital and abdominal somites and caudal rami, ventral; 2b –
abdominal somites; 3 – antennule; 4 – antenna; 5 – mouth parts: a – mandible, b – maxillula, c – maxilla. Scale bars = 300 µm (1); 100 µm
(2a, 3, 4); 50 µm (2b, 5)
Ergasilus youngi sp. nov. on A. luniscutis from Brazil
153
Roborzyński
rosbśźćv
fjad kadsććżć
Figs 6–10. Ergasilus youngi sp. nov., female, holotype: 6 – first leg; 7 – second leg; 8 – third leg; 9 – fourth leg; 10 – fifth leg. Scale bars =
50 µm
Luiz E.R. Tavares and José L. Luque
son et Rogers, 1972, E. ecuadorensis El-Rashidy et Boxshall,
2002, E. pitalicus Thatcher, 1984, E. megaceros Wilson,
1914, and E. versicolor Wilson, 1911 also presented 2-seg-
mented first endopod (Boxshall et al. 2002). Of these, the new
spe-cies is particularly close to E. cerastes, parasitic on North
American freshwater catfishes since they share armature of
legs and the presence of prominent rosette-like array of blunt
spinules on first endopod. Nevertheless, E. cerastes differs
from new species in presence of 3 setae on first antennulary
segment, rather than one in new species, and in hook-like
shape of the spines of first endopod distal segment, which is
not curved in the new species (Roberts 1969).
Acknowledgements. José L. Luque was partially supported by a
Research fellowship from CNPq (Conselho Nacional de Pesquisa e
Desenvolvimento Tecnológico). Luiz E.R. Tavares was supported by
a Student fellowship from the Coordenaçno de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (CAPES).
References
Abdelhalim A.I., Lewis J.W., Boxshall G.A. 1993. The external mor-
phology of adult female ergasilid copepods (Copepoda: Poe-
cilostomatoida): a comparison between Ergasilus and Neo-
ergasilus. Systematic Parasitology, 24, 45–52.
Amado M.A.P.M., Ho J.-s., Rocha C.E.F. 1995. Phylogeny and bio-
geography of the Ergasilidae (Copepoda, Poecilostomatoida),
with reconsideration of the taxonomic status of Vaigamidae.
Contributions to Zoology, 65, 233–243.
Amado M.A.P.M., Rocha C.E.F. 1995. TrLs novas espécies de co-
pépodes parasitas do gLnero Ergasilus (Poecilostomatoida,
Ergasilidae) coletadas em filamentos branquiais de peixes mu-
gilídeos do Brasil. Nauplius, 3, 33–48.
Araújo C.S., Varella A. 1998. Ergasilus coatiarus sp. n. (Copepoda:
Ergasilidae) parasita dos filamentos branquiais de Cichla
monoculus Spix, 1831 (Perciformes: Cichlidae) da Amazônia
brazileira. Acta Amazonica, 28, 417–424.
Boeger W.A., Martins M., Thatcher V.E. 1993. Ergasilus hypo-
phthalmi n. sp. (Copepoda, Poecilostomatoida, Ergasilidae)
154
Table I. Ergasilus species originally described from Brazil
Species Hosts
1
Hosts’ order and family Hosts’ habitat References
E. atafonensis
§
Mugil curema Perciformes, Mugilidae brackish Amado and Rocha (1995)
E. bahiensis
§
M. curema, M. gaimardianus, Perciformes, Mugilidae brackish Amado and Rocha (1995)
M. liza, M. platanus,
M. trichodon
E. bryconis
†
Brycon melanopterus Characiformes, Characidae freshwater Thatcher (1981a)
E. callophysus
*
Calophysus macropterus Siluriformes, Pimelodidae freshwater Thatcher and Boeger (1984)
E. caraguatatubensis
* M. curema, M. gaimardianus, Perciformes, Mugilidae brackish Amado and Rocha (1995)
M. liza
E. coatiarus
††
Cichla monoculus Perciformes, Cichlidae freshwater Araújo and Varella (1998)
E. colomesus
*
Colomesus asellus Tetraodontiformes, freshwater Thatcher and Boeger (1983)
Tetraodontidae
E. cyanopictus
*
Mugil cephalus Perciformes, Mugilidae brackish Carvalho (1962)
E. foresti
*
– – brackish Boxshall et al. (2002)
E. hydrolycus
†
Hydrolycus scomberoides Characiformes, Cynodontidae freshwater Thatcher et al. (1984)
E. holobryconis
†
Brycon pesu Characiformes, Characidae freshwater Malta and Varella (1986)
E. hypophthalmi
†
Hypophthalmus edentatus, Siluriformes, Pimelodidae freshwater Boeger et al. (1993)
H. fimbriatus
E. iheringi
††
Hoplias malabaricus Characiformes, Erytrinidae freshwater Tidd (1942)
E. jaraquensis
†
Semaprochilodus insignis Characiformes, freshwater Thatcher and Robertson
Prochilodontidae (1982)
E. leporinidis
†
Leporinus fasciatus Characiformes, Anostomidae freshwater Thatcher (1981b)
E. longimanus
§
Mugil sp. Perciformes, Mugilidae brackish Boxshall and Montú (1997)
E. thatcheri
†
Rhamdia quelen Siluriformes, freshwater Engers et al. (2000)
Heptapteridae
E. triangularis
†
Laemolyta taeniata Characiformes, Anostomidae freshwater Malta (1994)
E. turucuyus
†
Acestrorhynchus falcatus, Characiformes, freshwater Malta and Varella (1996)
A. falcirostris Acestrorhyncidae
E. urupaensis
†
Prochilodus nigricans Characiformes, freshwater Malta (1993)
Prochilodontidae
E. xenomelanirisi
§
Atherinella brasiliensis Atheriniformes, brackish Carvalho (1955)
Atherinopsidae
E. yumaricus
†
Pygocentrus natteri, Characidae, Characiformes freshwater Malta and Varella (1995)
Serrasalmus eingenmani,
S. rhombeus
1
Hosts’ nomenclature and taxonomy according to FishBase Online (www.fishbase.org).
*
Species that share 2-segmented first endopod and
fourth exopod, 3-segmented fourth endopod.
†
Species that share 2-segmented first endopod and 2-segmented fourth exopod and endopod.
††
Species that share 2-segmented first endopod, 1-segmented fourth exopod and 2-segmented fourth endopod.
§
Species that share 3-seg-
mented first endopod, 2-segmented fourth exopod and 3-segmented fourth endopod.
Ergasilus youngi sp. nov. on A. luniscutis from Brazil
from the gill rakers of the Amazonian catfishes, Hypophthal-
mus edentatus Spix and H. fimbriatus Kner. Revista Brasi-
leira de Biologia, 53, 421–424.
Boxshall G.A., Araújo H.M.P., Montú M. 2002. A new species
of Ergasilus Nordmann, 1832 (Copepoda, Ergasilidae) from
Brazil. Crustaceana, 75, 269–276.
Boxshall G.A., Montú M.A. 1997. Copepods parasitic on Brazilian
coastal fishes: a handbook. Nauplius, 5, 1–225.
Bush G.A., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. 1997. Para-
sitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revis-
ited. Journal of Parasitology, 83, 575–583.
Carvalho J.P. 1955. Ergasilus xenomelanirisi n. sp. parasito do peixe-
rei Xenomelaniris brasiliensis (Quoy & Gaimard). Boletim do
Instituto Oceanográfico, 6, 215–222.
Carvalho J.P. 1962. Ergasilus cyanopictus sp. nov., parasito da tain-
ha – Mugil cephalus (L.). Archivos do Museu Nacional, 52,
31–36.
El-Rashidy H.H., Boxshall G.A. 1999. Ergasilid copepods (Poe-
cilostomatoida) from the gills of primitive Mugilidae (grey
mullets). Systematic Parasitology, 42, 161–186.
El-Rashidy H.H., Boxshall G.A. 2002. New species and new records
of Ergasilus Nordmann (Copepoda: Ergasilidae) from the
gills of grey mullet (Mugilidae). Systematic Parasitology, 54,
37–58.
Engers K.B., Boeger W.A., Brandno D.A. 2000. Ergasilus thatcheri
n. sp. (Copepoda, Ergasilidae) from the gills of Rhamdia que-
len (Teleostei, Siluriformes, Pimelodidae) from southern Bra-
zil. Journal of Parasitology, 86, 945–947.
Figueiredo J.L., Menezes N.A. 1978. Manual de peixes marinhos do
Sudeste do Brasil. II. Teleostei (1). Editora Universidade de
Sa#o Paulo, Sa#o Paulo.
Ho J.-s., Jayarajan P., Radhakrishnan S. 1992. Copepods of the fam-
ily Ergasilidae (Poecilostomatoida) parasitic on coastal fishes
of Kerala, India. Journal of Natural History, 26, 1227–1241.
Humes A.G., Gooding R.U. 1964. A method for studying the exter-
nal anatomy of copepods. Crustaceana, 6, 238–240.
Lin C.-L., Ho J.-s. 1998. Two species of ergasilid copepods parasitic
on fishes cultured in brackish water in Taiwan. Proceedings
of the Biological Society of Washington, 11, 15–27.
Malta J.C.O. 1993. Ergasilus urupaensis sp. n. (Copepoda: Ergasi-
lidae) das brânquias de Prochilodus nigricans Agassiz, 1829
(Characiformes: Prochilodontidae) da Amazônia brasileira.
Acta Amazonica, 23, 449–456.
Malta J.C.O. 1994. Ergasilus triangularis sp. n. (Copepoda: Erga-
silidae) das brânquias de Laemolyta taeniata (Kner, 1859),
(Characiformes: Anostomidae) da Amazônia brasileira. Acta
Amazonica, 24, 309–316.
Malta J.C.O., Varella A.M. 1986. Ergasilus holobryconis sp. n.
crustáceo parasita de Holobrycon pesu (Muller & Troschell),
um peixe da Amazônia brasileira (Copepoda: Poecilostoma-
toida: Ergasilidae). Amazoniana, 10, 41–48.
Malta J.C.O., Varella A.M. 1995. Ergasilus yumaricus sp. n.
(Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de Pygocentrus nat-
teri (Kner, 1860), Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1819) e
(Accepted February 2, 2005)
Pristobrycon eingenmanni (Norman, 1929) (Characiformes:
Serrasalmidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, 25,
93–100.
Malta J.C.O., Varella A.M. 1996. Ergasilus turucuyus sp. n.
(Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de Acestrorhynchus
falcatus (Bloch, 1794) e A. falcirostris (Cuvier, 1819) (Cha-
raciformes: Characidae) da Amazônia brasileira. Acta Ama-
zonica, 26, 69–76.
Marceniuk A.P., Ferraris C.J.Jr. 2003. Family Ariidae. In: Checklist
of the freshwater fishes of South and Central America (Eds.
O.N. Reis, S.O. Kullander and C.J.Jr. Ferraris). EDIPUCRS,
Porto Alegre, 447–455.
Montú M.A., Boxshall G.A. 2002. Gauchergasilus, a new genus for
Ergasilus euripedesi Montú, 1981 an abundant parasitic co-
pepod from the Patos Lagoon in southern Brazil. Systematic
Parasitology, 51, 21–28.
Piasecki W., Goodwin A.E., Eiras J.C., Nowak B.F. 2004. Impor-
tance of Copepoda in freshwater aquaculture. Zoological
Studies, 43, 193–205.
Roberts L. 1969. Ergasilus arthrosis n. sp. (Copepoda: Cyclopoida)
and the taxonomic status of Ergasilus versicolor Wilson,
1911, Ergasilus elegans Wilson, 1916 and Ergasilus celestis
Mueller, 1936, from North American fishes. Journal of
Fisheries Research Board of Canada, 26, 997–1011.
Thatcher V.E. 1981a. Os crustáceos parasitos de peixes da Amazônia
brasileira I – Ergasilus bryconis n. sp. (Copepoda: Cyclopo-
idea) da matrinchn Brycon melanopterus (Cope). Acta Ama-
zonica, 11, 439–444.
Thatcher V.E. 1981b. Os crustáceos parasitos de peixes da Amazônia
brasileira II – Ergasilus leporinidis n. sp. (Copepoda: Cyclo-
poidea) das brânquias de Leporinus fasciatus (Bloch). Acta
Amazonica, 11, 723–727.
Thatcher V.E., Boeger W.A. 1983. The parasitic crustaceans of fish-
es from the Brazilian Amazon. 4. Ergasilus colomesus n. sp.
(Copepoda: Cyclopoida) from an ornamental fish Colomesus
asellus (Tetraodontidae) and aspects of its pathogenicity.
Transactions of the American Microscopical Society, 102,
371–379.
Thatcher V.E., Boeger W.A. 1984. The parasitic crustaceans of fish-
es from the Brazilian Amazon. 9. Ergasilus callophysus sp. n.
(Copepoda: Cyclopoida) from Callophysus macropterus.
Proceedings of the Helminthological Society of Washington,
51, 326–330.
Thatcher V.E., Boeger W.A., Robertson B.A. 1984. The parasitic
crustaceans of fishes from the Brazilian Amazon. 12. Erga-
silus hydrolycus n. sp. (Copepoda: Poecilostomatoida) from
Hydrolycus scomberoides (Cuvier). Amazoniana, 8, 321–326.
Thatcher V.E., Robertson B.A. 1982. The parasitic crustaceans of
fishes from the Brazilian Amazon. 3. Ergasilus jaraquensis n.
sp. (Copepoda: Cyclopoidea) from the gills of Semaprochi-
lodus insignis (Schomburgk). Revista Brasileira de Biologia,
42, 515–519.
Tidd W.M. 1942. A new species of Ergasilus (parasitic Copepoda)
from a characinid fish of Brazil. Transactions of the American
Microscopical Society, 61, 62–65.
155
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
METAZOAN PARASITES OF Netuma barba 169
COMMUNITY ECOLOGY OF THE METAZOAN PARASITES
OF WHITE SEA CATFISH, Netuma barba
(OSTEICHTHYES: ARIIDAE), FROM THE COASTAL
ZONE OF THE STATE OF RIO DE JANEIRO, BRAZIL
TAVARES, L. E. R. and LUQUE, J. L.
Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, C.P. 74508, CEP 23851-970, Seropédica, RJ, Brazil
Correspondence to: José Luis Luque, Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Departamento de
Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, C.P. 74508, CEP 23851-970,
Seropédica, RJ, Brazil, e-mail: [email protected]
Received August 16, 2002 – Accepted January 21, 2003 – Distributed February 29, 2004
ABSTRACT
Between March 2000 and April 2001, 63 specimens of N. barba from Angra dos Reis, coastal zone
of the State of Rio de Janeiro (23°0’S, 44°19’W), Brazil, were necropsied to study their infra-
communities of metazoan parasites. Fifteen species of metazoan parasites were collected: 2 digeneans,
1 monogenean, 2 cestodes, 1 acantocephalan, 2 nematodes, 6 copepods, and 1 hirudinean. Ninety-
six percent of the catfishes were parasitized by at least one metazoan parasite species. A total of 646
individual parasites was collected, with mean of 10.3 ± 16.6 parasites/fish. The copepods were 37.5%
of the total parasite specimens collected. Lepeophtheirus monacanthus was the most dominant spe-
cies and the only species with abundance positively correlated with the host total length. Host sex
did not influence parasite prevalence or mean abundance of any species. The mean diversity in the
infracommunities of N. barba was H = 0.130 ± 0.115 with no correlation with host’s total length and
without differences in relation to sex of the host. One pair of endoparasites (Dinosoma clupeola and
Pseudoacanthostomum floridensis) showed positive association and covariation between their abun-
dances and prevalences. The parasite community of N. barba from Rio de Janeiro can be defined as
a complex of species with low prevalence and abundance and with scarcity of interspecific associations.
However, because of both the presence of assemblages of sympatric ariid species as well as the spawning
behavior characteristic of these fishes, additional comparative studies of the parasite component com-
munities of ariids are necessaries to elucidate this pattern.
Key words: parasite ecology, community structure, marine fish, Ariidae, Netuma barba, Brazil.
RESUMO
Ecologia da comunidade de metazoários parasitos de Netuma barba do
litoral do Estado do Rio de Janeiro, Brasil
Entre março de 2000 e abril de 2001, 63 espécimes de N. barba, provenientes de Angra dos Reis,
litoral do Estado do Rio de Janeiro (23°0’S, 44°19’W), Brasil, foram necropsiados para estudo de
suas infracomunidades de metazoários parasitos. Foram coletadas 15 espécies de metazoários parasitos:
2 digenéticos, 1 monogenético, 2 cestóides, 1 acantocéfalo, 2 nematóides, 6 copépodes e 1 hirudíneo.
Constatou-se que 96% dos bagres estavam parasitados por, no mínimo, uma espécie de parasito. Um
total de 646 parasitos foram coletados, com média de 10,3 ± 16,6 parasitos por peixe. Os copépodes
representaram 37,5% do total de espécies coletadas. Lepeophtheirus monacanthus foi a espécie domi-
nante e a única com abundância correlacionada positivamente com o comprimento total dos hospedeiros,
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
170 TAVARES, L. E. R. and LUQUE, J. L.
cujo sexo não influenciou a prevalência e a abundância média parasitária de nenhuma espécie. A diver-
sidade média das infracomunidades de N. barba foi de H = 0,130 ± 0,115, sem apresentar correlação
com o comprimento total dos hospedeiros e sem diferenças em relação ao sexo destes. Um par de
endoparasitos (Dinosoma clupeola e Pseudoacanthostomum floridensis) apresentou associação e
covariação positiva entre suas abundâncias e prevalências. A comunidade parasitária de N. barba do
litoral do Estado do Rio de Janeiro pode ser definida como um complexo de espécies com baixa pre-
valência e abundância e escassez de associações interespecíficas. Entretanto, em razão da presença de
assembléias de espécies simpátricas de arídeos e do comportamento reprodutivo característico desses
peixes, são necessários estudos comparativos adicionais das comunidades parasitárias componentes dos
arídeos para confirmar esse padrão.
Palavras-chave: ecologia parasitária, estrutura comunitária, peixes marinhos, Ariidae, Netuma barba,
Brasil.
INTRODUCTION
Netuma barba (Lacépède, 1803) is a demersal,
benthic, brackish marine fish with known distribution
from Bahia, Brazil to Argentina (Figueiredo &
Menezes, 1978). Within the life cycle of N. bar-
ba, in the spawning season, the adult specimens
migrate to estuarine areas where juvenile stay during
the two first years, when they migrate to the sea
(Mishima & Tanji, 1983a, b; Araújo, 1988).
Netuma barba is very common in the southern
Brazilian coastal zone and constitutes an important
local fishery resource (Mishima & Tanji, 1981, 1982;
Araújo et al., 1998a; Azevedo et al., 1998a, 1999).
Some taxonomic papers on parasites of N.
barba from Brazil exist: Amato (1974), Pereira-
Junior & Costa (1986), Fernandes & Goulart (1989)
on digeneans; Fortes (1981) on nematodes; Fortes
(1981), São Clemente et al. (1991) on cestodes;
Luque et al. (1998), and Luque & Cezar (2000) on
copepods.
Studies on quantitative aspects of parasites
of N. barba from the Brazilian coastal zone up to
now have been restricted to digenean (Pereira-Junior
& Costa, 1986) and larval stages of trypanorhynch
cestodes (São Clemente et al., 1991).
In this report, we analysed the metazoan
parasite community of N. barba, from the coastal
zone of the State of Rio de Janeiro, at the component
and infracommunity levels.
MATERIALS AND METHODS
From March 2000 to April 2001, 63 specimens
of N. barba were examined from Angra dos Reis,
coastal zone of the State of Rio de Janeiro (23°01’S,
44°19’W), Brazil. Fishes was identified according
to Figueiredo & Menezes (1978) and measured 31-
80 cm (mean = 43.9 ± 9.9 cm) in total length. The
average total length of male (43.7 ± 3.9 cm, n = 36)
and female (47.3 ± 13.1 cm, n = 27) fishes was not
significantly different (t = –1.405, p = 0.172). All
fish specimens were considered as adults (total body
length > 25 cm) (Azevedo et al., 1998b). The
analysis included only parasite species with pre-
valences higher than 10% (Bush et al., 1990). The
index of dispersion (quotient between variance and
mean of parasite abundance) and d test were used
to determine distribution patterns (Ludwig &
Reynolds, 1988). The dominance frequency and the
relative dominance (number of specimens of one
species/total number of specimens of all species in
the infracommunity) of each parasite species were
calculated according to Rohde et al. (1995).
Spearman’s rank correlation coefficient r
s
was
calculated to determine possible correlations between
the host’s total length and abundance of parasites.
Pearson’s correlation coefficient r was used as an
indication of the relationship between the total length
of hosts and the prevalence of parasites, with
previous arcsine transformation of the prevalence
data (Zar, 1999) and partition of host samples into
five 10 cm length intervals, according to Pereira-
Junior & Costa (1986) and São Clemente et al.
(1991). The effect of host sex on abundance and
prevalence of parasites was tested using the Z
c
normal
approximation to the Mann-Whitney test and the
Fisher exact test, respectively. Parasite species
diversity was calculated using the Brillouin index
(H), because each fish analyzed corresponded to
a fully censused community (Zar, 1999). The
probable variation of diversity in relation to host
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
METAZOAN PARASITES OF Netuma barba 171
sex (Mann-Whitney test) and host total length
(Spearman’s rank correlation coefficient) was tested.
For each infracommunity, evenness (Brillouin-based
evenness index) was calculated. The possible
interspecific association between concurrent species
was determined using the chi-square test. Possible
covariation among abundance of concurrent species
was analyzed using Spearman’s rank correlation
coefficient. Ecological terminology follows Bush
et al. (1997). Statistical significance level was
evaluated at p <
0.05. Voucher specimens of
helminths and hirudineans were deposited in the
Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz
(CHIOC), Rio de Janeiro, Brazil; copepods were
deposited in the Coleção de Crustacea do Museu
Nacional (MNRJ), Quinta da Boa Vista, Rio de
Janeiro, RJ, Brazil. Voucher specimens of N. barba
were deposited in the Coleção Ictiológica do Museu
Nacional, Quinta da Boa Vista, Rio de Janeiro, RJ,
Brazil.
RESULTS
Component community
Fifteen species of metazoan parasites were
collected (Table 1). Copepods were the most abundant
with six species, accounting for 37.5% of the total
parasites collected. Lepeophtheirus monacanthus
Heller, 1865, was the dominant species, with 219
specimens collected (33.9% of all parasites), and
showed the highest values of mean relative dominance
and frequency of dominance (Table 2). All parasites
of N. barba showed the typical aggregated pattern
of distribution observed in many parasite systems.
Dinosoma clupeola Fernandes & Goulart, 1989,
showed the highest values of dispersion indices (Table
3). Abundance of L. monacanthus was positively
correlated with host’s total length, with which pre-
valence was not significantly correlated (Table 4).
The mean abundance and prevalence of all parasite
species were not significant different in female and
male hosts.
Infracommunities
Ninety-six percent of N. barba were parasitized
by at least one parasite species. A total of 646
individual parasites were collected, with mean of
10.3 ± 16.6 (1-88) parasites/fish. The value of
dispersion index for the total individual parasites
was 114.3. Relationships between total parasite
abundance and total body length of fish (r
s
= 0.235,
p = 0.062) were not observed. Parasite species
richness 2.0 ± 1.0 (1-5) was correlated with total
body length of fish (r
s
= 0.252, p = 0.046). Eighteen
hosts (29%) showed infection with one parasite species
and 22 (35%), 16 (25%), 3 (5%), and 1 (2%) had
multiple infections with 2, 3, 4, and 5 parasite species,
respectively. The mean parasite species diversity (H)
was 0.130 ± 0.115 and the maximum diversity was
0.387. The Brillouin-based evenness index (J) had
a mean of 0.416 ± 0.350. Parasite diversity was not
correlated with host total length (r
s
= 0.187, p = 0.143)
and no significant differences (t = –0.052, p = 0.959)
in parasite diversity were observed between male (H =
0.121 ± 0.113) and female fishes (H = 0.140 ± 0.118).
Parasite infracommunities were separated into
two groups: ectoparasites (copepods) and adult
endoparasites (digeneans and nematode), to deter-
mine possible interspecific associations. Larval stages
were not included in this analysis because no species
showed a prevalence higher than 10%. Among the
ectoparasites, species did not share significant
covariation. The infracommunities of endoparasites
had one pair of species which showed significant
positive association and covariation, D. clupeola
and Pseudoacanthostomum floridensis Nahhas &
Short, 1965 (Table 5).
DISCUSSION
The present study detected some patterns in
the infracommunity structures of metazoan parasites
of N. barba from Rio de Janeiro, Brazil: (1)
ectoparasite dominance; (2) correlation of parasite
abundance with the size of the host; (3) low number
of parasite interspecific relationships.
The dominance of copepod ectoparasites has
been recorded for some parasite communities of
marine fishes from the coastal zone of southeastern
Brazil (Cezar & Luque, 1999; Tavares et al., 2001).
Several factors might give rise to this pattern, but
the typical schooling behavior of N. barba in the
spawning season described by Mishima & Tanji
(1983a) could strongly favor the direct transmission
of ectoparasites, whose dominance must be carefully
observed in mariculture activity involving N. barba.
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
172 TAVARES, L. E. R. and LUQUE, J. L.
Parasites
Prevalence
(%)
Intensity Mean intensity
Mean
abundance
Site of
infection
DIGENEA
Dinosoma clupeola
CHIOC 34703 a, b
38.1 1-88
7.4 ± 17.8 2.8 ± 11.4
Stomach
Pseudoacanthostomum floridensis
CHIOC 34706 a, b
19.1 1-4
1.3 ± 0.9 0.3 ± 0.6
Stomach
MONOGENEA
Hamatopeduncularia sp.
CHIOC 34707
9.5 1-7
2.7 ± 2.3 0.2 ± 1.0
Gills
EUCESTODA
Tetraphyllidean larval
CHIOC 34947
6.4 – 1 < 0.1 Intestine
Nomimoscolex arandasregoi
CHIOC 34944
4.8 1-87
40.7 ± 43.4 1.9 ± 11.7
Intestine
ACANTOCEPHALA
Polymorphus sp. (cystacanth)
CHIOC 34946
1.6 – 1 < 0.1 Mesenteries
NEMATODA
Contracaecum sp. (larval)
CHIOC 34671
7.9 1-17
6.2 ± 6.5 0.5 ± 2.4
Mesenteries
Philometra fariaslimai
CHIOC 34690
12.7 1-11
3.4 ± 3.7 0.4 ± 1.7
Intestine
HIRUDINEA
Piscicolid not identified
CHIOC 34684
7.9 1-6
2 ± 2.2 0.2 ± 0.8
Gills
COPEPODA
Caligus haemulonis
MNRJ 15419
1.6 – 1 < 0.1 Gills
Caligus praetextus
MNRJ 15420
4.8 – 1 < 0.1 Body surface
Ergasilus sp.
MNRJ 15423
4.8 – 1 < 0.1 Gills
Lepeophtheirus bagri
MNRJ 15421
14.3 1-3
1.7 ± 0.9 0.2 ± 0.7
Gills
Lepeophtheirus monacanthus
MNRJ 15422
66.7 1-27
5.2 ± 5.1 3.5 ± 4.8
Gills
Taeniastrotos brasiliensis
MNRJ 15424
1.6 – 1 < 0.1 Gills
TABLE 1
Prevalence, intensity, mean intensity, mean abundance, and site of infection of the parasites of Netuma barba from
the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
METAZOAN PARASITES OF Netuma barba 173
Parasites
Frequency of
dominance
Frequency of dominance
shared with one or more
species
Mean relative
dominance
Dinosoma clupeola 10 8
0.183 ± 0.311
Pseudoacanthostomum floridensis 1 5
0.037 ± 0.114
Philometra fariaslimai 3 3
0.049 ± 0.171
Lepeophtheirus bagri 2 5
0.041 ± 0.125
Lepeophtheirus monacanthus 30 4
0.464 ± 0.411
Parasites DI d
Dinosoma clupeola 46.5 64.8
Pseudoacanthostomum floridensis 1.6 3.2
Philometra fariaslimai 6.6 17.5
Lepeophtheirus bagri 1.9 4.1
Lepeophtheirus monacanthus 6.7 17.7
Parasites r
s
p r p
Dinosoma clupeola –0.056 0.664 0.006 0.968
Pseudoacanthostomum floridensis 0.167 0.190 0.003 0.928
Philometra fariaslimai –0.028 0.828 0.184 0.471
Lepeophtheirus bagri 0.118 0.359 0.251 0.390
Lepeophtheirus monacanthus 0.378* 0.002 0.284 0.355
* = significant values; p = significance level.
TABLE 2
Frequency of dominance and mean relative dominance of the metazoan parasites of Netuma barba
from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
TABLE 3
Dispersion index (DI) and d test of the metazoan parasites of Netuma barba from the coastal zone of the
State of Rio de Janeiro, Brazil.
TABLE 5
Concurrent species pairs of endoparasites in Netuma barba from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
TABLE 4
Spearman’s rank correlation coefficient (r
s
) and Pearson’s correlation coefficient (r) values used to evaluate possible
relationships among the total length of Netuma barba, abundance and prevalence of the components of its parasite
community from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Species pairs
χ
2
p r
s
p
Dinosoma clupeola–Pseudoacanthostomum floridensis 5.13* 0.024 0.269* 0.033
P. floridensis–Philometra fariaslimai 0.21 0.646 0.052 0.688
P. fariaslimai–D. clupeola 0.55 0.458 0.096 0.456
χ
2
= Chi-square test; r
s
= spearman rank correlation coefficient; * = significant values; p = significance level.
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
174 TAVARES, L. E. R. and LUQUE, J. L.
In environments under cultivation, with high
fish population density, increase of ectoparasite
prevalence and abundance is routine (Euzet &
Raibaut, 1985). Moreover, the ectoparasite fauna
of N. barba from Rio de Janeiro is composed of
species with high pathogenic potential such as caligid
and ergasilid copepods. We emphasize the
occurrence of species of sea lice (Caligus and
Lepeophtheirus). Caligid species are responsible
for great economic losses in world fish farming
(Boxshall & Defaye, 1993; Tavares & Luque, 2001).
The influence of the host total length on the
abundance of parasitism at the infracommunity level
was strongly influenced by the relationship between
L. monacanthus and host total length. The other
parasite species did not show this relationship.
The absence of correlations of parasite
infrapopulations with the sex of the host fish is
another pattern widely documented in marine fishes
and generally is considered a consequence of the
absence of sexual differences in some biological
aspects of fish (Alves et al., 2002). Male specimens
of N. barba after spawning season show incubating
behaviour (Araújo, 1988; Chaves, 1994; Araújo et
al., 1998b; Azevedo et al., 1998b). Egg and larvae
mouth breeding last for three months and during
this time adult fish do not feed. This period of empty
stomach may protect the fish from further ingesting
intermediate hosts. According to Araújo et al.
(1998a), at this time the male specimens show a
lower condition factor, which can indicate a
physiological deficiency. Possibly influencing the
level of infection, however, no differences relative
to parasite abundance, intensity, and diversity among
male and female hosts were found. Additional
parasitological studies of seasonal samples of N.
barba could elucidate this point further.
The feeding habits and wide diet spectrum of
demersal fishes puts them in to contact with several
potential intermediate hosts of acanthocephalan,
digenean, and nematodes. This might be increasing
the presence of endoparasites in these fishes (Alves
& Luque, 2001). Netuma barba feed mainly on
crustaceans, polychaetes, small fishes, and detritus,
without selectivity, suggesting that it is an opportunist
species (Mishima & Tanji, 1982; Araújo, 1984; Reis,
1986). The diet of the host species is the main factor
affecting the parasite community structure, specially
for the digenean trematodes transmitted to their final
host through a predator-prey relationship (Sasal et
al., 1999). In spite of the migratory habits of N.
barba, their parasite richness and diversity are lower
than expected, owing perhaps to a limiting factor
constitued by their spawning migration and
mouthbreeding habits. In addition, the biology of
brackish water fishes allows the exchange of parasite
species between marine and freshwater fish, because
marine parasite species can utilize both freshwater
and marine fish species as intermediate or final hosts,
and marine fish can harbor freshwater parasite
species (Valtonen et al., 2001). For instance, other
brackish fishes from the coastal zone of Rio de
Janeiro showed a higher parasite richness for the
parasite communities of Mugil platanus and
Micropogonias furnieri (Knoff et al., 1997; Alves
& Luque, 2001). However, additional comparative
studies on the parasite components of juvenile and
adult N. barba specimens are necessary to clarify
this feature of their biology.
Pereira-Junior & Costa (1986) recorded the
digenean Pelorohelmis moniliovata (Freitas & Kohn,
1967) parasitic in the swim bladders of N. barba
from southern Brazil, with a 10.3% prevalence of
infection. São Clemente et al. (1991) recorded the
trypanorhynch Callitetrarhynchus gracilis (Rudolphi,
1819), C. speciosus (Linton, 1897), and Pterobothrium
crassicolle (Diesing, 1850) with a 23% prevalence
of infection. In relation to the studies of Pereira-
Junior & Costa (1986) and São Clemente et al.
(1991), qualitative and quantitative differences of
infections might be explained by the opportunist
feeding habits of N. barba associated with local
changes in distribution of hosts and availability of
prey items over time.
Scarcity of interspecific associations in the
parasite infracommunities is a common pattern in
the majority of studied marine fishes (Rohde et al.,
1995). According to Poulin (2001), experimental
evidence from concomitant infections of captive
hosts under laboratory conditions, and field evidence
on patterns of richness and co-occurrence of parasite
species from wild-caught hosts are necessary for
determining the real role of interspecific interactions
in parasite community structures. Some authors have
cited the occurrence of spatial segregation among
sympatric ariid species (Mishima & Tanji, 1981,
1983a; Araújo, 1988; Azevedo et al., 1998a, 1999).
Azevedo et al. (1998b) recorded spatial overlapping
between N. barba, Cathorops spixii (Agassiz, 1829),
and Genidens genidens (Valenciennes, 1839)
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
METAZOAN PARASITES OF Netuma barba 175
juveniles in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil.
This fact reinforces the possibility that these ariid
fishes would show high similarity in their parasite
infracommunities.
The parasite community of N. barba from Rio
de Janeiro can be defined as a complex of species
with low prevalence and abundance and with scarcity
of interspecific associations. This situation is in
concordance with that observed by Valtonen et al.
(2001) in relation to marine brackish fish species.
However, because of the presence of assemblages
of sympatric ariid species and the characteristic
spawning behavior of these fishes, additional
comparative studies of the parasite component
communities in Rio de Janeiro are necessary to
confirm this pattern.
REFERENCES
ALVES, D. R. & LUQUE, J. L., 2001, Community ecology of
the metazoan parasites of white croaker, Micropogonias
furnieri (Osteichthyes: Sciaenidae), from the coastal zone
of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo
Cruz, 96: 145-153.
ALVES, D. R., LUQUE, J. L. & PARAGUASSÚ, A. R., 2002,
Community ecology of the metazoan parasites of pink cusk-
eel, Genypterus brasiliensis (Osteichthyes: Ophidiidae),
from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Mem. Inst. Oswaldo Cruz, 97 (in press).
AMATO, J. F. R., 1974, Ocorrência de Dolfustravassosius
moniliovatus Freita & Kohn, 1967 em bexiga natatória de
Netuma barba (Lacépède, 1803) no Rio Grande do Sul. Arq.
UFRRJ, 4: 51-54.
ARAÚJO, F. G., 1984, Hábitos alimentares de três bagres
marinhos (Ariidae) no estuário da Lagoa dos Patos (RS),
Brasil. Atlântica, 7: 47-63.
ARAÚJO, F. G., 1988, Abundância relativa, distribuição e
movimentos sazonais de bagres marinhos (Siluriformes:
Ariidae) no estuário da Lagoa dos Patos, RS. Rev. Brasil.
Zool., 5: 509-543.
ARAÚJO, F. G., PESSANHA, A. L. M., AZEVEDO, M. C. C.
& GOMES, I. D., 1998a, Relação peso–comprimento de
bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na Baía de Sepetiba,
RJ. Acta Biol. Leopold., 20: 289-298.
ARAÚJO, F. G., GOMES, I. D., AZEVEDO, M. C. C. &
PESSANHA, A. L. M., 1998b, Maturação e desova do bagre
marinho Genidens genidens Valenciennes, 1833 (Siluriformes,
Ariidae), na Baía de Sepetiba, RJ. Acta Biol. Leopold., 20:
109-122.
AZEVEDO, M. C. C., ARAÚJO, F. G., CRUZ-FILHO, A. G.
& SANTOS, A. C. A., 1998a, Distribuição e abundância
relativa de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na Baía
de Sepetiba, Rio de Janeiro. Rev. Brasil. Zool., 15: 853-
865.
AZEVEDO, M. C. C., ARAÚJO, F. G., CRUZ-FILHO, A. G.,
GOMES, I. D. & PESSANHA, A. L. M., 1998b, Distribuição
por tamanho de bagres marinhos (Siluriforme, Ariidae) na Baía
de Sepetiba, Rio de Janeiro. Acta Biol. Leopold., 20: 273-288.
AZEVEDO, M. C. C., ARAÚJO, F. G., CRUZ-FILHO, A. G.
& PESSANHA, A. L. M., 1999, Variação espacial e temporal
de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) na Baía de
Sepetiba, Rio de Janeiro. Rev. Brasil. Biol., 59: 443-454.
BOXSHALL, G. A. & DEFAYE, D., 1993, Pathogens of wild
and farmed fish: Sea lice. Chichester, Ellis Horwood, 374p.
BUSH, A. O., AHO, J. M. & KENNEDY, C. R., 1990, Ecological
versus phylogenetic determinants of helminth parasite
community richness. Evolution. Ecol., 4: 1-20.
BUSH, A. O., LAFFERTY, K. D., LOTZ, J. M. & SHOSTAK,
A. W., 1997, Parasitology meets ecology on its own terms:
Margolis et al. Revisited. J. Parasitol., 83: 575-583.
CEZAR, A. D. & LUQUE, J. L., 1999, Metazoan parasites of
the Atlantic Spadefish, Chaetodipterus faber (Teleostei:
Ephippidae) from the coastal zone of the State of Rio de
Janeiro, Brazil. J. Helminthol. Soc. Wash., 66: 14-20.
CHAVES, P. T. C., 1994, A incubação de ovos e larvas em Genidens
genidens (Valenciennes) (Siluriformes, Ariidae) da Baía de
Guaratuba, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool., 11: 641-648.
EUZET, L. & RAIBAUT, A., 1985, Les maladies parasitaires
en pisciculture marine. Symbioses, 18: 51-68.
FERNANDES, B. M. M. & GOULART, M. B., 1989, Dinosoma
clupeola sp.n. (Hemiuridae) and Pseudoacanthostomum
floridensis Nahhas & Short, 1965 (Acanthostomidae),
digenetic trematodes in Brazilian marine fishes. Mem. Inst.
Oswaldo Cruz, 84: 103-106.
FIGUEIREDO, J. L. & MENEZES, N., 1978, Manual de peixes
marinhos do sudeste do Brasil III – Teleostei 2. São Paulo,
Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo, 90p.
FORTES, E., 1981, Descrição de quatro espécies novas de
helmintos de bagres (Pisces, Bagridae) do estuário do Guaíba,
Porto Alegre, RS, Brasil. Arq. Fac. Vet. UFRGS, 9: 69-78.
KNOFF, M., LUQUE, J. L. & AMATO, J. F. R., 1997, Community
ecology of the metazoan parasites of grey mullets, Mugil
platanus (Osteichthyes: Mugilidae) from the littoral of the State
of Rio de Janeiro. Rev. Bras. Biol., 57: 441-454.
LUDWIG, J. A. & REYNOLDS, J. F., 1988, Statistical ecology:
a primer on methods and computing. New York, Wiley-
Interscience Publications, 337p.
LUQUE, J. L., CHAVES, N. D. & CEZAR, A. D., 1998, Novos
registros de copépodes caligóideos parasitos de peixes
marinhos do Brasil. Nauplius, 6: 9-16.
LUQUE, J. L. & CEZAR, A. D., 2000, Redescriptions of two
species of Lepeoptheirus (Copepoda, Siphonostomatoida,
Caligidae) parasitic on teleost marine fishes from the coastal
zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Rev. Brasil. Zool.,
17: 1079-1088.
MISHIMA, M. & TANJI, S., 1981, Distribuição geográfica dos
bagres marinhos (Osteichthyes, Ariidae) no complexo
estuarino lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). Bol. Inst. Pesca,
8: 157-172.
Braz. J. Biol., 64(1): 169-176, 2004
176 TAVARES, L. E. R. and LUQUE, J. L.
MISHIMA, M. & TANJI, S., 1982, Nicho alimentar de bagres
marinhos (Teleostei, Ariidae) no complexo estuarino lagunar
de Cananéia (25ºS, 48ºW). Bol. Inst. Pesca, 9: 131-140.
MISHIMA, M. & TANJI, S., 1983a, Fatores ambientais
relacionados à distribuição e abundância de bagres marinhos
(Osteichthyes, Ariidae) no complexo estuarino lagunar de
Cananéia (25ºS, 48ºW). Bol. Inst. Pesca, 10: 17-27.
MISHIMA, M. & TANJI, S., 1983b, Maturação e desova dos
bagres marinhos (Osteichthyes, Ariidae) do complexo
estuarino lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). Bol. Inst. Pesca,
10: 129-141.
PEREIRA-JUNIOR, J. & COSTA, I. C. V., 1986, Pelorohelmins
moniliovata (Freitas & Kohn, 1967) (Trematoda,
Pelorohelminthidae) em Netuma barba (Lacépède, 1803)
(Siluriformes, Ariidae) da Lagoa dos Patos, Rio Grande do
Sul, Brasil e costa adjacente do Atlântico Sul. Atlântica,
8: 57-62.
POULIN, R., 2001, Interactions between species and the structure
of helminth communities. Parasitology, 122: S3-S11.
REIS, E. G., 1986, Reproduction and feeding habits of the marine
catfish Netuma barba (Siluriformes, Ariidae), in the estuary
of Lagoa dos Patos, Brasil. Atlântica, 8: 35-55.
ROHDE, K., HAYWARD, C. & HEAP, M., 1995, Aspects of
the ecology of metazoan ectoparasites of marine fishes.
Intern. J. Parasitol., 25: 945-970.
SÃO CLEMENTE, S. C., COELHO, M. R. T. & SERRA
FREIRE, N. M., 1991, Cestóides parasitos de Bagre Netuma
barba (Lacépède, 1803) pescados no litoral do Rio de Janeiro
e comercializados para consumo humano. Arq. UFRRJ, 14:
27-37.
SASAL, P., NIQUIL, N. & BARTOLI, P., 1999, Community
structure of digenean parasites of sparid and labrid fishes
of the mediterranean sea: a new approach. Parasitol., 119:
635-648.
TAVARES, L. E. R. & LUQUE, J. L., 2001, Aspectos
quantitativos das infrapopulações de Caligus praetextus
Bere, 1936 (Copepoda, Caligidae) parasitos do robalo
Centropomus undecimalis (Bloch, 1792) (Osteichthyes,
Centropomidae) no litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Rev. Bras. Zooc., 3: 253-258.
TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. & BOTELHO-NETO, S.
L., 2001, Ecologia da comunidade de metazoários parasitos
do olho-de-cão Priacanthus arenatus (Cuvier, 1829)
(Osteichthyes, Priacanthidae) do litoral do Estado do Rio
de Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zooc., 3: 45-59.
VALTONEN, E. T., PULKKINEN, K., POULIN, R. &
JULKUNEN, M., 2001, The structure of parasite component
communities in brackish water fishes of the northeastern
Baltic Sea. Parasitology, 122: 471-481.
ZAR, J. H., 1999, Biostatistical analysis. New Jersey, Prentice-
Hall Inc., 663p.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
METAZOAN PARASITES OF Anchoa tricolor 533
COMMUNITY ECOLOGY OF METAZOAN PARASITES OF
THE ANCHOVY Anchoa tricolor (OSTEICHTHYES:
ENGRAULIDAE) FROM THE COASTAL ZONE OF THE
STATE OF RIO DE JANEIRO, BRAZIL
TAVARES, L. E. R.,
1
LUQUE, J. L.
2
and BICUDO, A. J. A.
1
1
CAPES fellowship
2
Curso de Pós-graduação em Ciências Veterinárias, Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, C.P. 74508, CEP 23851-970, Seropédica, RJ, Brazil
Correspondence to: José Luis Luque, Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do
Rio de Janeiro, C.P. 74508, CEP 23851-970, Seropédica, RJ, Brazil, e-mail: [email protected]
Received September 26, 2003 – Accepted November 14, 2003 – Distributed August 31, 2005
ABSTRACT
Between October 2001 and March 2002, 103 specimens of A. tricolor from Angra dos Reis (23°01’S,
44°19’W), in the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil, were analyzed in order to study
their metazoan parasite infracommunities. Ten species of metazoan parasites were collected: 4
digeneans, 1 cestode, 1 acantocephalan, 2 nematodes, 1 copepod, and 1 hirudinean; 77.7% of the fishes
were parasitized by one or more metazoan, with a mean of 3.5 ± 6.2 parasite/fish. Digenean was the
most dominant with 4 species that accounted for 53.2% of the total parasites collected; Ergasilus sp.
was the most abundant species. Abundance and prevalence of Parahemiurus merus (Linton, 1910)
were positively correlated with the total length of host. Relationships between total body length of
fish and both total parasite abundance and mean parasite species richness were observed. Mean parasite
diversity of species was correlated to host’s total length, with significant differences found between
male and female fishes. Two pairs of larval species showed significant positive association and
covariation. The metazoan parasite infracommunities of A. tricolor presented dominance of larval
endoparasites; correlation of parasite abundance, diversity, and species richness with host total length;
and low number of parasite interspecific relationships. The parasite community of A. tricolor showed
some similarities with the parasite community of another South American Atlantic engraulid.
Key words: parasite ecology, community structure, marine fish, Engraulidae, Anchoa tricolor, Brazil.
RESUMO
Ecologia da comunidade de metazoários parasitos de manjuba Anchoa tricolor
(Osteichthyes: Engraulidae) do litoral do Estado do Rio de Janeiro, Brasil
Entre outubro de 2001 e março de 2002, foram examinados 103 espécimes de A. tricolor provenientes
de Angra dos Reis (23°01’S, 44°19’W), litoral do Estado do Rio de Janeiro, Brasil, para o estudo de
suas infracomunidades de metazoários parasitos. Foram coletadas 10 espécies de metazoários parasitos:
4 digenéticos, 1 cestóide, 1 acantocéfalo, 2 nematóides, 1 copépode e 1 hirudíneo; e 77% dos peixes
estavam parasitados por 1 ou mais metazoários, com média de 3,5 ± 6,2 parasitos/peixe. Os digenéticos
foram dominantes, representando 53,2% do total de parasitos coletados, e Ergasilus sp., a espécie mais
abundante. A abundância e a prevalência de Parahemiurus merus (Linton, 1910) foram positivamente
correlacionadas ao comprimento total dos hospedeiros. Relações entre a abundância parasitária total
e a riqueza parasitária média ao comprimento total dos hospedeiros foram observadas. A diversidade
parasitária média foi corrrelacionada com o comprimento total dos hospedeiros, apresentando diferenças
significativas entre os peixes machos e fêmeas. Dois pares de espécies de larvas apresentaram associação
e covariação positiva significativas. As infracomunidades de metazoários parasitos de A. tricolor
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
534 TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. and BICUDO, A. J. A.
demonstraram dominância nas larvas de endoparasitos, correlação entre abundância parasitária, diversidade
e riqueza de espécies e o comprimento total dos hospedeiros e o baixo número de associações
interespecíficas parasitárias. A comunidade parasitária de A. tricolor apresentou algumas semelhanças
com a comunidade parasitária de outros engraulídeos do Atlântico Sul-Americano.
Palavras-chave: ecologia parasitária, estrutura comunitária, peixes marinhos, Engraulidae, Anchoa
tricolor, Brasil.
INTRODUCTION
Engraulid fishes are among the principal
components of the marine ecosystems in South
America. In addition, as primary feeders in the
marine food web, engraulids are the main prey item
for many species of fishes and are of significant
commercial importance in this region (Castello &
Castello, 2003; Pessanha & Araújo, 2003).
The anchovy Anchoa tricolor (Agassiz, 1829)
is a planktivorous pelagic fish that occurs in coastal
zone, in marine and estuarine habitats, and is known
to be geographically distributed in the southwestern
Atlantic Ocean, from Ceará, Brazil, to Argentina
(Figueiredo & Menezes, 1978). Usually occurring
in large schools, anchovies feed mainly on
crustaceans, larvae, and molluscs. Anchoa tricolor
is largely used as bait for commercial fishery, oil,
flour, and also canned fish (Silva & Araújo, 2000;
Pessanha & Araújo, 2003).
Taxonomic studies on the metazoan parasites
of anchovies from the western Atlantic Ocean include
those of Timi et al. (1999a) on Trematoda; Kohn
et al. (1992) and Timi et al. (1999b) on
Monogenean; Navone et al. (1998) and Timi et al.
(2001) on Nematoda; Montú (1980), Thatcher &
Boeger (1983), Amado & Rocha (1996), Timi &
Sardella (1997), and Thatcher et al. (2003) on
Crustacea; and Timi (2003) and Timi & Poulin
(2003) on populational and ecological features. The
majority of these papers are about parasites of
Engraulis anchoita Hubbs & Marini, 1935, which
is a very common engraulid species in Argentinean
and southern Brazilian coastal zones (Angelescu,
1982; Castello & Castello, 2003). Studies on
parasites of A. tricolor are unknown.
In this report, we analyze at the component
and infracommunity levels a metazoan parasite
community of A. tricolor from the coastal zone of
the State of Rio de Janeiro.
MATERIALS AND METHODS
Between October 2001 and March 2002, we
studied 103 specimens of A. tricolor from Angra
dos Reis, coastal zone of the State of Rio de Janeiro
(23°01’S, 44°19’W), Brazil. These fish, which were
identified according to Figueiredo & Menezes (1978),
measured 11.12 ± 0.86 (9.4-13.4 cm) in total length,
with the average total length of males (10.8 ± 0.8
cm, n = 65) and females (11.6 ± 0.8 cm, n = 38) fishes
being significantly different (t = 2.27, p = 0.03).
The analysis included only parasite species with
prevalence higher than 10% (Bush et al., 1990). The
quotient between variance and mean of parasite
abundance (index of dispersion) was used to determine
distribution patterns; significance was tested using
the d statistical test. The dominance frequency and
the relative dominance (number of specimens of one
species/total number of specimens of all species in
the infracommunity) of each parasite species were
calculated according to Rohde et al. (1995). The
Spearman’s rank correlation coefficient r
s
was
calculated to determine possible correlations between
the total length of hosts and parasite abundance.
Pearson’s correlation coefficient r was used to indicate
the relationship between the host’s total length and
parasite prevalence, with previous arcsine transfor-
mation of the prevalence data (Zar, 1999). The effect
of host sex on abundance and prevalence of parasites
was tested using the Z
c
(normal) approximation to
the Mann-Whitney test and the Fisher exact test,
respectively. Parasite species diversity was calculated
using the Brillouin index (H) (Zar, 1999). The
probable variation of diversity in relation to host sex
(Mann-Whitney test) and to host total length
(Spearman’s rank correlation coefficient) was tested.
Possible interspecific association between concurrent
species was determined using the chi-square test.
Possible covariation among the abundance of
concurrent species was analyzed using the Spearman’s
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
METAZOAN PARASITES OF Anchoa tricolor 535
rank correlation coefficient. The ecological terminology
used follows Bush et al. (1997). Statistical significance
level was evaluated at p ≤ 0.05. Voucher specimens
of helminths and hirudineans were deposited in the
Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz
(CHIOC), Rio de Janeiro, Brazil; copepods were
deposited in the Coleção de Crustacea do Museu
Nacional (MNRJ), Quinta da Boa Vista, Rio de Ja-
neiro, RJ, Brazil.
RESULTS
Component community
Ten species of metazoan parasites were found
(Table 1). Digeneans was the most prevalent, with
4 species accounting for 53.2% of total parasites
collected (Table 2). Ergasilus sp. was the most
abundant species, with 122 specimens collected
(33.8% of all parasites).
Parasites
Prevalence
(%)
Intensity
Mean
intensity
Mean
abundance
Site of
infection
Digenea
Digenean not identified
(metacercaria)
CHIOC 36257
35 1-11 2.0 ± 1.99 0.7 ± 1.5 Intestine
Hemiurid not identified
(metacercaria)
CHIOC 36256
17.5 1-5 1.6 ± 1.1 0.3 ± 0.7 Intestine
Parahemiurus merus
CHIOC 34945
23.3 1-14 3.9 ± 3.6 0.9 ± 2.4 Stomach
Rhipidocotyle sp.
(metacercaria)
CHIOC 36255a, b
13.6 1-5 1.1 ± 0.5 0.2 ± 0.4 Intestine
Cestoda
Scolex pleuronectis CHIOC
36258
15.5 1-3 1.3 ± 0.7 0.2 ± 0.5 Intestine
Acanthocephala
Polymorphus sp.
(cystacanth)
CHIOC 36259
2 – 1 < 0.1 Intestine
Nematoda
Hysterothylacium sp.
(larval)
CHIOC 35262
3 1-3 1.7 ± 1.2 < 0.1 Mesenteries
Terranova sp. (larval)
CHIOC 35263
0.01 – 1 < 0.1 Mesenteries
Copepoda
Ergasilus sp. 19142
MNRJ
22.3 1-56 5.3 ± 11.4 1.2 ± 5.7 Gills
Hirudinea
Piscicolid not identified
CHIOC 34691
2 – 1 < 0.1 Gills
TABLE 1
Prevalence, intensity, mean intensity, mean abundance, and site of infection/infestation of the metazoan parasites of
Anchoa tricolor from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
536 TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. and BICUDO, A. J. A.
Larval endoparasites species represented
39.9% of all parasites collected, adult endoparasites
amounted to 25.8%, and ectoparasites made up
34.4%. All parasites of A. tricolor had the typically
aggregated distribution pattern observed in many
parasite systems (Table 3). Abundance and
prevalence of Parahemiurus merus (Linton, 1910)
were positively correlated with host’s total length
(Table 4). The mean abundance and prevalence of
all parasite species did not differ significantly
between female and male hosts.
Infracommunities
Seventy-eight percent of A. tricolor were
parasitized by at least one metazoan species, and
361 specimens of metazoan parasites were collected,
with a mean of 3.5 ± 6.2 parasite/fish (1-57).
Relationships between the total parasite abundance
and total host length were observed (r
s
= 0.414, p <
0.01). The mean parasite species richness 1.4 ± 1.1
(1-5) was correlated with total body length of fish
(r
s
= 0.327, p < 0.01). Forty hosts (38.9%) showed
infection with one parasite species; 23 (22.3%), 12
(11.7%), 3 (2.9%), and 1 (0.9%) had multiple
infections with 2, 3, 4, and 5 species, respectively.
The mean parasite species diversity (H = 0.08 ± 0.11;
0-0.43) was correlated to host total length (r
s
= 0.299,
p < 0.01), with significant differences between male
(H = 0.067 ± 0.115) and female (H = 0.096 ± 0.106)
fishes (Z
c
= –1.614, p = 0.05).
Only endoparasitic larval stages were used to
verify possible interspecific associations. Adult
endoparasites and ectoparasites were not included
in this analysis because only one ectoparasitic species
showed a prevalence higher than 10% and only one
adult endoparasite species was collected (see Table
1). Two pairs of larval species demonstrated significant
positive association and covariation: digenean (not
identified) and Rhipidocotyle sp. (χ
2
= 18.4, p < 0.01;
r
s
= 0.39, p < 0.01); hemiurid (not identified) and
Scolex pleuronectis (χ
2
= 5.3, p = 0.02; r
s
= 0.24,
p = 0.02).
Parasite
Frequency of
dominance
Frequency of
dominance shared with
one or more species
Mean relative
dominance
Digenean not identified 17 15 0.194 ± 0.335
Hemiurid not identified 4 7 0.079 ± 0.209
Parahemiurus merus 16 2 0.145 ± 0.3
Rhipidocotyle sp. 2 10 0.05 ± 0.153
Scolex pleuronectis 5 8 0.069 ± 0.207
Ergasilus sp. 20 2 0.186 ± 0.367
TABLE 2
Frequency of dominance and mean relative dominance of the metazoan parasites of Anchoa tricolor from the coastal
zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil.
Parasites DI
d
Digenean not identified 3.27 11.59
Hemiurid not identified 2.03 6.12
Parahemiurus merus 6.18 21.25
Rhipidocotyle sp. 1.23 1.61
Scolex pleuronectis 1.48 3.11
Ergasilus sp. 27.83 61.1
TABLE 3
Dispersion index (DI) and d test of the metazoan parasites of Anchoa tricolor from the coastal zone of the State of Rio
de Janeiro, Brazil.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
METAZOAN PARASITES OF Anchoa tricolor 537
DISCUSSION
Some patterns in the structure and composition
of the community of metazoan parasites of A. tricolor
from Brazil were detected: (1) dominance of
endoparasitic larval stage; (2) positive correlation
of parasitic abundance and richness with the size
of the host; (3) low number of parasitic interspecific
relationships.
Dominance of endoparasitic larval stages
should be expected because the anchovies feed
mainly on zooplanktonic organisms and act as
intermediate and/or paratenic hosts for parasites of
fishes, birds, and marine mammals. According to
Lafferty (1999), some trophically transmitted
parasites may infect the same intermediate host and
show positive correlations among its intensities that
suggest an alternative strategy that increases trophic
transmission. Timi et al. (1999a) recorded four
species of digeneans parasitic, two of which were
in larval stages (metacercaria), in E. anchoita from
Argentina and Uruguay. In addition, the dominance
of digenean endoparasites has been described for
several parasite communities of marine fishes from
the coastal zone of southeastern Brazil (Luque et
al., 1996; Takemoto et al., 1996; Knoff et al., 1997;
Luque et al., 2000; Silva et al., 2000; Luque &
Alves, 2001; Tavares & Luque, 2004a, among
others).
The copepod Ergasilus sp. showed the highest
values of mean abundance and intensity, a pattern
possibly related to schooling behavior of A. tricolor
(Silva & Araújo, 2000). Parasite transmission
between host individuals could have a significant
group-living cost (Krause et al., 1999; Ward et al.,
2002), and schooling behavior is determinant on
a broad scale for parasitic species richness in fishes
from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro
(Luque et al., 2004). Besides, high levels of
infestation by copepod ectoparasites has been
recorded for some parasite communities of marine
fishes from the coastal zone of southeastern Brazil
(Cezar & Luque, 1999; Tavares et al., 2001, 2004b).
Correlations of parasite abundance, diversity,
and species richness with total length of host were
also detected in some fishes from the coastal zone
of Rio de Janeiro State (Luque & Chaves, 1999;
Alves & Luque, 2001; Luque & Alves, 2001; Alves
et al., 2002) and are in accordance with the patterns
detected by Timi & Poulin (2003) for E. anchoita
from Argentina. According to Poulin (1995, 2001a)
and Bush et al. (2001), larger hosts are also expected
to harbor richer parasite fauna because they provide
a greater niche variety and can sustain a greater
absolute number of parasites. Moreover, Bush et
al. (2001) stated that large fish often show
ontogenetic shifts in their diet, suggesting that they
may be exposed to a greater number of intermediate/
paratenic hosts than small fish, whether detritivorous
or phytoplanktivorous.
Timi (2003) and Timi & Poulin (2003) have
extensively researched the use of parasites of E.
anchoita as indicators of population stocks and for
modeling predictability for other the parasite
TABLE 4
Spearman’s rank correlation coefficient (r
s
) and Pearson’s correlation coefficient (r) values used to evaluate possible
relationships among the total length of Anchoa tricolor from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil,
and the abundance and prevalence of its parasite community components.
Parasites
r
s
p
r
p
Digenean not identified 0.041 0.676 0.06 0.754
Hemiurid not identified 0.062 0.535 0.14 0.626
Parahemiurus merus 0.502* < 0.01 0.941* 0.029
Rhipidocotyle sp. –0.055 0.581 0.349 0.409
Scolex pleuronectis 0.131 0.189 0.307 0.446
Ergasilus sp. 0.018 0.859 0.504 0.289
*Si
g
nificant values.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
538 TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. and BICUDO, A. J. A.
communities. Although the sample of A. tricolor
was smaller and from one locality only, some si-
milar components such as community richness, mean
infracommunity richness, and total prevalence were
detected in descriptors of the parasite community.
However, the infracommunity composition shows
some differences, mainly in the ectoparasites:
monogeneans were the only ones recorded for E.
anchoita.
On the other hand, in the coastal zone of Rio
de Janeiro the digenean Parahemiurus merus prefers
a wide spectrum of fish hosts with heterogeneus
habitats and feeding behavior (Takemoto et al., 1996;
Knoff et al., 1997; Luque & Chaves, 1999; Luque
& Alves, 2001; Paraguassú et al., 2002). Timi (2003)
also recorded this species parasitizing E. anchoita;
however, lower values of prevalence and intensity
were recorded.
Poulin (2001b) and Poulin & Valtonen (2001)
pointed out that many helminth parasites use fish
either as a second intermediate or a paratenic host,
and if two or more species of larval helminthes
simultaneously accumulate in fish over time, a
statistical association among these species may be
expected. In this study, two pairs of larval
endoparasite species were positively associated,
although these quantitative relationships should be
regarded with caution when explaining a parasite
community structure. Lafferty (1999) and Poulin
& Valtonen (2001) strongly suggested the possibility
that parasites with similar life cycles could enhance
their chances of transmission along the food web
by associating with intermediate or paratenic host
individuals. However, it would be extremely difficult
to check this hypothesis. To date, six engraulid
species, four of them belonging to Anchoa (Ara-
újo et al., 1997; Silva & Araújo, 2000), have been
recorded from the coastal zone of Rio de Janeiro
State; studies on the metazoan parasite communities
harbored by these species could indicate possible
populational patterns and their influence on the
structure and predictability of its parasite
communities.
REFERENCES
ALVES, D. R. & LUQUE, J. L., 2001, Community ecology of
the metazoan parasites of white croaker, Micropogonias
furnieri (Osteichthyes: Sciaenidae), from the coastal zone
of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo
Cruz, 96: 145-153.
ALVES, D. R., LUQUE, J. L. & PARAGUASSÚ, A. R., 2002,
Community ecology of the metazoan parasites of Pink Cusk-
eel, Genypterus brasiliensis (Osteichthyes: Ophidiidae), from
the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Mem.
Inst. Oswaldo Cruz, 97: 683-689.
AMADO, M. A. P. M. & ROCHA, C. E. F., 1996, New species
of parasitic copepods of the genus Acusicola
(Poecilostomatoida: Ergasilidae) from gill filaments of coastal
and freshwater Brazilian fishes, and proposition of Acusicola
rogeri n. sp. for A. tenax sensu Cressey & Collete 1970.
Hydrobiologia, 324: 183-193.
ANGELESCU, V., 1982, Ecología trófica de la anchoíta del
Mar Argentino (Engraulidae, Engraulis anchoita). Parte
II. Alimentación, comportamiento y relaciones tróficas en
el ecosistema. Contrib. Inst. Nac. Invest. Desenv. Pesq.,
Mar del Plata, 409: 1-83.
ARAÚJO, F. G., CRUZ-FILHO, A. G., AZEVEDO, M. C. C.
& SANTOS, A. C. A. A., 1997, Estrutura da comunidade
de peixes jovens da margem continental da Baía de Sepetiba,
RJ. Acta Biol. Leopold., 19: 61-83.
BUSH, A. O., AHO, J. M. & KENNEDY, C. R., 1990, Ecological
versus phylogenetic determinants of helminth parasite
community richness. Evol. Ecol., 4: 1-20.
BUSH, A. O., LAFFERTY, K. D., LOTZ, J. M. & SHOSTAK,
A. W., 1997, Parasitology meets ecology on its own terms:
Margolis et al. Revisited. J. Parasitol., 83: 575-583.
BUSH, A. O., FERNÁNDEZ, J. C., ESCH, G. W. & SEED,
J. R., 2001, Parasitism: the diversity and ecology of animal
parasites. Cambridge University Press, Cambridge, 566p.
CEZAR, A. D. & LUQUE, J. L., 1999, Metazoan parasites of
the Atlantic Spadefish, Chaetodipterus faber (Teleostei:
Ephippidae) from the coastal zone of the state of Rio de
Janeiro, Brazil. J. Helminthol. Soc. Wash., 66: 14-20.
CASTELLO, L. & CASTELLO, J. P., 2003, Anchovy stocks
(Engraulis anchoita) and larval growth in the SW Atlantic.
Fish. Res., 59: 409-421.
FIGUEIREDO, J. L. & MENEZES, N. A., 1978, Manual de
peixes marinhos do sudeste do Brasil. II. Teleostei (1).
Editora Universidade de São Paulo, São Paulo, 110p.
KNOFF, M., LUQUE, J. L. & AMATO, J. F. R., 1997,
Community ecology of the metazoan parasites of grey
mullets, Mugil platanus (Osteichthyes: Mugilidae) from
the littoral of the state of Rio de Janeiro, Brazil. Rev. Bras.
Biol., 57: 441-454.
KOHN, A., SANTOS, C. P. & BAPTISTA-FARIAS, M. F. D.,
1992, New host records and localities of some monogenea
from Brazilian marine fishes with scanning electron
microscopy of Bicotylophora trachinoti (MacCallum, 1921).
Mem. Inst. Oswaldo Cruz, 87: 109-114.
KRAUSE, J., RUXTON, G. D. & GODIN, J. G. J., 1999,
Distribution of Crassiphiala bulboglossa, a parasitic worm,
in shoaling fish. J. Anim. Ecol., 68: 27-33.
LAFFERTY, K. D., 1999, The evolution of trophic transmission.
Parasitol. Today, 15: 111-115.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
METAZOAN PARASITES OF Anchoa tricolor 539
LUQUE, J. L., AMATO, J. F. R. & TAKEMOTO, R. M., 1996,
Comparative analysis of the communities of metazoan
parasites of Orthopristis ruber and Haemulon steindachneri
(Osteichthyes: Haemulidae) from the southeastern Brazilian
littoral: I. structure and influence of the size and sex of hosts.
Rev. Bras. Biol., 56: 279-292.
LUQUE, J. L. & CHAVES, N. D., 1999, Ecologia da comunidade
de metazoários parasitos da anchova Pomatomus saltator
(Linnaeus) (Osteichthyes, Pomatomidae) do litoral do Estado
do Rio de Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zool., 16: 711-723.
LUQUE, J. L., VIÑAS, R. A., PARAGUASSÚ, A. R. & ALVES,
D. R., 2000, Metazoários parasitos das sardinhas Sardinella
brasiliensis e Harengula clupeola (Osteichthyes: Clupeidae)
do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Rev. Univ.
Rural Cienc. Vida, 2: 71-76.
LUQUE, J. L. & ALVES, D. R., 2001, Ecologia das comunidades
de metazoários parasitos do xaréu, Caranx hippos (Linnaeus)
e do xerelete, Caranx latus Agassiz (Osteichthyes,
Carangidae) do litoral do Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Rev. Bras. Zool., 18: 399-410.
LUQUE, J. L., MOUILLOT, D. & POULIN, R., 2004, Parasite
biodiversity and its determinants in coastal marine teleost
fishes of Brazil. Parasitology, 128: 671-682.
MONTÚ, M., 1980, Parasite copepods of southern Brazilian
fishes 1. Ergasilus euripedesi n. sp. (Copepoda: Cyclopidea).
Iheringia, Ser. Zool., 56: 53-62.
NAVONE, G. T., SARDELLA, N. H. & TIMI, J. T., 1998, Larvae
and adults of Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802)
(Nematoda: Anisakidae) in fishes and crustaceans in the
South West Atlantic. Parasite, 5: 127-136.
PARAGUASSÚ, A. R., LUQUE, J. L. & ALVES, D. R., 2002,
Community ecology of the metazoan parasites of red porgy,
Pagrus pagrus (L., 1758) (Osteichthyes, Sparidae), from
the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil. Acta
Scient., 24: 461-467.
PESSANHA, A. L. M. & ARAÚJO, F. G., 2003, Spatial,
temporal and diel variations of fish assemblages at two sandy
beaches in the Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Estuar.
Coast. Shelf Sci., 57: 817-828.
POULIN, R., 1995, Phylogeny, ecology and the richness of
parasite communities in vertebrates. Ecol. Monogr., 65: 283-
302.
POULIN, R., 2001a, Another look at the richness of helminth
communities in tropical freshwater fish. J. Biogeogr., 28:
737-743.
POULIN, R., 2001b, Interactions between species and the
structure of helminth communities. Parasitology, 122: S3-
S11.
POULIN, R. & VALTONEN, E. T., 2001, Interspecific association
among larval helminths in fish. Int. J. Parasitol., 31: 1589-
1596.
ROHDE, K., HAYWARD, C. & HEAP, M., 1995, Aspects of
the ecology of metazoan ectoparasites of marine fishes. Int.
J. Parasitol., 25: 945-970.
SILVA, L. O., LUQUE, J. L., ALVES, D. R. & PARAGUASSÚ,
A. R., 2000, Ecologia da comunidade de metazoários
parasitos do peixe-espada Trichiurus lepturus Linnaeus
(Osteichthyes, Trichiuridae) do litoral do Estado do Rio de
Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zooc., 2: 115-133.
SILVA, M. A. & ARAÚJO, F. G., 2000, Distribution and relative
abundance of anchovies (Clupeiformes – Engraulididae)
in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brasil. Braz. Arch. Biol.
Technol., 43: 379-385.
TAKEMOTO, R. M., AMATO, J. F. R. & LUQUE, J. L., 1996,
Comparative analysis of the metazoan parasite communities
of leatherjackets, Oligoplites palometa, O. saurus and O.
saliens (Osteichthyes: Carangidae) from Sepetiba Bay, Rio
de Janeiro, Brazil. Rev. Bras. Biol., 56: 639-650.
TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. & NETO, S. B. L., 2001,
Ecologia da comunidade de metazoários parasitos do olho-
de-cão Priacanthus arenatus arenatus (Cuvier, 1829)
(Osteichthyes: Priacanthidae) do litoral do Estado do Rio
de Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zooc., 3: 45-59.
TAVARES, L. E. R. & LUQUE, J. L., 2004a, Community ecology
of the metazoan parasites of the later juvenile common snook
Centropomus undecimalis (Osteichthyes: Centropomidae)
from the coastal zone of the state of Rio de Janeiro, Brazil.
Braz. J. Biol., 64: 523-529.
TAVARES, L. E. R. & LUQUE, J. L., 2004b, Community ecology
of the metazoan parasites of the white sea catfish Netuma
barba (Osteichtyes: Ariidae) from the coastal zone of the
state of Rio de Janeiro, Brazil. Braz. J. Biol., 64: 169-176.
THATCHER, V. & BOEGER, W. A., 1983, The parasitic
crustaceans of fishes from the Brazilian Amazon. 8 Acusicola
lycengraulidis n. sp. (Copepoda – Cyclopidea) from
Lycengraulis grossidens. Acta Amazonica, 13: 943-951.
THATCHER, V. E., SOUZA-CONCEIÇÃO, J. M. & JOST, G.
F., 2003, Lironeca desterroensis sp. nov. (Isopoda,
Cymothoidae) from the gills of a marine fish, Cetengraulis
edentulus Cuvier, of Santa Catarina Island, Brazil. Rev. Bras.
Zool., 20: 251-255.
TIMI, J. T. & SARDELLA, N. H., 1997, A new species of
Nothobomolochus (Copepoda: Bomolochidae) parasitic on
Engraulis anchoita (Pisces: Engraulidae) from Argentina.
Folia Parasitol., 44: 305-308.
TIMI, J. T., MARTORELLI, S. R. & SARDELLA, N., 1999a,
Digenetic trematodes parasitic on Engraulis anchoita (Pises:
Engraulidae) from Argentina and Uruguay. Folia Parasitol.,
46: 132-138.
TIMI, J. T., SARDELLA, N. H. & ETCHEGOIN, J. A., 1999b,
Mazocraeid monogeneans parasitic on engraulid fishes in
the southwest Atlantic. J. Parasitol., 85: 28-32.
TIMI, J. T., SARDELLA, N. H. & NAVONE, G. T., 2001,
Parasitic nematodes of Engraulis anchoita Hubbs et Marini,
1935 (Pisces, Engraulidae) off the Argentine and Uruguayan
coasts, South West Atlantic. Acta Parasitol., 46: 186-193.
TIMI, J. T., 2003, Parasites of Argentine anchovy in the south-
west Atlantic: latitudinal patterns and their use for
discrimination of host populations. J. Fish. Biol., 63: 90-
107.
Braz. J. Biol., 65(3): 533-540, 2005
540 TAVARES, L. E. R., LUQUE, J. L. and BICUDO, A. J. A.
TIMI, J. T. & POULIN, R., 2003, Parasite community structure
within and across host populations of a marine pelagic fish:
how repeatable is it? Int. J. Parasitol. (in press).
WARD, A. J. W., HOARE, D. J., COUZIN, I. D., BROOM, M.
& KRAUSE, J., 2002, The effects of parasitism and body
length on positioning within wild fish shoals. J. Anim. Ecol.,
71: 10-14.
ZAR, J. H., 1999, Biostatistical Analysis. Prentice-Hall Press,
New Jersey, 663p.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
